The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ANOMALIES OF REPRODUCTIVE INDEXES SPAWNING FRACTION AND GONADOSOMATIC
INDEX OF ANCHOVETA PERUANA ENGRAULIS RINGENS (JENYNS, 1842) FROM NORTH-
CENTRAL STOCK OF PERU IN RELATION TO EL NIÑO COSTERO 2017
ANOMALÍAS DE LOS ÍNDICES REPRODUCTIVOS FRACCIÓN DESOVANTE E ÍNDICE
GONADOSOMÁTICO DE ANCHOVETA PERUANA ENGRAULIS RINGENS (JENYNS, 1842) DEL
STOCK NORTE-CENTRO DEL PERÚ EN RELACIÓN A EL NIÑO COSTERO 2017
1. Laboratorio de Biología Reproductiva Sede Central Callao, Instituto del Mar del Perú.
Esquina Gamarra y General Valle S/N Chucuito Callao.
acuba@imarpe.gob.pe / jsanchez@imarpe.gob.pe / jmori@imarpe.gob.pe / gchavez@imarpe.gob.pe
1 1 1 1
Antonio Cuba ;Javier Sánchez ; Julio Mori & Grecia Chávez
ABSTRACT
Keywords: Anomalies – El Niño Costero – gonadosomatic index – Peruvian anchovy – spawning fraction
Reproductive indexes spawning fraction (SPF) and gonodosomatic index (GSI) allow evaluating the
reproductive condition of a resource and bringing a better knowledge about reproductive strategy to
climate change as El Niño event. The objective of this work was to study the impact of the El Niño Costero
2017 event over the reproductive condition of anchovy Engraulis ringens (Jenyns, 1842), it was analyze
the changes in anomalies of gonadosomatic index (GSI) (2010 – 2018) and spawning fraction (SPF) (2010
– 2018) and the relation of them with the anomalies of sea surface temperature. The monthly anomalies
were determined based on the comparison of the corresponding index value for each month with the
respective pattern (2010-2017). It was observed, in January the SPF had a positive anomalies with
moderate effect; however, in February and March the anomalies were negative with strong effect.
Furthermore, since April to June it was determined anomalies without effect in the spawning. On the other
hand, the GSI obtained positive anomalies in January and February with moderate effect; from March
until June the anomalies were negative with moderate effect. Finally, the Peruvian anchovy adopted a
different strategy spawning in January, securing a spawning pick in respond to the increment of
temperature.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
253
The Biologist (Lima), 201 , 1 (2), jul-dic: 9 7 253-261.
The Biologist
(Lima)
VOL. 17, Nº 2, JUL-DIC 2019
The Biologist (Lima)
Versión en Linea:
ISSN 1994-9073
Versión Impresa:
ISSN 1816-0719 Versión CD-ROM:
ISSN 1994-9081
PUBLICADO POR:AUSPICIADO POR:
ESCUELA PROFESIONAL DE BIOLOGÍA,
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICA,
UNIVERSIDAD NACIONAL FEDERICO VILLARREAL
El índice gonadosomático (IGS) y la fracción
desovante o índice de actividad desovante (FD o
IAD) son los índices reproductivos que miden la
maduración y desove de un recurso hidrobiológico
(Buitrón et al., 2011). La disminución o aumento
de ellos en comparación a un patrón definido
permite observar la condición reproductiva de un
recurso en un lugar y periodo determinado. Debido
a que todo proceso reproductivo es sensible al
ambiente, las oscilaciones que presentan los
índices reproductivos pueden ser causadas por
anomalías que se presentan en el medio. Sin
embargo, la variabilidad del ambiente no siempre
tiene un efecto cambiante en la reproducción de los
peces (Perea et al., 2015). El análisis de las
anomalías estandarizadas de las series temporales
de IGS y FD permitió determinar diferentes
periodos de medio plazo. Sin embargo, queda por
confirmar que tales convergencias en los cambios
de régimen de las variables ambientales con las
RESUMEN
Palabras clave: Anchoveta peruana – anomalías – El Niño Costero – fracción desovante – índice gonadosomático
Los índices reproductivos fracción desovante o índice de actividad de desove (FD o IAD) e índice
gonadosomático (IGS) permiten evaluar la condición reproductiva de un recurso y brindar un mayor
alcance en el conocimiento de su estrategia reproductiva ante diversos cambios, como los producidos en el
ambiente ante un evento como El Niño Costero. Con el objetivo de conocer el impacto de El Niño Costero
2017 sobre el proceso reproductivo del stock norte-centro de la anchoveta peruana Engraulis ringens
(Jenyns, 1842), se analizó el comportamiento de las anomalías IGS (2010 - 2018) y de la FD (2010 - 2018)
o IAD (2010 - 2018), relacionadas a las anomalías de temperatura superficial del mar (ATSM). Se
determinaron las anomalías mensuales en base a la comparación del valor del índice correspondiente para
cada mes con el patrón respectivo (2010-2017). Se observa que, respecto al periodo de El Niño Costero, en
el mes de enero se produjo una anomalía positiva de efecto moderado de FD; mientras que en los meses de
febrero y marzo se presentaron anomalías negativas de efecto fuerte. Los meses posteriores (abril – junio)
se registraron anomalías sin efecto en la FD. Por otro lado, el IGS mostró anomalías positivas de efecto
moderado en los meses de enero y febrero. En los siguientes meses (marzo – junio), se observaron
anomalías negativas con efecto moderado en la maduración del recurso. Finalmente, la anchoveta peruana
desovó masivamente en el mes de enero, adelantando su desove de verano (el cual se produce,
generalmente, en el mes de febrero) como parte de su estrategia reproductiva, asegurándose así, un
periodo de desove que permita la renovación de su población.
