The extensive use of insecticides has caused environmental damage and generated resistance in the target
control site of some vectors. The study of the insecticidal activity of plants constitutes a primary objective
in the search for a source of biopesticidal compounds for the preparation of formulations. The proposed
objective for this work consisted of; evaluating the biopesticidal activity of the essential oils of Eucalyptus
globulus (Labill, 1800) and Bursera graveolens ((Kunth) Triana & Planch, 1872) against Aedes aegypti
(Linnaeus, 1762), Aedes albopictus (Skuse, 1894) and Culex quinquefasciatus (Say, 1823). The larvicidal
activity was evaluated following the standardized methodology of the World Health Organization (WHO)
and in the case of the adulticidal activity, the paper impregnation methodology according to WHO was
used and the impregnation of bottles as established by the Center for the Disease Control (CDC). The
evaluated oils showed significant larvicidal activity in the mosquito populations studied with calculated
-1
mean lethal concentration values lower than 100 mg·L . The concentrations studied in the adult phase
-1
resulted in100% knockdown of the individuals exposed for 30 min at ranges between 10 and 60 mg·mL .
The results obtained with B. graveolens are the first reports of this activity for the region of the Americas.
These results showed that essential oils from these forest resources can be considered promising
candidates for the control of medically important mosquitoes.
The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima), 20 , 1 ( ), j - : 20 8 2 ul dec 239-250.
ESSENTIAL OILS OF EUCALYPTUS GLOBULUS (LABILL) AND BURSERA GRAVEOLENS
(KUNTH) TRIANA & PLANCH FOR THE CONTROL OF MOSQUITOES OF MEDICAL
IMPORTANCE
ACEITES ESENCIALES DE EUCALYPTUS GLOBULUS (LABILL) Y BURSERA GRAVEOLENS
(KUNTH) TRIANA & PLANCH PARA EL CONTROL DE MOSQUITOS DE IMPORTANCIA
MÉDICA
1 Departamento Control de Vectores. Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí. La Habana. Cuba
arquetti@ipk.sld.cu / domingo@ipk.sld.cu / gisel1994@ipk.sld.cu
2 Instituto de Farmacia y Alimentos. Universidad de La Habana. La Habana Cuba rscull@ifal.edu.cu
3 Centro Sanidad Agropecuaria. San José de las Lajas. Mayabeque, Cuba oriela@censa.edu.cu
*Corresponding author: maureen@ipk.sld.cu
ABSTRACT
Keywords: adulticidal activity – essential oils – larvicidal activity – mosquitoes – plants
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
doi:10.24039/rtb2020182804
239
The Biologist
(Lima)
VOL. 18, Nº 2, JUL-DEC 2020
The Biologist (Lima)
Versión en Linea:
ISSN 1994-9073
Versión Impresa:
ISSN 1816-0719 Versión CD-ROM:
ISSN 1994-9081
PUBLICADO POR:AUSPICIADO POR:
ESCUELA PROFESIONAL DE BIOLOGÍA,
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICA,
UNIVERSIDAD NACIONAL FEDERICO VILLARREAL
1,* 1 1 2 2
Maureen Leyva ; María del Carmen Marquetti ; Domingo Montada ; Juan Payroll ; Ramón Scull ;
1 3
Gisel Morejón & Oriela Pino
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
El extensivo uso de los insecticidas ha provocado daños medioambientales de diversos tipos y generado
resistencia en el sitio diana de control de algunos vectores. El estudio de la actividad insecticida de plantas,
constituye un objetivo primordial en la búsqueda de fuente de compuestos bioplaguicidas para la
preparación de formulados. El objetivo propuesto para este trabajo consistió en; evaluar la actividad
bioplaguicida de los aceites esenciales de Eucalyptus globulus (Labill, 1800) y Bursera graveolens
((Kunth) Triana & Planch, 1872) sobre Aedes aegypti (Linnaeus, 1762), Aedes albopictus (Skuse, 1894) y
Culex quinquefasciatus (Say, 1823). Se evaluó la actividad larvicida siguiendo la metodología
estandarizada de la Organización Mundial de la Salud (OMS) y en el caso de la actividad adulticida se
utilizó la metodología de impregnación de papeles según OMS y la impregnación de botellas según lo
establecido por el Centro para el Control de Enfermedades (CDC). Los aceites evaluados evidenciaron
una significativa actividad larvicida en las poblaciones de mosquitos estudiadas con valores de
-1
concentraciones letales medias calculadas inferiores a 100 mg·L . Las concentraciones estudiadas sobre
la fase adulta que favorecieron el 100 % de derribo de los individuos expuestos a los 30 min oscilaron
-1
entre 10 y 60 mg·mL . Los resultados obtenidos con B. graveolens son los primeros reportes de esta
actividad, para la región de las Américas. Estos resultados evidenciaron que los aceites esenciales de
estos recursos forestales pueden ser considerados candidatos promisorios para el control de mosquitos de
importancia médica.
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
INTRODUCCIÓN
240
Las plantas poseen gran importancia para el
hombre, ya que nos proveen, a través de la
fotontesis, del oxígeno que respiramos y
constituyen fuentes de alimentos y medicinas.
Quizás menos conocida, es la particularidad que
sirvieron, para el combate de ciertas plagas, y
fueron precursoras de algunos insecticidas
sintéticos (Ware & Whitacre, 2004; Nerio et al.,
2010; Pawankumar et al., 2019). Con el transcurso
del tiempo, esta propiedad perdió importancia
para el hombre debido a la síntesis a gran escala de
plaguicidas (Isman, 2006).
La aplicación de insecticidas sintéticos constituye
en la actualidad, la estrategia más utilizada para el
control de vectores durante los picos epidémicos,
para reducir las poblaciones de mosquitos y así la
incidencia de las enfermedades (Bisset et al.,
2011). El extensivo uso de estos productos ha
provocado daños medioambientales de diversos
tipos (Soares & Porto, 2012) y generado resistencia
en el sitio diana de control de algunos vectores
(Rodríguez et al., 2017). Hoy se promueve el
estudio de nuevas herramientas (WHO, 2016) y se
retoman ideas en desuso, como el estudio de
plantas, que por su uso ancestral, constituye una
fuente de compuestos bioplaguicidas para la
preparación de formulados (Isman, 2015). La
tendencia en el siglo XXI es manejar los recursos
forestales en el marco de una visión ecosistémica,
integral, participativa y de uso múltiple, orientado
a la obtención del rendimiento sostenido de los
diversos productos, bienes y servicios que ofrece,
con el fin de mejorar las condiciones y calidad de
vida de la sociedad (Aguirre-Calderón, 2015).
