The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima), 2020, 18(2), jul-dec: 213-222.
MORPHOMETRIC DIFFERENCES BETWEEN TWO POPULATIONS OF RED CRAB
PROCAMBARUS (SCAPULICAMBARUS) CLARKII (GIRARD, 1852) (CRUSTACEA: DECAPODA:
CAMBARIDAE)
DIFERENCIAS MORFOMÉTRICAS ENTRE DOS POBLACIONES DE CANGREJO ROJO
PROCAMBARUS (SCAPULICAMBARUS) CLARKII (GIRARD, 1852) (CRUSTACEA: DECAPODA:
CAMBARIDAE)
1
Universidad Incca de Colombia. Grupo de investigación en Biología evolutiva Neotropical ECOBIT.
2Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Grupo de Investigación en Artrópodos “Kumangui”. Bogotá, Colombia.
3Laboratorio de Zoología y Ecología Acuática LAZOEA. Universidad de los Andes.
*Corresponding author: juansegarcias1002@gmail.com
1,2,3 2,* 1,2
Julián Yessid Arias-Pineda ; Juan Sebastián García Sánchez & Nediker Steven Castillo
ABSTRACT
Keywords: anatomy – astacid – invader – phenotypes – variations
Procambarus clarkii (Girard, 1852) is a cosmopolitan invasive decapod. Its tolerance to a wide range of
environmental conditions, its high adaptability and its flexible feeding strategy favor its establishment in
the places in which it is introduced. Using geometric morphometry, morphology of three body segments -
pereion, propodium and uropodium- were compared between two populations of P. clarkii, one native to
Louisiana (USA) and the other invasive in Macanal (Colombia). No significant differences between sexes
or populations were found in the propodium or uropodium, but the pereion was wider in the Louisiana
population. These morphological changes indicate the ability of phenotypic adjustment to different
environmental conditions. Future genetic and "common garden" studies are needed to unravel the genetic
and environmental components of the differences found.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
doi:10.24039/rtb2020182769
213
The Biologist
(Lima)
VOL. 18, Nº 2, JUL-DEC 2020
The Biologist (Lima)
Versión en Linea:
ISSN 1994-9073
Versión Impresa:
ISSN 1816-0719 Versión CD-ROM:
ISSN 1994-9081
PUBLICADO POR:AUSPICIADO POR:
ESCUELA PROFESIONAL DE BIOLOGÍA,
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICA,
UNIVERSIDAD NACIONAL FEDERICO VILLARREAL
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
INTRODUCCIÓN
214
El estudio de organismos invasores ha centrado su
atención en los factores que determinan el éxito de
estos (Aguilar et al., 2007; Pérez & Bueno, 2015),
así como a las interacciones bióticas en las que
participan (Barnes et al., 1993; Ruppert & Barnes,
1996; Cognetti & Magazzu, 2001; Pérez & Bueno,
2015), o al impacto que generan estas especies
sobre la biodiversidad (Aguilar et al., 2007). Dado
que las especies invasoras se enfrentan a
condiciones diferentes a las de su hábitat natural,
las cuales son definidas por el ambiente,
desencadenan procesos de adaptación, lo que
conlleva a un ajuste en sus actividades biológicas a
esas nuevas condiciones (Sax et al., 2007; Van
Kleunen et al., 2018). Más específicamente, los
cangrejos exóticos son paradigmas de invasión
(Dana et al., 2011), se trata en general de especies
prolíficas, competidoras y que colonizan
ambientes de fácil dispersión, generalmente
alteran los ecosistemas acuáticos y ocasiona
p é r d i d a s e c o n ó m i c a s e n a l g u n o s
aprovechamientos como lo es el cultivo de arroz
(Alcorlo et al., 2008).
