The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
HEAVY METALS IN THE SCALED DOVE (COLUMBINA SQUAMMATA LESSON 1831),
FROM STATE OF SUCRE, VENEZUELA
PRESENCIA DE METALES PESADOS EN LA PALOMITA MARAQUITA (COLUMBINA
SQUAMMATA LESSON 1831), DEL ESTADO SUCRE, VENEZUELA
1 2 1,*
María Alpino-Cabrera ; Jorge Muñoz-Gil & Gedio Marín-Espinoza
1 Laboratorio de Ecología de Aves, Departamento de Biología, Universidad de Oriente, Núcleo de Sucre, Avenida
Universidad, Cerro Colorado, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
2 Centro de Investigaciones Ecológicas Guayacán, Universidad de Oriente, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
*autor corresponsal: e-mail: gediom@yahoo.com
Dirección postal: Urbanización Villa Olímpica, Bloque 03, Apto 01-03, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
The Biologist (Lima), 14(1), jan-jun: 45-63.
45
ABSTRACT
Keywords: Columbina squammata – heavy metals – feathers – blood.
Concentrations of lead (Pb), cadmium (Cd), zinc (Zn), copper (Cu) and chromium (Cr), were
determined in Scaled Dove (Columbina squammata). To do so, ten specimens were captured in
an agriculture sector from state of Sucre, Venezuela. We extracted 1.5 ml of blood by a puncture
in the radial vein, and we removed feathers of chest and wings (remiges); these feathers were
weighed and digested in a digester oven (HNO 65%). Subsequently, Pb, Cd, Zn, Cu and Cr
3
presence were analysed by using an Atomic Absorption Spectrophotometer matched to an
acetylene-flow and deuterium background correction. In compared tissue samples, we did not
detect Cr. Except for Cd, the heavy metals showed significant differences. The feathers showed
higher concentrations than blood, because they are inert structures and they can bioaccumulate
metals during their growth, eliminating metals, partially, during the feather moult, and,
internally, during transport of metals in the bloodstream and their fixation to keratin. The low
levels of metal concentrations obtained in blood reflect their immediate absorption from food
consumed less than one week before we extracted the samples. Zn levels were highest in both
tissues; however, these levels are regarded toxicologically innocuous. In general, the heavy metal
concentrations determined in Scaled Dove are not alarming considering the intense agricultural
activity in the area.
j
estructural y funcional de los ecosistemas (He
et al. 2005, Qadir & Malik 2009).
De cualquier modo, en el caso de los metales
pesados sus efectos tóxicos en las aves no solo
van a depender de su concentración en los
tejidos, sino que van a estar influenciados por
factores como especie, edad, sexo, hábitat,
condiciones climáticas y nivel y duración de la
exposición (Becker 2003), aunque
condicionados, mayoritariamente, por la dieta,
patrones de migración y tiempo de residencia
(Kim & Oh 2013).
Debido a que ocupan niveles medios y altos en
la cadena alimentaria y son de amplia
distribución, las aves están entre los
organismos más utilizados en los estudios
ecotoxicológicos de metales pesados (e.g.
Eens et al. 1999, Burger & Gochfeld 2000,
Janssens et al. 2002, Hollamby et al. 2004,
Nam & Lee 2006a, 2006b, Scheifler et al.
Generalmente, la toxicidad de los metales
pesados es proporcional a la facilidad con que
son absorbidos por los seres vivos. Uno de los
factores que determina su peligrosidad es que,
aun cuando se encuentren presentes en
cantidades bajas e indetectables, se pueden
bioacumular en los seres vivos (Pagnanelli et
a l . 2 0 0 0 ) , g e n e r a n d o p r o b l e m a s
ecotoxicológicos, ya que, una vez que entran
en la cadena trófica, se produce un proceso
conocido como biomagnificación, haciendo
que en los niveles superiores de esta cadena la
concentración de metales pesados llegue a ser
tan elevada que se vuelva toxigénica, aunque
en el ambiente más próximo no exista un
problema de contaminación por los mismos
(Sharma et al. 2006). Tanto es así, que pueden,
inclusive, desestabilizar la integridad
INTRODUCCIÓN
RESUMEN
Palabras clave: Columbina squammata – metales pesados – plumas – sangre.
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The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Alpino-Cabrera et al.
Se determinaron las concentraciones de los metales plomo (Pb), cadmio (Cd), zinc (Zn), cobre
(Cu) y cromo (Cr) en muestras de sangre y plumas de la Palomita Maraquita (Columbina
squammata). Diez individuos fueron capturados en una localidad rural agrícola del estado Sucre,
Venezuela, y a cada uno se le extrajo 1,5 ml de sangre a través de la vena radial, y se tomaron
plumas del pecho y las remeras, las cuales se pesaron y digirieron (HNO al 65%) en un horno
3
digestor; posteriormente se analizaron en un Espectrofotómetro de Absorción Atómica con flujo
de aire–acetileno y corrector de fondo de deuterio. Al comparar ambos tejidos no se detectó
presencia de Cr; en el resto, excepto el Cd, existieron diferencias significativas. Las plumas
arrojaron mayores concentraciones de metales que la sangre, quizá porque son estructuras inertes
que van bioacumulando metales durante su crecimiento, para luego eliminarlos con la muda
periódica; estos metales pueden ser incorporados de fuentes externas durante el acicalamiento
y/o la exposición directa de las plumas a los mismos, e internamente durante el transporte de los
metales por el torrente sanguíneo y fijarse a la queratina. Los bajos niveles de metales pesados
encontrados en sangre reflejarían su absorción directa inmediata del alimento consumido, en
menos de una semana, antes de la toma de muestras. Los niveles de Zn fueron los más altos en
ambos tejidos; no obstante, a los niveles obtenidos es toxicológicamente inocuo. En general, las
concentraciones de los metales pesados obtenidos en las palomas no se consideran alarmantes a
pesar de que la zona presenta una intensa actividad agrícola.
j
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The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
muda puede no ser constante (Altmeyer et al.
1991).
Otro método es la recolección de sangre, la
cual brinda información sobre la frecuencia de
exposición, la estacionalidad y los alimentos
asociados con la exposición a metales pesados
(Mateo et al. 1999). Tanto la sangre como el
plasma y el suero sanguíneo han sido
utilizados con éxito para la evaluación de la
exposición a metales pesados en las aves,
incluso utilizando volúmenes de muestras muy
pequeños (Gómez et al. 2011). Como resultado
se obtienen niveles de contaminantes que
reflejan, por un lado, la exposición a corto
plazo (ingesta diaria inmediata), y, por el otro,
fenómenos fisiológicos, como la movilización
de reservas para producir un aumento de
volumen sanguíneo al inicio de la muda
(Martínez et al. 2009).
En vista de que los metales pesados subyacen
regularmente en agroecosistemas (He et al.
2005, Martínez et al. 2009) y que las palomas
han sido utilizadas como bioindicadores de
contaminación por estos elementos (Nam &
Lee 2006c), principalmente en zonas urbanas
(Schilderman et al. 1997), y, adicionalmente,
no existen trabajos detallados en Venezuela
sobre metales pesados en aves colúmbidas
como biomonitores, y que hoy día las aves, y
en general la vida silvestre, vienen
experimentando serias amenazas provocadas
por las actividades humanas (Azimi et al.
2003), se diseñó este estudio ecotoxicológico
para verificar la presencia de los metales
pesados plomo (Pb), cadmio (Cd), zinc (Zn),
cobre (Cu) y cromo (Cr), en la Palomita
Maraquita (Columbina squammata), una
especie categorizada como no amenazada,
según BirdLife International, esencialmente
granívora (Muñoz et al. 2005), proveniente de
un sector rural de alta vocación agrícola, en el
estado Sucre, Venezuela. Este estudio pretende
contribuir a una mejor comprensión de la
bioacumulación de metales pesados en aves de
niveles tróficos medios.
