The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
MARINE ISOPOD OF LONG-FINGERED ICEFISH (CRYODRACO ANTARCTICUS DOLLO, 1900)
TISSUE MUSCLE, ORIGINATING FROM THE ANTARCTIC
ISÓPODO MARINO DEL TEJIDO MUSCULAR DEL PEZ HIELO (CRYODRACO ANTARCTICUS
DOLLO, 1900), PROCEDENTES DE LA ANTÁRTIDA
ABSTRACT
Keywords: Isopod – Natatolana – Necrosis – Antar XVI – Weddell Sea – long-fingered Icefish
During the peruvian researcher expedition to the Antarctic – ANTAR XVI carried out on January 2006
aboard BIC Humboldt research vessel, 2 fishing exploration activities using a 25 hooks long line and 5
traps with sardine used as bait for the experiment between 300 to 400 meters depth, in order to catch fish
and crabs. In spite that, echosound graphs did not showed fishes, one sample of Cryodraco antarcticus
Dollo, 1900 known as ice fish was caught, completely infested with this isopod. Moreover, Sardinops
sagax sagax (Jenyns, 1842) was found quasi totally devoured for these isopods. The ice fish, analyzed in
the Aquaculture Heath laboratory from La Molina National Agrarian Universty (UNALM), revealed hard
necrosis inside the gill arches and gill filaments, into the stomach some parasites such as digenean and
nematodes larvae, encapsulated and non-encapsulated nematodes were found. This isopod is reported as
Natatolana sp.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
263
The Biologist (Lima), 201 , 1 (2), jul-dic: 9 7 263-275.
1 1 1
Julio Gonzales-Fernández ; Luis Icochea-Salas & Gandy Rosales-Quintana
1Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú
jugofe@lamolina.edu.pe, licochea@lamolina.edu.pe, gandy.rosales@gmail.com
1
Corresponding author: jugofe@lamolina.edu.pe
RESUMEN
Palabras clave: Antar XVI – Isópodo – Natatolana – Necrosis – Mar de Weddell – pez hielo
Durante una expedición peruana de científicos a la Antártica - ANTAR XVI llevada a cabo en enero del
2006 a bordo del barco científico BIC Humboldt, 2 faenas de pesca exploratoria con “long line” de 25
anzuelos y 5 nasas o trampas con sardina como carnada fueron utilizadas entre las profundidades de 300 y
400 m, con la finalidad de capturar peces y crustáceos en el mar de Weddell, Antártida. Aun teniendo en
cuenta que el Ecograma no mostró ninguna presencia de peces a dicha profundidad, se capturó la especie
Cryodraco antarcticus Dollo, 1900 conocida como “pez hielo”, asociada a un isópodo objeto de estudio.
Asimismo, se encontraron ejemplares de “sardina” Sardinops sagax sagax (Jenyns, 1842) casi totalmente
devoradas. Las muestras fueron llevadas y analizadas en el Laboratorio de Sanidad Acuícola de la
Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM), Lima, Perú, las cuales revelaron una fuerte necrosis
en los arcos y filamentos branquiales. El presente estudio registra e identifica al isópodo como Natatolana
sp.
The Biologist
(Lima)
VOL. 17, Nº 2, JUL-DIC 2019
The Biologist (Lima)
Versión en Linea:
ISSN 1994-9073
Versión Impresa:
ISSN 1816-0719 Versión CD-ROM:
ISSN 1994-9081
PUBLICADO POR:AUSPICIADO POR:
ESCUELA PROFESIONAL DE BIOLOGÍA,
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICA,
UNIVERSIDAD NACIONAL FEDERICO VILLARREAL
264
INTRODUCCIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
simbiosis (mutualismo); algunas especies se fijan a
las aletas pectorales y pélvicas y sobre la piel
donde, generan úlceras profundas (Brusca, 1997).
Poore & Bruce (2012) y Bruce & Schotte (2015),
resaltan a estos Isópodos porque ocupan todos los
hábitats, desde desiertos (hábitat terrestre) hasta,
alta mar (con excepción de la Antártida terrestre);
las especies marinas ocupan muy frecuentemente
el área supralitoral e intermareal, pero también se
encuentran en profundidades superiores a los 6.000
m. De las 10.300 especies conocidas y registradas
por Poore & Bruce (2012), 6.250 son marinas o
viven en estuarios y cerca de 3.000 especies viven
por encima de los 1.000 m de profundidad, en
playas de arena, ambientes fangosos o costas
rocosas, arrecifes de coral, sedimentos
submareales, sobre algas, etc.
Algunos miembros de la familia Cirolanidae son
considerados en ocasiones como parásitos de
peces. Sin embargo, otros autores señalan que su
asociación sería más próxima a la micro
depredación (Bunkley-Williams & Williams,
1995; Poore & Bruce, 2012). Mientras que Bruce &
Schotte (2013) y Sidabalok (2013) consideran que
dicha familia Cirolanidae presenta el mayor
número de especímenes.