Existen innumerables escenarios de invasión
causados por decápodos exóticos (Dana et al.,
2011), dentro de los astacideos, Procambarus
clarkii (Girard, 1852) (Cambaridae), cangrejo de
río rojo o cangrejo de Luisiana, originario del
noreste de México y sur de los EE.UU (Chucholl,
2011), es uno de los crustáceos de agua dulce con
mayor distribución a nivel mundial (Hobbs, 1989;
Huner & Lindqvist, 1991; Fetzner & Crandall,
2001; Gherardi et al., 2000; Rodríguez-Serna et al.,
2002; Gherardi, 2006; Chucholl, 2011; Gherardi et
al., 2011; Rodríguez-Almaraz & García-Madrigal,
2014; Anastácio et al., 2015), y una especie
invasora en todos los continentes a excepción del
australiano y el antártico (Franco, 2014). Esta
especie ha demostrado ser una amenaza para los
ecosistemas donde se encuentra como invasivo,
debido a su éxito en la colonización de nuevos
ambientes, logrando así su establecimiento en
hábitats donde logran sustituir algunas poblaciones
que pertenecen a la carcinofauna local (Arias-
Pineda & Pedroza-Martínez, 2018). Esta
característica le ha merecido ser considerada como
la especie con mayor plasticidad ecológica de todos
los decápodos; dicha plasticidad se da en virtud al
empleo de la estrategia-r, que consiste en un ciclo
de vida corto y una alta tasa de fecundidad que le
permite adaptarse a nuevos ambientes, logrando
ser tolerante a niveles bajos de oxígeno, como
también ser resistentes a altas temperaturas, a
períodos prolongados de sequía, y a permanecer en
galerías subterráneas donde es su hábitat predilecto
especialmente en época de mudas y de postura
(Campos, 2005).
Al ser una especie con una alta plasticidad
fenotípica, su dimensión corporal puede verse
afectada en gran o menor medida (Campos, 2005).
El tamaño medio de P. clarkii puede sufrir
variaciones intraespecíficas dependiendo de las
condiciones del medio (Cano & Ocete, 2000).
Estas se pueden encontrar por medio del análisis
cuantitativo de la variación fenotípica y sus
relaciones con las características ambientales y
genéticas ayuda enormemente a encontrar esto
Palabras clave: anatomía – astacido – fenotipos – invasor –variaciones
RESUMEN
Procambarus clarkii (Girard, 1852) es un decápodo cosmopolita invasor. Su tolerancia a una amplia gama
de condiciones ambientales, su elevada capacidad de adaptación y su estrategia de alimentación flexible
favorecen su establecimiento en los lugares en los que es introducido. Por medio de la morfometría
geométrica se estudiaron diferencias morfológicas en tres segmentos corporales -pereion, propodio y
uropodo- entre dos poblaciones de P. clarkii, una nativa en Luisiana (EE.UU) y otra invasora en Macanal
(Colombia). No se encontraron diferencias significativas entre sexos o poblaciones en el propodio o el
uropodo, pero sí en el pereion, que fue significativamente más ancho en la población de Luisiana. Estos
cambios morfológicos indican la capacidad de ajuste fenotípico a distintas condiciones ambientales.
Futuros estudios genéticos y de "jardín común" deberían desentrañar los componentes genético y
ambiental de las diferencias encontradas.
Arias-Pineda et al.
(Jaramillo, 2011). Un extenso conjunto de factores
biológicos y no biológicos subyacen a tal
variabilidad interactuando de un modo complejo
para modelar los individuos, las poblaciones y las
especies (Slice, 2007). Los factores biológicos son
el producto de procesos micro y macroevolutivos
interactuando con el ambiente (Dujardin, 2008).
Uno de estos factores es el tamaño y la
conformación morfológica, estos resultan de la
interacción entre los efectos maternos y la calidad
de vida durante el desarrollo con las
combinaciones genotípicas heredadas de los
parentales, en un marco genético dado por la
historia evolutiva (Caro-Riaño et al., 2009). Por lo
tanto, las poblaciones y especies adquieren
aspectos morfológicos variables que impactan de
manera diferencial su biología y ecología
(Jaramillo, 2011).