Bursera graveolens (Kunth) Triana & Planch,
(1872) es una especie que crece en bosques secos
en gran parte de América Tropical y la costa
pacífica de Sudamérica. Son árboles, que alcanzan
un tamaño de 4–10 m de alto y en la medicina
popular es utilizado para el tratamiento de las
Palabras clave: Aceites esenciales – actividad larvicida – adulticida – Cuba – mosquitos – plantas
RESUMEN
Leyva et al.
neuralgia, menorragia y como antinflamatorio
(Zúñiga et al., 2005). A la corteza macerada en
alcohol etílico se le atribuye actividad
antireumatica. Se ha comprobado su actividad
antiproliferativa contra células tumorales y
Leishmania amazonensis (Lainson & Shaw, 1972)
(Monzote et al., 2012). Eucalyptus globulus
(Labill, 1800) puede alcanzar hasta 20 m. Sus hojas
son utilizadas como anticatarrales y expectorantes.
Otros estudios han comprobado la actividad
antioxidante y bactericida (Salem et al., 2015).
Te n ie n do e n c u en t a l a s ac t iv i da d es
complementarias de estas plantas y los escasos
estudios en Cuba en cuanto a actividad insecticida
de especies vegetales sobre vectores de
importancia médica, el objetivo propuesto para
este trabajo consistió en evaluar la actividad
bioplaguicida de los aceites esenciales de B.
graveolens (Burseraceae) y E. globulus
(Myrtacaeae) sobre Aedes aegypti (Linnaeus,
1762), Aedes albopictus (Skuse, 1894) y Culex
quinquefasciatus (Say, 1823).
En esta investigación se utilizaron tres especies de
mosquitos distribuidas en tres poblaciones
colectadas en terreno y una cepa de referencia.
Cepa Rockefeller: especie Ae. aegypti cepa de
referencia susceptible a insecticidas, suministrada
por el Centro para el Control y la Prevención de
Enfermedades (CDC), San Juan, Puerto Rico, en el
año 1996.
Población Marianao 2013: especie Ae. aegypti
colectada en el año 2013 en los estados de larva y
pupa, en el municipio Marianao situado en La
Habana, Cuba.
Población Fraga 2012: especie Ae. albopictus
colectada en el año 2012 en estado de larva y pupa
en larvitrampa municipio, La Lisa, La Habana,
Cuba.
Po b l a ci ó n B a r a ca 2 01 4 : especie C x .
quinquefasciatus colectada en el año 2014 en
estado de larva y pupa en zanja ubicada en el
municipio La Lisa, La Habana, Cuba.
241
Aceites esenciales
Bursera graveolens Nombre común: sasafrás. Se
recolectó en La Lisa, La Habana, año 2014. Se
tomó como referencia la herborización realizada
por Monzote et al. (2012) No. 42675 en el Instituto
de Ecología y Sistemática, por ser muestra, de la
misma fuente.
Eucalyptus globulus Nombre común: eucalipto. Se
recolectó, entre los meses de noviembre y
diciembre del año 2014 en el Instituto de Farmacia
y Alimentos. Se herborizó un ejemplar
representativo que se depositó en el Instituto de
Ecología y Sistemática No. 88667.
Los aceites esenciales se extrajeron por
hidrodestilación de las hojas según lo establecido
en la norma cubana ISO 65-71: 84 (ISO, 1984) y la
identificación de los componentes se determinó
por cromatografía gaseosa acoplada a
espectrometría de masa (CG-EM). Los aceites
esenciales se mantuvieron a 4°C hasta la
preparación de la solución para el bioensayo
correspondiente.
Actividad larvicida de aceites esenciales sobre
Ae. aegypti, Cx. quinquefasciatus y A. albopictus
Para la evaluación de la actividad larvicida de los
aceites esenciales, utilizados en el estudio, se
empleó la metodología de la OMS (WHO, 2005).
De cada aceite se prepararon diferentes
concentraciones etanólicas de manera que al añadir
1 mL en 99 mL de agua declorinada, se lograron
concentraciones finales que oscilaron entre 8 y 150
-1
mg·L . Por cada concentración evaluada, se
utilizaron 125 larvas de tercer estadío tardío o
cuarto temprano distribuidas en un control y cuatro
réplicas a razón de 25 larvas por recipiente. Se
utilizó como control positivo temefos grado
técnico y como control negativo 1mL de etanol en
99 mL de agua. Transcurridas 24 h de añadir las
concentraciones de las soluciones de aceites
esenciales se determinó la mortalidad larval. Se
tomó como criterio de mortalidad; la ausencia de
nado, incapacidad para flotar, movimientos muy
lentos o la inmovilidad de las larvas ante el
estímulo de una aguja enmangada. Las
concentraciones letales 50 (CL ) y 90 (CL ) se
50 90
calcularon, utilizando la prueba Probit del
programa estadístico SPSS (versión 11 para
Windows), teniendo en cuenta el número de
individuos muertos por concentración.
MATERIAL AND METHODS
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Essential oils for the control of mosquitoes
Se tuvo en cuenta el criterio de Kiran et al. (2006)
para clasificar la actividad larvicida de productos
-1
naturales quien considera una CL <100 mg·L
50
como una significativa actividad larvicida. Como
criterio de similitud entre CL se tuvo en cuenta el
50
solapamiento de los límites de confiabilidad.
Actividad adulticida de aceites esenciales
mediante botellas impregnadas
Los bioensayos se realizaron siguiendo el
protocolo de las botellas impregnadas (CDC,
2010), modificado por la utilización de botellas de
vidrio de 250 mL de capacidad con tapa esmerilada
(Rodríguez et al., 2017). El tiempo diagnóstico
(TD) se estableció para 30 minutos según
metodología del Centro para el Control de
Enfermedades (CDC, 2010). Se aplicó 1 mL de las
soluciones de los aceites a diferentes
concentraciones a cada botella y se rotó hasta la
total evaporación del disolvente. El control se
impregnó con un 1mL de acetona. Las botellas,
culminada la impregnación se cubrieron con papel
de aluminio y se taparon por 24 h. Se utilizó un
control y cuatro réplicas por concentración a
evaluar.