Bruce (2002) al estudiar a los isópodos de la
Familia Aegidae, reportó Aega monophtalma
Johnston, 1834 en los mares de Nueva Zelanda
(NZ) y planteó sí estos crustáceos son parásitos o
depredadores por la forma como y donde fueron
hallados. Consideró, además, que NZ al situarse al
norte de la Corriente Circumpolar Antártica
(CCA), recibe las aguas de los Océanos Atlántico,
Índico y Pacífico SurOeste. Estas corrientes
forman parte del sistema de corrientes de la Great
Global Conveyor (GGC) y es justamente esta
especie A. monophtalma, quien tiene una
distribución dentro de la GGC, indicando así la
influencia que tienen las corrientes marinas en la
distribución de los isópodos.
Stepien & Brusca (1985), Brusca (1997), Bruce
(2001) y Bruce (2004) consideran que estos
isópodos además de ser detritívoros,
microdepredadores, carnívoros y parásitos de
peces y crustáceos, también, pueden vivir en
asociación simbiótica con corales o esponjas.
Asimismo, las especies dentro de la familia
Los Isópodos son crustáceos considerados como
u n o d e l o s t a x o n e s m á s d i v e r s o s
morfológicamente, que viven en todos los
ambientes marinos, dulceacuícolas y hasta
terrestres, tanto en la superficie como en las
cavernas; pueden ser herbívoros, filtradores,
detritívoros, oportunistas y carroñeros, al
alimentarse de detritus y de animales muertos;
también existen organismos depredadores que
capturan a sus presas utilizando sus pereópodos
que terminan en ganchos muy duros, y aquellos que
hacen vida parasitaria. Pueden encontrarse
permanentemente adheridos a las branquias, piel,
cavidad bucal e inclusive ingresar hacia los
órganos internos de los peces hasta llegar a
devorarse la lengua y otros órganos incluyendo
parte del tejido muscular (Kensley & Sebotte,
1989; Bunkleys-Williams & Williams, 1995;
Brusca, 1997; King, 2004; Melic, 2015).
Los isópodos parásitos pueden encontrase
también, en peces marinos tropicales, de aguas más
frías, a grandes profundidades y un número muy
reducido, parasita a peces de agua dulce (Naylor,
1972; Bunkleys-Williams & Williams, 1995).
Miden desde 2-3 cm a más de 10 cm, como son los
llamados isópodos gigantes de mares profundos y
que son del genero Bathynomus A. Milne-
Edwards, 1879 (Kou et al., 2017).
Los estudios de estos isópodos y específicamente
aquellos del genero Natatolana Bruce, 1981 tienen
una amplia distribución en todos los Océanos y
según Keable (2006), existen 72 especies
distribuidos en estos mares.
Melic (2015) considera que la forma de vida de los
isópodos acuáticos es altamente variable según el
medio que ocupan y los divide en cuatro grupos de
organismos: los marinos de vida libre; las especies
acuáticas dulceacuícolas; las especies acuáticas
cavernícolas y las especies parásitas. Estos
isópodos ectoparásitos presentan los apéndices
bucales modificados para succionar y fijarse a su
presa. En general, estos crustáceos se encuentran
fuertemente adheridos a las paredes de las
cavidades bucal y branquial de sus hospederos,
donde pueden provocar lesiones graves como
destruir casi totalmente la lengua y cumplir una
Gonzales-Fernández et al.
265
Cirolanidae, por ser animales carroñeros, son
llamados “pillbugs”, “piojos de peces”, “piojos
marinos”, etc., que algunas veces pueden infestar
en grandes cantidades y ser conocidos como pestes,
que atacan peces moribundos o con lesiones,
particularmente durante la noche u oscuridad.
Algunas veces estos animales carroñeros voraces
son encontrados en todos los ambientes marinos;
las redes trampas o líneas con peces han sido
capturados por decenas de miles de individuos. Sin
embargo, estas especies también cumplen una
función benéfica, ya que son verdaderos
limpiadores de los desperdicios en el mar. Su
comportamiento ha sido reconocido en la limpieza
de esqueletos en los museos, así como en la ayuda a
la identificación de personas fallecidas por
ahogamiento, entre otros.
