The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima), 2021, vol. 19 (1), 1-12.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1 Laboratorio de Biología Celular, Departamento de Biología, Escuela de Ciencias, Universidad de Oriente, Venezuela.
2 Instituto de Formación Docente Salomé Ureña, ISFODOSU, República Dominicana.
Email: mairin.lemus@isfodosu.edu.do
3Dpto. de Bioanálisis, Escuela de Ciencias, Universidad de Oriente, Venezuela.
Email: aurelina18@hotmail.com
* Corresponding author: mairin.lemus@isfodosu.edu.do
1,2,* 3
Mairin Lemus & Aurelina Cortecía
ABSTRACT
Keywords: bivalve – metals bioaccumulation – reproduction
Heavy metals in male and female specimens of the bivalve Atrina seminuda (Lamarck, 1819) were
evaluated. The organisms were collected from Guayacán, Sucre State, Venezuela. The concentrations Cu,
Cd, Cr, Ni, Pb, Fe and Zn were determined in the tissues: gonad (G), muscle (M), hepatopancreas (H) and
rest of the animal (R) by inductively coupled plasma emission spectroscopy (ICP-OES) coupled to a
Perkin Elmer brand equipment. The gonadosomatic index (IGS) showed significant differences (Kw=
31.68; P < 0.01), showing its highest value in February (19.67 ± 0.43) and the lowest in June (13.26 ±
0.43). Metal concentrations showed significant differences between the analyzed tissues; showing in
general a greater accumulation of metals in the H and R. The content of Cu, Cd, Cr, Ni and Zn in the tissues
showed significant monthly variations with the highest concentrations between the months of April and
May. The PCA analysis determines that IGS is associated with the incorporation of metals. This can be
explained by the bioavailability of these elements, determined in part by the high levels of phytoplankton,
which are characteristic of coastal upwelling in the northeast of Venezuela and by the variation in the
reproductive cycle of the species.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
doi:10.24039/rtb2021191876
1
HEAVY METALS IN THE BIVALVE ATRINA SEMINUDA (LAMARCK, 1819) (PTERIOIDA) IN
DIFFERENT STATES OF GONADAL MATURATION FROM GUAYACÁN, VENEZUELA
METALES PESADOS EN EL BIVALVO ATRINA SEMINUDA (LAMARCK, 1819) (PTERIOIDA) EN
DIFERENTES ESTADIOS DE MADURACIÓN GONADAL PROVENIENTES DE GUAYACÁN,
VENEZUELA
https://orcid.org/0000-0002-1657-0505
D
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
RESUMEN
Palabras clave: bioacumulación de metales – bivalvo – reproducción
Se evaluaron los niveles de metales pesados en ejemplares machos y hembras del bivalvo Atrina seminuda
(Lamarck, 1819). Los organismos fueron colectados en la localidad de Guayacán, estado Sucre,
Venezuela. Las concentraciones Cu, Cd, Cr, Ni, Pb, Fe y Zn se determinaron en los tejidos: gónada (G),
músculo (M), hepatopáncreas (H) y restos del animal (R) mediante espectroscopia de emisión de plasma
de acoplamiento inductivo (ICP-OES). El índice gonadosomático (IGS) presentó diferencias
significativas, mostrando su valor más alto en febrero (19,67 ± 0,43) y el menor en junio (13,26 ± 0,43).
Las concentraciones de metales presentaron diferencias significativas entre los tejidos analizados;
observándose en general una mayor acumulación de metales en el H y el R. Se mostraron variaciones
mensuales significativas de los metales en los tejidos con las mayores concentraciones de Cu, Cd, Cr, Ni y
Zn entre los meses de abril y mayo. El análisis de ACP determina que IGS está asociado a la incorporación
de los metales Esto puede ser explicado por la biodisponibilidad de estos elementos, determinada en parte
por los elevados niveles de fitoplancton, que es característico del afloramiento costero en el nororiente de
Venezuela y por la variación del ciclo reproductivo de la especie.
INTRODUCCIÓN
2
Los cuerpos de agua continentales y marinos están
siendo utilizados por el hombre para depositar gran
cantidad de sustancias tóxicas a través de las
descargas domésticas e industriales que llevan
consigo un sin número de xenobióticos que afectan
la estabilidad de los ecosistemas (Tanner et al.,
2000; Tusseau-Vuillemin et al., 2007). Los metales
constituyen parte de estos contaminantes que se
han acumulado en los sedimentos de estos cuerpos
de agua y su evaluación ha sido muy útil en el
monitoreo de los ecosistemas (Yang et al., 2012);
sin embargo, la transferencia de elementos a los
organismos se ha incrementado, particularmente
en áreas contaminadas, por lo que los
biomonitores, particularmente los bivalvos
(Otchere, 2019), han representado una herramienta
útil para determinar la salud de los ecosistemas y el
impacto sobre la biota y se ha incorporado en los
estudios ambientales de los ecosistemas (Zuykov
et al., 2013).
La bioacumulación de metales pesados en los
tejidos de los organismos no sólo depende de los
niveles de metales en el agua y sedimento, sino
también del efecto de la temperatura, la salinidad,
el pH, y otros factores físico-químicos que
determinan los procesos de adsorción o desorción
de los metales de los sedimentos a la columna de
agua y su biodisponibilidad al componente biótico.