INTRODUCCIÓN
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reproductivas tengan una relación causa-efecto y
no sean sólo meras coincidencias (Mori et al.,
2015).
Las anomalías de los índices reproductivos son una
forma práctica de medir variaciones en el
comportamiento reproductivo de un recurso, las
cuales nos ayuden a entender los cambios que se
observan en la maduración y desove del mismo; en
este sentido, Perea et al. (2015) utilizaron las
anomalías de los indicadores reproductivos con la
finalidad de calcular el impacto de las condiciones
cálidas o frías del mar sobre la reproducción de la
anchoveta Engraulis ringens (Jenyns, 1842).
El evento denominado “El Niño Costero” se
desarrolla en la zona este del Pacifico ecuatorial y
se caracteriza por presentar condiciones neutrales o
intensificadas de la circulación de Walker y bajas
temperaturas superficiales del mar en la zona
central del Pacifico ecuatorial (Echevin et al.,
2018). Este evento registrado por primera vez en
1891, además de ingreso de masas de agua caliente,
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también ocasionó varamientos de diferentes
cocodrilos y escombros de árboles provenientes de
Ecuador. En el evento de 1925, además de lo
mencionado anteriormente, se encontraron
cadáveres de animales que también provenían de
Ecuador (Takahashi & Martínez, 2019).
El Niño Costero del 2017 fue ocasionado por la
disminución de la intensidad de los vientos con
dirección sur en el mes de enero, los cuales reducen
el enfriamiento del océano (Garreaud, 2018), lo
que causó fuertes anomalías de la temperatura
superficial del mar en la costa del norte del Perú y
fuertes precipitaciones, parecidas a las registradas
en El Niño 1997-98 (Echevin et al., 2018).
El objetivo del presente trabajo fue determinar el
efecto de El Niño Costero 2017 sobre la
reproducción de la anchoveta peruana a partir de la
determinación de las anomalías de los índices
reproductivos fracción desovante e índice
gonadosomático.
Se utilizó la serie de IGS y FD del Laboratorio de
Biología Reproductiva del Instituto del Mar del
Perú, Lima, Perú, la cual comprendió desde el año
1990 hasta el 2017.
El IGS se calculó como la razón entre el peso de la
gónada y el peso eviscerado de cada espécimen,
utilizándose la ecuación de Vazzoler (1982).
Donde:
PG: Peso de la gónada.
PE: Peso eviscerado.
La FD es un índice que mide directamente el
desove, el cual involucra exclusivamente a los
individuos desovantes (fase IV), definiéndose a
partir de las lecturas de los cortes histológicos,
donde se detecta la presencia de ovocitos
hidratados y/o de estructuras celulares llamadas
folículos post-ovulatorios (FPO).
MATERIALES Y MÉTODOS
La FD se calcula a partir de la ecuación propuesta
por Buitrón et al. (2011).
Donde:
Hiv: Hembras en fase IV (desovantes).
Ha: Hembras adultas.
