The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima), 2021, vol. 19 (1), 65-78.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1 Mazatlán, Sinaloa, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Autónoma de Sinaloa, Paseo Claussen s / n. A. P. 610.
México.
*Corresponding author: grano_mayra@hotmail.com
1 1 1 1,
Denisse Tejeda-Arenas ; Alejandra Medina-Jasso ; Mario Nieves-Soto & Mayra I. Grano-Maldonado *
ABSTRACT
Keywords: Digeneans – human parasites – intermediate hosts – Mexican Pacific – mollusks
The objective of this study was to determine the presence of metazoan parasites and epibionts in the cortez
oyster Crassostrea corteziensis (Hertlein) inhabiting two coastal and fishing localities in the Mexican
Pacific state of Sinaloa. Thirty oysters were collected in the fishing cooperative of Playa Norte in the bay
of Mazatlán, Sinaloa and a comparison made with the presence of parasites in oysters in the "Ceuta"
coastal lagoon. Inspection of oysters in the coastal lagoon revealed the presence of 36 encapsulated
metacercariae of the Acanthocolpidae family in the gonad of the oyster Crassostrea corteziensis. Six
metacercariae were found in the Mazatlán bay Playa Norte area: three of sp. 1 (Family Hemiuridae) in the
mantle, a specimen of sp. 2 (Family Fellodistomidae) in the digestive gland and a metacercaria sp3.
unidentified in the mantle and a metacercaria (Family Zoogonidae) in the digestive gland; two free-living
nematodes of the genus Theristus sp. As epibiont organisms, seven specimens of polychaetes of the
Nereididae family were found in the shell of oysters. This work reports for the first time the invasion of the
digenean Stephanostomum sp Looss, 1899 of the family Acanthocolpidae, a parasite of the gonad of the
oyster Crassostrea corteziensis in the Mexican Pacific, as well as the presence of digeneans belonging to
the Fellodistomidae, Hemiuridae and Zoogoniade families. The results of this work contribute to the
knowledge on the biology, biodiversity and host preference of these parasites, with possible implications
in the health risks posed by human consumption of the Cortez oyster, with great regionalization in the
consumption of shellfish raw foods that have a broad gastronomic social identity in these coastal areas in
the Mexican Pacific.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
doi:10.24039/rtb2021191883
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METAZOAN PARASITES AND OTHER EPIBIONT IN THE CORTEZ OYSTER CRASSOSTREA
CORTEZIENSIS (HERTLEIN, 1951) IN TWO COASTAL ZONES OF THE MEXICAN PACIFIC
PARÁSITOS METAZOARIOS Y OTROS EPIBIONTES EN EL OSTIÓN DEL PLACER
CRASSOSTREA CORTEZIENSIS (HERTLEIN, 1951) EN DOS ZONAS COSTERAS DEL PACÍFICO
MEXICANO
https://orcid.org/0000-0001-7519-379X
D
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
INTRODUCCIÓN
66
En la costa de Sinaloa, en el noroeste de México,
las investigaciones en acuacultura de bivalvos se
ha centrado en su producción en el ostión del placer
Crassostrea corteziensis (Hertlein, 1951) y está
surgiendo como una alternativa comercial para los
consumidores de ostiones. Las comunidades
costeras locales en la zona del Pacífico cultivan
activamente este molusco para el consumo local y
el mercado comercial como los menciona (Chávez-
Villalba et al., 2010; Chavez-Villalba, 2014;
Chávez-Villalba & Aragón-Noriega, 2015). En las
zonas costeras, los ostiones son un atractivo
gastronómico bien valorizado entre el consumidor
y conforman la gastronomía local. En Mazatlán, un
atractivo distinguido que une al turismo y a los
residentes del puerto, es la gastronomía local, que
vincula la costumbre de las cocinas regionales
costeras, como es: el consumo de mariscos crudos
(Grano-Maldonado & Mendieta, 2019). En este
contexto, las actividades gastronómicas regionales
de comida típica, es donde los turistas y residentes
del puerto están en riesgo de contraer una variedad
de enfermedades endémicas infecciosas, como
diarreas (Greenwood et al., 2008; Steffen et al.,
2015; Vilkman et al., 2016; Grano-Maldonado et
al., 2019; Leyva-López et al., 2020). Existen
pocas investigaciones que se han realizado sobre el
impacto del consumo de mariscos y la incidencia
de las enfermedades gastrointestinales,
recientemente Grano-Maldonado (2019), Grano-
Maldonado & Mendieta-Vega (2019) y Leyva-
López et al. (2020) realizaron una revisión
exhaustiva sobre las implicaciones de algunos
vectores causantes de parasitosis durante la
actividad turística por consumo de mariscos
crudos. En esta zona del Pacífico, existen muchos
invertebrados pueden funcionar como hospederos
intermedios para una amplia variedad de parásitos.