Para los bioensayos se colocaron 15 hembras de
uno a tres días de edad en cada botella, comenzando
por el control. Durante 1 h los individuos se
observaron y se registró el número de derribados
cada 5 min. Transcurrido 60 min, se consideraron
muertos aquellos mosquitos que no pudieron volar
cuando se movía la botella con suavidad o los que
se mantuvieron inmóviles en el fondo de la botella.
Con los valores del número de individuos
derribados cada 5 min, a la dosis mínima de cada
aceite que provocó el 100 % de derribo a los 30 min
se calcularon, los tiempos de derribo que
provocaron el 50 y el 90 % de derribo (TD y TD )
50 90
para cada población. Estos parámetros se
calcularon mediante la prueba Probit del programa
estadístico SPSS (versión 11 para Windows).
Actividad adulticida de aceites esenciales
mediante papeles impregnados
Para la realización de los bioensayos se
impregnaron papeles de filtro (12x15cm) con
soluciones cetónicas a igual concentración que las
utilizadas con las botellas. Se impregnó con 2 mL
de solución, de forma manual utilizando una pipeta
volumétrica de 1 mL. En cada tubo se colocaron en
242
su interior 20 hembras de 3 días de edad, sin
alimentar, comenzando por el control. Cada
concentración contó con un control y cuatro
réplicas por población utilizada en el estudio.
Todos los individuos se expusieron por un periodo
de 1 h según metodología de la OMS (WHO,
2016). Al final del período de exposición, los
mosquitos adultos se transfirieron a tubos de
reposo y se mantuvieron en posición vertical por
24 h. Los tiempos de derribo que provocaron el 50 y
el 90 % de derribo (TD y TD ) para cada
50 90
población se calcularon con el número de
individuos derribados cada 5 min, a la dosis
mínima de cada aceite que provocó el 100 % de
derribo a los 30 min. Estos parámetros se
obtuvieron mediante la prueba Probit del programa
estadístico SPSS (versión 11 para Windows).
Como controles positivos para ambos bioensayos
se utilizaron papeles impregnados con malation al
5% por ser la dosis diagnóstico más alta que
describen los informes de la OMS.
En la Tabla 1 se muestran los componentes
mayoritarios de los aceites esenciales utilizados en
el estudio. Ambos aceites comparten la presencia
de 1,8 cineol. En el caso de E.globulus este
metabolito además del -cimeno y -terpineno
conforman más del 50 % de la composición
química de esta planta. Para B. graveolens,
limoneno es el componente con más alta cuantía
seguido de -elemeno, trans-carveol, l-carvona y
pulegona.
Actividad larvicida de aceites esenciales sobre
Aedes aegypti, C. quinquefasciatus y Ae.
albopictus
En la Tabla 2 se muestran los resultados obtenidos
en la evaluación de la actividad larvicida de los
aceites esenciales estudiados. Los aceites
evaluados evidenciaron una actividad larvicida
significativa sobre las tres poblaciones estudiadas
y la cepa de referencia Rockefeller, al presentar
-1
CL inferiores a 100 mg·L . En la cepa Rockefeller
50
(Ae. aegypti) se destaca que, las CL calculadas
50 -1
presentaron valores inferiores a 50 mg·L .
RESULTADOS
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Leyva et al.
243
Tabla 1. Composición química mayoritaria de los aceites esenciales utilizados en el estudio.
Contenido (%)
Compuesto B. graveolens E. globulus
1,8-cineol 1,41 15,49
limoneno 21,81
t-cadinol 1,57
cis-isopulegona
1,41
b-elemeno 12,5
b-selineno 1,89
copaeno 1,52
mentona 1,34
l-alfa-terpineol
1,80
trans-carveol
3,86
cis-carveol 1,25
pulegona 2,59
L-carvona 3,41
r-cimeno
47,62
g-terpineno 16,75
4-terpineol 6,65
timol 1,44
carvacrol 1,13
globulol 2,21
*En la tabla no se incluyeron compuestos con abundancia relativa menor al 1%
Tabla 2. Actividad larvicida de los aceites Bursera graveolens y Eucalyptus globulus, en la cepa Rockefeller y las
poblaciones Marianao 2013 (Aedes aegypti) Fraga 2012 (Aedes albopictus), Baraca 2014 (Culex quinquefasciatus).
-1
Valores obtenidos mediante Probit SPSS CL y CL (concentraciones letales que provocan el 50 y el 90 porciento de mortalidad en mgL ) LC
50 90
(límite de confiabilidad 95%).
Rockefeller Marianao 2013 Fraga 2012 Baraca 2014
CL50
(LC)
CL90
(LC)
CL50
(LC)
CL90
(LC)
CL50
(LC)
CL 90
(LC)
CL 50
(LC)
CL 90
(LC)
B. graveolens
10,1
(9,2-
18,3)
27,4
(9,2-33,7)
32,5
(29,6-
37,5)
64,3
(60,1-
66,3)
31,8
(18,5-38,1)
58,5
(46,5-
171,3)
31,5
(23,9-
38,2)
53,7
(43,2-93,6)
E. globulus
27,6
(23,6-
30,6)
81,8
(86,2,-92,2)
13,1
(12,1-
13,9)
15,5
(14,7-
17,2)
91,2
(42,6-
108,7)
128,7
(108,6-
328,3)
20,9
(14,8-
26,6)
42,4
(32,2-76,8)
Temefos
0.00535
(0,0050-
0,0055)
0.0162
(0,0158-0,0175)
0,018
(0,015-
0,020)
0,256
(0,23-
0,28)
0,020
(0,016-
0,023
0,042
(0,035-
0,050)
0,017
(0,014-
0,023)
0,035
(0,029-
0,041)
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Essential oils for the control of mosquitoes
Actividad adulticida de aceites esenciales
mediante botellas y papeles impregnados.
En la Tabla 3 se muestran los resultados obtenidos
al evaluar la actividad adulticida de los aceites
estudiados mediante las dos metodologías
utilizadas. Para la cepa Rockefeller (Ae. aegypti),
E. globulus mostró la mayor actividad adulticida
-1
con la dosis de 10 mg∙mL utilizando botellas
impregnadas. Con B. graveolens, se logró el 100 %
-1
de derribo a los 30 min con 40 mg·mL en esta
misma cepa.
Para la población Marianao 2013 (Ae. aegypti), E.
globulus evidencia una baja dosis adulticida al
244
-1
utilizar la metodología de las botellas (20 mg·mL )
mientras que la toxicidad se evidencia para B.