Los estudios de estos crustáceos en la zona de la
Antárctica son muy limitados; sin embargo, se
resalta el trabajo realizado por Castelló & Junoy
(2007) quienes publicaron un catálogo de las
especies de isópodos marinos de los archipiélagos
macaronésicos, que incluyen las islas Canarias,
Azores, Madeira, Salvajes y Cabo Verde. En
Sudamérica, Paiva & Souza-Filho (2014)
reportaron Cirolana lemoscastroi Paiva & Souza-
Filho, 2014, procedente de las costas brasileñas del
norte, y George-Nascimento (2000) resaltó la
importancia de estos isópodos para el
discernimiento de comunidades de peces. En el
Perú se conocen muy pocos trabajos relacionados a
MATERIAL Y MÉTODOS
estos parásitos, debido tal vez a lo complicado de la
identificación de estas especies (Luque et al.,
2016). Sin embargo, y en base a observaciones
rutinarias en laboratorio, se han hallado
Ceratothoa gaudichaudii (H. Milne Edwards,
1840) en la boca del jurel y caballa, así como otras
especies de isópodos en el lenguado (Paralichthys
adspersus (Steindachner, 1867)), pejerrey
(Odontesthes regia (Humboldt, 1833)), señorita
(Halichoeres dispilus (Günther, 1864)) y en la piel
de anchoveta (Engraulis ringens Jenyns, 1842)
(observación personal).
En el presente trabajo, se dan a conocer algunas
características morfológicas y de comportamiento
del isópodo Natatolana sp., de la familia
Cirolanidae, y determinar que este hallazgo puede
ser una de las razones de la poca abundancia de
recursos marinos entre los 300 a 400 m de
profundidad en el Mar de Weddell, Antártica.
La colección de datos biológicos oceanográficos
de la expedición ANTAR XVI fue realizado del 2 al
10 de enero del 2006 bajo la responsabilidad del
Instituto del Mar del Perú (IMARPE) a bordo del
barco de investigación BIC Humboldt, a lo largo
del estrecho de Bransfield, en zonas cercanas a las
Islas Rey Jorge e Isla Elefante (Figura 1). Para la
Tabla 1. Relación de estaciones analizadas durante la expedición ANTAR XVI del 6 al 10 de enero del 2006
enfatizando latitud, longitud, fecha, hora y presencia del Isópodo en estudio.
Estaciones
Latitud Longitud
Hora
Fecha
Experimento
E-6 62°50.161
60°09.95
18:16
06/01/2006
No se realizó
E-14 62°54.724
57°52.720
19:14
07/01/2006
E-16 62°37.5
58°12.7
23:20
07/01/2006
E-18 62°21.69
58°32.13
03:20
08/01/2006
E-20
61°57.52
57°07.519
10:37
08/01/2006
E-22
61°29.389
57°1.62
15:05
08/01/2006
E-23
61°52.16
56°34.12
22:48
08/01/2006
E-25
62°17.78
56°3.387
04:05
09/01/2006
E-26
62°40.582
55°32.147
08:25
09/01/2006
E-29
62°7.310
53°42.635
19:14
09/01/2006
E-31
61°44.390
54°10.320
23:31
09/01/2006
E-32 61°18.38 54°40.025 06:45 13/01/2006
Si se
realizó
y se encontró
Isópodos marinos el 13 y
14 de enero del 2006 en
ambas estaciones.E-36 61°0.852 54°15.446 13:05 14/01/2006
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Marine isopod of long-ngered icesh
266
realización del experimento de pesca demersal, se
utilizó un espinel de fondo con 25 anzuelos y 5
nasas o trampas llenas de sardina como carnada.
Así mismo se utilizó una Ecosonda científica EK
600 a bordo, con el fin de monitorear la zona de
estudio y comparaciones in situ.
Área de Estudio
Las faenas de pesca se realizaron el 13 y el 14 de
enero del 2006, al Sur Oeste de Isla Elefante
(61°14.25'S 54°37.9'W). Previamente a las faenas
de pesca se hicieron estaciones oceanográficas
perpendiculares en el área del estrecho Branfield
del 6 al 10 de enero del 2006 (Tabla 1 y Figura 1).
Figura 1. Mapa Geográfico del área de estudio durante la expedición ANTAR XVI a bordo del BIC Humboldt del 6 al 10 de enero
del 2006. Señalando en el recuadro superior las estaciones analizadas para el presente estudio (E-32, E-36).
Colección de Datos oceanográficos
En las dos estaciones de pesca con espinel y nasas
se realizaron secciones oceanográficas utilizando
botellas Niskin y el CTD Modelo SBE 19 con el
cual se obtuvo información de la variación de
temperatura y salinidad a profundidad (Figura 2),
desde los 0m hasta los 330 m de profundidad, para
la elaboración de los respectivos perfiles de
temperatura y salinidad. En el caso del Oxígeno
Disuelto (OD), se utilizaron las botellas Niskin
(Figura 2) para la colección de muestras de agua,
las cuales posteriormente fueron analizadas y
procesadas a bordo, para la obtención de OD.