Los moluscos bivalvos juegan un papel clave como
hospederos para estadios larvarios de digeneos,
principalmente trematodos (Lasiak, 1992;
Thieltges et al., 2006; Ukong et al., 2007). En
México, la investigación ha sido enfocada en su
mayoría en estudios histopatológicos que revelan
la presencia de gametos hipertrofiados, con
organismos rickettsiales, protozarios como
Perkinsus marinus Levine, 1978; Nematopsis sp.
Schneider, 1892; Ancistrocoma Chatton & Lwoff,
1926 , organismos ciliados Sphenophrya (Margulis
& Chapman, 2009), Urastoma sp. (Graff, 1882),
copépodos Pseudomyicola spinosus (Raffaele &
RESUMEN
Palabras clave: Digeneos – hospederos intermediarios – moluscos – parasitosis humana –Pacífico Mexicano
El objetivo de este estudio fue determinar la presencia de parásitos metazoarios y epibiontes en el ostión
del placer Crassostrea corteziensis (Hertlein, 1951) en dos localidades costeras y pesqueras del estado de
Sinaloa, en el noroeste del Pacífico mexicano. Se colectaron 30 ostiones en la cooperativa pesquera de
“Playa norte” en la bahía de Mazatlán, Sinaloa y se realizó una comparación con la presencia de parásitos
en ostiones en la laguna costera de “Ceuta”. La inspección de ostiones en la laguna costera reveló la
presencia de 36 metacercarias encapsuladas de la familia Acanthocolpidae en la gónada del ostión C.
corteziensis. En la bahía de Mazatlán, en la zona de Playa norte, se encontraron seis metacercarias: tres de
la sp. 1 (pertenece a la familia Hemiuridae) en el manto, un espécimen de sp.2 (Familia Fellodistomidae)
en la glándula digestiva y una metacercaria sp3. no identificada en el manto, una metacercaria de (Familia
Zoogonidae) en la glándula digestiva, dos nemátodos de vida libre del género Theristus sp. Como
organismos epibiontes se encontraron siete ejemplares de poliquetos de la familia Nereididae en la concha
de los ostiones. Este trabajo reporta por primera vez la invasión del digeneo Stephanostomum sp. Looss,
1899 de la familia Acanthocolpidae parásito de la gónada del ostión C. corteziensis en el Pacífico
mexicano. Así como, la presencia de digeneos pertenecientes a la familia Fellodistomidae, Hemiuridae y
Zoogonidae. Los resultados de este trabajo contribuyen al conocimiento en la biología, la biodiversidad y
la preferencia del hospedero de estos parásitos, con posibles implicaciones en los riesgos para la salud que
plantea el consumo humano del ostión del placer, con gran regionalización en el consumo de mariscos
crudos que presentan amplia identidad social gastronómica en estas zonas costeras en el Pacífico
mexicano.
Tejeda-Arenas et al.
67
Monticelli, 1885) y Modiolicola gracilis Wilson,
1935 (Cruz-Flores & Cáceres-Martínez, 2016;
Cáceres-Martínez et al., 2008, 2010, 2012, 2015,
2016; Costa et al., 2013; Pinho et al., 2013; Da
Silva et al., 2016; Dantas-Neto et al., 2015).
Salcedo-Morán (2014) caracterizó la presencia de
algunos metazoarios parásitos que describe como
quistes de trematodos y al copépodo
Pseudomyicola spinosus (Raffaele & Monticelli,
1885), durante una revisión de ostiones C.
corteziensis a lo largo del estado de Sinaloa en dos
temporadas invernales. Grano-Maldonado et al.