-1
graveolens con 40 mg·mL .
Utilizando los papeles impregnados, los aceites de
E. globulus y B. graveolens evidenciaron un
aumento de la dosis de aceite para derribar el 100 %
de los adultos en las tres poblaciones. Para Fraga
2012 (Ae. albopictus) los aceites mostraron
-1
actividad adulticida a la dosis de 40 mg·mL
mientras que con B. graveolens, se logró a 50
-1
mg·mL . Los estudios realizados con Baraca 2014
(Cx. quinquefasciatus) no evidenciaron un cambio
sustancial entre botellas y papeles impregnados.
Tabla 3. Actividad adulticida de los aceites Bursera graveolens, Eucalyptus globulus, en la cepa Rockefeller y las
poblaciones Marianao 2013 (Aedes aegypti), Fraga 2012 (Aedes albopictus) y Baraca 2014 (Culex
quinquefasciatus).
Rockefeller (Ae. aegypti)
Botellas impregnadas
Papeles Impregnados
Aceites
Dosis
(mg∙mL-1)
TD50(h)
(LC)
TD90(h)
(LC)
Dosis
(mg∙mL-1)
TD50(h)
(LC)
TD90(h)
(LC)
Bursera
graveolens
40
0,21
(0,15-0,27)
0,43
(0,33-0,82
50
0,32
(0,31-0,35)
0,57
(0,48-0,64)
Eucalyptus
globulus
10
0,18
(0,14-0,22)
0,34
(0,28-0,46)
50
0,23
(0,12-0,29)
0,56
(0,41-1,52)
Marianao 2013 (Ae. aegypti)
Bursera
graveolens
40
0,20
(0,18-0,22)
0,36
(0,33-0,41)
50 0,28
(0,25-0,32)
0,47
(0,40-0,53)
Eucalyptus
globulus
20
0,20
(0,15-0,25)
0,38
(0,31-0,59)
60
0,27
(0,21-0,33)
0,41
(0,34-0,68)
Fraga 2012
(Ae. albopictus)
Bursera
graveolens
40
0,19
(0,13-0,25)
0,39
(0,30-0,70)
50
0,21
(0,18-0,30)
0,42
(0,38-0,49)
Eucalyptus
globulus
40 0,19
(0,17-0,21)
0,37
(0,30-0,55)
60 0,21
(0,16-0,30)
0,60
(0,45-0,80)
Baraca 2014 (Cx. quinquefasciatus)
Bursera
graveolens
50 0,23
(0,16-0,28)
0,46
(0,36-0,75)
60 0,17
(0,15-0,25)
0,48
(0,39-0,55)
Eucalyptus
globulus
40 0,21
(0,18-0,26)
0,40
(0,36-0,48)
60 0,28
(0,26-0,30)
0,52
(0,47-0,59)
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Leyva et al.
Debido a la variabilidad de quimiotipos y de
compuestos dentro de una misma especie vegetal,
la Organización Mundial de la Salud (OMS) no
tiene establecido dosis diagnóstico para plantas
(Dias & Coutinho-Morales, 2013), que nos
permitan comparar, de la misma manera como se
realiza la actividad insecticida de cepas
susceptibles v.s poblaciones de terreno con los
plaguicidas sintéticos,. Es entonces que diversos
autores enmarcan la bioactividad de plantas
teniendo en cuenta los valores de las CL
50
obtenidas. Komalamisra et al. (2005) plantean que
-1
los productos con una CL < 50 mg∙L son activos,
50
mientras que Kiran et al. (2006) consideran que
-1
compuestos con CL <100 mg∙L exhiben un
50
significativo efecto larvicida. Si bien es cierto que
no es apreciable un criterio uniforme, es evidente
que existe una relación inversa entre las dosis y la
potencialidad insecticida. Considerando este
último criterio de clasificación y los resultados
obtenidos en nuestro estudio, todos los aceites
evidenciaron un significativo efecto larvicida.
Bursera graveolens evidenció acción larvicida
sobre las especies de mosquitos evaluadas debido a
las bajas CL sobre la cepa Rockefeller y la
50
población Marianao 2013. Bursera sp. es un
género con alrededor de 120 especies distribuidas
desde el sur de Estados Unidos al norte de
Sudamérica (Martínez-Habibe et al., 2013). Este
género fue señalado en el siglo pasado por poseer
propiedades insecticidas (Becerra & Venable,
1990; Becerra, 1994). En el caso de B. graveolens
se evidencia un incremento de los estudios
encaminados a ampliar su capacidad plaguicida
(Rey-Valeirón et al., 2017; Jaramillo-Colorado et
al., 2019). Según la literatura consultada, la
actividad larvicida del aceite esencial de B.
graveolens sobre larvas de Ae. aegypti, Ae.
albopictus y Cx. quinquefasciatus es informada por
primera vez para nuestra región de las Américas y
el Caribe.
El aceite esencial de B. graveolens, a partir de la
misma fuente utilizada en la presente
investigación, evidenció como compuestos
mayoritarios la presencia de limoneno (26,5 %), β-
elemeno (14,1 %), (E)-β ocimeno (13,0 %) y
mentofurano (5,1 %) (Monzote et al., 2012). En la
DISCUSIÓN
245
composición química de la muestra evaluada
también se identificaron como los compuestos de
mayor abundancia relativa el limoneno (21,8 %) y
el β-elemeno (12,5 %). La actividad detectada
puede asociarse a la presencia de compuestos con
acción insecticida informada sobre mosquitos
como el limoneno (Park et al., 2011; Santos et al.,
2014), de otros componentes como el β -elemeno,
presente en aceites con un efecto tóxico sobre
larvas de Cx. quinquefasciatus (Gleiser Zygadlo,
2007) y Anopheles subpictus (Grassi, 1899)
(Govindarajan et al., 2016) y/o a la acción aditiva o
sinérgica de varios constituyentes de este aceite.
Algunas especies del género Eucalyptus
demostraron su actividad insecticida contra
diferentes especies de mosquitos (Zhu et al., 2006;
Lucia et al., 2012; Vivekanandhan et al., 2020).