Figura 2. Ilustración gráfica de los equipos utilizados para la toma de data oceanográfica a bordo del BIC Humboldt, de izquierda
a derecha se muestra las Botellas Niskin (ayb) y el CTC.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Gonzales-Fernández et al.
ac
b
267
Experimento de Pesca
Para el experimento de pesca realizado, el espinel
de fondo utilizó 25 anzuelos (Figura 3a) con 5
trampas adicionales (Figura 3c), en los cuales se
introdujo Sardina congelada (Figura 3b) como
carnada y se sumergió (Figura 3d) a una
profundidad de 330 m, esto se repitió 2 veces en las
estaciones E-32 y E36 respectivamente (Tabla 1).
El tiempo de tendido del espinel fue de
aproximadamente 5 h, las dos veces que fueron
lanzadas.
Los Isópodos (90%) y Anfipodos (10%) hallados
en las nasas o trampas, fueron retirados y
recolectados en frascos fuertemente sellados,
fijados en formol al 10% y rotulados en su interior.
La especie Cryodraco antarcticus Dollo, 1900
“pez hielo” capturado con el espinel de fondo fue
debidamente analizada en primera estancia
utilizando el ictiómetro, retirado y conservado en
formol al 10% para su posterior estudio en
laboratorio. Para determinar presencia o no de
parásitos, se revisó la parte externa e interna de la
especie. Se realizó un corte por la parte ventral para
reconocer los órganos internos y posteriormente se
realizó el último corte para abrir el estómago.
Análisis de muestras biológicas en laboratorio
En el laboratorio de Sanidad Acuícola de la
Facultad de Pesquería de la UNALM, se estudiaron
10 ejemplares del isópodo, los que fueron
debidamente medidos empleando la regla vernier.
Los isópodos fueron analizados y separados sus
partes para su posterior estudio en detalle del
cefalotórax, abdomen y el pleotelson incluyendo
los urópodos. Cabe mencionar que fue complicado
realizar la microfotografía de cada una de estas
Figura 3. Proceso de preparación de los equipos para el experimento de pesca a profundidad en las estaciones E-32 y E-36, a
bordo del BIC Humboldt.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Marine isopod of long-ngered icesh
a
c
b
d
268
estructuras; sin embargo, se realizaron esquemas
de la mayoría de las estructuras mencionadas (sin
considerar la escala) utilizando un estereoscopio
binocular y un microscopio compuesto Olympus
BH-2. La identificación de esta especie fue
corroborada con el especialista investigador en
crustáceos isópodos, Neil Bruce en el año 2011.
Este investigador quien reside en Australia, analizó
15 ejemplares de isópodos para su identificación.
El estudio en el laboratorio de Sanidad Acuícola
fueron sobre la base de 10 ejemplares, y los que se
enviaron a Neil Bruce, fueron 15 ejemplares
aproximadamente.
Aspectos éticos
Los autores señalan que cumplieron con todos los
aspectos éticos nacionales e internacionales.
Características Oceanográficas
La temperatura del mar en la superficie de ambas
estaciones fluctuó entre 0°C y 1°C y se redujo cerca
al fondo entre 0,4°C y - 0,4°C, lo que indica que el
isópodo soporta muy bajas temperaturas en el
fondo del mar donde fueron encontrados,
caracterizados por masas de agua del mar de
Weddell (Warren, 1981), pudiendo ser una posible
limitante para la presencia de cualquier variedad o
abundancia de peces en dicha zona. Sin embargo,
se capturó sólo 1 ejemplar de pez hielo con
evidentes muestras de haber sido devorado viva en
varias partes del músculo.
Cabe resaltar que el ecograma no mostró ninguna
señal de presencia de peces en dicha área, lo cual
fue corroborado con la pesca experimental
realizada. Respecto a la salinidad superficial y
subsuperficial del mar en las estaciones E-32 y E-
36, se encontraron valores entre 34,10 y 34,30
cerca de la superficie, valores que se fueron
incrementando entre 34,38 y 34,50 con la
profundidad, característicos de fondos
relativamente someros del Mar de Weddell,
señalado en el diagrama T-S con un círculo (Figura
4). Asimismo, se encontraron masas de agua
-1
altamente oxigenadas con valores de hasta 7 mL·L
-1
en la superficie y 5,6 mL·L cerca del fondo marino
(Figura 4 panel superior), podríamos deducir que la
escasez de recursos marinos no se debería a estas
bajas temperaturas e incremento de salinidad, sino
tal vez a la presencia de esta especie de isópodo
conocido como gran devorador de organismos
acuáticos; los cuales impedirían la presencia de
recursos marinos cerca al fondo. Cabe mencionar
que las características oceanográficas (masas de
agua) en el fondo del mar en el estrecho Bransfield
concuerdan claramente al comparar las
condiciones del crucero del verano 2006 (Tenorio,
2016) y del verano 2007 (Vásquez & Tenorio,
2016).
Por otro lado, durante las observaciones realizadas
del 6 al 14 de enero del 2006, se determinó la
presencia del krill capturado con red de arrastre
pelágica en uno de los lances. Así también se
encontraron grandes cantidades de krill cerca de la
superficie, más no presencia de peces.