2006, Hernandez & Margalida 2009, Brait &
Antoniosi Filho 2011); de hecho, se ha
demostrado que la presencia de metales
pesados en sus cuerpos está relacionada con
varias características biológicas, como la
intensidad del plumaje (Eeva et al. 1998),
diversidad genética (Eeva et al. 2006), éxito
reproductivo (Evers et al. 2008, Nam & Lee
2006b), mineralización ósea (Gangoso et al.
2009) y respuestas inmunohumorales (Snoeijs
et al. 2004), además de estar asociada al
letargo, la asimetría alar y conductas
aberrantes durante la incubación (Evers et al.
2008).
Sin embargo, ya que en muchos casos las aves
están protegidas, es conveniente utilizar
técnicas no invasivas para determinar
contaminantes en sus tejidos, por ejemplo, a
través de la obtención de pequeñas muestras de
sangre y plumas (Mateo et al. 1999, Frantz et
al. 2012); además, dada la especial
toxicocinética de los elementos inorgánicos, la
elección del tejido sobre el que se va a realizar
la determinación analítica de metales posee
una enorme importancia, puesto que los
metales tienden a acumularse con mayor
selectividad en unos tejidos que en otros
(Arcos et al. 2002).
En este sentido, las plumas tienen ventajas
sobre otros tejidos pues son fáciles de
recolectar y almacenar, ya que no necesitan
refrigeración y se pueden extraer en vivo
siendo particularmente apropiadas para
especies en declive (Weyers et al. 1988, Burger
1996). La captación de metales por las plumas
se puede producir de tres maneras: a través de
los alimentos y la incorporación durante el
crecimiento de las plumas, durante el
acicalamiento y por contacto directo con el
aire, el agua, el suelo y las plantas (Dauwe et al.
2002). Las aves son capaces de eliminar una
parte sustancial de la carga de metales a través
de su plumaje durante el período de muda
(Burger 1993), por lo que la concentración
interna de algunos metales pesados durante la
Heavy metals in scaled dove
48
desionizada (Adout et al. 2007).
Determinación de metales pesados en sangre y
plumas
Para obtener los metales en solución, se llevó a
cabo un proceso de digestión ácida que se
realizó en un horno digestor de microondas
Milestone, modelo Sk-10. Para la digestión se
tomaron 0,5 g de cada muestra de sangre
coagulada y 0,1 g de plumas. Posteriormente,
cada muestra se agregó en los vasos de
digestión, para luego añadirle 10 mL de ácido
nítrico al 65% (en el caso de la sangre) y 5 mL
de ácido nítrico al 65% (en el caso de las
plumas). Seguidamente se colocaron en el
microondas a una potencia de 1000 watts y
temperatura de 180ºC por 25 min. Luego se
dejó enfriar, y se agregó el contenido a un
balón aforado de 25 mL enrasado con agua
desionizada para las muestras de sangre, y en
balones aforados de 10 mL enrasado con agua
desionizada para las muestras de plumas. La
preparación de las muestras en los vasos de
digestión se trató de un carrusel de cinco vasos,
cuatro para muestras y uno para control o
blanco en el cual solo se agregó ácido nítrico.
Para la calibración del equipo se prepararon
patrones de lecturas de Pb, Cd, Zn, Cu y Cr, y
se realizaron las respectivas curvas de
calibración para cada metal (Figura 2).
Finalmente, en un espectrofotómetro de
absorción atómica Perkin-Elmer 3110 con
flujo de aire-acetileno y corrector de fondo de
deuterio, se realizaron las lecturas de los
metales pesados, a una longitud de onda
específica para cada metal (Tabla 1). Las
concentraciones de los metales se expresaron
-1
en μgּg , los cuales fueron calculados a través
de la siguiente fórmula: Masa del metal = (LE-
-1
LB) x VM x PM ; donde: LE = lectura del
equipo. LB = lectura del blanco. VM =
volumen de la muestra. PM = peso de la
muestra (g).
Análisis Estadísticos
Debido a que no se cumplieron los supuestos,
Área de estudio
Está ubicada en la localidad de San Juan de
Macarapana (10° 22' 2.17" N; 64° 11' 6.99"
W), a 43 msnm, al Sur de la ciudad de Cumaná,
estado Sucre, Venezuela (Figura 1). El área
está caracterizada por bosques maduros
tropófilos y de galería, entremezclados con
parcelas cultivadas y vegetación arbustiva
secundaria, generadas luego de episodios
recurrentes de tala y/o quema, con
asentamientos poblacionales y carreteras
cercanas (Marín et al. 2011).
De campo
Se realizó un único muestreo en noviembre de
2012, capturándose un total de diez individuos,
lo permitido por el Ministerio del Poder
Popular para el Ambiente (Ley de Protección a
la Fauna Silvestre: Tít. I-Cap. 1- Art. 6/Tít. II-
Cap. 1-Art.14), utilizando redes de niebla de 9
y 12 m, con una abertura de malla de 22 mm,
desde las 6:00 am hasta las 10:00 am y de 3:00
a 5:00 pm hasta completar el número de
individuos.
A cada una de las aves capturadas se les
extrajo 1,5 ml de sangre con jeringas, mediante
una punción en la vena radial, dejándose luego
coagular. A continuación se extrajeron plumas
del pecho y plumas remeras, las cuales fueron
colocadas en bolsas plásticas herméticamente
cerradas, previamente rotuladas. Tanto la
sangre como las plumas se mantuvieron
refrigeradas a 4ºC hasta su posterior
procesamiento.
De laboratorio
Para eliminar la contaminación con metales
pesados, todo el material utilizado (balones
aforados, vasos de precipitados, tijeras,
pinzas) se lavó previamente con agua
desionizada. Igualmente, los vasos para la
digestión eran lavados tras cada utilización
mediante el llenado hasta la mitad con agua
MATERIALES Y MÉTODOS
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El Pb es un metal pesado de gran persistencia
ambiental, que puede ser incorporado al medio
de múltiples formas, principalmente por
actividades humanas de tipo industrial, minera
y cinegética. Las principales emisiones de Pb
hacia el ambiente son primeramente hacia el
aire (el cual es el mayor receptor de este metal)
mediante actividades mineras e industriales, y
por la combustión de vehículos automotores el
cual representa el 50-90% del Pb emitido al
aire. Desde el aire, éste se distribuye
prácticamente a todos los componentes
ambientales y es absorbido por las aves a través
de la vía digestiva, y por inhalación y
deposición en los pulmones (Goyer 1996). Una
vez absorbido, la mayor parte del Pb se
distribuye por el torrente sanguíneo unido
principalmente a la hemoglobina de los
eritrocitos.
En su distribución al hígado, riñón y a otros
tejidos blandos como cerebro, pulmón,
corazón y músculo, los niveles de Pb en sangre
disminuyen progresivamente como
consecuencia de su acumulación en el tejido
óseo, el cual se considera el tejido acumulador
por excelencia (García 1994). En este sentido,
el Pb en sangre es un buen indicador de la
exposición reciente, mientras que la
exposición crónica puede ser estimada en
tejidos acumuladores como huesos y plumas,
entre otros (Burger & Gochfeld 2000, Dauwe
et al. 2002).
Las plumas suponen un indicador de
exposición al Pb y metales pesados en general,
los datos fueron procesados a través de la
prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis,
haciendo uso del programa STATGRAPHICS
plus 5.0. Los datos fueron representados
mediante gráficos de cajas y bigotes (Boyer et
al. 1997).
En ambos tejidos no se detectó Cr. En el resto
de los metales, los valores más altos se
obtuvieron en plumas en comparación con la
sangre (Tabla 2). En general, las
concentraciones de los metales pesados
obtenidos en las palomas no se consideran
alarmantes a pesar de que la zona presenta una
intensa actividad agrícola.