Los resultados obtenidos en esta investigación con
-
la cepa Rockefeller y E. globulus (CL =27,6 mg·L
50
1) resultan inferiores a los obtenidos por diferentes
autores. La actividad larvicida de 15 especies de
Eucalyptus fue evaluada utilizando una única
-1
concentración (40 mg·L ) sobre larvas Ae. aegypti
lo que evidenció un 50 % de mortalidad a las 24 h
(Lucia et al., 2012). Yáñez et al. (2010) evaluaron
E. globulus sobre Ae. aegypti a una concentración
-1
de 100 mg·L con la que obtuvieron un 100 % de
mortalidad, mientras que en similares estudios se
obtuvieron valores inferiores a nuestro estudio al
evaluar esta planta sobre Ae. aegypti (CL =13,57
50
-1 -1
mg·L ) y Cx. quiquefasciatus (7,46 mg·L )
(Vivekanandhan et al., 2020).
En los aceites del género Eucalyptus, dependiendo
de las especies, el 1,8 cineol, también conocido
como eucaliptol, puede constituir el componente
principal de los mismos (Preedy et al., 2016). En la
presente investigación este compuesto y el -cimeno
representaron el 63,11 % del aceite, seguido por -
terpineno (16,75 %), terpinen-4-ol (6,65 %) y timol
(1,44 %). El p-cimeno estuvo presente en un 7,7%
(Ebani et al., 2018) y un 5,14 % (Ait-Ouazzou et
al., 2018) en aceites de E. globulus investigados en
Italia y Marruecos, respectivamente. Otros
estudios identificaron al 1,8 cineol (21,4 %), O-
cymene (21,4 %) y el 4-terpinen-ol (3,9 %) como
componentes mayoritarios (Yones et al., 2016).
El 1,8-Cineol ha evidenciado actividad biológica
en diferentes estudios. Kim et al., (2008)
encontraron una significativa actividad larvicida y
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Essential oils for the control of mosquitoes
adulticida del 1,8 cineol, frente a Culex pipiens
(Linnaeus, 1758). Sin embargo Zahran &
Abdelgalei (2011) frente a esta especie al igual que
Waliwitiya et al. (2009) para Ae. aegypti a dosis
-1
superiores de 500 mg·mL detectaron actividad
larvicida aunque este compuesto no tuvo una
efectiva actividad adulticida aún transcurrida 48 h
de exposición. Para larvas de tercer instar de Ae.
aegypti, Silva et al. (2008) calcularon una CL =
50
-1
1381 mg·L y estimaron que la CL para el 1,8-
50
-1
cineol fue superior a 500 mg·L . Esto indica que de
ser atribuible la actividad del aceite de eucalipto a
este compuesto, se debe asociar a la existencia de
un efecto sinérgico con otros componentes del
aceite. Por otro parte, Tak & Isman (2017)
plantearon que el 1,8 cineol puede contribuir a la
actividad de otros constituyentes de aceites
esenciales propiciando su penetración al sitio de
acción.
Otros compuestos presentes en el aceite de E.
globulus evidencian actividad insecticida. Es así
como estudios realizados por Giatropoulos et al.
(2018) con p-cimeno sobre Ae. albopictus
-1 -
informaron una CL =19,4 mg·L (18,2-20,8 mg·L
50
1). Este mismo compuesto y γ- terpineno a una
-1
concentración de 0.05 mgL provocaron 100 % de
mortalidad sobre Ae. aegypti (Park et al., 2011). El
timol se encuentra en un porciento minoritario
(1,44 %) en el aceite de eucalipto estudiado, pero su
presencia pudiera contribuir a la actividad, pues
demostró toxicidad sobre larvas de tercer estadio
-1 -1
(27,3 mg·L (22 -34 mg·L )) y cuarto estadio (52,5
-1 -1
mg·L (32-90 mg·L )) de Ae. aegypti (Waliwitiya
-1
et al., 2009) y sobre Ae. albopictus (12,9 mg·L
-1
(11,6-14,2 mg·L )) (Giatropoulos et al., 2018).
Tomando en cuenta estos antecedentes, la acción
tóxica del aceite de eucalipto evaluado pudiera ser
el resultado del efecto de varios de los
componentes presentes en el aceite.
En cuanto a la actividad adulticida los trabajos en
los que se utiliza el método de las botellas
impregnadas para evaluar aceites esenciales contra
mosquitos, son escasos (Da Silva et al., 2012; El
Zayyat et al., 2017). La evaluación de esta
actividad es realizada en su inmensa mayoría
mediante la impregnación de papeles
(Govindarajan & Sivakumar, 2012; Elango et al.,
2012; Da Silva et al., 2012; Cárdenas et al., 2013).
Debido a esto, se dificulta comparar resultados.
246
Las concentraciones letales que son calculadas
para eliminar el estado de adulto suelen ser siempre
superiores a las concentraciones letales para
eliminar el estado de larva. Este comportamiento
suele suceder en la evaluación de productos
naturales (Dua et al., 2013; Castillo et al., 2017) al
igual que en los insecticidas (Rodríguez et al.,
2004). Por lo que las dosis necesarias para evaluar
-1
la actividad adulticida se incrementaron de mg·L
-1
en larvas a mg·mL en adultos, no obstante en la
cepa Rockefeller, es notable que la dosis con que se
obtuvo el 100 % de derribo de las hembras
expuestas, fue inferior a la obtenida para el resto de
las poblaciones.
Al evaluar el aceite E. globulus se obtuvieron las
dosis más bajas para lograr el 100% de mortalidad
lo que está en correspondencia con los resultados
obtenidos en estudios se realizados con esta
especie vegetal. Para E. globulus se describe
actividad repelente sobre adultos de Blatella
germanica (Linnaeus, 1767), Periplaneta
americana (Linnaeus, 1758) (Yoon et al., 2009).
Otros autores encontraron actividad adulticida
sobre Ae. albopictus, Cx. quinquefasciatus, Ae.
aegypti y An. stephensi (Zhu et al., 2006; Amer &
Mehlhorn, 2006; Lucia et al., 2007; 2008; 2009;
Park et al., 2011). Al igual que con la actividad
larvicida, según la literatura consultada, la
actividad adulticida del aceite esencial de B.
graveolens sobre estas tres especies de mosquitos
es informada por primera vez. Solo se encontraron
dos estudios sobre actividad repelente contra
mosquitos, lo que no constituye el mismo
principio, utilizando el aceite esencial de esta
planta en dos formulaciones tópicas (Vacacela,
2012; Torres-Armijos, 2012).