Por otro lado, la ingesta de alimento, el
crecimiento, el desove y la variación individual,
modulan la cinética de incorporación de los
metales por los organismos (Wang, 2001; Atkinson
et al., 2007; Dorey et al., 2018; Saher & Siddiqui,
2019).
Los metales presentes en los cuerpos de agua,
pueden ser transportados a través de la membrana
celular del epitelio digestivo, respiratorio y otras
superficies de organismos acuáticos, y de esta
manera ser incorporados a los tejidos. La
acumulación de los metales está determinada por la
constante de afinidad del metal a las proteínas de
transporte (Azizi et al., 2018), unidas a la
membrana, y ésta a su vez, se pueden estimar a
partir del índice covalente. Estas constantes se
pueden extrapolar a las diferentes especies
acuáticas (Owsianiak et al., 2014) y determinarán
su distribución en los diferentes compartimientos
del organismo. Cada tejido tiene una capacidad de
incorporar y depurar los metales a través de
mecanismos fisiológicos y bioquímicos inherentes
a cada tejido.
La bioacumulación de los metales en organismos
de las costas marinas se ha estudiado ampliamente,
particularmente en los moluscos bivalvos (Rojas et
al., 2009; Lemus et al., 2010; Shoults-Wilson et al.,
2015), debido a su carácter sésil o con
Lemus & Cortecía
3
varios períodos reproductivos intensos (junio-
julio, septiembre-noviembre y febrero, así como
una gametogénesis durante todo el año con un
comportamiento de tipo asincrónico para la región
nororiental de Venezuela, a diferencia de otras
latitudes donde el ciclo reproductivo es altamente
sincronizado (Freites et al., 2010). En el presente
trabajo se evaluó la acumulación de metales en
hembras y machos de A. seminuda durante los
meses febrero, abril, mayo y junio, con el fin de
establecer la bioacumulación de metales en los
tejidos: músculo, gónadas, hepatopáncreas y resto
(manto, branquias y vísceras) en diferentes épocas
del año.
Área de estudio y muestreo de organismos
Se realizaron cuatro muestreos durante los meses
de febrero, abril, mayo y junio del 2010 en un
banco natural de la localidad de Guayacán, situada
en la costa norte de la Península de Araya, estado
Sucre, Venezuela a 64°00”00” N y 11°35”00 O
(Fig. 1). Los ejemplares de A. seminuda fueron
recolectados por buceo libre a una profundidad
entre 2 a 4 m; luego, se colocaron en bolsas
plásticas dentro de una cava con hielo y se
trasladaron al Laboratorio donde se almacenaron a
-4 °C hasta su procesamiento.
desplazamiento restringidos, por ser organismos
filtradores y además por su amplia distribución; el
mayor número de estos trabajos se ha realizado con
los mitilidos (Nicholson & Lam, 2005), y las
ostras.
En el Caribe, se han realizado algunos trabajos
sobre bioacumulación de metales en moluscos
bivalvos, y su relación con el estado fisiológico de
los organismos (Rojas et al., 2009; Lemus et al.,
2010; Villegas et al. 2015).
Los miembros de la familia Pinnidae, a la que
pertenece Atrina seminuda (Lamark, 1819), viven
generalmente en aguas de temperaturas cálidas, en
bahías y lagunas costeras con fondos constituidos
de arena fina y/o praderas de Thalassia testudinum
(K.D. Koeing, 1805). Estos bivalvos dominan la
comunidad bentónica en los sitios donde habitan,
formando densos bancos de tamaño y persistencia
variable (Ahumada et al., 2002). Son organismos
bentónicos filtradores omnívoros, su dieta se basa
en el consumo de fitoplancton, zooplancton y
detritus. Se localizan en profundidades que van
desde 0,5 m a 15,0 m. Sus depredadores comunes
son pulpos, jaibas, cangrejos, caracoles y algunos
peces (Ruiz-Dora, 1999).
Atrina seminuda presenta una clara evidencia de un
bivalvo de sexos separados, desarrollando
actividad reproductiva durante casi todo el año con
MATERIALES Y MÉTODOS
Figura 1. Localización geográfica del área de muestreo en el norte de la Península de Araya, estado Sucre, Venezuela.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Heavy metals in Atrina seminuda
4
pesados en una balanza analítica Denver modelo
TR204 de 0,001 g de apreciación.
El índice gonadosomático (IGS) de cada ejemplar
se determinó de acuerdo a Maddock & Burton
(1998).
Análisis de metales
Los tejidos fueron digeridos con 5 mL de HNO por
3
24 h, luego se colocaron en baño de María a 60 ºC
por 1 h o hasta que la muestra quedó totalmente
digerida. Posteriormente, se filtraron en papel
o
Whatman N 42 y aforadas hasta 25 mL con agua
desionizada. La concentración de metales pesados
en las muestras, se evaluaron por espectroscopia de
emisión óptica de plasma inductivamente acoplado
(ICP-OES) a un equipo, marca Perkin Elmer
modelo óptima 5300 DV y los resultados fueron
expresadas en µg g de masa húmeda. Las
-1
∙
concentraciones de Zn, Cu, Cd, Fe, Cr, Pb, y Ni se
determinaron a longitudes de onda específica para
cada metal (Tabla 1). Para las curvas de calibración
se utilizaron estándares de Zn, Cu, Cd, Cr, Pb, Fe y
Ni que recibieron el mismo tratamiento que las
muestras en el estudio y la precisión del método fue
verificada utilizando el estándar de referencia de
tejido, desarrollado por el Instituto Nacional de
Estándares y Tecnologías (NIST) en Canadá,
Oyster Tissue 1566a; el cual es un material de
r ef e r e nc i a es t a n da r i z ad o u sad o e n l a
instrumentación, calibración y validación
metodológica para los análisis químicos
elementales en bivalvos marinos y su nombre
comercial es material de referencia estándar
(SRM) 1566a Oyster tissues NIST; para los cuales
se determinó la recuperación que resultó estar por
encima del 95 % de la concentración.