El cálculo de los patrones de los índices
reproductivos se hizo en base a los 3 periodos de
distinto comportamiento reproductivo de
anchoveta peruana que menciona Buitrón et al. (En
prensa). En donde, señalándose que a partir de la
estandarización del IGS se hallaron los periodos de
1986-1995, 1996-2009 y del 2010 al 2015,
ampliando para el presente estudio este periodo
hasta el 2017. El patrón fue el promedio mensual de
los años seleccionados.
Las anomalías de los índices reproductivos fueron
el resultado de la resta entre los valores mensuales
de los índices y su respectivo valor del patrón.
Las anomalías de temperatura superficial del mar
desde enero del 2010 hasta diciembre del 2017
fueron proporcionadas por la Dirección de
Investigaciones Oceanográficas y Cambio
Climático del Instituto del Mar del Perú.
Para la determinación de los efectos de El Niño
Costero 2017 se establecieron rangos, los cuales se
calcularon a partir de las anomalías negativas y
positivas de cada índice reproductivo por meses,
determinándose los valores absolutos y
estimándose los deciles 4 y 8 (tabla 1). Siendo el
decil 4 aquel que marcó el tope, positivo y
negativo, en el cual la anomalía podía fluctuar, pero
sin presentar un efecto en la reproducción del
recurso, este rango conformó la categoría “sin
efecto”. La categoría denominada como “efecto
moderado” estuvo delimitado por los valores del
rango del decil 4 al decil 8. Por último, aquellos
valores que superaron el valor del decil 8,
estuvieron incluidos en la categoría denominada
como “efecto fuerte” (tabla 2).
IGS =PG
PE *100
FD =Hiv
Ha *100
RESULTADOS
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Tabla 1. Deciles (4 y 8) de las anomalías mensuales de los índices reproductivos fracción desovante o índice de
actividad de desove (FD o IAD) e índice gonadosomático (IGS) de Engraulis ringens anchoveta peruana para el
periodo 2010 - 2017.
Las anomalías de FD o IAD respecto a las de la
temperatura superficial del mar en el periodo 2010
– 2017, mostraron que la anchoveta peruana,
adopta diferentes comportamientos reproductivos
frente a cambios de dicha temperatura. Así, se pudo
observar en los años 2012 y 2013, donde se
registraron anomalías positivas y negativas por
periodos mayores a tres meses, que las anomalías
de FD se mantuvieron, en general, en la categoría
de “sin efecto” (Fig. 1). En el año 2015,
observamos anomalías negativas de FD con
“efecto moderado” y “efecto fuerte” de forma
continua, las cuales coinciden con una serie de
anomalías positivas de temperatura superficial del
mar. Asimismo, en la primera mitad del 2016 se
presentaron anomalías positivas de FD con “efecto
moderado” y “efecto fuerte”, periodo en el cual las
anomalías positivas de temperatura bajaron en
intensidad (Fig. 1).
FD o IAD IGS
MES decil 4
decil 8
decil 4 decil 8
Enero
3
,9
8,4
0,66 2,3
Febrero
4,2
6,8
0,52 2,04
Marzo
3,3
10,2
0,62 2,04
Abril
3,1
7,3
1,51 2,83
Mayo
4
8,1
1,6 3,07
Junio
4,5
8,5
1,39 3,01
Julio
6,2
9,6
1,03 2,23
Agosto
7,2
11,8
0,53 1,88
Setiembre 5 7,8 0,88 3,35
Octubre 2,9 8,9 0,62 2,3
Noviembre 4,7 9,9 0,63 2,54
Diciembre 4,7 8,7 0,52 2,1
Tabla 2. Categorización del efecto de la anomalía según los rangos de anomalías (expresados en deciles) de los
índices reproductivos de anchoveta peruana Engraulis ringens.
Categoría Rango de anomalía
Sin efecto 0 a ± decil 4
Efecto moderado ± decil 4 a ± decil 8
Efecto fuerte ± decil 8 a ±
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En el año 2017, en el periodo que se desarrolló El
Niño Costero, en el mes de enero la anomalía
positiva de FD mostró un “efecto moderado” que
coincidió con el inicio de El Niño Costero
(“calentamiento rápido”) que se tradujo en un
incremento de la temperatura superficial del mar.
Los meses de febrero y marzo presentaron
anomalías negativas de FD con “efecto fuerte”,
periodo en el cual El Niño Costero mostró el mayor
incremento de la temperatura superficial del mar
(“maduración y llegada de otra onda Kelvin”).