(20 1 9) des c rib i eron l a pre s enci a de
Stephanostomum sp. Looss, 1899 en el manto, y
glándula digestiva del ostión C. corteziensis en las
costas de Sinaloa. En el Golfo de México, se ha
registrado la presencia de metacercarias como
Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1814) que
se ha encontrado principalmente en peces P.
pardalis en el suroeste de México (Rodríguez-
Santiago et al., 2016) este pescado se utiliza en la
elaboración de ceviche, platillo gastronómico de
comida típica en las costas. Los miembros de esta
especie de parásito se han encontrado unidos a la
laringe y faringe humana después de comer
mariscos crudos desde su primer registro (Chung et
al., 1995) hasta la actualidad (Hara et al., 2014; Lee
et al., 2017; Hyun et al., 2018). En la zona sur del
Golfo de México, Aguirre-Macedo et al. (2007)
realizaron un estudio de parásitos de la ostra
Crassostrea virginica Gmelin, 1791. Estos autores
encontraron dos protozoos Nematopsis prytherchi
Sprague, 1949 y P. marinus, y cuatro especies de
helmintos (Urastoma cyprinae (Graff, 1882),
Proctoeces maculatus (Looss, 1901) Odhner,
1911, Bucephalus sp. Baer, 1827, Tylocephalum
sp. Linton, 1890). En Chile, Lasiak (1992) reportó
presencia larvas de un trematodo bucéfalido
encontradas entre el tejido del manto y la masa
visceral de los bivalvos mitílicos intermareales.
En Brasil, Ceuta & Boehs (2012) informaron que
algunos parásitos encontrados en el mejillón de
mangle Mytella guyanensis (Lamarck, 1819)
mostraron organismos similares a Rickettsia,
Nematopsis sp. (Apicomplexa), incluyendo
metacercarias de Bucephalus sp., metacestodos de
Tylocephalum sp. en las branquias, el manto y la
glándula digestiva de este mejillón. Así también, se
estudiaron los epibiontes del ostión; las epibiosis
son las asociaciones ecológicas de organismos
donde uno, el epibiontes vive o encima de otro
organismo (sésiles o pasivos) o material inanimado
MATERIALES Y MÉTODOS
(Ten et al., 2019). De acuerdo con esta autora, las
ballenas y tortugas marinas, son un verdadero
ecosistema errante, debido a los organismos
epibiontes que viven sobre ellos. La importancia
ecológica de los epibiontes es identificar aspectos
de su vida que son difíciles que estudiar, como las
rutas migratorias o aspectos de los ciclos de vida
como dónde se alimentan o cuánto tiempo
permanecen allí, ya que la composición de
epibiontes variará en función de dónde hayan
estado y cuánto tiempo hayan permanecido en ese
lugar como los tubos de poliquetos serpúlidos,
otros ostreidos y balanos (Ten et al., 2019). En
estudios en tortugas marinas, se han localizado un
total de 29 taxones epibiontes, de los cuales se han
estudiado en profundidad las 14 especies más
frecuentes y de mayor importancia en esta
epibiosis, para conocer su relación y sus
adaptaciones a las tortugas Caretta caretta
Rafinesque, 1814 (Liria-Loza, 2011). Esta autora
menciona que conocer los epibiontes de estos
organismos permite a los científicos entender
aspectos de su vida que son difíciles que estudiar,
como las rutas migratorias o aspectos de los ciclos
de vida como dónde se alimentan o cuánto tiempo
permanecen allí, ya que la composición de
epibiontes variará en función de dónde hayan
estado y cuánto tiempo hayan permanecido en ese
lugar. En México se conocen 84 especies de
poliquetos neréididos distribuidas en 20 géneros
(de León-González, 2009) en el puerto hay
registros de varios poliquetos marinos como
epibiontes (Villalobos & Tovar-Hernández, 2014).
Sin embargo, en la costa del Pacífico mexicano, la
información sobre la fauna parásita de este ostión
es escasa. Debido a esto, el objetivo de esta
investigación fue determinar los parásitos
helmintos y epibiontes presentes en C. corteziensis
en dos zonas costeras del noroeste del Pacífico
mexicano para aumentar el conocimiento
ecológico y biológico de este bivalvo. La
investigación adicional debería considerar la
posible transmisión a los humanos a través del
consumo de ostiones en estas zonas costeras.