Determinación de los parámetros físico-
químicos del agua y clorofila a
En cada muestreo se tomó agua de la zona de
estudio con botellas Niskin de 100 y 150 mL y se
colocaron en un contenedor opaco para
transportarla al laboratorio donde se realizaron las
determinaciones de clorofila a. La temperatura, pH
y oxígeno disuelto se determinaron en el campo
utilizando un pH-metro de campo Jenway 3071 de
apreciación 0,1 y un oxigenómetro YSI de 0,01
-1
mg·L de apreciación. La Clorofila a fue
determinada utilizando un litro de agua de mar
filtrada a través de un filtro Whatman GF/C, que
retuvo partículas de talla superior a 0,5-1,0 µm y las
concentraciones fueron determinadas por el
protocolo de Carpenter (1965) y se expresaron en
-1
µg·L .
Tratamiento de las muestras
Se analizaron un total de 40 ejemplares, 10
ejemplares por mes de muestreo, cada organismo
se limpió cuidadosamente y se determinó la
longitud de la concha, desde la charnela hasta el
borde ventral con un vernier digital Mytutoyo de
0,01 mm de apreciación, posteriormente fueron
desbullados, se determinó el sexo según la
coloración de sus gónadas, en las hembras es de
color naranja y en los machos de color beige
(Malavé & Prieto, 2005).
El tejido blando de los organismos fue removido y
lavado con agua desionizada, luego se procedió a
disectarlos en: gónada, músculo, hepatopáncreas
(H) y el resto del organismo (R), este último,
constituido por el manto y las branquias. Los
tejidos se secaron a 60 °C por 48 h y luego fueron
Tabla 1. Longitud de onda, sensibilidad y límites de detección para los metales analizados por espectrofotometría de
emisión óptica de plasma inductivante.
Metal Longitud de onda
(nm)
Sensibilidad
(mg·L-1)
Zinc
206,2
0,005
Cobre
327,4
0,001
Hierro
259,9
0,050
Cadmio
228,8
0,005
Cromo 357,8 0,005
Plomo 220,3 0,005
Níquel 341,5 0,002
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Lemus & Cortecía
5
Los parámetros físico-químicos de la zona de
captura (Tabla 2), reflejan que los valores de
temperatura, pH y oxígeno disuelto presentaron
poca variación durante febrero, abril y mayo, los
cuales estuvieron por debajo de los valores
-1
observados en junio (27,3 °C; 7,89 y 6,30 mg·L .
La clorofila a, presentó un valor máximo de 9,89
-1
µg·L durante el mes de febrero, y mínima en junio
-1
(3,90 µg·L ). Estos resultados generalmente
ocurren como consecuencia del incremento en el
afloramiento costero, que en las costas
nororientales se observan normalmente en los
meses de febrero, marzo y abril (Muller-Karger et
al., 1989; Aparicio, 1994; Rueda-Roa & Muller-
Karger, 2013; Jury, 2018).
La variación en la concentración de los metales
pesados entre tejidos, entre sexo y durante los
meses de muestreo fue evaluada mediante una
prueba de análisis de Kruskal-Wallis debido a que
los datos no cumplieron con los supuestos de
normalidad y homogeneidad de varianzas. La
relación entre el índice gonadosomático (IGS) y la
bioacumulación de metales se realizó mediante un
análisis de componentes principales (ACP). Para
este análisis estadístico se utilizó el software
comercial STATGRAPHICS Plus versión 5.1.
Aspectos éticos
Los autores han seguido las normas éticas del
comité de ética del Departamento de Biología de la
Universidad d Oriente, para el manejo el Venezuela
de organismos invertebrados.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Tabla 2. Parámetros físico-químicos del agua de mar de la localidad de Guayacán, Península de Araya, estado Sucre,
durante los meses febrero, abril, mayo y junio de 2010.
Parámetro Febrero
Abril Mayo Junio
Temperatura (°C) 24,0
25,4 25,6 27,3
pH 7,64
7,65 7,70 7,89
Oxígeno disuelto (mg·L-1) 4,90 5,31 5,28 6,30
Clorofila a(µg·L-1) 9,89 5,39 5,16 3,90
aunque con una mayor actividad de desove en
mayo-julio de 2004, septiembre-noviembre de
2004 y febrero de 2005. No obstante, en este
estudio el mayor porcentaje de organismos
maduros fue encontrado en los meses de marzo y
abril. Este comportamiento determina una
estrategia reproductiva oportunista que justifican
un elevado nivel de madurez gonadal (Freites et al.,
2010). Rangel et al. (2017), señalan que el desove
de la especie se ubica entre abril y agosto y otro en
febrero.