Contenido de plomo
La concentración promedio de Pb en plumas
- 1
fue más alta (1,00±16,50 μgg ) en
-1
comparación con la sangre (0,001±0,38 μgg ).
Al comparar ambos tejidos se pudieron notar
d i f e r e n c i a s m u y s i g n i f i c a t i v a s
(KW=14,5149**; p<0,05) (Figura 3).
La intoxicación por Pb en aves terrestres ha
sido ampliamente estudiada en América y
Europ a (F is her 2006) , y h a si do
particularmente severa en aves rapaces y
carroñeras (e.g., Bezzel & Fünfstück 1995,
Kramer & Redig 1997, Kim et al. 1999, Mateo
et al. 1999, Clark & Scheuhammer 2003,
Herlander et al. 2009, Krone et al. 2009, Jenni
et al. 2015).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
-1
Tabla 1. Diferentes longitudes de ondas, slit y rango linear (mgl ) para los metales analizados por espectrofotometría
de absorción atómica (Método Impact Bead).
Metal Longitud de Onda (nm) Slit (nm) Rango Linear (mg/l)
Plomo 217,0 0,7 5,0
Cadmio 228,8 0,7 1,0
Zinc 213,9 0,7 0,2
Cobre 324,8 0,7 2,0
Cromo 357,9 0,7 3,0
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Heavy metals in scaled dove
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muestreo, lo cual sugiere una mayor
resistencia de esta especie al Pb.
Con respecto a los niveles de Pb en sangre se
evaluó la exposición reciente a este metal,
confirmando la baja contaminación presente
-1
en las aves (0,001±0,38 μgg ), ya que los
niveles detectados en la Paloma Maraquita se
encuentran por debajo de los señalados por
otros autores. Abduljaleel et al. (2012)
analizaron niveles de Pb en sangre y plumas de
Gallus gallus domesticus L. 1758 y Coturnix
coturnix japonicus Temminck & Schlegel
1849, obteniendo una concentración mayor de
Pb en plumas que en sangre, aunque siendo
más bajos que los determinados en este
estudio; por su parte, Guillén (2009), en
sangre y plumas de la lechuza Otus scops L.
1758 obtuvo resultados similares a los
obtenidos en este estudio. En contraste, Locke
& Bagley (1967), en la Tórtola Rabuda,
Zenaida macroura L. 1758, hallaron una
correlación entre su infestación con el
protozoario Trichomonas gallinae Rivolta
1878 y la exposición al Pb de este colúmbido.
En Argentina, Cid et al. (2009) obtuvieron
-1
niveles dañinos de Pb (4,69 μgg ) en el hígado
del Cristofué (Pitangus sulphuratus L. 1766),
un paseriforme omnívoro. En Alemania y
Austria, Kenntner et al. (2001), en muestras de
hígado de cadáveres del Pigargo Europeo
(Haliaeetus albicilla), hallaron niveles letales
de Pb ( 5 ppm).
debido a que durante su desarrollo inicial son
irrigadas por vasos sanguíneos; una vez
asociado y depositado a la queratina, el Pb es
inmovilizado (Lewis & Furness 1991). No
obstante, la determinación de Pb en plumas (a
pesar de que las concentraciones suelen ser
bastante elevadas en este tejido) pudiera
resultar sesgada, ya que su contenido puede
reflejar más bien la exposición crónica a largo
plazo que la exposición aguda, lo que la hace
ser menos fiable para estudiar la exposición al
Pb de una especie a lo largo del año (Pain
1989). Uno de los problemas para establecer
niveles que diferencien intoxicaciones agudas,
crónicas y subletales, a partir de las
concentraciones presentes en tejidos, es
conocer las concentraciones de bases
consideradas como “no exposición” (García
-1
1994). Una concentración de 10 μgg fue
propuesta como nivel umbral que indica una
moderada exposición de Pb (Daury et al.
1993), aunque luego fue establecida como 6
-1
μgg (Clark & Scheuhammer 2003).
Pain et at. (2005), en plumas del Águila
Imperial Ibérica (Aquila adalberti Brehm
1861), tomaron como valor de referencia 15
-1
μgg para exposiciones moderadas. A pesar de
que las concentraciones de Pb en plumas en
esta investigación están referidas a una
exposición moderada, no representa riesgo
alguno para las poblaciones de palomita
maraquita ya que no se observaron síntomas de
intoxicación (saturnismo o plumbismo) ni
problemas fisiológicos al momento del
-1 -1
Tabla 2. Contenido de metales pesados en sangre (μgg ) y plumas (μgg ) de Columbina squammata en la localidad
de San Juan de Macarapana, estado Sucre, Venezuela. No detectado (ND).
Sangre
Pb
Cd
Zn Cu Cr
Media
0,10
0,12
7 0,27 0
DE
0,13
0,09
4,76 0,15 0
Min- Max 0,00±0,38 0,00±0,30 1,00±17 0,10±0,53 ND
Plumas
Pb
Cd
Zn Cu Cr
Media
5,89
0,33
73,5 6,87 0
DE
5,96
0,29
10,28 1,50 0
Min- Max 1,00±16,50 0,00±0,70 55,5±85,5 5,00±9,6 ND
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El Cd es relativamente raro en la corteza
terrestre, sin función fisiológica conocida. A
pesar de que normalmente se encuentra a bajas
concentraciones en el suelo y agua, muchas
plantas y algunos animales lo absorben
eficazmente y lo concentran en sus tejidos
(Duffus 1983). Es un metal de tardío
descubrimiento que no fue muy utilizado en
industrias hasta la década de los 90, momento
en el que comenzó a emplearse en multitud de
aplicaciones, principalmente en galvanizados,
por sus propiedades anticorrosivas. Como
posibles fuentes antrópicas de contaminación
se pueden nombrar en la aplicación de
fertilizantes, aguas residuales, productos de
incineración de materiales que contienen Cd,
pigmentos en pinturas, plásticos y como
cátodo en baterías (Eisler 2000).
Una vez absorbido, la principal vía de
eliminación es la urinaria, aunque solo una
pequeña fracción de Cd absorbido (0,01%) es
eliminada por esta vía; de forma
complementaria, también se elimina en
hembras durante la formación del huevo
(Burger et al. 2003). Según García (1994), el
Kim & Oh (2013) afirman que las diferencias
que hallaron en las concentraciones de Pb en
tres especies de garzas pudieran estar
asociadas con sus movimientos migratorios y
características alimentarias. Por otra parte, se
ha determinado que cuando los análisis de
contaminación por metales pesados, como Pb
y Cd, se practican en pichones, éstos reflejarían
una exposición reciente (Hargreaves et al.
2010, Kim & Koo 2007; Kim et al. 2010),
mientras que en aves adultas revelarían una
exposición a más largo plazo, de dos meses
cuando mínimo (Ferns & Anderson 1994,
1997).
Contenido de Cadmio
De todos los metales analizados, el Cd mostró
las concentraciones más bajas de en ambos
tejidos. Al comparar los niveles de Cd en
sangre y plumas se observó que en esta última
la concentración fue un poco más alta
-1
(0,001±0,70 μgg ) en relación con la sangre
-1
(0,001±0,30 μgg ). Sin embargo al comparar
ambos tejidos no se observaron diferencias
estadísticamente significativas (KW:
0,329099; p>0,05).
Figura 1. Zona de muestreo en San Juan de Macarapana (círculo).
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Concentración de Cd
Concentración de Pb
Concentración de Zn
Concentración de Cu
R: 0,9999
Concentración de Cu
R: 0,9988
R: 0,9999
R: 0,9901
R: 0,9997
Figura 2. Curvas de calibración para el plomo (Pb), cadmio (Cd), zinc (Zn), cobre (Cu) y cromo (Cr). Eje X: Concentraciones
(mL). Eje Y: Absorbancia.
