The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
GONAD DEVELOPMENT AND MATURITY PHASES OF CHEILOPOGON HETERURUS
(RAFINESQUE, 1810) (EXOCOTIDAE, BELONIFORME)
DESARROLLO GONADAL Y FASES DE MADUREZ GONADAL DEL PEZ VOLADOR
CHEILOPOGON HETERURUS (RAFINESQUE, 1810) (EXOCOTIDAE, BELONIFORME)
1 Laboratorio costero de Chimbote, Instituto del Mar del Perú.
2 Laboratorio de Biología Reproductiva sede principal Callao, Instituto del Mar del Perú.
*Corresponding Author: E-mail: eringens@gmail.com
1 2 2
Ángel Perea ; Antonio Cuba & Javier Sánchez
ABSTRACT
Keywords: flying fish – Cheilopogon heterurus – ovocitory development – spermatogenic development – maturity scale
In the south of Peru, from Pucusana (Lima) to Morro Sama (Tacna) there is collection of C. heterurus´s
eggs during November and February. This directly impacts the sustainability of the species. The objective
of this work was to describe the ovocitory and spermatogenic development and develop a maturity scale.
We processed 442 samples from San Juan de Marcona (15° 21´ 55”S 75° 09´45”O) and Ilo (17° 41´ 42”S
71° 21´38.15”O) during December 2012, 2013 and 2014 and January 2015. For the process of the gonads
was used paraffin infiltration method. We describe 5 types of oocyte, immature, previtellogenic I,
previtellogenic II, vitellogenic and hydrate. For males we registered 3 types of reproductive cells,
spermatogonia, spermatocyte and spermatozoa. We describe 2 phases for females, phase II (in
maturation) and phase IV (hydrate/spawning), while for males there were 4 phases, phase II (in
maturation), phase III (mature), phase IV (expulsion) and phase V (post-expulsion). The results are
discussed in relation to other results of Beloniforme order and Exocotidae family.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 9 7 1 ene jun 169-178
RESUMEN
Palabras clave: Pez volador – Cheilopogon heterurus – desarrollo ovocitario – desarrollo espermatogénico – escala de madurez gonadal
En el sur del Perú, desde Pucusana (Lima) hasta Morro Sama (Tacna), existe una actividad extractora
dirigida a la colecta de huevos de pez volador Cheilopogon heterurus (Rafinesque, 1810) desde de
noviembre hasta febrero. Dicha actividad impacta directamente en la sostenibilidad del recurso, debido a
que no existen medidas regulatorias que normen la extracción. En el presente trabajo se describe el
desarrollo ovocitario y espermatogénico e implementa una escala de madurez gonadal. Para ello, se
procesaron un total de 442 muestras provenientes de las zonas de San Juan de Marcona (15° 21´ 55”S 75°
09´45”O) e Ilo (17° 41´ 42”S 71° 21´38.15”O), Perú durante el mes de diciembre del año 2012, 2013 y
2014 y el mes de enero del 2015. El procesamiento histológico de las gónadas fue por el método de
infiltración en parafina. Se describieron 5 tipos de ovocitos para las hembras: Inmaduros, pre-
vitelogenados I, pre-vitelogenados II, vitelogenados e hidratados. En los machos se registraron 3 tipos de
células: espermatogonios, espermatocitos y espermatozoides. Se describieron dos fases de madurez
gonadal para hembras, fase II (en maduración) y fase IV (hidratado/desovante); mientras que para los
machos 4, fase II (en maduración), fase III (maduro), fase IV (expulsante) y fase V (post-expulsante). Se
discuten los resultados con otras especies del orden beloniforme y de la familia Exocotidae.
INTRODUCCIÓN implementar las medidas de manejo y protección
para un aprovechamiento sostenible de este
recurso.
En el presente trabajo, se describe el desarrollo
ovocitario y espermatogénico de C. heterurus y se
determina fases de madurez gonadal con sustento
microscópico, la cual permite tener una correcta
catalogación de las fases de madurez gonadal,
evitando sesgos propios que presentan las escalas
empíricas.
Las muestras provinieron de la pesca artesanal de
las zonas de San Juan de Marcona (Ica) (15° 21´
55”S 75° 09´45”O) e Ilo (Moquegua) (17° 41´
42”S 71° 21´38.15”O), Perú colectadas en el mes
de diciembre de los años 2012 y 2013 y enero del
2015. Se colectaron un total de 442 gónadas,
mediante un muestreo estratificado por tallas y con
un mínimo de 10 individuos por cada cm de
longitud total (LT).