Los valores de IGS en A. seminuda determinan que
e l g r a d o d e m a d u r ac i ó n g o n ad a l f u e
significativamente similar para machos y hembras,
mientras que en los meses muestreados se
obtuvieron diferencias estadísticamente
significativas (Kw= 31,68; P< 0,01); observándose
los valores más altos en el mes de febrero y el
mínimo en junio (Figura 2). Este último coincide
con uno de los períodos de desove señalados por
Freites et al. (2010), quienes mostraron que los
organismos se reproducen durante todo el año,
Figura 2. Variación del índice gonadosomático de Atrina seminuda en machos y hembras en los meses de muestreo.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Heavy metals in Atrina seminuda
6
machos.
Las concentraciones de metales Cu, Cd, Cr, Ni y Pb
en A. seminuda presentaron diferencias
significativas en los tejidos analizados (Tabla 3) y
también variaciones mensuales en todos los tejidos
a excepción del Pb. En este estudio se observó en
general, una mayor acumulación de metales en el H
y R, este último constituido principalmente por el
manto y las branquias, con respecto al músculo y a
las gónadas (Figura 3).
Los metales Cu, Cd, Cr, Pb y Ni Fe y Zn no
mostraron diferencias significativas (P> 0,05)
entre hembras y machos. No obstante, no siempre
las concentraciones entre machos y hembras son
similares para otros bivalvos. Yap et al. (2006),
observaron que las hembras de P. viridis
acumularon mayor concentración de Cu, Pb y Zn
que los machos, pero estas diferencias no fueron
significativas. En el caso del Cd, Latouche & Mix
(1982) encontraron que las hembras de Mytilus
edulis Linnaeus, 1758 presentaron mayor
concentración de Cd en el tejido somático que los
Tabla 3. Valores promedios del contenido de metales en machos y hembras de Atrina seminuda en los meses de
muestreo.
Metales µg·g-1
Sexo Cu
Cd
Cr Pb Ni
Machos
0,13 ± 0,12
27,03 ± 11,43 2,68 ± 2,50
2,21 ± 1,09
8,57 ± 6,01
Hembras
0,13 ± 0,16
22,23 ± 7,63 1,93 ± 1,46
2,19 ± 0,87
7,49 ± 4,24
Total 0,13 ± 0,14
23,79 ± 9,07 2,17 ± 1,84
2,20 ± 0,92
7,84 ± 4,77
metales a través de proteínas de enlazamiento,
entre las cuales se encuentra la metalotionina que
puede crear interacciones mercaptos, debido a su
elevado contenido de cisteínas y ello se le ha
atribuido un papel fundamental en la eliminación
(Lemus et al., 2016; Shaari et al., 2016).
Adicionalmente, los metales pueden ser
incorporados en los lisosomas y metabolizados por
retículo endoplásmico y pueden ser capturados en
vacuolas específicas, que producen fósforo
metálico sólido o gránulos de azufre que
posteriormente se someten a exocitosis para su
eliminación (Luo et al., 2014).
El músculo y las gónadas presentaron las menores
concentraciones de los metales analizados (Figura
1). Estudios en bivalvos han demostrado que
generalmente el músculo presenta menores
concentraciones de metales y muy particularmente
el Pb, Cd, Ni y Cr que son metales no bioesenciales
y no están sujetos a regulación. Moreno et al.
(2005), señalan que el Cd y el Pb son mucho
mayores en el hepatopáncreas que el músculo. Esto
también ocurre en peces donde las concentraciones
de Cd, Pb, Zn y Cr son más bajas en el músculo
(Demirak et al., 2006).
La incorporación y acumulación de los metales en
los diferentes tejidos del organismo está asociado a
la afinidad del metal por las metalotioninas (Ge et
al., 2020), la compartimentación de metales
tóxicos en vesículas formadas por los hemocitos
(Weng & Wang, 2015) y la formación de gránulos
insolubles (Ma & Wang, 2020). Siendo estas las
principales formas descritas para la metabolización
de los metales. Por otro lado, la movilización del
metal a través de la circulación, distribución,
transferencia a otros tejidos juega un papel
importante en la bioacumulación tisular. La forma
de incorporación, bien sea en soluble o enlazada a
la materia orgánica también modula la distribución
y de los metales en los tejidos (Ke & Wang, 2019).
L a d i f e r e n c i a e n l a d i n á m i c a d e
acumulación/eliminación de metales en los tejidos,
d e m u e s t r a d i f e r e n t e s m e c a n i s m o s d e
desintoxicación/almacenamiento de los metales
(Jebalí et al., 2014). El hepatopáncreas y las
branquias, son quizás los tejidos que han mostrado
una mayor incorporación de metales en la mayoría
de los bivalvos en relación a otros tejidos. Esto
puede estar asociado a varios factores, el primero
está relacionado con la capacidad que tienen estos
tejidos parenquimatosos, de metabolizar los
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Lemus & Cortecía
7
-1
Figura 3. Variación de la concentración de Cd, Cr, Cu, Ni y Pb (µg.g de masa húmedo seco) en los tejidos del bivalvo Atrina
seminuda de la localidad de Guayacán, Península de Araya, estado Sucre, Venezuela. KwCd-tejidos: 50,63; P< 0,05; KwCr-
tejidos; 50,54, P< 0,05; KwCu-tejidos: 45,91; P<0,05; KwNi-tejidos 33,87; P < 0,05; KwPb-tejidos: 65,28; P< 0,05; KwCu-
meses= 12,98; P< 0,05; KwCd-meses= 19,77; P< 0,05; KwCr-meses= 14,71; P< 0,05; KwPb-mess= 1,45; P > 0,05; KwNi-
meses= 31,09; P < 0,05. F: febrero; A: abril; M: mayo; J: junio.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Heavy metals in Atrina seminuda
8
metales a través de la alimentación juega un papel
relevante, pues el plancton se enriquece con
metales en la columna de agua y se transfiere a los
bivalvos (Qiu, 2015). Las branquias y la glándula
digestiva podrían estar asociadas con la absorción
de los alimentos planctónicos o detrítico,
enriquecido con metales pesados, o con la
absorción de metales disueltos (Poigner et al.,
2013). Los cuales son asimilados por el epitelio
intestinal y son transferidos a los tejidos,
i nc r e me n t án d o s e e n a q u e ll o s q u e l o s
metabolizados mas rápidamente o inactivan.