Muestras analizadas en laboratorio
Las características morfológicas de la especie en
estudio se asemejan mucho a lo descrito por Naylor
(1972), quien lo considera dentro de la familia
Cirolanidae, por presentar un cuerpo robusto, los
adultos tienen 7 pares de pereópodos, urópodos
laterales, aplanados en forma de abanico, no se
extienden encima del telsón y con el pleotelson
forman una cola abanicada; el pleon con 5 somites,
más uno adicionado al telson. Estas características
fueron muy semejantes a los ejemplares analizados
y estudiados en el presente trabajo (Tabla 2).
El Genero Notatolana (Bruce, 1981), se caracteriza
por presentar el pedúnculo antenal con 5 artículos
diferentes, maxilípedos (2) con ganchos en los
bordes internos; los 5 somites del pleon apenas
alcanzar sin influir el margen lateral del pleon; el
primer pleopodo con el endopodito ligeramente
delgado y el exopodito más grueso; el pedúnculo
del urópodo (que es más ancho que largo) está
notablemente dirigido hacia atrás, al lado del borde
interno del endopodito; la articulación se da entre el
endopodito y el largo del pedúnculo. Estas
características también se asemejan a los
ejemplares estudiados en el presente trabajo. Asi
mismo, los ejemplares, fueron identificados
pertenecientes al género Natatolana, e inclusive
sugirió que podría tratarse de una nueva especie,
por lo que lo hemos considerado como Natatolana
sp. Las especies del genero Natatolana y
registradas por Keable (2006), son 72 especies y se
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Gonzales-Fernández et al.
269
Figura 4. Perfiles oceanográficos de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto en las estaciones E-32 y E-36 durante la
expedición ANTAR XVI del 10 de enero del 2006 (rojo y azul) y del 13-14 de enero del 2006 (negro) en el panel superior. En el
panel inferior, Diagramas T-S para las estaciones E-36 (14 de enero) y E-32 (13 de enero). Se remarca con círculos negros las
profundidades de 300-400 m. En colorbar se presenta las profundidades para el T-S de 0m a 400m.
encuentran distribuidas en todos los mares del
mundo y restringidas al medio ambiente
intermareal o submareal.
Este invertebrado de forma oblonga, dorso
ventralmente aplanado y con los extremos agudos,
se caracteriza por presentar una coloración rosada,
tiene una longitud total de 2,20mm - 2,96mm por
0,93mm – 1,19mm de ancho (en el centro del
abdomen), mientras que en la región anterior el
ancho de la cabeza es de 0,54mm - 0,61mm y de la
cola 0,66mm - 0,76mm. Las mediciones se
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Marine isopod of long-ngered icesh
270
realizaron en los 10 ejemplares y se empleó el
Vernier, se indica en materiales y métodos. Las
quince lo que muestras analizadas corresponden a
tres regiones bien definidas del cuerpo de esta
especie (A, B y C) y la descripción se presenta en la
Tabla 2. Cabe mencionar que dichas muestras aún
se conservan en el Laboratorio de Sanidad
Acuícola de la UNALM, Lima, Perú.
Tabla 2. Descripción de las partes del cuerpo de Natatolana sp. en base a las muestras analizadas en laboratorio del
presente estudio.
DescripciónRegiones del cuerpo
La cabeza no segmentada, en la parte ventral se localiza un par de
anténulas, cada una con tres pedúnculos de diferentes tamaños, siendo el
ro
3 . más grande con un agelo terminal y con cerca de 20 artículos; el par de
to
antenas, tiene cada uno, cinco pedúnculos siendo el 5 . par más grande que
los demás y el agelo con cerca de 20 artículos. Ambas estructuras
(anténulas y antenas) se encuentran adheridas lateralmente al clypeus que
es de forma alargada. Presenta un par de ojos de color rojizo y una boca
constituida de un par de los apéndices torácicos, modicados en piezas
bucales que cubren todas las partes de la boca y están constituidas por un
par de maxilípedos con 5-6 pedúnculos, un par de maxilas, un par de
labium y un par de mandíbulas. El Tórax presenta siete segmentos, cada
uno de ellos con un par de apéndices (pereópodos) que nacen de la parte
ventral de cada segmento y que están conformadas por seis pedúnculos
(base, isqium, merus, carpo, propus y el dactyl que termina en un gancho
muy duro).
El abdomen presenta seis segmentos, cada uno con un par de apéndices
(pleópodos), semejantes a paletas natatorias, siendo el quinto par, de forma
rectangular con setas no plumosas; el último segmento se encuentra
fusionado y termina en un escudo (pleotelson) con una pequeña espina en
el borde central y rodeado de numerosas cerdillas en la región de la mitad
posterior y hacia ambos lados. Los urópodos terminan en un par de aletas
birrámicas laterales (endopodito de mayor tamaño que el exopodito), son
de forma alargada, ancha en la región anterior y muy aguda en la región
posterior y está rodeado de numerosas cerdillas en toda su periferia; estos
urópodos cumplen una función natatoria, presenta el endopodito un
pedúnculo que cubre la mitad antero-lateral del lado interno.