Estos rasgos variables morfológica se puede
cuantificar y analizar por medio de la morfometría
geométrica (Slice, 2005, 2007); esta, captura la
geometría de las estructuras y mantiene esta
información en los análisis, combinando
geometría, estadística y biología, para con ello
lograr visualizar variaciones morfológicas de la
estructura estudiada (Rohlf & Marcus, 1993;
Adams et al., 2004; Diawol et al., 2015). En
crustáceos invasores dulceacuícolas, no existen
precedentes del uso de la morfometría geométrica
en poblaciones de distintas regiones, debido a que
su enfoque de estudio se centra en cómo actúa esta
especie como organismo invasor y que
afectaciones da este hacía el ecosistema (Arias-
Pineda & Pedroza-Martínez, 2018).
Este trabajo tiene como objetivo averiguar si
existen diferencias entre sexos y entre poblaciones
en tres segmentos corporales del cangrejo rojo. Se
compararon una población nativa de Luisiana
(EE.UU.) y otra invasora de Macanal (Boyacá,
Colombia). El estudio comparativo de las dos
poblaciones permite entender el éxito invasor de P.
clarkii, al desentrañar su capacidad de ajuste
morfológico a un nuevo entorno.
Material biológico
Se evaluaron 100 individuos de P. clarkii
215
depositados en el Museo de Historia Natural de la
Universidad de los Andes (ANDES-IN)
(Colombia). Estos individuos procedían de dos
poblaciones: una población nativa del lago
Pontchartrain (Luisiana, EE.UU.: 30° 06' 18,8" N,
90° 08' 43,6" O, 162 msnm) y una población
invasora del embalse de Chivor y sus afluentes
(Macanal, Boyacá, Colombia: 4º 58' 01,65' 'N, 73º
19' 59,99' O; 1300-1648 msnm). Los individuos
evaluados fueron colectados entre 1985 y 1990 en
Luisiana y entre 2012 y 2015 en Colombia. Se
evaluaron 25 machos y 25 hembras por población.
Ambas localidades difieren en humedad relativa y
temperatura. Macanal tiene mayor humedad
relativa y menor temperatura que Luisiana
(IDEAM, 2019).
Análisis morfométrico
Se tomaron tres fotografías por individuo de P.
clarkii, correspondientes a tres segmentos
corporales: pereion, propodio y uropodo (Figura
1). Las fotografías se obtuvieron por medio de una
cámara SONY α300 montada sobre un trípode, a
una distancia estandarizada de 25 cm. Sobre cada
segmento corporal se establecieron puntos
anatómicos homólogos de referencia o marcas
(landmarks) (Figura 1): cinco en el pereion, seis en
el propodio y 16 en el uropodo. Las marcas se
digitalizaron en el programa ImageJ (Rueden et al.,
2017).
Los análisis morfométricos de P. clarkii se llevaron
a cabo en el programa MorphoJ (Klingenberg,
2011). En primer lugar, se realizó un análisis de
Procrustes, que centra, rota y estandariza las
configuraciones de marcas de cada individuo en el
espacio cartesiano. De este modo, se eliminaron las
diferencias de tamaño y se dejaron sólo las
diferencias de forma entre individuos. Las
diferencias de forma entre individuos se
cuantifican como distancias de Procrustes con
respecto a una configuración de consenso de toda la
muestra, estimada como la media de las
coordenadas para cada marca. A partir del análisis
de Procrustes se obtuvo una matriz de covarianza
de las coordenadas Procrustes. Esta matriz de
covarianza se sometió a un análisis de
componentes principales, que descompone la
variación total en la forma en un número reducido
de componentes, independientes entre sí. De modo
gráfico, se utilizó la técnica de “función de capas
MATERIALES Y MÉTODOS
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Two populations of Procambarus clarkii
finas” (thin-plate splines) para obtener la
representación gráfica de las variaciones que
presentaba cada sexo y cada población con
respecto a la configuración consenso, obtenida al
216
combinar las configuraciones de cada individuo
según su localidad, con respecto a los individuos
localizados en los extremos del eje del primer
componente principal.