Con respecto a la variación de metales durante los
meses de muestreo, se observó que el Cu y Cr
presentaron sus picos más altos durante el mes de
mayo; mientras que el Cd, Ni y Pb en el mes de
febrero (Figura 4), ambos meses de surgencia. El
alto contenido de estos metales puede ser el
resultado de la sedimentación de los mismos, que
una vez llegada la surgencia y el incremento de las
corrientes marinas, durante la estación seca,
permite la remoción de partículas hacia la columna
de agua haciéndolos disponibles para los
organismos (Adefeni et al., 2007). Se conoce
además que, los metales se concentran en esquistos
ricos en materia orgánica, sedimentos lacustres y
oceánicos, nódulos de manganeso y fosforitas
marinas; estando entonces biodisponibles tanto
para los productores como para los consumidores
una vez llegada la época de surgencia (Sadiq, 1992;
Gutiérrez-Galindo et al., 1999; Muñoz et al.,
2000).
El músculo, mantiene concentraciones con
variaciones menores en los meses de estudio,
señalando que probablemente sea el reflejo de
concentraciones asociadas a la incorporación, más
que a los procesos de metabolización, pues la
inducción de metalotioninas relacionadas con los
procesos de desintoxicación de metales pesados
para este tejido es muy baja (Fang et al., 2012). Es
posible que exista un enlazamiento de metales a las
proteínas musculares, pero poco se conoce acerca
de los m ecanis mos de en lazam iento y
metabolización en el tejido muscular de
organismos marinos.
En el presente trabajo se pudo observar que las
mayores concentraciones de metales en los tejidos
de A. seminuda, se encuentran en los meses de abril
y mayo, cuando aún los índices de surgencia son
elevados, lo que podría estar asociado a los niveles
de metales que puedan estar siendo incorporados a
través de la alimentación. La presencia del período
de surgencia desde febrero hasta el mes de abril en
la zona genera un aumento en la materia orgánica y
su descomposición conlleva a la liberación de
algunos metales, siendo el aumento de la materia
orgánica directamente proporcional con la
concentración de ciertos metales en el medio
(Muller-Karger et al., 1989). De igual forma al
aumentar el fitoplancton (clorofila a) aumenta la
fuente de alimento para los organismos filtradores
como los bivalvos, favoreciendo la entrada de estos
contaminantes por vía alimentaria (Wang et al.,
1996; Chong & Wang, 2001). La incorporación de
Variable Componente
1 2
Cu 0,33 -0,05
Cd 0,41 -0,29
Cr 0,40 -0,39
Pb 0,37 0,15
Ni 0,41 -0,40
PTs -0,37 -0,52
IGS 0,36 0,56
Figura 4. Análisis de componentes principales (ACP) para los niveles de metales Pb, Cu, Cd, Ni y Cr, el índice gonadossomático
(IGS) y el peso seco de los tejidos.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Lemus & Cortecía
9
los metales analizados en el mismo orden de
magnitud en relación a otras especies de consumo
de la misma zona como lo son Cyclinella tenuis
(Récluz, 1852), (Gmelin, y Crassostrea virginica
1791) (Lemus , 2015).et al.
Los resultados obtenidos en el presente estudio
muestran que las concentraciones promedio de los
metales están por debajo de los valores de
referencias existentes (Figura 4). Esta especie se
considera que tiene capacidad de incorporación de
Tabla 4. Valores máximos permisibles de los metales zinc, cobre, cadmio, cromo, plomo y níquel en bivalvos para el
consumo humano.
Metal *Promedio FAO FDA
BFL
Zinc 8,39 ± 2,61 - - 50
Cobre 0,84 ± 0,19 10 - 30
Cadmio 0,32 ± 0,13 1 4 1
Cromo
0,28 ± 0,26
-
13
0,1
Plomo
0,13 ± 0,26
2
1,7
20
Níquel 1,16 ± 0,81 - 80 -
*Valores expresados en µg/gde masa húmeda; FAO. Food and Agriculture Organization of the United Nations; FDA:
Food and Drugs Administration; BFL: Brazilian Federal Legislation.
Por otro lado, la incorporación de los metales si está
asociado a un factor de dilución pues todos los
metales tienden a disminuir su concentración a
medida que los organismos crecen. Estos
resultados son comparables con los obtenidos con
algunos autores que señalan que existe un factor de
dilución previamente descrito por diversos autores
(Adjei-Boateng et al., 2010; Adjei-Boateng et al.