Figura 3. Contenido de plomo en sangre y plumas de Columbina squammata en la localidad de San Juan de Macarapana, estado
Sucre, Venezuela. Valores expresados en masa húmeda.
0
3
6
9
12
15
18
Sangre
Plumas
Tejidos
KW= 14,5149* Valor P = 0,000139057
Plomo (μg/g m.h)
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0
0,2
0,4
0,6
0,8
Sangre Plumas
KW = 0,329099 Valor -P = 0,566189
Tejidos
Cadmio (μg/g m.h)
Figura 4. Contenido de cadmio en sangre y plumas de Columbina squammata en la localidad de San Juan de Macarapana, estado
Sucre, Venezuela. Valores expresados en masa húmeda.
buteo L. 1758). En España, Pérez-López et al.
(2008) obtuvieron niveles de Cd, en este
-1
mismo órgano, entre 0,604-5,416 μgg , siendo
este valor más elevado que los obtenidos en el
Pigargo Europeo, en Alemania y Austria
(Kenntner et al. 2001), Polonia (Amarowicz et
al. 1989) y Japón (Kim et al. 1999). En Corea
se han conseguido concentraciones altas de Cd
en el hígado de diferentes especies de aves
como la Chocha Perdiz (Scolopax rusticola L.
1758), en garzas (Egretta alba L. 1758, Ardea
cinerea L. 1758, Nycticorax nycticorax L.
1758) y en aves playeras (Honda et al. 1986,
Kim & Koo 2007, Kim et al. 2007, Kim et al.
2009, Kim & Oh 2013), pero que están por
debajo de umbral de toxicidad para Cd
(Scheuhammer 1987). No obstante, los valores
de algunos metales pesados pudieran verse
magnificados por ser estas aves de dieta
animal, y parte de la absorción de Cd pudiera
incorporarse con el consumo de sus presas, al
contrario de la Palomita Maraquita que es
esencialmente granívora. Sin embargo, aún no
se ha establecido fehacientemente un umbral
de toxicidad para Cd en sangre ni márgenes de
concentraciones correspondientes a
contaminación de base en aves (Martínez et al.
2005).
análisis de Cd en sangre se puede considerar un
apropiado indicador de exposición reciente a
este metal, aunque se considera que
concentraciones de Cd en sangre inferiores a
-1
0,5 μgdl corresponden a valores de
exposición de base en humanos.
Se afirma que las concentraciones elevadas de
Cd están relacionadas con altos niveles de Zn
en los tejidos (Kim & Oh 2013). Las
concentraciones de Cd en aves son, por lo
general, mayores en riñón, algo menores en
hígado y muy bajas en músculo (Thompson
1990); debido a este equilibrio cinético, las
concentraciones de Cd en plumas son bajas,
como se corroboró en nuestro estudio. Burger
& Gochfeld (1994) establecieron valores de 2
-1
μgg de Cd en plumas como concentraciones
relacionadas con distintos desórdenes
comportamentales, fisiológicos y alimentarios
en las aves.
En Italia, Zaccaroni et al. (2003) encontró
-1
concentraciones de 0,17 μgg para Cd en el
hígado de la Lechuza Chica (Athene noctua
Scopoli 1769), y lo consideró inocuo; mientras
que Battaglia et al. (2005) obtuvieron
-1
concentraciones de 0,05 y 0,01 μgg en
Lechuza Chica y el Ratonero Común (Buteo
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determinadas prostaglandinas, mientras que
una menor absorción está asociada a un exceso
de calcio en la dieta o déficit de piridoxina o
triptófano (Goyer 1996). El Zn absorbido pasa
rápidamente a plasma y se une a la albúmina,
B2- macroglobulina y aminoácidos para ser
transportados a hígado, páncreas, riñón, bazo y
músculo, donde rápidamente se induce la
síntesis de metalotioneínas (Cao et al. 2002)
que secuestran el exceso de Zn, reduciéndose
así los efectos dañinos sobre el organismo. En
condiciones normales, los complejos de Zn
que no pueden ser absorbidos por la mucosa
intestinal son eliminados con las heces, siendo
la excreción renal mínima (Casey & Hambidge
1980).
La mayoría de los animales pueden tolerar un
exceso moderado de Zn en la dieta y regular los
niveles en su organismo de forma efectiva. Por
este motivo, altas concentraciones de Zn no
son alarmantes desde el punto de vista
toxicológico, aunque los mecanismos de
homeostasis pueden llegar a fracasar cuando
l a s c o n c e n t r a c i o n e s d e Z n s o n
extremadamente altas (Sileo et al. 2004). En
este sentido, los niveles séricos de Zn en
plumas de aves intoxicadas pueden oscilar
Contenido de Zinc
Los valores de Zn fueron los más altos
reportados en esta investigación. La
concentración promedio de Zn en plumas fue
-1
más alta (55,5±85,5 μgg ) en comparación con
-1
la sangre (1,00±17 μgg ). Al comparar, se
pudo denotar que existieron diferencias muy
significativas (KW=14,3396**; p<0,05) entre
los dos tejidos analizados (Figura 5).
Desde el punto de vista biótico, el Zn es un
elemento esencial para las plantas, los
animales y para el funcionamiento de más de
setenta enzimas de distintas especies (INTA
1988). La contaminación por Zn es
pr in cip al me nte antr op óg ena co mo
consecuencia de las actividades de
electrogalvanizado, procesos de fusión y
refinería, drenajes de minería, aguas residuales
domésticas e industriales, consumo de
combustibles fósiles, residuos sólidos, aguas
de escorrentía, corrosión de aleaciones de zinc
y superficies galvanizadas (Díaz et al. 1993).
La absorción del Zn procedente de la dieta
oscila normalmente entre un 20-30%. El
aumento en la absorción se ha asociado a un
bajo peso corporal, déficit de Zn y presencia de
0
20
40
60
80
100
Sangre Plumas
KW = 14,3396** Valor -P = 0,00015262
Tejidos
Zinc (μg/g m.h)
Figura 5. Contenido de zinc en sangre y plumas de Columbina squammata en la localidad de San Juan de Macarapana, estado
Sucre, Venezuela. Valores expresados en masa húmeda.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Alpino-Cabrera et al.
55
organismos vivos (Eisler 2000). Las fuentes
naturales de exposición al Cu son el polvo
arrastrado por el viento, los volcanes, la
vegetación en descomposición, los incendios
forestales y la dispersión marina. Entre las
emisiones antrópicas cabe mencionar los
hornos de fusión, las fundiciones y
refinamiento de hierro, las centrales eléctricas
y fuentes de combustión como los
incineradores municipales (IPCS 2000);
también se pueden encontrar en fertilizantes,
pesticidas y fungicidas (Eisler 2000).
La inhalación o absorción cutánea son las vías
más probables de incorporación de altos
niveles de Cu en el organismo, ya que permiten
el paso sin barreras al torrente sanguíneo,
mientras que la absorción gastrointestinal está
regulada normalmente por las reservas
corporales. El exceso de Cu absorbido se une a
las metalotioneínas de las células mucosas del
tracto gastrointestinal y se elimina cuando esas
células mueren y se desprenden (Sarkar et al.
1983). El Cu absorbido se transporta en suero
unido a albúminas y ceruloplasmidas, y se
almacena principalmente en hígado y medula
ó s e a , p o s i b l e m e n t e u n i d o s a l a
metalotioneínas, aunque no es tan buen
inductor de estas proteínas como es el Cd o el
Zn (Goyer 1996).
-1
entre 600 y 3200 μgg (Carpenter et al. 2004),
-1
mientras que una media de 271-313 μgg
corresponden a aves sanas. Además, el Zn se
considera protector contra la toxicidad del Cd
(Hutton 1981). Los valores de Zn obtenidos en
-1
este estudio (55,5±85,5 μgg ) están entre los
valores correspondientes a aves sanas,
coincidiendo con los obtenidos por Rattner et
al. (2008), en el Águila Pescadora (Pandion
haliaetus L. 1758), y Abduljaleel et al. (2012).