Figura 1. Ubicación de los landmarks (cruces numeradas) en los distintos segmentos corporales de Procambarus clarkii: A)
Pereion, B) Propodio, C) Uropodo.
Análisis de datos
Los componentes principales extraídos del análisis
de morfometría geométrica se compararon entre
sexos y poblaciones mediante un ANOVA de dos
vías o su alternativa no parámetrica, la prueba de
Kruskal-Wallis. En caso de encontrarse diferencias
significativas, se llevó a cabo una test a posteriori
de Tukey. Estos análisis se llevaron a cabo en el
entorno estadístico R (Versión 2.12.2, 2011).
Aspectos éticos
El permiso de colecta fue con base a la
resolución 0738 del 08 de julio del 2014 con
número de aprobación 1301454370110011110
del Ministerio de Ambiente y la Universidad
Distrital Francisco José de Caldas, Colombia. R
El análisis de morfometría geométrica extrajo dos
componentes principales para el pereion, cuatro
para el propodio y tres para el uropodo de P. clarkii
(Tabla 1).
Se encontraron diferencias entre sexos y
poblaciones en la morfología del pereion, pero no
del propodio y el uropodo de P. clarkii (Tabla 2). En
los machos se observó la mayor variación entre
poblaciones en la zona que rodea el costado del
pereion, correspondiente a la zona pleural (Figura
2A). Los machos de Luisiana fueron de mayor
tamaño que los de Colombia (Figura 2A). En las
hembras se observó la mayor variación entre los
puntos de referencia 2 y 5, con un mayor
ensanchamiento en la zona correspondiente a los
primeros terguitos del pereion (Figura 2B). Las
hembras de Luisiana fueron más robustas en la
zona cercana al cefalón que las de Colombia
(Figura 2B). El primer componente principal
extraído para el pereion fue significativamente
mayor en los machos de ambas poblaciones y
menor en las hembras (Figura 2C) y, dentro de las
hembras, fue significativamente mayor en
Luisiana (Figura 2C).
RESULTADOS
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Arias-Pineda et al.
217
Estructura evaluada
Componente Principal
(PC)
Porcentaje
(%)
Pereion
PC1 78
Pereion
PC2 17
Propodio
PC1 35
Propodio
PC2 16
Propodio
PC3 12
Propodio
PC4 8
Uropodo
PC1 16
Uropodo
PC2
12
Uropodo PC3 10
Tabla 2. Resultados de la ANOVA de dos vías general para las regiones corporales evaluadas, Pereion, Pleon y
Uropodo de Procambarus clarkii. EE = Error estándar. p= probabilidad. F = Estadístico de Fisher. gl = grados de
2
libertad. R = coeficiente de determinación.
Región
Corporal
R
R ajustado
F
EE gl p
Pereion
0,52
0,50
23,99 0.01 64 1,61E-07
Pleon
0,83
0,80
13
0.02 64 0,0035
Uropodo
0,98
0,91
10
0.02 63 0,2654
Tabla 3. Resultados de la ANOVA de dos vias para el Pereion, entre hembras (H) y machos (M) de Procambarus
clarkii, para las poblaciones de Macanal, Boyacá (m) y Lousiana, Estados Unidos, (l), en donde se observa que
-10
existen diferencias significativas entre ambas variables con un p: 1.609e . EE = Error estándar. gl = grados de
2
libertad. t = t de student. R = coeficiente de determinación.
Estimación
EE t P.