El Laboratorio de Ecofisiología de la Facultad de
Ciencias Marinas (FACIMAR) de la Universidad
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Metazoan parasites and other epibiont in oyster
Las metacercarias se montaron en un cubreobjetos
con AFA (una mezcla de 85 mL de etanol, 25 mL
de formaldehído y 5 mL de ácido acético) se añadió
gota a gota sobre el borde del cubreobjetos para
fijar los parásitos. Se realizaron observaciones
adicionales con un microscopio óptico (LEICA
DMLB 10, Wetzlar, Alemania) para una mejor
resolución. Para realizar las descripciones
morfológicas, los parásitos se observaron bajo un
microscopio óptico (100 x / aumento con aceite de
inmersión). Se hicieron las preparaciones para cada
parásito para su identificación al nivel taxonómico
más bajo. La identificación taxonómica de las
metacercarias encontradas en este estudio se basó
en el trabajo de estudios previos (Bray & Cribb,
2006, 2008; Bray et al., 2007; Cremonte et al.,
2001). Los nemátodos de vida libre se identificaron
con los criterios sistemáticos de Navarrete (2000)
y de poliquetos por Glasby et al. (2000). Las
metacercarias de Stephanostomum sp. Looss, 1899
(Digenea: Acanthocolpidae) fueron depositadas en
el catálogo de la Colección Nacional de Helmintos
CNHE-IBUNAM- 0630. Los demás organismos se
encuentran en la colección del laboratorio de eco
fisiología que aún quedan por determinarse a nivel
de especie. La prevalencia de parásitos se calculó
dividiendo el número de ostiones infectados por el
número total de ostiones examinados, expresado
como porcentaje. Abundancia, número total de
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Autónoma de Sinaloa (UAS), México ha llevado a
cabo algunos estudios parasitológicos y
microbiólogicos de algunos patógenos en plantas y
animales principalmente. En el caso del ostión C.
corteziensis, se estudiaron 30 especímenes en la
comunidad pesquera de Playa norte (Fig. 1) y en la
laguna costera de Ceuta (Fig.2). Los ostiones (9,5
± 1,2 cm de longitud promedio) (Figura 3a) se
compraron directamente del buzo pescador en la
zona que colecta en la zona y fueron transportados
vivos en cubetas a las instalaciones del laboratorio
de microalgas en la misma Facultad. A su llegada,
los organismos se colocaron individualmente en
acuarios de 2L con agua de mar filtrada y aireación
constante. Los organismos se alimentaron
diariamente con las microalgas Thalassiosira
weissflogii (Grunow) alrededor de 241. 300 cel/mL
durante cinco días hasta su sacrificio. Los animales
se diseccionaron y los órganos se separaron
cuidadosamente en placas de Petri individuales con
agua de mar filtrada, luego se revisaron mediante
2
compresión entre dos vidrios de 10 cm bajo un
microscopio estereoscópico (LEICA MZ 9.5,
Wetzlar, Alemania). Se encontraron quistes de
metacercarias en la gónada de los ostiones, en el
manto y glándula digestiva. Las metacercarias se
extrajeron de los quistes haciendo una pequeña
abertura con agujas de disección entomológica.
Figura 1. Mapa de la localidad de la cooperativa pesquera Playa Norte, en la Bahía de Sinaloa, México.
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Tejeda-Arenas et al.
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parásitos en una muestra/ número total de
moluscos muestreados. Intensidad de la infección
(número de parásitos/moluscos u hospedadores
infectados) se determinó según Bush et al. (1997).
Aspectos éticos
El cuidado y manejo de los animales se llevaron a
cabo de conformidad con las leyes mexicanas
(NOM-033-ZOO-1995).
En los 30 ostiones colectados en la laguna de Ceuta,
se enco n t r a r o n 3 6 m e tacerc a r i a s d e
Stephanostomum sp. (Acanthocolpidae) en la
gónada de 10 ostiones (prevalencia 33,3%,
abundancia media de 1,2 e intensidad promedio de
3,6) (Figura 3 a-c). En la bahía de Mazatlán, en la
zona de Playa norte, se encontraron seis
metacercarias en tres individuos: tres de la sp. 1
RESULTADOS
Figura 2. Mapa de la localidad de la laguna costera de Ceuta, en Sinaloa, México.