Las gónadas colectadas se procesaron
Entre los meses de noviembre y febrero, en el sur
del Perú, desde Pucusana (Lima) hasta Morro
Sama (Tacna) se registra el ingreso de grandes
cardúmenes de peces voladores (Hirundichthys
rondeletti (Valenciennes, 1846) y Cheilopogon
heterurus (Rafinesque, 1810)) que vienen en busca
de sustratos semiduros para desovar. Alrededor de
ello, pescadores locales han desarrollado una
actividad de extracción dirigida a las ovas de estos
peces, siendo la más afectada en dicha extracción
las de la especie C. heterurus (Guardia & Huamaní,
2013).
Actualmente, se realiza la actividad de extracción
de ovas sin ningún control o supervisión, lo cual
representa un gran problema debido a que esta
actividad debe impactar de alguna manera, aun no
medida, en el reclutamiento de la especie (Guardia
& Huamaní, 2013). A este problema se suma la
escasa información existente acerca de biología
reproductiva de peces voladores.
Por estas razones, resulta necesario contar con
información acerca de aspectos reproductivos que
permitan tener el sustento técnico para
MATERIALES Y MÉTODOS
Perea et al.
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tamaño promedio de 495,45 ± 78,76 µm. Se
diferencian de los OPV I por su mayor tamaño y la
incorporación de un mayor número de gránulos
corticales. Pueden distinguirse claramente el
folículo, zona radiata, granulosa y teca. A partir de
este tipo de ovocitos es posible observar los
filamentos “elásticos” bien definidos y ubicados
entre la granulosa y la teca (Fig. 1C).
Ovocito vitelogenado (OV): Tienen un tamaño
promedio de 581,28 ± 47,58 µm. Se caracteriza por
la incorporación de vitelo, las cuales se fusionan
para formar las placas de vitelo. Estas placas se
observan inicialmente en el centro del ovocito y se
expanden hacia la periferia. Los filamentos
elásticos son más desarrollados en comparación al
OPV II (Fig. 1D).
Ovocitos hidratados (OH). Tienen un tamaño
promedio de 1208,32 ± 120,72 µm. En este tipo de
ovocitos no se observa el núcleo y posee un
citoplasma homogéneo, debido a la unión de las
placas de vitelo (Fig. 1E).
Desarrollo espermatogénico
El testículo es de tipo restricto. Presenta una
maduración de tipo cortical, desde la zona
periférica hacia la zona central. Los
espermatogonios se desarrollan adosados a la
pared testicular, los espermatocitos se ubican en la
zona media y los espermatozoides se concentran en
la parte final de los lóbulos y en el túbulo colector
común, ubicado al centro del testículo.
Espermatogonio (EG): Son las células sexuales
masculinas de mayor tamaño entre todos los tipos
que se han identificado en el presente trabajo. Son
esféricas. Se encuentran pegadas a la pared del
testículo. Presentan características basófilas frente
a la coloración H-E (Hematoxilina-Eosina) (Fig.
2A).
Espermatocito (EC): Células más pequeñas que los
espermatogonios. Son de forma esférica y están
ubicadas en la zona media de los lóbulos son de
afinidad basófila (Fig. 2B).
Espermatozoide (EZ): Los espermatozoides son
las células sexuales distinguidas al final de la
espermatogénesis, de menor tamaño y se
posicionan en la zona final del lóbulo, las cuales
desembocan en el túbulo colector común (Fig. 2C).
histológicamente usando la técnica de infiltración
con parafina descrita por Humason (1979). Las
secciones de tejido obtenidas se cortaron en un
micrótomo de rotación, el cual fue calibrado para
realizar cortes a un grosor de 7 µm para hembras y 5
µm para machos. Las secciones de tejidos fueron
coloreados con la técnica Hematoxilina-Eosina.
Las observaciones de dichas secciones se
realizaron con la ayuda de un microscopio
compuesto binocular (Perea et al., 2018).
Para describir el desarrollo ovocitario se
registraron las características de los ovocitos, las
cuales permitieron agruparlos en diferentes tipos.
La clasificación y caracterización microscópica de
los ovocitos se basó en la clasificación propuesta
por Hunter & Goldberg (1980). La identificación
de los tipos de células espermatogénicas se
hicieron a partir de las características
morfológicas, además de la disposición de las
células dentro del testículo.
La elaboración de las fases de madurez gonadal se
elaboró sobre la base de las observaciones
macroscópicas de los ovarios y testículos, mientras
que para la caracterización microscópica se basó en
la descripción de los diferentes tipos de ovocitos y
espermatocitos en diferentes grados de desarrollo
(Sánchez, 2013).
Desarrollo ovocitario
Ovocitos inmaduros (OI): Ovocitos con un tamaño
promedio de 99,2 ± 24,23 µm y caracterizados por
un citoplasma homogéneo y con núcleo de gran
tamaño en relación al citoplasma. Son basófilos
(Fig. 1A).