Sexo Hm
0,01
0,003 6,11 6,34e-08 ***
Sexo Hl
-0,03
0,004 8,44
5,40e-12 ***
Sexo Ml
-0,01
0,004 4,02
0,000156 ***
Sexo Mm
-0,02
0,004 4,81 9,56e-06 ***
R2
R2 ajustado
F EE gl
0,52
0,50
23,99 0,013 64
p: 1,609e-10
Tabla 1. Porcentaje de variación explicada por cada uno de los componentes principales obtenidos mediante un
análisis de morfometría geométrica, para cada segmento evaluado de . Solo se tuvieron en Procambarus clarkii
cuenta los componentes principales de mayor porcentaje para el caso del propodio (10%) y el uropodo (8%).
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Two populations of Procambarus clarkii
Al no haberse realizado anteriormente estudios
relacionados con la morfometría geométrica de P.
clarkii, no se puede determinar una tendencia de un
cambio morfológico mediante este método, aun así
Franco (2014), encontró evidencia significativa en
la cual señalaba que entre poblaciones invasoras se
presentaban variaciones morfológicas, esto se
debía al estrés ambiental al cual estaban sometidos;
generalmente las especies invasoras se someten a
este por el cambio de hábitos que se tiene (Fetzner
& Crandall, 2001), este es uno de los factores por
los cuales P. clarkii presenta variación
morfométrica en este trabajo. Un ejemplo de estrés
ambiental es la variación de la húmeda, teniendo en
cuenta las variaciones de la humedad entre las
localidades, y sabiendo que P. clarkii se reproduce
conforme al periodo hidrográfico de la región, la
tasa de reproducción, y maduración serán
inversamente proporcionales, debido a que habrá
más etapas reproductivas en el año (Gheraldi et al.,
2000) y se tendrá menor tiempo entre cada etapa
para su posterior maduración.
Al momento de evaluar morfometría de dos o más
poblaciones de crustáceos dulceacuícolas, es
necesario tener en cuenta un factor de condición
(Sedik et al., 2018). Este se utiliza para comparar
poblaciones de diferentes regiones (Milosevic &
Talevski, 2016). También este puede usarse para
evaluar el grado de bienestar de los organismos en
sus hábitats (MacGregor, 1959). Los factores de
condición de los organismos acuáticos pueden
DISCUSIÓN
218
verse afectados por una serie de elementos como el
estrés, la disponibilidad de alimentos, temporada y
calidad del agua del hábitat (Lindqvist & Lahti,
1986; Milosevic & Talevski, 2016). Es evidente
que al obtener un conocimiento detallado sobre el
patrón de crecimiento de una especie se lograrán
estimaciones más precisas sobre el tamaño de la
población (Castillo et al., 2011). El crecimiento en
P. clarki, es discontinuo y se produce a través de la
muda (Franco, 2014), diferentes estudios afirman
que es importante tener presente que el crecimiento
de esta especie invasora depende de la genética,
condiciones ambientales y fuente de alimento del
mismo (Cano & Ocete, 2000; Campos, 2005; Kato
& Miyashita, 2005; Franco, 2014; Anastacio et al.,
2015).
Además, las relaciones entre partes del cuerpo se
usan para segregar machos de hembras y comparar
cangrejos de río de poblaciones de diferentes
regiones (Deniz et al., 2010). Un factor de
condición para evaluar estas poblaciones se denota
por medio de puntos y segmentos corporales
específicos, como lo es el pereion, pleon y el
uropodo (Hartnoll, 1978; Petriella & Boscgi,
1997), los cuales indican el tiempo de maduración
del individuo (Nakata & Goshima, 2003; Mazlum
& Eversole, 2005): Otro factor de suma
importancia, es la longitud y el ancho de las quelas,
estas son importantes al momento de determinar el
comportamiento agresivo, y juegan un papel
importante en la determinación de la competencia
por los recursos limitados (Sedik et al., 2018).
Según McClain (2006), Procambarus clarkii en su
Tabla 4. Comparación entre las machos (m) y hembras (h) de Procambarus clarkii de dos localidades diferentes
Macanal, Boyacá (m) y Luisiana, Estados Unidos (l). En negrita se muestran las diferencias entre poblaciones de los
-12
diferentes sitios evaluados para PC1 correspondiente al pereion. p: 5,20E .