Figura 3. a) el ostión del placer Crassostrea corteziensis. b-e) Especímenes de anélidos (Polychaeta: Nereididae Johnston,
1845) epibiontes encontrados en las conchas de Crassostrea corteziensis en Ceuta y en la bahía de Mazatlán.
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Metazoan parasites and other epibiont in oyster
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(pertenece a la familia Hemiuridae) en el manto,
un espécimen de sp.2 (Familia Fellodistomidae) en
la glándula digestiva (Figura 4d-e), una
metacercaria de (Familia Zoogonidae) en la
glándula digestiva (Figura 5a), una metacercaria
sp3., y una metacecaria no identificada en el manto
(figura 5e). Así también, se identificaron dos
nemátodos marinos de vida libre del género
Theristus sp. (Figura 5d). Los epibiontes
encontrados en las conchas de C. corteziensis
fueron n=7 anélidos (Polychaeta: Nereididae)
(Figura 3 b-e), dos individuos en Ceuta y cinco en
la bahía de Mazatlán.
Figura 4. a-c) Metacercarias enquistadas de Stephanostomum sp (Acanthocolpidae) en la gónada de Crassostrea corteziensis. En
la bahía de Mazatlán, d) ejemplares de digeneos a la familia Hemiuridae encontrados en el manto. E) un espécimen de la Familia
Fellodistomidae en la glándula digestiva.
Figura 5. En la bahía de Mazatlán, a) una metacercaria de la Familia Zoogonidae en la glándula digestiva, con el tegumento
densamente espinoso; b) comparación con la metacercaria de la familia Acanthocolpidae; d) dos nemátodos marinos de vida libre
del género Theristus sp. e) una metacercaria no identificada en el manto de un espécimen de ostión.
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Tejeda-Arenas et al.
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La semejanza en la ocurrencia de parásitos
digeneos (metacecarias) manifiesta la importancia
de los moluscos como hospederos intermediarios,
así como la proximidad geográfica y condiciones
ambientales similares característicos de la costa en
el noroeste, como se observó en un estudio anterior
(Grano-Maldonado et al., 2018), explican el patrón
de variación temporal de los parásitos. Este estudio
i d e n t i f i c ó m e t a c e r c a r i a s d e l g é n e r o
Stephanostomum, un digeneo de la familia
Acanthocolpidae, parásito de las gónadas del
ostión del placer C. corteziensis en la laguna
costera, y seis ejemplares de al parecer tres familias
diferentes de digeneos parásitos en la bahía de
Mazatlán. En el estudio parasitológico en ostras
Crassostrea virginica realizado por Aguirre-
Macedo et al. (2007) la prevalencia y la abundancia
media de los protozoos y helmintos variaron
ampliamente entre el Caribe y el Golfo de México,
pero en general fueron inferiores al 50%. N.
prytherchi y Tylocephalum sp. fueron las especies
más prevalentes (> 60%). P. marinus estuvo
presente en las ostras de ocho lagunas costeras y
tuvo una baja prevalencia (<30%) en casi todas las
muestras y P. marinus y Bucephalus sp. mostraron
un daño histológico evidente. Según Cáceres-
Martínez et al. (2016), otros patógenos como P.
marinus parecen representar un riesgo más
significativo para la salud de los ostiones del placer
que otros parásitos, y se necesita vigilancia y
control de estos parásitos para el desarrollo de este
molusco.
Estudios recientes y extensos elaborados por varios
investigadores (Bartoli & Bray, 2001, 2004; Bray
& Cribb, 2006, 2008; Bray et al., 2007) señalan que
Stephanostomum sp. Looss, 1899 es un género
extremadamente extenso. Se compone de 112
especies distribuidas nominalmente en todo el
mundo que infectan un número considerable de
peces teleósteos, particularmente los de aguas
templadas (Bartoli & Bray, 2001). Madhavi et al.
(1 9 9 3 ) r e g i s t r a r o n m e t a c e rcaria s d e
Stephanostomum cloacum (Srivastava, 1938), en
el bivalvo Modiolus undulatus (Dunker, 1856).
Estos autores identificaron adultos de S. cloacum
en el pez Triacanthus biaculeatus (Bloch, 1786).