L a s pl u m a s p r e s e ntaro n m a y o r e s
concentraciones de Zn que la sangre; en parte,
pudiera deberse a que en la pigmentación de las
plumas interviene el Zn, entre otros elementos
(Klasing 1998). Por ejemplo, la eumelanina es
la responsable del color negruzco en plumas y
tiene gran afinidad para unirse con varios iones
metálicos como el Zn, entre otros (Niecke et al.
1999).
Contenido de Cu
La concentración promedio de Cu en plumas
-1
fue más alta (5,00±9,6 μgg ) que en sangre
-1
(0,10±0,53 μgg ), existiendo diferencias
significativas (KW=14,2965*; p<0,05) entre
los dos tejidos (Figura 6).
El Cu es uno de los metales traza más
abundantes en el medio ambiente y esencial
para el crecimiento y metabolismo de todos los
0
2
4
6
8
10
Sangre Plumas
KW= 14,2965* Valor -P = 0,000156159
Tejidos
Cobre (μg/g m.h)
Figura 6. Contenido de cobre en sangre y plumas de Columbina squammata en la localidad de San Juan de Macarapana, estado
Sucre, Venezuela. Valores expresados en masa húmeda.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Heavy metals in scaled dove
56
elementos Pb y Zn son mayoritariamente
adquiridos por contaminación externa.
Resultados similares se hallaron en el
Carbonero Común (Parus major L. 1758), una
pequeño paserino insectívoro, donde se
afirma, además, que la acumulación de metales
pesados se incrementa con la edad de la pluma
(Jaspers et al. 2004), aunque concluyeron que
la deposición de Hg y Zn eran de origen
endógeno. Estos resultados validarían los
resultados determinados en este estudio.
Se debe recordar que las plumas son
estructuras inertes en el cual los tóxicos se
bioacumulan durante el crecimiento de la
misma, y una vez que están totalmente
formadas es que se va a generar la atrofia de los
vasos sanguíneos y comienza la muda que
eventualmente eliminará los metales del
tejido. Sin embargo, se ha demostrado que la
acumulación de metales en el plumaje es
altamente variable entre las especies de aves
(Burger 1993); de hecho, debido al proceso de
magnificación, las aves ubicadas en los niveles
tróficos más altos tienden a presentar mayor
concentración de metales pesados (Scheifler
2006, Hofer, 2010). Por otro lado, se ha
observado que las plumas de la primera muda
presentan mayor cantidad de metales
acumulados (Dauwe et al. 2003)
Con respecto a la detección de metales en
sangre, la eliminación de sustancias tóxicas se
da de manera más rápida debido a que ocurren
procesos de depuración cada cierto tiempo,
aunque dependiendo del metabolismo del ave.
En este sentido, los niveles de metales en
sangre son un reflejo de la absorción directa
inmediata por el alimento consumido en
menos de una semana antes de la toma de
muestras, movilizándose por los tejidos
internos hasta producirse la eliminación por
heces, plumas, huevos o la acumulación en los
tejidos (Braune & Gaskin 1987).
En fin, la comprensión de cómo las aves que
viven en ambientes potencialmente
En aves, la principal vía de eliminación es la
biliar (Beck 1996). El Cu es un metal esencial
cuya abundancia es capaz de suponer una
fuente adicional de estrés para las aves
(Debacker et al. 2000), e incluso puede
exacerbar los efectos tóxicos causados por el
Pb (Eisler 1988).
En general, en las décadas de los 70 y 80, los
datos que se disponían sobre las
concentraciones de Cu en aves eran escasos
(Honda et al. 1990). Según Chiou et al. (1999),
-1
niveles superiores a 250 μgg podrían causar
efectos tóxicos y erosión de la molleja en las
aves; de igual modo están asociados,
negativamente, con el tamaño de la nidada y
los tejidos, la talla corporal, el crecimiento de
las plumas, la disminución de las proteínas y
las reservas de grasa, y las metalotioneínas
(Esselink et al. 1995, Stohs & Bagchi 1995,
Franson et al. 2012). No obstante, los valores
determinados en este estudio están muy por
debajo, lo cual es indicativo de baja
contaminación por este metal.
En retrospectiva, aunque el muestreo fue
durante un solo día, se pudiera inferir que la
utilización de agroquímicos en esta zona
eminentemente agrícola no es frecuente. Por
otro parte, en este tipo de estudio, las plumas
son de gran importancia ya que pueden
acumular mayores concentraciones de algunos
metales que generalmente se encuentran en los
órganos internos de las aves, debido a que los
niveles de metales pesados detectados a partir
de éstas son la suma de la contaminación
externa, durante el acicalamiento y la
exposición directa a los contaminantes
ambientales, e interna, a través del transporte
de los metales en el torrente sanguíneo que se
unen a la queratina cuando se forman las
plumas (Dauwe et al. 2002). Por ejemplo, en
las aves rapaces Accipiter nisus L. 1758
(Accipitridae), Strix aluco L. 1758, Athene
noctua Scopoli 1769 (Strigidae) y Tyto alba
Scopoli 1769 (Tytonidae), Dauwe et al. (2003)
encontraron fuertes indicios de que los
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Alpino-Cabrera et al.
57
Battaglia, A.; Ghidini, S.; Campanini, G. &
Spaggiari, R. 2005. Heavy metal
contamination in Little Owl (Athene
noctua) and Common Buzzard (Buteo
buteo) f r o m n o r t h e r n I t a l y.
Ecotoxicology and Environmental
Safety, 60: 61-66.
Beck, A. 1996. Observations on the copper
metabolism of the domestic fowl and
duck. Agriculture Research, 12:743-
753.
Becker, P.H. 2003. Biomonitoring with birds.
In: Trace metals and other contaminants
in the environment bioindicators and
biomonitors: Principles, concepts and
applications. Markert, B.A.; Breure,
A.M. & Zechmeister H.G. (eds.).
Elsevier, Oxford. pp. 677-736.
Bezzel, E. & Fünfstück, H. -J. 1995. Lead
poisoning as a threat to golden eagles
(Aquila chrysaetos) in the northern
Alps? Journal für Ornithologie, 136:
294-296.
Boyer, J.; Fourqurean, J. & Jones, R. 1997.
Spatial characterization of water quality
in Florida Bay and Whitewater Bay by
multivariate analyses: zones of similar
influence. Estuaries, 20: 743-758.
Brait, C.H.H. & Antoniosi Filho, N.R. 2011.
Use of feathers of feral pigeons
(Columba livia) as a technique for metal
quantification and environmental
monitoring. Environmental Monitoring
and Assessment, 179: 457-467.
Braune, B. & Gaskin, D. 1987. A mercury
budget for the Bonaparte's Gull during
autumn moult. Ornis Scandinavica, 18:
244-250.
Burger, J. 1993. Metal in avian feathers;
bioindicators of environmental
pollution. Researchs in Environment
Toxicology, 5: 203-311.
Burger, J. 1996. Heavy metal and selenium
levels in feathers of Franklin's Gulls in
interior North America. Auk, 113: 399-
407.
Burger, J. & Gochfeld, M. 1994. Behavioral
Abduljaleel, S.; Shuhaimi-othman, M. &
Abdusalam, B. 2012. Assessment of
trace metal contents in chicken (Gallus
gallus domesticus) and quail (Coturnix
coturnix japonica) tissues from Selangor
(Malasya). Journal of Environmental
Science and Technology, 5: 441-451.
Adout, A.; Hawlena, D.; Maman, R.; Paz-Tal,
O. & Karpas, Z. 2007. Determination of
trace elements in pigeon and raven
feathers by ICPMS. International
Journal of Mass Spectrometry, 267: 109-
116.