En esta investigación, se aprecia, que las
concentraciones calculadas para obtener los
mismos porcientos de derribo fueron menores con
las botellas que con los papeles impregnados para
estos aceites. En las botellas a pesar de mantenerse
destapadas por 24 h posterior a la impregnación se
aprecia, que al comenzar a exponer los adultos, se
produce un efecto fumigante debido a la
hermeticidad del recipiente. Estudios realizados
por Campli et al. (2012) con aceites esenciales
como pediculicidas confirman esta teoría. Los
autores plantean que, debido al bajo peso
molecular de los componentes de aceites
esenciales, su efecto tóxico puede atribuirse al
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Leyva et al.
efecto combinado de la deposición directa de
aceites esenciales en la cutícula del insecto junto
con un efecto indirecto a través de la adsorción de
los vapores.
En el caso de los papeles, la superficie es porosa y
absorbe con más facilidad la solución. Dentro de
las capas de celulosa queda material insecticida, el
cual permite que la fase de vapor emerja de forma
continua y gradual. Unido a este factor podemos
adicionar el hecho que los estuches no son
herméticos y favorecen el intercambio de los
vapores. Debido a esto, inferimos que la toxicidad
de los aceites esenciales en los mosquitos
utilizando papeles impregnados se logra por la
adsorción a través de los tarsos produciendo un
efecto tóxico sistémico más lento, lo que hace que
se necesite una mayor dosis para provocar el
derribo total. En las botellas, la hermeticidad del
dispositivo favorece la potenciación de efecto
fumigante además del adsorbente, razón por la cual
las dosis son más bajas para lograr el efecto
adulticida.
Los aceites evaluados pueden ser considerados
candidatos promisorios para el control de estas tres
especies de mosquitos, debido a que evidencian
una significativa actividad larvicida en las
poblaciones evaluadas al presentar CL inferiores
50
-1
a 100 mg·L . Por ambas metodologías utilizadas,
los aceites evaluados presentan actividad
adulticida sobre estos vectores y los resultados
obtenidos con B. graveolens son los primeros
reportes para la región de las Américas y el Caribe.
La utilización de plantas para el control de plagas
se debe basar en un enfoque sostenible para no
lograr un desequilibrio ecosistémico. Por tanto las
especies vegetales posibles a utilizar no deben ser
destruidas en su totalidad para adquirir sus
principios activos, deben poseer usos
complementarios (medicinal, condimenticio), no
pertenecer a taxones categorizados como
amenazados por su estado de conservación, entre
otros. Según criterios anteriores estas especies
poseen actividad complementaria (Zúñiga et al.,
2005; Roig, 2012; Monzote et al., 2012; Salem et
al., 2015), no se encuentran amenazadas y sus
principios activos se obtienen a partir de órganos
renovables. Teniendo en cuenta estos aspectos y la
actividad insecticida demostrada en este estudio
sobre especies vectoras de enfermedades al
247
hombre, estos recursos forestales podría ser
explotables en nuestro contexto para el control de
plagas.
Al centro de Antidoping, por su ayuda y
colaboración en el análisis cromatográfico.
AGRADECIMIENTOS
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aguirre-Calderón, O.A. 2015. Manejo forestal en
el siglo XXI. Madera y Bosques, 21:17-28.
Ait-Ouazzou, A.; Lorán, S.; Bakkali, M.; Laglaoui,
A.; Rota, C.; Herrera, A.; Pagán, R. &
Conchello, P. 2011. Chemical composition
and antimicrobial activity of essential oils of
Thymus algeriensis, Eucalyptus globulus
and Rosmarinus officinalis from Morocco.
Journal of the Science of Food and
Agriculture, 91: 2643–2651.
Amer, A. & Mehlhorn, H. 2006. Repellency effect
of forty-one essential oils against Aedes,
Ano phe le s , and C ule x mosquitoes.
Parasitology Research, 99: 478–490.
Becerra, J.X. & Venable, D.L. 1990. Rapid
terpene-bath and 'squirt-gun' defense in
Bursera schlechtendalii and the counterploy
of chrysomelid beetles. Biotropica, 22: 320-
323.
Becerra, J.X. 1994. Squirt-gun defense in Bursera
and the chrysomelid counterploy. Ecology,
75:1991-1996.
Bisset, J.; Rodríguez, M.; Moya, M.; Ricardo, Y.;
Montada, D.; Gato, R. & Pérez, O. 2011.
Ef ec ti vi d ad de f or mu la ci one s d e
insecticidas para el control de adultos de
Aedes aegypti en La Habana, Cuba. Revista
Cubana Medicina Tropical, 63: 166-170.
Campli, D.;Di Bartolomeo, S.; Delli, P.; Di Giulio,
M.; Grande, R. & Nostro-Cellini, L. 2012.
Activity of tea tree oil and nerolidol alone or
in combination against Pediculus capitis
(head lice) and its eggs. Parasitology
Research, 111:1985–1992.
Cárdenas, E.; Riveros, I. & Lugo, L. 2013. Efecto
insecticida de cuatro aceites esenciales sobre
adultos de Aedes aegypti y Anopheles
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Essential oils for the control of mosquitoes
albimanus en condiciones experimentales.
Entomotropica, 28:1-10.
Castillo, R.M; Stashenko, E. & Duque JE. 2017.
Insecticidal and repellent activity of several
plant-derived essential oils against Aedes
aegypti. Journal American Mosquito
Control Association, 33:25-35.
CDC. 2010. Guideline for evaluating insecticide
resistance in rectors using the CDC Bottle
Bioassay. In: Brogdon, G. & Chan, B. H.
(eds.) 2010; 1 ed.: Centers for Disease
Control and Prevention.
Da Silva, A.C.; Lagos, K.; Maia, F.C; Souza, D.A.;
Silva, L.; Tadei, W. & Pohlit, A. 2012.
Adulticidal activity of dillapiol and semi-
synthetic derivatives of dillapiol against
Aedes aegypti (L) (Culicidae). Journal of
Mosquito Research, 2: 1-7.
Dias, C.N & Coutinho-Moraes, D. F. 2013.
Essential oils and their compounds as Aedes
aegypti L. (Diptera: Culicidae) larvicides:
review. Parasitology Research, 113:565-
592.
Dua, V.K; Kumar, A.; Pandey, A.C. & Kumar S.
2013. Insecticidal and genotoxic activity of
Psoralea corylifolia Linn. (Fabaceae)
against Culex quinquefasciatus Say, 1823.
Parasite & Vectors, 6: 30-38.