Otro parásito, Diphtherostomum brusinae
(Stossich, 1888) Stossich, 1904 fue registrado por
DISCUSIÓN primera vez en el norte de Portugal, las
metacercarias enquistadas fueron observadas en
las gónadas y la glándula digestiva del gasterópodo
Nassarius reticulatus (Linnaeus, 1758).También
se encontraron metacercarias que infectaron el pie,
el borde del manto y las branquias del bivalvo
Cerastoderma edule L. 1785. La forma adulta se
alojó en el recto del pez Diplodus sargus L. 1785
(Pina et al., 2019). Barnet et al. (2010) informaron
que hay nueve familias de trematodos que infectan
rutinariamente a los bivalvos como primeros
hospederos intermedios y algunos otros (por
ejemplo, Lepocreadiidae, Hemiuridae) que los
infectan excepcionalmente. Sin embargo, puede
ser necesario acumular muchos más registros de
hospedero-parásito para comprender mejor las
relaciones en el grupo Acanthocolpidae. Nuestros
resultados concuerdan con Barnet et al. (2010) y
Cribb et al. (2002) quienes informaron que i)
Stephanostomum era el segundo género más
grande de trematodos de peces, ii) el género
también parece tener baja especificidad para el
primer hospedero intermediario, y iii) dado el
tamaño actual del género, claramente se pueden
encontrar muchos más hospederos intermedios
dentro y más allá del molusco. En este estudio, la
prevalencia de la infección por especies de
Stephanostomum fue del 33%, estos resultados
revelaron parasitismo en la zona, esto es
considerable ya que el consumo de ostiones, es
considerado un producto comercial muy cotizado
en la zona (Grano-Maldonado et al., 2019). Es
importante mencionar que la mayor parte de la
transmisión de enfermedades de parásitos
humanos se asocia principalmente con el consumo
de platos de mariscos crudos, es decir, sushi,
sashimi, ceviche (Kuchta et al., 2005ab; Grano-
Maldonado et al., 2019). La mayoría de las
especies potencialmente patógenas para los
humanos son patógenas principalmente en estado
larval, es decir, L1 y L3 en nematodos,
plerocercoides en cestodos y metacercarias en
bivalvos (Rodriguez-Santiago et al., 2016; Chung
et al., 1995; Hara et al., 2014; Lee et al., 2017;
Hyun et al., 2018). En consecuencia, la ingestión
de bivalvos como las ostras como fuente de
alimentos crudos puede tener un factor de riesgo
para la salud y debe explorarse más a fondo.
En México, la especie de este tipo de digeneo es
ampliamente distribuido en peces marinos, de
acuerdo con Lamothe-Argumedo et al. (1997)
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Metazoan parasites and other epibiont in oyster
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donde se han registrado ocho especies que
parasitan peces de diferentes familias (S.
californicum Manter & Van Cleave, 1951 en el
intestino de Genyonemus Californucum
California, EUA; S. casum fue recolectado del
intestino de Microlepidotus brevipinnis
(Steindachner, 1869) en Chamela Bay, Jalisco, S.
dentatum (Linton, 1910) Linton, 1940 del intestino
de Balistes polylepis Steindachner, 1876 y
Paralicthys californicus (Ayres, 1859) de Baja
California; S. ditrematis (Yamaguti, 1939)
registrado en el estómago de Seriola dorsalis (Gill,
1863) capturado en la isla Partida; Baja California
Sur; S. hispidum (Yamaguti, 1934) Caranx hippos
(Linnaaeus, 1766), 1801 en Manzanillo, Colima; S.
megacephalum Manter, 1940 recolectados en el
intestino de C. hippos en la Bahía de Chamela,
Jalisco; S. tenue Linton, 1898 recolectó del pez
Selar crumenophthalmus (Bloch, 1793) de Puerto
Vallarta, Jalisco, y en miembros de la familia
Lutjanidae (García-Vargas, 2010).