Altmeyer, M.; Dittman, J.; Dmowski, K.;
Wagner, G. & Müller, P. 1991.
Distribution of elements in flight
feathers of a White-tailed Eagle. Science
Total Environment, 105: 157-164.
Amarowicz, R.; Szymkiewicz, M.; Glazewski,
R.; Korczakowska, B.; Markiewicz, K.
& Mellin, M. 1989. Content of
c h l o r i n a t e d h y d r o c a r b o n s ,
polychlorinated biphenyls and heavy
metals in tissue of the White-tailed Eagle
and Lesser-spotted Eagle. Przeglad
Zoologii, 33: 613-617.
Arcos, J., Ruiz, X.; Bearhop, S. & Furness, R.
2002. Mercury levels in seabirds and
their fish prey at the Ebro Delta: the role
of trawler discards as a source of
contamination. Marine Ecology
Progress Series, 232: 281-290.
Azimi, S.; Ludwig, A.; Thévenot, D.R. &
Colin, J.L. 2003. Trace metal
determination in total atmospheric
deposition in rural and urban areas. The
Science of the Total Environment, 308:
247-256.
contaminados absorben los metales pesados y
sus respectivas manifestaciones orgánicas,
serán puntos cruciales a la hora de tomar
decisiones de manejo de los ecosistemas.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Heavy metals in scaled dove
58
Daury, R.; Schwab, F. & Bateman, M. 1993.
Blood lead concentration of waterfowl
from unhunted and heavily hunted
marshes of Nova Scotia and Prince
Edward Islands, Canada. Journal of
Wildlife Diseases, 29: 577-581.
Dauwe, T.; Bervoets, L. & Janssens, E. 2002.
Blue tit feathers as biomonitors for
heavy metal pollution. Ecological
Indicators, 1: 227-234.
Dauwe, T.; Bervoets, L.; Pinxten, R.; Blust, R.
& Eens, M. 2003. Variation of heavy
metals within and among feathers of
birds of prey: effects of molt and external
conta mi natio n. Env ironm en tal
Pollution, 124: 429-436.
Debacker V.; Jauniaux T.; Coignoul F. &
Bouquegneau, J. 2000. Heavy metals
contamination and body condition of
wintering guillemots (Uria aalge) at the
Belgian coast from 1993 to 1998.
Environment Research Section A, 84:
310-317.
Díaz, J.; Torreblanca, A. & Delramo, J. 1993.
Presencia de metales en el medio. En:
Metales en sistemas biológicos. Mas, A.
& Ascue, J. (eds.). Promociones y
P ubl i c a c i o n es U n i v e r sit a r i a s ,
Barcelona. pp. 187-206.
Duffus, J. 1983. Toxicología ambiental. Ed.
Omega, Barcelona.
Eens, M.; Pinxten, R.; Verheyen, R. F.; Blust,
R. & Bervoets, L. 1999. Great and blue
tits as indicators of heavy metal
contamination in terrestrial ecosystems.
Ecotoxicology and Environmental
Safety, 44: 81-85.
Eeva, T.; Lehikoinen, E. & Rönkä, M. 1998.
Air pollution fades the plumage of the
Great Tit. Functional Ecology, 12: 607-
612.
Eeva, T.; Belskii, E. & Kuranov, B. 2006.
Environmental pollution affects genetic
diversity in wild bird populations.
Mutation Research, 608: 8-15.
Eisler, R. 1988. Lead hazards to fish, wildlife,
and invertebrates: A synoptic review. US
impairments of lead-injected young
herring gulls in nature. Fundamental and
Applied Toxicology, 23: 553-561.
Burger, J. & Gochfeld, M. 2000. Metals levels
in feathers of 12 species of seabirds from
Midway Atoll in the northern Pacific
Oce a n. Sci e nc e of the To tal
Environment, 257: 37-52.
Burger, J.; Diaz, F.; Marafanta, E.; Pounds, J.
& Ronson, M. 2003. Methodologies to
examine the importance of host factors
in b i o ava i l a bil i t y of m e ta l s .
Ecotoxicology Environment Safety,
56:20-31.
Cao, J.; Henry, P.; Davis, S.; Cousins, R.;
Miles, R.; Littel, R. & Ammerman, C.
2002. Relative bioability of organic zinc
sources based on tissue zinc and
metallothionein in chicks fed
c o n v e n t i o n a l d i e t a r y z i n c
concentrations. Animal Feeding Science
Technology, 101: 161-170.
Carpenter, J.; Andews, G. & Beyer, W. 2004.
Zinc toxicosis in a free-flying Trumpeter
Swan (Cygnus buccinator). Journal of
Wildlife Diseases, 40: 769-774.
Casey, C. & Hambidge, K. 1980.
Epidemiological aspect of human zinc
deficiency. In: Zinc in the environment.
Part II: Health effect. Nriagu, J. &
Wiley, J. (eds.). McGraw-Hill, New
York. pp. 1-27.
Clark, A. J. & Scheuhammer, A. M. 2003. Lead
poisoning in up-land-foraging birds of
prey in Canada. Ecotoxicology, 12: 23-
30.
Chiou, P.; Chen, K. & Wu, C. 1999. Effect of
high dietary copper on the morphology
of gastro-intestinal tract in broiler
chickens. Asian-Australasian Journal of
Animal Science, 12: 548-553.
Cid, F.D.; Gatica-Sosa, C.; Antón, R.I. &
Caviedes-Vidal, E. 2009. Contamination
of heavy metals in birds from Embalse
La Florida (San Luis, Argentina).
Journal of Environmental Monitoring,
11: 2044-2051.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Alpino-Cabrera et al.
59
Castec-Rouelle, M. 2012. Constrasting
levels of heavy metals in the feathers of
urban pigeons from close habitat suggest
limited movements at a restricted scale.
Environmental Pollution, 22: 820-824.
Gangoso, L.; Alvarez-Lloret, P.A.; Rodriguez-
Navarro, A.A.B.; Mateo, R.; Hiraldo, F.
& Donazar, J.A. 2009. Long-term effects
of lead poisoning on bone mineralization
in vultures exposed to ammunition
sources. Environmental Pollution, 157:
569-574.
García, A. 1994. Impregnación por plomo y
cadmio en aves silvestres de la región
de Murcia. Tesis Doctoral. Universidad
de Murcia, España.
Gómez, P.; Martínez, P.; León, M. & García,
A. 2011. Blood lead level and µ- ALAD
inhibition in nestlings of Eurasian Eagle
Owl (Bubo bubo) to assess lead exposure
associated to an abandoned mining area.
Ecotoxicology, 20: 131-138.
Goyer, R. 1996. Toxic effects of metals. In:
Casarett and Doull's toxicology. The
basic Science of Poison. Klaassen, C.,
th
Amdur, M. & Doull, J. (eds.). 5 .
McGraw-Hill, New York. pp. 691-736.
Guillén, M. 2009. Evaluación de la
exposición a metales pesados en
autillos de la Comunidad de Madrid y
sus posibles efectos inmunodepresores.
Conama, 10: 1-24.
Hargreaves, A. L.; Whiteside, D. P. &
Gilchrist, G. 2010. Concentrations of 17
elements, including mercury, in the
tissues, food and abiotic environment of
Arctic shorebirds. Science of the Total
Environment, 408: 3153-3161.
He, Z.L.; Yang, X.E. & Stofella, P.J. 2005.
Trace elements in agroecosystems and
impacts on the environment. Journal of
Trace Elements in Medicine and
Biology, 19: 125-140.
Herlander, B.; Axelsson, J.; Borg, H.; Holm, K.
& Bignert, A. 2009. Ingestion of lead
ammunition and lead concentrations in
white-tailed sea eagles (Haliaeetus
Fish and Wildlife Service Biological
report 8, Washington DC.