2011).
Las variaciones mensuales en los metales
analizados en tejidos de A. seminuda, presentaron
sus máximos durante período de afloramiento
(Clorofila a) en el área nor-oriental del país y
también fueron modulados por el ciclo
reproductivo. No se considera que la especie
represente un riesgo para la salud humana, porque
los niveles de los metales analizados se encuentran
por debajo de normativas regulatorias.
Los autores agradecen al Consejo de Investigación
de la Universidad de Oriente por el financiamiento
de la presente investigación.
El análisis de componentes principales entre los
niveles de metales en organismos y el peso total del
organismo y su IGS determinaron la mayor
variabilidad de los datos se explican en dos
componentes (76,55 %) de la variabilidad de los
datos originales. Se puede evidenciar, que la
incorporación de los metales evaluados, tienen una
asociación positiva y significativa con el IG, pero
negativa con el PT. Este patrón determina que a
medida que los organismos maduran sus gónadas
tiende a incorporar mayor concentración de
metales, donde los organismos con gónadas
desarrolladas presentaran la mayor concentración
de los mismo, no obstante, estos resultados
sugieren que el desove está asociado a una pérdida
de peso y a una disminución de los metales
bioacumulados, lo que sugiere que parte del metal
es incorporado en las gónadas y es liberado.
Particularmente en A. seminuda los metales no
bioesenciales se distribuyen en una mayor masa de
tejido asociada a una mayor masa de tejido gonadal
y esto consecuentemente determina una mayor
concentración de Cd Cr Ni y Pb en los organismos
con mayor índice gonadosomático. El Cu presentó
la menor asociación con el IGS por lo que se infiere
que este elemento es modulado y regulado por
estos organismos de acuerdo a la demanda de los
mismos, particularmente como cofactores de
muchas enzimas (Reyes, 1999; Boada et al., 2007).
AGRADECIMIENTOS
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Heavy metals in Atrina seminuda
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Azizi, G.; Akodad, M.; Baghour, M.; Layachi, M.
& Moumen, A. 2018. The use of Mytilus spp.
mussels as bioindicators of heavy metal
pollution in the coastal environment. A
rev iew. J ourn al o f Materi als a nd
Environmental Science, 9: 1170-1181.
Adefeni, O.; Olaofe, O. & Asaolu, S. 2007.
Seasonal variation in heavy metal
distribution in the sediment of Major Dams
in Ekiti-State. Pakistan Journal of Nutrition,
6: 705-707.
Adjei-Boateng, D.; Obirikorang, K. & Amisah, S.
2010. Bioaccumulation of heavy metals in
the tissue of the clam Galatea paradoxa and
sediments from the Volta estuare, Ghana.
International Journal of Environmental
Research, 4: 533-540.
Adjei-Boateng, D.; Obirikorang, K.; Amisah, S.;
Madkour, H. & Otchere, F. 2011.
Relationship between gonad maturation and
heavy metal accumulation in the clam
Galatea paradoxa (Born 1778) from the
Volta Estuare, Ghana. Bulletin of
Environmental Contamination and
Toxicology, 87: 626-632.
Ahumada, M.; Serrano-Guzmán, S. & Ruiz-
García, N. 2002. Abundancia, estructura y
crecimiento de Atrina maura (Bivalvia:
Pinnidae) en una laguna costera tropical del
Pacífico mexicano. Revista de Biología
Tropical, 50: 1091-1100.
Atkinson, C.A.; Jolley, D.F. & Simpson S.L. 2007.
Effect of overlying water pH, dissolved
oxygen, salinity and sediment disturbances
on metal release and sequestration from
metal contaminated marine sediments.
Chemosphere, 69:1428-1437.
Ap ar ic io , C .R . 1 99 4. R e v i s i ó n d e l a s
características oceanográficas de la
plataforma nororiental de Venezuela. En: La
sardina (Sardinella aurita), su medio
ambiente y explotación en el oriente de
Venezuela. Freón y Mendoza, Scientific
Editors, IRD Editions. Paris. 171-206 pp.
Boada, M.; Moreno, M.; Gil, H.; Marcano, J. &
Maza, J. 2007. +2 +2
Metales pesados (Cu , Cd ,
+2 +2
Pb , Zn ) en músculo y cefalotórax de
camarones silvestres Litopenaeus Schmitti,
Farfantepenaeus subtilis, F. notialis y F.
brasiliensis de la región oriental de
Venezuela. Revista Científica (FCV-Luz),
17: 186-192.
Carpenter, J.H. 1965. The Chesapeake Bay
Institute technique for the Winkler dissolved
o x y ge n m et h o d . L i m n o l o gy a n d
Oceanography, 10:141-143.
Chong, K. & Wang, W. 2001. Comparative studies
on the biokinetics of Cd, Cr and Zn in the
green mussel Perna viridis and the manila
clam R u d i t a p e s p h i l i p p i n a r u m .
Environmental Pollution, 115: 107-121.
Demirak, A.; Yilmaz, F.; Tuna, A.L. & Ozdemir. N.
2006. Heavy metals in water, sediment and
tissues of Leuciscus cephalus from a stream
in southwestern Turkey. Chemosphere,
63:1451-1458.
Dorey, N.; Martin, S.; Oberhänsli, F.; Teyssié, J.L.;
Jeffree R. & Lacoue-Labartheab, T. 2018.