Por otro lado, las especies de digeneos
(metacercarias enquistadas) sp1 pertenecerían a la
familia Hemiuridae, y sp 2 perteneciente
Zoogonidae y Fellodistomidae, así como la
presencia de dos nemátodos de vida libre del
género Theristus sp. Bastian, 1865. En el caso de la
metacercaria sp1. (Hemiuridae) se observó lo que
se presume es el ecsoma, debido a su estado de
inmadurez no fue posible establecer el género, ya
que no se observaban las glándulas de vitelo de
importancia taxonómica. En el caso de la familia
Fellodistomidae se observaron 10 lóbulos
musculares dispuestos en una semi-corona anterior
a la ventosa oral. La faringe musculosa-bulbosa se
extiende hasta la región ecuatorial ligeramente
anterior al acetábulo (más grande que la ventosa
oral). Por ser metacercaria no se observó:
bifurcación cecal, gónadas ni glándulas de vitelo.
La metacecaria de la familia Zoogonidae, presentó
un tegumento densamente espinoso, dos ciegos
intestinales saculares y cortos, se logró apreciar un
solo par de labios musculosos. La presencia de
estos parásitos trematodos en estado adulto ha sido
reportada en peces marinos y es considerada por
Klimpel & Rücker (2005) como generalista es
decir que son parásitos sin especificidad
hospedatoria. Los resultados de esta investigación
son consistentes con varios autores, por ejemplo,
León-Règagnon et al. (1997) hicieron una revisión
bibliográfica de las especies registradas, señalando
la presencia de 27 especies registradas en peces
marinos de un total de 32 especies incluyendo las
familias (Hemiuridae y Fellodistomidae). Los
peces registrados por esos autores son la barracuda
Sphyraena barracuda (Edwards, 1771) y en la
sardina Jenkinsia lamprotaenia Gosse, 1851. Esto
concuerda con registros de metacercarias de estas
dos familias (Hemiuridae y Fellodistomidae) en
estados larvales de peces de la familia
(Sphyraenidae, Serranidae, Gobiidae, Gerreidae,
Clupeidae) (Gómez del Prado et al., 2007). En el
caso del único ejemplar de la familia Zoogonidae
en el presente estudio, Martorelli et al. (2013) lo
reportaron como parasito de la corvina
Micropogonias furnieri (Desmarest, 1823)
(Sciaenidae). Estos autores identifican el digeneo
Diphterostomum brusinae Stossich, 1889 como
una especie cosmopolita que parasita diferentes
familias de peces (Sparidae, Gobiidae, Labridae,
Pomadasyidae y Blennidae) en diversos lugares del
mundo y es considerada generalista (Klimpel &
Rücker, 2005). Estas familias de peces han sido
registradas en el Pacífico Mexicano por Muro-
Torres (2017). D. brusinae fue identificada en un
molusco bivalvo Mytilus galloprovincialis
Lamarck, 1819 (Francisco et al., 2010) y en
Cerastoderma edule (Linnaeus, 1758) (Bivalvia)
y Nassarius reticulatus (Linnaeus, 1758)
(Gastropoda) en Portugal (Rusell-Pinto et al.,
2006). Salcedo-Morán (2014) describió la
presencia de algunos metazoarios parásitos como
quistes de tremátodo y al copépodo Pseudomyicola
spinosus (Raffaele & Monticelli, 1885) durante
una revisión de ostiones C. corteziensis a lo largo
del estado de Sinaloa en dos temporadas
invernales, con excepción de las metacercarias que
únicamente se encontraron en el norte y centro del
Estado. Sin embargo, la metacercaria sp.3 no pudo
ser identificada a nivel de familia ya que fue dañada
durante el proceso de fijación y fue el único
ejemplar encontrado, sin embargo, se observó un
acetábulo en la zona ventral bien formado.
Este trabajo determina que los ostiones del placer
C. corteziensis son hospederos intermediarios de
algunas familias de digeneos en las costas del
pacífico mexicano donde el consumo de carne
cruda de pescado o moluscos de concha que
contienen metacercarias pueden infectar al
humano al comer comida regional como el ceviche
(Grano & Mendieta, 2019; Leyva et al., 2020). Los
parásitos tremátodos como C. complanatum que
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Tejeda-Arenas et al.