Eisler, R. 2000. Handbook of chemical risk
assessment health, hazard to humans,
plants and animals. Lewis Publishers,
Boca Ratón, Florida.
Esselink, H.; Van der Geld, F. M.; Jager, L. P.;
Posthuma- Trumpie, G. A.; Zoun, P. E. F.
& Baars, A. J. 1995. Biomonitoring
heavy metals using the Barn Owl (Tyto
alba guttata): sources of variation
especially relating to body condition.
A r c h i v e s o f E n v i r o n m e n t a l
Contamination and Toxicology, 28: 471-
486.
Evers, D.C.; Savoy, L.J.; De Sorbo, C.R.;
Yates, D.E.; Hanson, W.; Taylor, K.M.;
Siegel, L.S.; Cooley Jr., J.H.; Bank,
M.S.; Major, A.; Munney, K.; Mower,
B.F.; Vogel, H.S.; Schoch, N.; Pokras,
M.; Goodale, M.W. & Fair, J. 2008.
Adverse effects from environmental
mercury loads on breeding common
loons. Ecotoxicology, 17: 69-81.
Ferns, P. N. & Anderson, J. I. 1994. Cadmium
in the diet and body tissues of dunlins
Calidris alpina, from the Bristol
Channel, UK. Environmental Pollution,
86: 225-231.
Ferns, P. N. & Anderson, J. I. 1997. Lead in the
diet and body tissues of dunlins Calidris
alpina, from the Bristol Channel, UK.
Environmental Pollution, 96: 35-42.
Fisher, I.J.; Pain, D.J. & Thomas, V.G. 2006. A
review of lead poisoning from
ammunition sources in terrestrial birds.
Biological Conservation, 131: 421-432.
Franson, J. C.; Lahner, L. L.; Meteyer, C. U. &
Rattner, B. A. 2012. Copper pellets
simulating oral exposure to copper
ammunition: absence of toxicity in
American kestrels (Falco sparverius).
A r c h i v e s o f E n v i r o n m e n t a l
Contamination and Toxicology, 62: 145-
153.
Frantz, A.; Pottier, M.; Battle, K.; Corbel, H.;
Aubry, E.; Haussy, C.; Gasparini, J. &
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Heavy metals in scaled dove
60
Organization, Geneva.
Janssens, E.; Dauwe, T.; Bervoets, L. & Eens,
M. 2002. Inter- and intraclutch
variability in heavy metals in feathers of
Great Tit nestlings (Parus major) along a
pollution gradient. Archives of
Environmental Contamination and
Toxicology, 43: 323-329.
Jaspers, V.; Dauwe T., ; Pinxten R., ; Bervoets
L., ; Blust, R. & Eens M. 2004. The
importance of exogenous contamination
on heavy metal levels in bird feathers. A
field experiment with free-living great
tits, Pa r u s ma j o r . Journal of
Environmental Monitoring, 6: 356-360.
Jenni, L.; Madry, M. M.; Kraemer, T.; Kupper,
J.; Naegeli, H.; Jenny, H. & Jenny, D.
2015. The frequency distribution of lead
concentration in feathers, blood, bone,
kidney and liver of golden eagles Aquila
chrysaetos: insights into the modes of
uptake. Journal of Ornithology. On line
DOI 10.1007/s10336-015-1220-7.
Kenntner, N.; Tataruch, F. & Krone, O. 2001.
Heavy metals in soft tissue of white-
tailed eagles found dead or moribund in
Germany and Austria from 1993 to 2000.
Environmental Toxicology and
Chemistry, 20: 1831-1837.
Kim, E.Y.; Goto, R.; Iwata, H.; Masuda, Y.;
Tanabe, S. & Fujita, S. 1999.
Preliminary survey of lead poisoning in
Stellar's Sea Eagle (Haliaeetus
pelagicus) and White-tailed Eagle
(Khaliaeetus albicilla) in Hokkaido,
Japan. Environmental and Toxicology
Chemistry, 18: 448-451.
Kim, J. & Koo, T.-H. 2007. Heavy metal
concentrations in diet and livers of
Black-crowned Night Heron Nycticorax
nycticorax and Grey Heron Ardea
cinerea chicks from Pyeongtaek, Korea.
Ecotoxicology, 16: 411-416.
Kim, J.; Park, S.-K. & Koo, T.-H. 2007. Trace
elements and pollutants concentrations
in shorebirds from Yeongjong Island,
Korea in the East Asian-Australian
albicilla) in Sweden. Science of Total
Environment, 407: 5555-5563.
Hernandez, M. & Margalida, A. 2009.
Assessing the risk of lead exposure for
the conservation of the endangered
Pyrenean Bearded Vulture (Gypaetus
barbatus) population. Environmental
Research, 109: 837-842.
Hofer, C.; Gallagher, F. & Holzapfel, C. 2010.
Metal accumulation and performance of
nestling of passerine bird species at an
urban brownfield site. Environmental
Pollution, 158: 1207-1213.
Hollamby, S.; Afema-Azikuru, J.; Sikarskie,
J.G.; Kaneene, J.B.; Bowerman, W.W.;
Fitzgerald, S.D.; Cameron, K.; Gandolf,
A.R.; Hui, G.N.; Dranzoa, C. &
Rumbeiha, W.K. 2004. Mercury and
p e r s i s t e n t o r g a n i c p o l l u t a n t
concentrations in African fish eagles,
marabou sotriks, and Nile tilapia in
Uganda. Journal of Wildlife Diseases,
40: 501-514.
Honda, K.; Min, B. Y. & Tatsukawa, R. 1986.
Distribution of heavy metals, and age-
related changes in the Eastern Great
White Egret Egretta alba modesta in the
Korea. Archives of Environmental
Contamination and Toxicology, 15: 185-
197.
Honda, K.; Marcovecchio, J.; Kan, S.;
Tatsukawa, R. & Ogi, H. 1990. Metal
concentration in pelagic seabirds from
the North Pacific Ocean. Archives of
Environmental and Contamination
Toxicology, 19: 704-711.
Hutton, M. 1981. Accumulation of heavy
metals and selenium in three seabird
species from the United Kingdom.
Environmental Pollution, 26: 129-145.
INTA (Instituto de Tratamiento y
Alimentación). 1988. Conocimientos
actuales de nutrición. Universidad
Austral de Chile, Santiago de Chile.
IPCS (Internacional Programme on Chemical
Safety). 2000. Environmental Health
Criteria 221, Zinc. World Health
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Alpino-Cabrera et al.
61
Manzanares, estado Sucre, Venezuela.
The Biologist, 9: 193-212.
Martínez, E.; Mojica, P.; Martínez, J.;
Calvo, J.; Romero, D. & García, A.
2005. Cadmium in feathers of adults and
blood of nestlings of three raptor species
from a nonpolluted Mediterranean
forest, Southeastern Spain. Bulletin of
Environmental and Contamination
Toxicology, 74: 477-484.
Martínez, E.; Romero, D.; Mojica, P.;
Martínez, J.; Calvo, J. & García, A.
2009. Changes in blood pesticide levels
in Booted Eagle (Hieraaetus pennatus)
associated with agricultural land
pr a c ti c es . Ec o tox i co l ogy an d
Environmental Safety, 72: 45-50.
Mateo, R.; Estrada, J.; Paquet, J.; Riera, X.;
Domínguez, L.; Guitart, R. & Martínez-
Vilalta, A. 1999. Lead shot ingestion by
marsh harriers Circus aeruginosus from
Ebro delta, Spain. Environmental
Pollution, 104: 435-440.
Muñoz, J.; Marín, G. & Rodríguez, J. 2005.
Dieta de tres especies de aves
colúmbidas en un hábitat xerofítico
litoral del nororiente de Venezuela.
Saber, 17: 215-222.