El pleotelson, se caracteriza por presentar una forma triangular en cuyo
vértice lleva una espina y a ambos lados numerosas cerdillas distribuidas
en número de 3, 5, 5 y 11 respectivamente y para ambos lados,
encontrándose separadas estas cerdillas, por espinas cortas.
A
B
C
Por otro lado, en relación al ciclo de vida, los
huevos, las formas larvales y los juveniles se
desarrollan dentro de un saco de cría (vivíparos),
que tiene la hembra, los sexos son separados en
algunos isópodos mientras que otros comienzan su
vida como machos y luego se transforman en
hembras (hemafroditas protándricos). Las formas
juveniles de estos isópodos, se alimentan de sangre
como sucedió con el pez hielo, que presentó las
branquiespinas y los filamentos branquiales muy
devorados. Fue difícil identificar el sexo en estos
isópodos por la particularidad que tienen.
Asimismo, no se pudo hallar la bolsa o marsupio
que identifica a la hembra (Bruce, 2003; Keable,
2006; Melic, 2015).
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Gonzales-Fernández et al.
En cuanto a la patología de estos isópodos, su
comportamiento puede ser altamente específico,
oportunista o facultativo, se fijan en los peces
cuando éstos se encuentran muy débiles o cuando
son atrapados en las redes o se cultivan en jaulas
(Bruce, 2001), en otros casos causan cambios
degenerativos en la lengua sin causar daño clínico
al pez (Brusca, 1997; Bruce, 2001; Melic, 2015) o
puede variar con el lugar de fijación y la incidencia
de infección. Siendo muy dañino si se localizan en
las branquias causando hiperplasia, descamación,
inflamación y necrosis o impedir los movimientos
respiratorios del opérculo (Melic, 2015).
En el caso de N at at ol an a sp., tuvo un
comportamiento diferente frente a las sardinas
congeladas (Figura 5a) y el pez hielo (Figura 6a).
Con las sardinas colocadas en las nasas después de
5 h se determinó que estos isópodos cumplieron
una función carroñera y emplearon “el mordisco
por partes” dejando muchas veces solo la cabeza y
la columna vertebral visible bc Mientras (Figura 5 ).
que, en el caso del pez hielo, que midió 54 cm de
longitud total, presentó una actividad diferente ya
que se encontraron en el interior de la cavidad
abdominal gran cantidad de isópodos con el
músculo interno devorados (Figura 6 ). b Se
Con relación a la cantidad de isópodos y anfípodos,
fueron los isópodos los que se hallaron en mayor
cantidad (90%). En base a los análisis realizados
por el Neil Bruce (comunicación vía correo
electrónico, 2011), se confirmó que fueron los
isópodos los que actuaron como carroñeros frente a
las sardinas, y como ectosimbiontes en el pez hielo
(ver comparación en Figura 5 y 6). Cabe mencionar
que se realizó un video del experimento, luego de
extraída las trampas con carnada (sardina) dentro,
estos isópodos (Natatolana sp.) continuaron
devorado al pez a diferencia de los anfípodos
(Simbiontes video, 2019).
Figura 5. Descripción grafica de los resultados del experimento realizado el día 13 y 14 de enero del 2006 a 300-400 metros de
profundidad en la Antártica. De arriba hacia abajo, (a) sardina antes de ser introducida a las trampas o nasas, (b) Sardinas
encontradas con isópodos dentro de las nasas o trampas, y (c) sardinas colectadas después de 5 horas de permanecer en las trampas
o nasas.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Marine isopod of long-ngered icesh
271
Asimismo, al realizar el primer lance con espinel se
capturó al pez hielo C. antarcticus, que tenía las
branquias deterioradas por estos isópodos,
resaltando que durante la pesca de comprobación el
ecograma no mostró ninguna señal de presencia de
peces (Figura 6c). Las branquias del pez hielo se
encontraron fuertemente necrosadas con signos de
haber sido devoradas las branquiespinas y los
filamentos branquiales. Por lo que se piensa que tal
vez la ausencia de recursos marinos en esta zona
podría estar condicionada a la presencia de estos
isópodos, al cual denominaremos como “pirañitas
de mar” (Figura 7). En resumen, las condiciones
oceanográficas en el fondo del mar en esta zona son
propicias para que pueda hallarse recursos
marinos; sin embargo, la presencia de los isópodos
podrían ser el motivo de la casi total escasez
observada en el fondo del mar.
a
b
c
Figura 6. (a) Ejemplar completo de Cryodraco antarcticus o “pez hielo” (b) con presencia de isópodos y algunos anfípodos (c)
ecograma obtenido en el área del experimento donde no se observa presencia de peces en el fondo, pero si de krill cerca de la
superficie.