73
residen y se reproducen en la garganta de
hospederos definitivos como las aves piscívoras
(Lane & Morris, 2010), donde las cercarias
nadadoras salen de los moluscos, se enquistan y se
convierten en metacercarias en la musculatura del
segundo hospedero intermediario que podría ser un
crustáceo (Grano-Maldonado & Álvarez-Cadena,
2010), larvas de peces (Gómez del Prado et al.,
2007) o el mismo segundo hospedero-molusco
bivalvo como este estudio. En los humanos, las
metacercarias se liberan en el estómago y migran a
través del esófago antes de alojarse en la garganta
(Sohn, 2009) y causar faringitis o laringitis (Chung
et al., 1995). Las infecciones por Clinostomum en
humanos son raras y solo se han descrito 21 casos
en Japón y Corea (Hara et al., 2014; Lee et al.,
2017). Se sabe que la infección por C.
complanatum ocurre después de comer pescado
crudo o moluscos. Muchos hospederos
intermediaros se alimentan de plancton como
algunas especies de copépodos: Acartia spinata
Esterly, 1911 y Paracalanus sp., Boeck, 1865
considerados como hospederos intermediarios
(Gómez del Prado et al., 2007) y el posible modo de
infección sea a través de vínculos tróficos a través
de peces, los moluscos podrían ser los primeros
hospederos si se desarrollan las fases larvarias o
pueden ser segundos hospederos intermediarios
paraténicos. Los peces al depredar sobre las larvas
contenidas en el molusco, se infectarían con los
parásitos y ser entonces los hospederos definitivos;
como en el caso de los reportes de García-Vargas
(2010). Este autor identificó adultos de
Stephanostomum sp. en el intestino de peces
adultos de la familia Lutjanidae en el estado de
Jalisco, en la zona del pacífico Mexicano.
Asimismo, Muro-Torres (2017) en un estudio
trófico confirma la presencia de restos de ostión en
el estómago del pargo Lutjanus sp. (Lutjanidae) en
Sinaloa.
En particular, la intención de esta investigación
también es determinar la presencia de algunos
epibiontes de concha externos e internos en el
ostión, como los poliquetos. Los poliquetos son
anélidos es decir que tienen el cuerpo segmentado
de acuerdo con Glasby & Fauchald (2000). Este
grupo vive en la superficie de diferentes sustratos,
se alimenta de otros invertebrados y
ecológicamente es de gran utilidad como
bioindicador ambiental (Cañete et al., 2000;
Arteaga-Flórez et al., 2015). En este trabajo, los
poliquetos fueron identificados dentro de la familia
Nereididae Johnston, 1845, que es una de las más
representativas en su grupo. En esta familia
ampliamente estudiada se han descrito 43 géneros
y 535 especies (Glasby et al., 2000). Los poliquetos
en otros trabajos han sido reportados son del género
Polydora con altas prevalencias (Royer et al.,
2006). Los efectos de los poliquetos en algunos de
estos invertebrados como los ostiones pueden
competir con las ostras cultivadas por los recursos
fitoplanctónicos o podrían sofocar la ostras al
obstruir la abertura de la válvula, competir
directamente con la disponibilidad de alimento y
en consecuencia, en condiciones tróficas bajas,
puede afectar al crecimiento y supervivencia de los
bivalvos como las ostras (Lodeiros & Himmelman,
2000).
En nuestro estudio, la presencia de metacercarias
observadas revela que los bivalvos pueden servir
como hospederos potencialmente primarios y
secundarios. Una limitación de este estudio es que
las técnicas moleculares no pueden ser utilizadas
por el número de muestras. Sin embargo, en el
futuro una comparación del gen de ARN
ribosómico 18S (u otros genes conservados) de la
secuencia de los parásitos recolectados podría
llevarse a cabo. Sin embargo, no hay duda de que
las infecciones por parásitos tienen consecuencias
importantes para las especies de hospederos que
parasitan en condiciones naturales y, en
consecuencia, debe considerarse como un factor
fundamental dentro de cualquier sistema de
acuicultura.
Esta investigación tiene aspectos de la tesis de
licenciatura de la primera autora y es parte integral
la investigación sobre digeneos parásitos en
moluscos en la zona del Pacífico Tropical realizada
en el Laboratorio de Ecofisiología de la Facultad de
Ciencias del Mar-UAS. Gracias a Pablo Piña, jefe
del Laboratorio de Microalgas de la misma facultad
por facilitarnos materiales, equipos para mantener
vivos los organismos en las instalaciones de la
Universidad.
AGRADECIMIENTOS
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
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Tejeda-Arenas et al.
Received May 17, 2020.
Accepted August 25, 2020.
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