Nam, D.H. & Lee, D.P., 2006a. Monitoring for
Pb and Cd pollution using feral pigeons
in rural, urban, and industrial
environments of Korea. Science of the
Total Environment, 357: 288-295.
Nam, D.H. & Lee, D.P. 2006b. Reproductive
effects of heavy metal accumulation on
breeding feral pigeons (Columba livia).
Science of the Total Environment, 366:
682-687.
Nam, D. & Lee, D. 2006c. Possible routes for
lead accumulation in feral pigeons
(Columba livia). Science Total
Environmental, 35: 288-295.
Niecke, M.; Heid, M. & Kruger, A. 1999.
Correlations between melanin
pigmentation and element concentration
in feathers of white-tailed eagles
(Haliaeetus albicilla). Journal of
migration flyways. Ecotoxicology, 16:
403-410.
Kim, J.; Lee, H.-S. & Koo, T.-H. 2009. Heavy
metal concentrations in three shorebird
species from Okgu Mudflat, Gunsan,
Korea. Ecotoxicology, 19: 61-68.
Kim, J.; Lee, D.-P. & Koo, T.-H. 2010. Effects
of age on heavy metal concentrations of
black-crowned night herons Nycticorax
nycticorax from Korea. Journal of
Environmental Monitoring, 12: 600-
607.
Kim, J. & Oh, J. -M. 2013. Assessment of trace
metal in four birds species from Korea.
Environmental Monitoring and
Assessment, 185: 6847-6854.
Klasing, K.C. 1998. Comparative avian
nutrition. Cambridge University Press,
UK.
Kramer, J.L. & Redig, P.T. 1997. Sixteen years
of lead poisoning in eagles, 1980-95: An
epizootiologic view. Journal of Raptor
Research, 31: 327-332.
Krone, O.; Kenntner, N.; Trinogga, A.;
Nadjafzadeh, N.; Scholz, F.; Sulawa, J.;
Totschek, K.; Schuck-Wersig, P. &
Zieschank, R. 2009. Lead poisoning in
white-tailed sea eagles: Causes and
approaches to solutions in Germany. In:
I n g e s t i o n o f l e a d f ro m s p en t
ammunition: implications for wildlife
and humans. Watson, R.T.; Fuller, M.;
Pokras, A. & Hunt, W.G. (eds.). The
Peregrine Fund, Boise. pp. 289-301.
Lewis, S. & Furness, R. 1991. Mercury
accumulation and excretion by
laboratory reared black-headed gull
chicks. Archives of Environmental and
Contamination Toxicology, 21: 316-320.
Locke, L. N. & Bagley G. E. 1967. Lead
poisoning in a sample of Maryland
mourning doves. Journal of Wildlife
Management, 31: 515-518.
Marín, G.; Carvajal, Y. & Quilarque, E. 2011.
Composición estacional de la avifauna
en fragmentos de bosque de galería
basimontano de la cuenca media del río
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Heavy metals in scaled dove
62
blackbirds (Turdus merula) and in
earthworms inhabiting unpolluted and
moderately polluted urban areas.
Science of the Total Environment, 371:
197-205.
Scheuhammer, A. M. 1987. The chronic
toxicity aluminium, cadmium, mercury
and le ad in b irds: a review.
Environmental Pollution, 46: 263-295.
Schilderman, P.; Hoogewerff, J. A.; Van
Schooten, F. -J.; Maas, L. M.; Moonen,
E.J.C.; Van Os. B.J.H.; Van Wijnen, J. H.
& Kleinjans, J.C.S. 1997. Possible
relevance of pigeons as an indicator
s p e c i e s f o r m o n i t o r i n g a i r
contamination. Environmental Health
Perspectives, 105: 322-330.
Sharma, P.; Kumari, P.; Srivastava, M. &
Srivastava, S. 2006. Removal of
cadmiun from aqueous system by
shelled Moringa oleifera Lam. seed
powder. Bioresource Technology, 97:
299-305.
Sileo, L.; Beyer, N. & Mateo, R. 2004.
Pancreatitis in wild zinc-poisoned
waterfowl. Avian Pathology, 32: 665-
660.
Snoeijs, T.; Dauwe, T.; Pinxten, R.;
Vandesande, F. & Eens, M. 2004. Heavy
metal exposure affects the humoral
immune response in a free-living small
songbird, the Great Tit (Parus major).
A r c h i v e s o f E n v i r o n m e n t a l
Contamination and Toxicology, 46: 399-
404.
Stohs, S. J. & Bagchi, D. 1995. Oxidative
mechanisms in the toxicity of metal ions.
Free Radical Biology & Medicine, 18:
321-336.
Thompson, D. 1990. Metal levels in marine
vertebrates. In: Heavy metals in the
marine environment. Furness, R. &
Rainbow, P. (eds.). CRC Press, Boca
Ratón. pp. 43-182.
Wayland, M. & Bollinger, T. 1999. Lead
exposure and poisoning in bald eagles
and golden eagles in the Canadian prairie
Ornithology, 140: 355-362.
Pagnanelli, F.; Papini, M.; Toro, L.; Trifoni, M.
& Veglio, F. 2000. Biosorption of metal
ions on Arthrobacter sp.; biomass
characterization and biosorption
modeling. Journal of Environmental
Science and Technology, 34: 2773-2778.
Pain, D. 1989. Haematological parameters as
predictors of blood lead and indicators of
lead poisoning in the Black Duck (Anas
rubripes). Environmental Pollution, 60:
67.
Pain, D.; Meharg, A.; Ferrer, M.; Taggart, M. &
Penteriani, V. 2005. Lead concentrations
in bones and feathers of the globally
threatened Spanish Imperial Eagle.
Biological Conservation, 121: 603-610.
Pérez-López, M.; Hermoso, M.; López-
Beceiro, A. & Soler-Rodríguez, F. 2008.
Heavy metals (Cd, Pb, Zn) and
metalloids (As) contents in raptor
species from Galicia (NW Spain).
Ecotoxicology and Environmental
Safety, 70: 154-162.
Qadir, A. & Malik, R. N. 2009. Assessment of
an index of biological integrity (IBI) to
quantify the quality of two tributaries of
river Chenab, Sialkot, Pakistan.
Hydrobiologia, 621: 127-153.
Rattner, B.; Golden, N.; Toschik, P.; Mcgowan,
P. & Custer, T. 2008. Concentrations of
metal in blood and feathers of nestling
ospreys (Pandion haliaetus) in
Cheasapeake and Delaware Bays.
Archives of Environmental and
Contamination Toxicology, 54: 114-122.
Sarkar, B., Laussac, J. & Lau, S. 1983.
Transport forms of copper in human
serum. In: Biological aspects of metals
and metal related diseases. Sarkar, B.
(ed.). Raven Press, New York. pp. 23-40.
Scheifler, R.; Coeurdassier, M.; Morilhat, C.;
Bernard, N.; Faivre, B.; Flicoteaux, P.;
Giraudoux, P.; Noël, M.; Piotte, P.;
Rieffel, D.; de Vaufleury, A. & Badot,
P.M. 2006. Lead concentrations in
feathers and blood of common
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Alpino-Cabrera et al.
63
provinces. Environmental Pollution,
104: 341-350.
Weyers, B.; Gluck, E. & Stoeppler, M. 1988.
Investigation of the significance of
heavy metal contents of blackbird
feathers. Science of Total Environment,
77: 61-67.
Zaccaroni, A.; Amorena, M.; Naso, B.;
Castellani, G.; Lucisano, A. & Stracciari,
G.L. 2003. Cadmium, chromium and
lead contamination of Athene noctua, the
Little Owl, of Bologna and Parma, Italy.
Chemosphere, 52: 1251-1258.
Received February 8, 2016.
Accepted February 26, 2016.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº1, jan-jun 2016
Heavy metals in scaled dove