Las comparaciones por pares de Tukey: Pereion PC1
Hembra
Macanal
Macho Macanal Macho Luisiana
Hembra Luisiana
Hembra
Macanal
*
0,0007
0,0007 0,0001
Macho
Macanal
*
0,92 0,000
Macho
Luisiana
* 0,00
Hembra
Luisiana *
The Biologist (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2020
Arias-Pineda et al.
hábitat natural, ha sido clasificado como carnívoro
obligado, con esto se infiere que puede subsistir a
partir de materia orgánica y vegetal, pero requieren
alguna forma de materia animal en su dieta para su
óptimo crecimiento y salud. P. clarkii en estado
invasor se caracteriza por tener una dieta variada,
tan solo un 5% de su alimentación se basa en
material animal, generalmente se alimentan de
material vegetal y en degradación, se han
encontrado polímeros orgánicos de alto peso
molecular en el contenido estomacal de dicho
espécimen (Gydemon et al., 1990). Con base a la
dieta que tiene P. clarkii en su estado invasor, y a
diversos trabajos realizados en otros crustáceos, se
denota que un factor por el cual existe una
variación morfológica notoria del segmento más
largo del cuerpo (Pereion), se puede deber a la dieta
omnívora y en ciertas ocasiones detritívoras que
llevan.
Wolf & Linden (2012), afirman que existen
mecanismos de adaptación que actúan de manera
recíproca a través de los diferentes niveles
funcionales para regular las adaptaciones
fenotípicas de un individuo y si es posible, de unas
próximas generaciones, con base en esto, existe
una variación fenotípica adaptativa en P. clarkii en
su estado invasor. En condiciones favorables de su
ecosistema natural como se evidencia en Luisiana,
P. clarkii según Cano & Ocete (2000), tendrían por
lo menos 2 etapas reproductivas en el año, teniendo
un intervalo en la misma para que se desarrolle y
madure completamente. El estudio de la estrategia
reproductiva de las especies invasoras es esencial
para la comprensión de su ecología de invasión, ya
que determina el potencial de aumento de la
población y su modo de expansión. En P. clarkii, la
temporada de apareamiento, y la maduración
sexual, varían según el período hidrográfico y las
condiciones ambientales, anteriormente
mencionadas (Sommer, 1984; Alcorlo et al., 2008)
y, por ende, debido a los efectos combinados de
estos factores, la reproducción puede variar
después de que la especie sea introducida en
diferentes regiones (Gheraldi et al., 2011).
Este fenómeno puede ser explicado mediante
diferentes mecanismos de adaptación
morfológicos, como lo son el desarrollo precoz de
la madurez sexual, o la variación morfológica para
adaptarse a un hábitat distinto, con respecto a las
características del ecosistema, en el cual es
219
fácilmente asimilable por P. clarkii; esto facilita la
brecha para que ocurra los mecanismos ya
mencionados. Se afirma que es posible esta
adaptación fenotípica siempre y cuando el
espécimen tenga una plasticidad fenotípica alta; en
P. clarkii se denota esto en mayor medida, debido a
que varios autores (McClain, 2006; Arias-Pineda &
Pedroza-Martínez, 2018), afirman que P. clarkii
tiene una capacidad de adaptación al ecosistema
bastante alta.
Hubo variación morfológica en el pereion entre las
poblaciones de Macanal y Luisiana, pero no en el
propodio o el uropodo. Esta variación podría
deberse a diferencias ambientales o en la dieta entre
ambas poblaciones, pero también podrían tener un
origen genético. En cualquier caso, las diferencias
sugieren la adaptabilidad fenotípica de P. clarkii en
su estado invasor. Futuros estudios genéticos y de
"jardín común" deberían desentrañar los
componentes genético y ambiental de las
diferencias encontradas.
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Received July 31, 2020.
Accepted August 25, 2020.
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