Identificación del isópodo
La identificación del isópodo Natatolana sp.,
hallado en el Océano Antártico, está registrado
dentro de las especies (72) descritas por Keable
(2006). N. Bruce, 2011 (comunicación vía correo
electrónico), sugirió que la especie en estudio se
asemeja mucho a las especies N. meridionalis
(Hodgson, 1910), N. oculata (Vanhöffen, 1914), N.
obtusata (Vanhöffen, 1914) y N. pallidocula
(Kussakin & Vasina, 1982); sin embargo, la especie
descrita en el presente estudio, se diferencia por la
forma que tiene el clypeus, el tamaño y distribución
que tiene el pedúnculo recorriendo la parte antero-
lateral del endopodito, la forma del pleotelson
(forma triangular con una seta muy gruesa en el
vértice) y por la disposición de las cerdillas (setas)
que están distribuidas siguiendo la secuencia de
3:5.5:11 en ambos lados del pleotelson y, entre
estas, la localización de una seta gruesa y pequeña,
características que deberan ser estudiadas con
mayor intensidad.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Gonzales-Fernández et al.
272
Bunkleys-Williams & Williams (1995) consideran
que estos isópodos son altamente devoradores y
pueden ser parásitos accidentales, temporales o
permanentes pudiendo matar peces juveniles y en
otros casos, erosionan los arcos y los filamentos
branquiales, tal como se observó en el presente
estudio con el pez hielo. Bruce (2003), Rodcharoen
et al. (2014) y Rodcharoen et al. (2017)
determinaron que, dentro de los isópodos marinos
más abundantes se encuentran la familia
Cirolanidae y Sphaeromatidae (Bruce & Olesen,
2002). Estos isópodos, son extremadamente
significativos porque matan, devoran y carroñan su
presa, retardan el crecimiento y perjudican a los
peces de importancia comercial, pudiendo ser
parásitos de peces, cangrejos, camarones y otros
isópodos.
En el 2006 en el laboratorio de Sanidad Acuícola,
se halló un isópodo en la boca de la Caballa hembra
(Scomber japonicus), de 22 cm de longitud total.
Este parásito midió 43 mm de longitud total y
estuvo lleno de crías dentro de su marsupio, lo que
hace suponer pudo influenciar en el retardo en el
crecimiento del pescado (el parásito fue la 1/5 parte
del tamaño total del pescado). Este parásito no fue
Natatolana sp.
Asimismo, Keable (2006) considera que estas
especies se encuentran ampliamente distribuidas, a
través del rango de latitudes y en todos los otros
océanos incluyendo al Océano Antártico, lo que
hace más seguro considerar que el material
encontrado durante esta expedición y teniendo en
cuenta las características morfológicas de este
isópodo, corresponden a una especie dentro del
género Natatolana. Por la escasez de información
bibliográfica y la dificultad para realizar los
esquemas de la morfología externa principalmente,
se le ha denominado, Natatolana sp. (Figura 7).
Figura 7. Ejemplar completo de Natatolana sp.
Finalmente, pensamos que la ausencia de peces en
los alrededores de la zona estudiada (Figura 1)
pueda deberse a la presencia de este isópodo
Natatolana sp. a dichas profundidades. Sería
recomendable realizar más repeticiones de este
experimento en la misma zona y alrededores con la
finalidad de comprender mejor el papel que juega
esta especie dentro del ecosistema marino; más aún
por tratarse de una zona muy importante de
formación de masa de agua por hundimiento en el
mar de Weddell.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Marine isopod of long-ngered icesh
273
Se hace un reconocimiento muy especial a la
Comisión Antártica del Ministerio de Relaciones
Exteriores por el proyecto ANTAR XVI, así como a
toda la tripulación del BIC Humboldt por su
colaboración para la realización del experimento.
Finalmente, un especial agradecimiento a Neil
Bruce por sus aportes en la identificación del
parásito.
AGRADECIMIENTOS
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Bruce, N.L. 2001. Marine Isopod crustaceans in
New Zealand. Marine Biodiversity. Water &
Atmosphere, 9:12-13.
Bruce, N.L. 2002. Parasites or predators? New
Zealand's aegid isopod crustaceans.
Biodiversity Update, 5: 1-8.
Bruce, N.L. 2003. O the lookout for introduced
marine isopods. Aquatic Biodiversity &
Biosecurity, 5: 1-8.
Bruce, N.L. 2004. New Zealand's cirolanid isopods
– highlighting the diversity of these marine
garbage cleaners. Aquatic Biodiversity &
Biosecurity, 7: 4-5.
Bruce, N.L. & Olesen, J. 2002. Cirolanid Isopods
from the Andaman sea off Phuket, Thailand,
with description of two new species. Phuket
Marine Biological Center Special
Publication, 23: 109-131.