Finalmente, en la última etapa de El Niño Costero
(“decaimiento”), donde hubo una disminución en
la anomalía positiva de la temperatura superficial
del mar, la anchoveta peruana presentó un valor de
anomalía positiva de FD que estuvo dentro de la
categoría de “sin efecto” (Fig. 1A y Fig. 2). Por otro
lado, el IGS, en los primeros meses de El Niño
Costero, (enero y febrero) presentó anomalías
positivas de “efecto moderado”; mientras que, en el
mes de marzo se observó anomalía negativa de
“efecto fuerte”. En la etapa de decaimiento, el IGS,
en general, mostró anomalías negativas de “efecto
moderado” (abril y junio) y “sin efecto” (mayo)
(Fig. 3).
Figura 1. A) Anomalías de fracción desovante o índice de actividad de desove (FD o IAD) y B) Anomalía de temperatura
supercial del mar de anchoveta peruana Engraulis ringens desde el 2010 hasta el 2017.
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Figura 2. Anomalías de fracción desovante o índice de actividad de desove (FD o IAD) de anchoveta peruana Engraulis ringens y
su categorización durante el 2017, mostrando las etapas de El Niño Costero 2017.
Las anomalías de los indicadores reproductivos
permiten observar los impactos que se generan en
la reproducción del recurso, como respuesta a los
diferentes procesos ambientales que presenta el
mar (Perea et al., 2015). Es escasa la información
bibliográfica donde se registren estudios similares
a este, donde se relacionen anomalías de índices
reproductivos con las de la temperatura superficial
del mar, debido a que, entre otros factores, se
requiere de una nutrida cantidad de datos
registrados periódicamente que permitan
adecuados cálculos de estas anomalías, lo cual, en
el presente trabajo, ha sido posible debido al
constante monitoreo de la condición reproductiva
del recurso, así como de las condiciones
oceanográficas del mar peruano.
Los Engraulidos son una familia estenotérmica, los
cuales tienen una ventana óptima de temperatura
Figura 3. Anomalías del índice gonadosomático (IGS) de anchoveta peruana Engraulis ringens y su categorización durante el
2017, mostrando las etapas de El Niño Costero 2017.
DISCUSIÓN
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para poder reproducirse (Lluch – Belda et al.,
1991), y al igual que otras especies de peces tratan
de adaptarse a distintas situaciones ambientales
con diferentes estrategias reproductivas con el fin
de asegurar su reproducción (Wootton, 1990). En el
evento El Niño Costero 2017, la anchoveta peruana
mostró un comportamiento reproductivo diferente
a su patrón histórico, tanto en la fracción desovante
(que involucra el desove directamente) como en el
índice gonadosomático (que involucra maduración
y desove), adoptando una estrategia reproductiva
que le permitió asegurar un desove de verano. Así,
en el mes de enero (calentamiento rápido), las
anomalías positivas de FD e IGS tuvieron valores
que determinaron un “efecto moderado” positivo
dentro de la maduración y desove del recurso,
como una posible estrategia ante el fuerte
calentamiento que se produciría en los meses de
febrero y marzo, época en la cual la anchoveta
peruana presenta su periodo secundario de desove.
En el mes de febrero (“maduración y llegada de
otra onda Kelvin”), se observó en la FD una
anomalía negativa de “efecto fuerte”; mientras que,
en el IGS la anomalía positiva fue de “efecto
moderado”. Esta anomalía negativa con “efecto
fuerte” para la FD es explicada porque,
normalmente, en el mes de febrero se produce el
“pico de desove” de verano, el cual fue afectado por
el evento El Niño Costero 2017. En el caso del IGS,
la anomalía positiva de “efecto moderado” se
explica debido a que, en el evento El Niño Costero
2017, a pesar que la mayor actividad reproductiva
se observó en el mes de enero, en el mes de febrero
aún se observó una importante frecuencia de
hembras con gónadas maduras. Finalmente, en el
mes de marzo (“decaimiento”), tanto la FD como el
IGS mostraron anomalías negativas de “efecto
fuerte”, debido a que, generalmente, en este mes
ambos indicadores comienzan su disminución
porque el proceso reproductivo inicia su
declinación; sin embargo, en el evento El Niño
Costero 2017 se presentaron valores bajos de
ambos índices, debido a que el recurso estuvo
ingresando a su etapa de reposo gonadal producto
del impacto ocasionado por este evento en su
reproducción.