Ebani, V.V.; Najar, B.; Bertelloni, F.; Pistelli, L.;
Mancianti, F. & Nardoni, S. 2018. Chemical
composition and in vitro antimicrobial
efficacy of sixteen essential oils against
Escherichia coli and Aspergillus fumigatus
Isolated from Poultry. Veterinary Science, 5:
62.
Elango, G.; Rahuman, A.; Kamaraj, C.; Bagavan,
A. & Zahir, A. 2012. Adult emergence
inhibition and adulticidal activity of leaf
crude extracts against Japanese encephalitis
vector, Culex quinquefascitus. Journal of
King Saud University Science, 24: 73-80.
El Zayyat E.A.; Soliman, M.; Elleboundi, M.&
Offa, S. 2017. Bioefficacy of some Egyptian
aromatic plants on Culex pipiens (Diptera:
Culicidae) adults and larvae. Journal
Arthropod Borne Diseases, 11:147-155.
Giatropoulos, A.; Kimbaris, A.; Michaelakis, A.;
Papachristos, D.; Polissiou, M.G. &
Nickolaos, E. 2018. Chemical composition
and assessment of larvicidal and repellent
capacity of 14 Lamiaceae essential oils
against Aedes albopictus. Parasitology
248
Research, 117: 1953–1964.
Gleiser, R. & Zygadlo, A. 2007. Insecticidal
properties of essential oils from Lippia
t u r b i n a t e and L i p p i a p o ly s t a c hy a
( Ve r b e n a c e a e ) a g a i n s t C u l e x
quinquefasciatus (Diptera: Culicidae).
Parasitology Research, 101:1349-1354.
Govindarajan, M.; Rajeswary, M. & Arivoli, S.
2016. Larvicidal and repellent potential of
Zingiber nimmonii (J. Graham) Dalzell
(Zingiberaceae) essential oil: An eco-
friendly tool against malaria, dengue, and
lymphatic filariasis mosquito vectors?
Parasitology Research, 115: 1807–1816.
Govindarajan, M. & Sivakumar, R. 2012.
Adulticidal and repellent properties of
indigenous plant extracts against Culex
quinquefasciatus and Aedes aegypti
(Diptera: Culicidae). Parasitology Research,
110: 1607-1620.
Isman,M. 2006. Botanical insecticides, deterrents,
and repellents in modern agriculture and an
increasingly regulated world Annual
Reviews of Entomology, 51:45–66.
Isman, M.B. 2015. A renaissance for botanical
insecticides? Pest Management Science, 71:
1587–1590.
ISO (International Standarization Organization).
1984. ISO 65-71. Spices, condiments and
herbs. Determination of volatile oil content.
Jaramillo-Colorado, B.E.; Suarez-López, S. &
Marrugo-Santander, V. 2019. Volatile
chemical composition of essential oil from
Bursera graveolens (Kunth) Triana &
Planch and their fumigant and repellent
activities. Acta Scientiarum. Biological
Sciences, 41: e46822
Kiran, S.R.; Bhavanik-Devi, P.S.; Rao, B.R.R. &
Reddy, K.J. 2006. Composition and
larvicidal activity of leaves and stem
essential oils of Chloroxylon swietenia DC
against Aedes aegypti and Anopheles
stephensi. Bioresource Technology, 97:
2481-2484.
Kim, N.J.; Byun, S.G.; Cho, J.E.; Chung, K.& Ahn,
Y.J. 2008. Larvicidal activity of Kaempferia
galangal rhizome phenylpropanoids
towards three mosquito species. Pesticide
Management Science, 64: 857–862.
Komalamisra, N.; Trongtokit, Y.; Rongsriyam, Y.
& Apiwathnasorn, C. 2005. Screening for
larvicidal activity in some Thai plants
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Leyva et al.
against four mosquito vector species.
Southeast Asian Journal of Tropical
Me d ici ne a nd Pu bli c He alth , 36 :
1412–1422.
Lucia, A.; Juan, L.W.; Zerba, E.N.; Harrand, L.;
Marco, M. & Masuh, H.M. 2012. Validation
of models to estimate the fumigant and
larvicidal activity of Eucalyptus essential
oils against Aedes aegypti (Diptera:
Culicidae). Parasitology Research, 110:
1675-1686.
Lucia, A.; Licastro, S.; Zerba, E. & Masuh, H.
2008. Yield Chemical composition, and
bioactivity of essential oils from 12 species
of Eucalyptus on Aedes aegypti larvae.
Entomologia Experimentalis et Applicata,
129: 107–114.
Lucia, A.; Licastro, S.; Zerba, E.; González-
Audino, P. & Masuh, H. 2009. Sensitivity of
Aedes aegypti adults (Diptera: Culicidae) to
the vapors of Eucalyptus essential oils.
Bioresource Technology, 100: 6083–6087.
Lucia, A.; Audino, P.G.; Seccacini, E.; Licastro, S.;
Zerba, E. & Masuh, H. 2007. Larvicidal
effect of Eucalyptus grandis essential oil
and turpentine and their major components
on Aedes aegypti larvae. Journal of the
American Mosquito Control Association,
23: 299-303.
Martínez-Habibe, M.C.; Daly, D.; Pérez-Camacho,
J. & Herrera-Oliver, P. 2013. A new species
of Bursera (Burseraceae) from Cuba.
Brittonia, 65: 62–65.
Monzote, L.; Hill, G.M.; Cuellar, A.; Scull, R. &
Setzerb, W.N. 2012. Chemical Composition
and Anti-proliferative Properties of Bursera
graveolens. Essential Oil Natural Product
Communications, 7: 1531-1534.
Nerio, L.S.; Olivero-Verbel, J. & Stashenko, E.
2010. Repellent activity of essential oils: a
review. Bioresource Technology, 101:
372–378.
Park, H.M.; Kim, J.; Chang, K.S.; Kim, B.S.; Yang,
Y.J.; Kim, G.H., et al. 2011. Larvicidal
activity of Myrtaceae essential oils and their
components against Aedes aegypti, acute
toxicity on Daphnia magna and aqueous
residue. Journal Medical Entomological, 48:
405–410.
Pawankumar, R.; Mohan, L.& Krishna G. 2019. A
review: Patent literature on inventions
containing essential oils with mosquito
249
repellency. Asian Journal of Science and
Technology, 10: 9571-9583.
Preedy, V.R. (Ed.). 2016. Essential oils in food
st
preservation, Flavor and Safety. 1 Ed.