Bruce. N. L. & Schotte, M. 2013. Cirolanidae. In:
Schotte, M.; Boyko, C.B.; Bruce, N. L.;
Poore, G.C.B.; Taiti, S. & Wilson, G.D.F.
(Eds). World marine, freshwater and
terrestrial isopod crustaceans. Consultado
e n a b r i l d e l 2 0 1 1 .
<http://www.marinespecies.org/isopoda/ap
hia.php?p=taxdetails&id=118273>
Brusca, R. 1997. Isopoda. In the Tree of life web
project. Consultado en marzo del 2011 <
http://tolweb.org/Isopoda/6320/1997.08.06
.>
Bunkleys-Williams L. & Williams, E. Jr. 1995.
Parásitos de peces de valor recreativo en
agua dulce de Puerto Rico. Departamento
de Recursos Naturales y Ambientales de
Puerto Rico y el Departamento de Ciencias
Marinas, Universidad de Puerto Rico.
Mayagüez. Pág. 190.
Castelló, J. & Junoy, J. 2007. Catálogo de las
especies de isópodos marinos (Crustacea:
I s ó p o d a ) d e l o s a r c h i p i é l a g o s
macaronésicos. Boletín Instituto Español de
Oceanografía.23: 21-31.
George-Nascimento, M. 2000. Geographical
variations in the jack mackerel Trachurus
symmetricus murphyi populations in the
Southeastern Pacific Ocean as evidenced
from the associated parasite communities.
Journal of Parasitology, 86: 929-932.
Keable, S. 2006. Taxonomic Revision of
N a t a t o l a n a (C r u s ta c e a : I s o p od a :
Cirolanidae). Records of the Australian
Museum, 58: 133-244.
Kensley, B. & Schotte, M. 1989. Guide to the
ma r i n e i so p od c ru s t a c e an s of t he
Caribbean. Smithsonian Institution Press.
308 p.
King, R. 2004. Isopods. Southeastern Regional
Taxonomic Center South Carolina
Department of Natural Resources. pp. 1-5.
C o n s u l t a d o e n a b r i l d e l 2 0 1 1
<http://www.dnr.sc.gov/marine/sertc/>
Kou, Q.; Chen, J.; Li, X.; He, L. &Wang, Y. 2017.
New species of the giant deep-sea isopod
genus Bathynomus (Crustacea, Isopoda,
Cirolanidae) from Hainan Island, South
China Sea. Integrative Zoology, 12: 283-
291.
Melic, A. 2015. Orden Isopóda: Introducción.
Especies acuáticas. Revista electrónica
IDE@ - SEA, 77: 1-14.
Naylor, E. 1972. British Marine Isopods. Synopses
of the British Fauna (new series). Pub. by
Acad. Press London & New York, No. 3. Pp.
1-86.
Poore, G.C.B. & Bruce, N.L. 2012. Global
diversity of Marine Isopods (Excep Asellota
and crustacean symbionts). PLoS ONE, 7:
e43529.
Rodcharoen, E.; Bruce, N.L. & Pholpunthin, P.
2014. Cirolana phuketensis, a new species
of marine isopod (Crustacea, Isopoda,
Cirolanidae) from the Andaman Sea coast of
Thailand. Zookeys, 694: 1-17.
Rodcharoen, E.; Bruce, N.L. & Pholpunthin, P.
2014. Cirolana songkhla, a new species of
brackish-water cirolanid isopod (Crustacea,
Isopoda, Cirolanidae) from the lower Gulf
of Thailand. Zookeys, 375: 1-14.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Gonzales-Fernández et al.
274
Sidabalok, C.M. 2013. List of marine isopods
recorded from Indonesian waters. Marine
Research in Indonesia, 38: 49-66.
Stepien, C.A. & Brusca, R.C. 1985. Nocturnal
attacks on nearshore fishes in southern
California by crustacean zooplancton.
Marine Ecology Progress Series, 25: 91-
105.
Tenorio, J. 2016. Oceanographic aspects during
expedition Antar XVI. Boletín IMARPE,
31: 48-57.
Vázquez, L. & Tenorio, J 2016. Physical
Oceanographic conditions in the expedition
ANTAR XVII. Boletín IMARPE, 31: 105-
113.
Video, 2019. “Pirañitas de mar” en la Antártica
(Nathatolana sp). Disponible on line <
https://www.youtube.com/watch?v=bzgOy
gTJjOM >
Warren, B.A. 1981. Deep Circulation of the world
o c e a n : i n E v o l u t i o n o f P h y s i c a l
Oceanography. edited by Warren, B.A. &
Wunsch, C. pp. 6-40, MIT Press, Cambridg
Received April 18, 2019.
Accepted October 12, 2019.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2019
Marine isopod of long-ngered icesh
275