Ocean acidification modulates the
incorporation of radio-labeled heavy metals
in the larvae of the Mediterranean sea urchin
P a r a c e n tro t u s l i v idu s . Journa l o f
Environmental, 190:20-30.
Fang, Y.; Yang, H. & Liu. B. 2012. Tissue-specific
response of metallothionein and superoxide
dismutase in the clam Mactra veneriformis
under sublethal mercury exposure.
Ecotoxicology, 21:1593–1602.
Freites, L.; Cordova, C.; Arrieche, D.; Montero, L.;
García, N. & Himmelman, J. H. 2010.
Reproductive cycle of the penshell Atrina
seminuda (Mollusca: Bivalvia) in northern
waters of Venezuela. Bulletin of Marine
Science, 86: 785-801.
Ge, D.; Zhang, L.; Long, Z.; Chi, C. & Liu, H.
2020. A novel biomarker for marine
environmental pollution: A metallothionein
from Mytilus coruscus. Aquaculture
Reports, 17:100364.
Gutiérrez-Galindo, E.; Villaescusa-Celaya, J. &
Arreola-Chimal, A. 1999. Bioacumulación
de metales en mejillones de cuatro sitios
selectos de la región costera de Baja
California. Ciencias Marinas, 25: 557-578.
Jebalí, J.; Chouba, L.; Banni, M. & Boussetta, H.
2014. C o m p a r a t i v e s t u d y o f t h e
bioaccumulation and elimination of trace
metals (Cd, Pb, Zn, Mn and Fe) in the
digestive gland, gills and muscle of bivalve
Pinna nobilis during a field transplant
experiment. Journal of Trace Elements in
10
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Lemus & Cortecía
11
Medicine and Biology, 28:212-217.
Jury, M.R. 2018. Eastern Venezuela coastal
upwelling in context of regional weather and
climate variability. Regional Studies in
Marine Science, 18:219-228.
Ke, Y. & Wang, W.X. 2019. Dietary metal
bioavailability in razor clam Sinonovacula
constricta under fluctuating seston
environments. Science of The Total
Environment, 653: 131-139.
Latouche, Y. & Mix, M. 1982. The effects of
depuration, size and sex on trace metal levels
in Bay Mussels. Marine Pollution Bulletin,
13:27-29.
Lemus, M.; Laurent, C.; Acagua, A.; Cabrera, M.;
Aponte, A. & Chung, K. 2010. Variación
estacional de metales pesados en Perna
viridis, de la localidad de Guayacán
Península de Araya, estado Sucre,
Venezuela. The Biologist (Lima), 8: 126-
138.
Lemus, M.; Castañeda, J. & Chung, K.S. 2015.
Heavy metals in fish and invertebrates from
the gulf of Paria, Venezuela. Revista
Internacional de Contaminación Ambiental,
30: 137-142.
Lemus, M.; Salazar, R.; Lapo, B. & Chung, K.
2016. Metalotioneínas en bivalvos marinos.
Latin American Journal of Aquatic
Research, 44: 202-215.
Luo, L.; Ke, C.; Guo, X.; Shi, B. & Huang M. 2014.
Metal accumulation and differentially
expressed proteins in gill of oyster
(Crassostrea hongkongensis) exposed to
long-term heavy metal-contaminated
estuary. Fish & Shellfish Immunology, 38:
318-329.
Ma, L. & Wang, W. X. 2020. Subcellular metal
distribution in two deep-sea mollusks:
I n s i g h t o f m e t a l a d a p t a t i o n a n d
detoxification near hydrothermal vents.
Environmental Pollution, 266:115303.
Maddock, D. & Burton, M. 1998. Gross and
histological of ovarian development and
related condition changes in American
plaice. Journal of Fish Biology, 53: 928-944.
Malavé, C. & Prieto, A. 2005. Producción de
biomasa en el mejillón verde en una
localidad de la península de Araya,
Venezuela. Interciencia, 30: 609-705.
Moreno, D.H.; Riol, M.M.; Valiñas, M.N.;
Fernández, M.G. & López, M.P. 2005.
Presencia de metales pesados en moluscos
comercializados en fresco: análisis
comparativo. Revista de Toxicología, 22:
89-95.
Muller-Karger, F.; McClain, C.; Fisher, T.; Esaias,
W. & Varela, R. 1989. Pigment distribution
in the Caribbean Sea: Observations from
space. Progress in Oceanography, 23: 23-64.
Muñoz, A.; Gutiérrez, E. & Flores, G. 2000.
Mytilus californianus as indicator of heavy
metals in the northwest coast of Baja
California, Mexico. Marine Environmental
Research, 49: 123-144.
Nicholson, S. & Lam, P. 2005. Pollution
monitoring in Southeast Asia using
biomarkers in the mytilid mussel Perna
Viridis (Mytilidae: Bivalvia). Environment
International, 31:121-132.
Otchere, F.A. 2019. A 50-year review on heavy
metal pollution in the environment:
Bivalves as bio-monitors. African Journal of
Environmental Science and Technology, 13:
220-227.
Owsianiak, M.; Veltman, K.; Hauschild, M.Z.;
Hendriks, A.J.; Steinmann, Z.J. &
Huijbregts, M.A. 2014. Elucidating
differences in metal absorption efficiencies
between terrestrial soft-bodied and aquatic
species. Chemosphere, 112: 487-495.