Academic Press. Elsevier. Amsterdam. 930
pp.
Roig, J. T. 2012. Plantas medicinales, aromáticas
o venenosas de Cuba. Tomo I y II. 2ª ed. La
Habana: Ed. Científico Técnica. Instituto
Cubano del Libro.
Rodríguez, M.M.; Crespo, A.; Hurtado, D.;
Fuentes, I.; Rey, J. & Bisset, J.A. 2017.
Diagnostic doses of insecticides for adult
Aedes aegypti to assess insecticide
resistance in Cuba. Journal American
Mosquito Control Association, 33: 142-144.
Rodríguez, M. M.; Bisset, JA.; Fernandez, D. &
Pérez, O. 2004. Resistencia a insecticidas en
larvas y adultos de Aedes aegypti:
prevalencia de la esterasa A4 asociada con la
resistencia a temefos. Revista Cubana
Medicina Tropical, 56:54-60.
Rey-Valeirón, C.; Guzmán, L.; Saa, L.R.; López-
Vargas, J. & Valarezo, E. 2017. Acaricidal
activity of essential oils of Bursera
graveolens (Kunth) Triana & Planch and
Schinus molle L. on unengorged larvae of
cattle tick Rhipicephalus (Boophilus)
microplus (Acari:Ixodidae), Journal of
Essential Oil Research, 29: 1-7.
Salem, M.Z.M.; Ashmawy, N.A.; Elansary, H.O. &
El-Settawy, A.A. 2015. Chemotyping of
diverse Eucalyptus species grown in Egypt
and antioxidant and antibacterial activities
of its respective essential oils. Journal
Natural Product Research, 29: 681–685.
Santos, G.; Dutra, K.; Lira, C.; Lima, B.; Napoleão,
T.H.; Paiva, P.; Maranhão,C.; Brandão, S. &
Navarro, D. 2014. Effects of Croton
rhamnifolioides essential oil on Aedes
aegypti oviposition, larval toxicity and
trypsin activity. Molecules, 19: 16573-
16587.
Silva, W.J.; Dória, G.A.A.; Maia, R.T; Nunes, R.S;
Carvalho, G.A.; Blank, A.F.; Alves, P.B;
Marçal, R.M. & Cavalcanti, S.C.H. 2008.
Effects of essential oils on Aedes aegypti
larvae: alternatives to environmentally safe
insecticides. Bioresearch Technology, 99:
3251-3255.
Soares, W.L. & Porto, M.F.S. 2012. Pesticide use
and economic impacts on health. Revista
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Essential oils for the control of mosquitoes
Saúde Publica, 46: 209-217.
Tak, J.H. & Isman, M.B. 2017. Penetration-
enhancement underlies synergy of plant
essential oil terpenoids as insecticides in the
cabbage looper, Trichoplusia ni. Scientific
Reports, 7: 42432.
Torres-Armijos, C.K. 2012. Diseño y desarrollo de
una crema repelente a partir del aceite
esencial de la especie Bursera graveolens.
Tesis para optar por el titulo de Bioquímico
Farmacéutico .Universidad Técnica
Particular de Loja. Ecuador.
Vacacela-Ramón, M. 2012. Diseño y desarrollo de
una loción repelente a partir del aceite
esencial de la especie Bursera graveolens.
Tesis para optar por el título de Bioquímico
Farmaceutico. Universidad Técnica
Particular de Loja. Ecuador.
Vivekanandhan,P.; Usha-Raja-Nanthini, A.; Valli,
G. & Subramanian-Shivakumar, M. 2020.
Comparative efficacy of Eucalyptus
globulus (Labill) hydrodistilled essential oil
and temephos as mosquito larvicida. Natural
Product Research, 34: 2626-2629.
Ware, G.W & Whitacre, DM. 2004. The Pesticide
th
Book. 6 Ed. Meister Media Worldwide,
Willoughby, Ohio. 496 pp.
Waliwitiya, R.; Kennedy, C.J. & Lowenberg, C.A.
2009. Larvicidal and oviposition-altering
activity of monoterpenoids, trans-anethole
and rosemary oil to the yellow fever
mosquito A e d e s a e g y p t i (Diptera:
Culicidae). Pesticide Management Science,
65: 241–248.
WHO. 2005. Guidelines for laboratory and field
t e s t i n g o f m o s q u i t o l a r v i c i d e s .
WHO/CDS/WHOPES/GCDPP/2005.13.
WHO. 2016. Monitoring and managing insecticide
resistance in Aedes mosquito populations
Interim guidance for entomologists.
WHO/ZIKV/VC/16.1.
250
Yáñez, X.; Pérez, O. & Meza, H. 2010. Actividad
larvicida del aceite esencial foliar de
Eucaliptus globulus contra Aedes aegypti
Linnaeus. Bistua, 8: 71-77.
Yones, D.A.; Bakir, H.Y. & Bayoumi, S.A.L. 2016.
Chemical composition and efficacy of some
selected plant oils against Pediculus
humanus capitis in vitro. Parasitology
Research, 115: 3209–3218.
Yoon, C.; Kang, S.H.; Yang, J.O.; Noh, D.J. & Kim,
G.H. 2009. Repellent activity of citrus oils
against the cockroaches B l a t t e l l a
germanica, Periplaneta americana and
Periplaneta fuliginosa. Journal Pesticide
Science, 34: 77–88.
Zahran, H.E.D.M. & Abdelgaleil, S.A.M. 2011.
Insecticidal and developmental inhibitory
properties of monoterpenes on Cx. pipiens
L.(Diptera: Culicidae). Journal Asian
Pacific Entomology, 4:46–51.
Zhu, J.; Zeng, X.; Ma, Y.; Liu, T.; Qian, K.; Han, Y.;
Xue, S.; Tucker, B.; Schultz, G.; Coats, J.;
Rowley, W. & Zhang, A. 2006. Adult
repellency and larvicidal activity of five
plant essential oils against mosquitoes.
Journal of the American Mosquito Control
Association, 22: 515-522.
Zúñiga, B.; Guevara-Fefer, P.; Herrera, J.;
Contreras, J. L.; Velasco, L.; Pérez, F. J. &
Esquivel, B. 2005. Chemical composition
and anti-inflammatory activity of the
volatile fractions from the bark of eight
Mexican Bursera species. Planta Medica, 7,
825-828.
Received August 10, 2020.
Accepted September 22, 2020.
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Leyva et al.