La anchoveta peruana, ante la llegada del evento El
Niño Costero 2017, se adaptó a las cambiantes
condiciones oceanográficas adelantando su desove
de verano al mes de enero, lo que produjo una
anomalía positiva de “efecto moderado” en ese
mes, siendo una estrategia reproductiva mostrada
frente a estas condiciones. Mori et al (2011),
indican que las anomalías estandarizadas de IGS y
FD siguen patrones similares a los índices de
variabilidad ambiental, basados en datos de
temperatura, oxígeno y termoclina estimados y
tratados para la misma zona (Swartzman et al.,
2008; Chávez et al., 2009); además, los cambios en
el ciclo reproductivo de las especies están
relacionados o influenciados por los cambios en el
ambiente (Agostini & Bakun, 2002; Basilone et al.,
2006; Brochier et al., 2010); por ello, es prudente
pensar que, ante cambios en su medio, el recurso
puede mostrar como respuesta una variación en su
comportamiento reproductivo. Bouchon et al.
(2010) mencionan que la anchoveta peruana no se
comporta igual frente a todos los eventos El Niño,
afectando sus periodos reproductivos, teniendo
impacto en la intensidad de desove y causando
desfases en sus épocas donde presentan mayor
intensidad. Esto ocurre debido a que estos eventos
cálidos fuertes, generan estrés por el incremento de
la temperatura, calidad del alimento y competencia
intra-especifica. Hernández-Satoro et al. (2019a)
analizan el comportamiento reproductivo de E.
ringens durante 1997 y 2016 frente a eventos El
Niño, mencionando que durante periodos cálidos
hay un cambio en el patrón reproductivo, tanto en
ocurrencia como en intensidad, mostrando un
retraso en el inicio de la actividad reproductiva y
una disminución en la intensidad. Además,
analizan en el norte de Chile las temperaturas
superficiales del mar desde 1988 hasta 2017;
obteniendo 3 periodos importantes: 1988 a 1993,
1993 a 2009 y 2009 al 2017. Estos 3 periodos son
relacionados con cambios en el comportamiento de
la actividad reproductiva de E. ringens, donde se
muestra que, los cambios ambientales tienen una
afección directa en el comportamiento
reproductivo de esta especie.
En el evento El Niño Costero 2017, podemos
observar que la FD presentó anomalía negativa que
generó un “efecto fuerte” en los meses de febrero y
marzo; mientras que, en el IGS se observó esta
anomalía negativa con “efecto fuerte” en el mes de
marzo. Esta diferencia se debe a que el desove es un
evento mucho más sensible a cambios ambientales
que el proceso de maduración gonadal del
individuo, siendo la temperatura óptima un
impulsor de las actividades reproductivas (Motos
et al., 1996); contemplando el cálculo de la
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fracción desovante específicamente a las hembras
en fase desovante, en tanto que el índice
gonadosomático aumenta conforme se incrementa
la maduración gonadal (Buitrón et al., 2011). Por
estas razones, el IGS es un índice menos sensible a
cambios ambientales que la FD; observándose el
impacto en la maduración (relacionado al IGS) si el
cambio en las condiciones ambientales se mantiene
en el tiempo; mientras que, el desove (relacionado
a la FD) muestra ser más sensible a estos cambios,
lo que hace que las anomalías de IGS tomen más
tiempo en mostrar el impacto que produce un
cambio ambiental en la reproducción.
Por otro lado, muchas especies tienen patrones de
desove adaptados para coincidir el comienzo de la
alimentación de las larvas con el incremento de la
producción primaria y secundaria ocurrida en
primavera (Cushing, 1969). Hernández-Santoro et
al. (2019b) mencionan que el incremento gradual
de la temperatura del mar en el norte de Chile
provoca escasez del alimento para juveniles y
adultos de anchoveta peruana E. ringens. Es por
esto, que observamos diferentes estrategias
reproductivas del recurso frente a cambios en la
temperatura del mar con el fin de garantizar la
supervivencia de sus larvas.
Finalmente, la adaptabilidad de la anchoveta
peruana ante los diferentes cambios climáticos
(como el evento El Niño o La Niña), que le ha
permitido tener el éxito reproductivo que se traduce
en el mantenimiento de su población en el tiempo,
es un factor a tener muy presente en las
evaluaciones que buscan predecir su
comportamiento reproductivo ante estos cambios,
debido a que el recurso posee múltiples estrategias
para afrontarlos y las va aplicando sin tener un
patrón de comportamiento reproductivo
determinado.
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Received May 14, 2019.
Accepted October 8, 2019.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Anomalies of reproductive indexes