Poigner, H.; Monien, P.; Monien, D.; Kriews, M.;
Brumsack, H.J.; Wilhelms-Dick, D. &
Abele, D. 2013. Influence of the porewater
geochemistry on Fe and Mn assimilation in
Laternula elliptica at King George Island
(Antarctica). Estuarine, Coastal and Shelf
Science, 135: 285-295.
Qiu, Y.W. 2015. Bioaccumulation of heavy metals
both in wild and mariculture food chains in
Daya Bay, South China. Estuarine, Coastal
and Shelf Science, 163: 7-14.
Rangel, M. S.; Mendoza, J.; Freites, L.; Tagliafico,
A.; Silva, J. & Garcia, N. 2017. Biometric
and reproductive aspects of the pen shell
Atrina seminuda (Bivalvia: Pinnidae) in
northeastern Venezuela. Molluscan
Research, 37:88-97.
Reyes, R. 1999. Las metalotioninas como
bi oma rca dor es m ole cu lar es d e la
contaminación por metales pesados en
organismos acuáticos. Interciencia, 24: 366-
371.
Rojas, N.; Lemus, M.; Rojas, L.; Martínez, G.;
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Heavy metals in Atrina seminuda
12
Ramos, Y. & Chung, K. 2009. Contenido de
mercurio en Perna viridis al norte del estado
Sucre, Venezuela. Ciencias Marinas, 35: 91-
99.
Rueda-Roa, D.T. & Muller-Karger, F.E. 2013. The
southern Caribbean upwelling system: Sea
surface temperature, wind forcing and
chlorophyll concentration patterns. Deep
Sea Research Part I: Oceanographic
Research Papers, 78: 102-114.
Ruiz-Dora, M. 1999. Recursos pesqueros de las
costas de México. Segunda edición. Limosa.
México, D.F.
Sadiq, M. 1992. Toxic metal chemistry in marine
environments. Marcel Dekker. New York.
Saher, N.U. & Siddiqui. A.S. 2019. Occurrence of
heavy metals in sediment and their
bio ac cum ula tio n in s ent ine l cr ab
(Macrophthalmus depressus) from highly
impacted coastal zone. Chemosphere. 221:
89-98.
Shaari, H.B.; Raven, B.; Sultan, K.; Mohammad, Y.
& Yunus, K. 2016. Status of heavy metals
concentrations in oysters (Crassostrea sp.)
from Setiu Wetlands, Terengganu, Malaysia.
Sains Malaysiana, 45:417-424.
Shoults-Wilson, W.A.; Elsayed, N.; Leckrone, K.
& Unrine, J. 2015. Zebra mussels
(Dreissena polymorpha) as a biomonitor of
trace elements along the southern shoreline
of Lake Michigan. Environmental
Toxicology and Chemistry, 34: 412-419.
Tanner, P.A.; Leong, L.S. & Pan, S.M. 2000.
Contamination of heavy metals in marine
sediment cores from Victoria Harbour, Hong
Kong. Marine Pollution Bulletin, 40: 769-
779.
Tusseau-Vuillemin, M.H.; Gourlay, C.;
Lorgeooux, C.; Mouchel, J.M.; Buzier, R.;
Gilbin, R.; Seidel, J.L. & Elbaz-Poulichet, F.
2007. Dissolved and bioavailable
contaminants in the Seine river basin.
Science of the Total Environment, 375: 244-
256.
Villegas, L.; Lodeiros, C.; Malavé, K.; Revilla, J.,
& Lemus, M. 2015. Efecto subletal del
cadmio en la ostra perla del caribe Pinctada
imbricata (Pteroida: Pteriidae) Röding,
1798. Saber, 27: 39-45.
Wang, W. 2001. Comparison of metal uptake rate
and absorption efficiency in marine
bivalves. Environmental Toxicology and
Chemistry, 20:1367-1373.
Wang, W.; Fisher, N. & Luoma, S. 1996. Kinetic
d e t e rm i n a t i o n s o f t r a c e e l e m e n t
bioaccumulation in the mussel Mytilus
edulis. Marine Ecology Progress Series,
140:91-113.
Weng, N.Y. & Wang, W.X. 2015. Reproductive
responses and detoxification of estuarine
oyster Crassostrea honkongensis under
m e t a l s t r e s s : a s e a s o n a l s t u d y.
Environmental Science & Technology. 49,
3119-3127.
Yang, Y.; Chen, F.; Zhang, L.; Wu, S. & Kang, M.
2012. Comprehensive assessment of heavy
metal contamination in sediment of the Pearl
River Estuary and adjacent shelf. Marine
Pollution Bulletin, 64: 1947–1955.
Yap, C.; Ismail, A.; Tan, S. & Rain, A. 2006. Is
gender a factor contributing to the variations
in the concentrations of heavy metals (Cd,
Cu, Pb and Zn) by the green-lipped mussel
Perna viridis. Indian. NISCAIR Online
Periodicals Repository, 35: 29-35.
Zuykov, M.; Pelletier, E. & Harper, D. A. 2013.
Bivalve mollusks in metal pollution studies:
from bioaccumulation to biomonitoring.
Chemosphere, 93:201-208.
Received October 29, 2020.
Accepted December 18, 2020.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº1, jan - jun 2021
Lemus & Cortecía