Ovocitos pre-vitelogenados I (OPV I): Tienen un
tamaño promedio de 250,53 ± 27,30 µm. El
citoplasma se caracteriza por contener numerosos
gránulos corticales que ocupan la mayor parte de
este. El tamaño de los gránulos es variable. A partir
de este tipo de ovocito el folículo comienza a
distinguirse (Fig. 1B).
Ovocitos pre-vitelogenados II (OPV II): Tienen un
RESULTADOS
Gonad development and maturity phases of Cheilopogon
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Figura 1. Micrografía de corte histológico de ovario de Cheilopogon heterurus “pez volador” donde se observa a ovocitos
inmaduros, pre-vitelogenados I y II, vitelogenados e hidratados. 1A: OI: Ovocito inmaduro, NU: Núcleo, CI: Citoplasma. 1B: OI:
Ovocito inmaduro, OPV I: Ovocito pre-vitelogenado I, GC: Gránulos corticales, FOL: Folículo. 1C: OI: Ovocito inmaduro, OPV
I: Ovocito pre-vitelogenados I, OPV II: Ovocito pre-vitelogenado II, GC: Gránulos corticales, ZR: Zona radiata, GR: Granulosa,
FE: Filamentos elásticos, TE: Teca. 1D: OV: Ovocitos vitelogenados, PV: Placas de vitelo, ZR: Zona radiata, GR: Granulosa, FE:
Filamentos elásticos, TE: Teca. 1E: OH: Ovocito hidratado.
Perea et al.
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presentan placas de vitelo. Además, en este último
tipo de ovocitos se observa claramente los
filamentos elásticos (Fig. 3A).
Desovante (Fase IV)
Características macroscópicas: Los ovarios en fase
desovante, pueden presentar dos características
muy claramente diferenciadas. Los ovarios
hidratados que aún no han ovulado y desovado son
de gran tamaño y de un color naranja intenso; con
ovocitos visibles a simple vista que están unidos
por filamentos que en el momento del desove les
permitirán permanecer unidos al sustrato (Fig. 3B).
Por otro parte, los ovarios que han comenzado a
desovar son de un color rojizo con partes naranjas,
los cuales, tienen ovocitos hidratados que pueden
ser apreciados a simple vista (Fig. 3C).
Características microscópicas: Los ovarios
desovantes se caracterizan por presentar ovocitos
Fases de madurez gonadal de Cheilopogon
heterurus “pez volador”
Hembras
En maduración (Fase II)
Características macroscópicas: Los ovarios son
lisos y de color rosado claro. La contextura es
flácida al tacto. Se observa una vascularización
inicial (Fig. 3A).
Características microscópicas: En esta fase se
observan cuatro tipos de ovocitos, ovocitos
inmaduros con un tamaño promedio de 99,2 µm y
caracterizados por un citoplasma homogéneo y con
un núcleo de gran tamaño. El otro tipo son los
ovocitos pre-vitelogenados I y II, que tienen una
medida de 495,4 µm y el citoplasma se caracteriza
por contener numerosas cantidades de gránulos
corticales que ocupan la mayor parte de este. Por
último, los ovocitos vitelogenados, los cuales
tienen un tamaño de diámetro medio de 581 µm y
Figura 2. Micrografía de corte histológico de testículo de Cheilopogon heterurus “pez volador” donde se observa a
espermatogonios. 2A: EG: espermatogonio. 2B: EG: espermatogonio, EC: espermatocito. 2C: EZ: Espermatozoide.
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granulosa) son de fácil reconocimiento debido al
gran tamaño que presentan, estos se visualizan de
diferentes formas dependiendo del grado de
degeneración en el que se encuentran (Fig. 3C).
hidratados y/o folículos post-ovulatorios. Los
ovocitos hidratados miden en promedio 1208,3
µm. Este tipo de ovocito tiene un citoplasma con
vitelo homogéneo y no se observa el núcleo (Fig.
3B). Los folículos post-ovulatorio (teca y
Figura 3. Fotografía macroscópica y microscópica de fases de madurez gonadal de Cheilopogon heterurus. A: En maduración;
B: Hidratado; C: Desovante. OI: ovocito inmaduro, OPV I: ovocito pre-vitelogenado I, OPV II: ovocito pre-vitelogenado II, OH:
ovocito hidratado, FPO: foliculo post-ovulatorio.
Perea et al.
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Carecterísticas microscópicas: Túbulos
seminíferos con presencia de espermatogonios y
espermatocitos. Se observa el túbulo colector
común ligeramente lleno de espermatozoides (Fig.
4D).
Machos
En maduración (Fase II)
Fase que agrupa a los individuos que dan inicio a la
m a d ur a c ión t e st i c ula r. Ca r a ct e r íst i c as
macroscópicas: Testículos de tamaño mediano,
delgados, medianamente turgentes y de color
crema con algunas zonas más oscuras (Fig. 4D).
Figura 4. Fotografía macroscópica y microscópica de fases de madurez de Cheilopogon heterurus. D: En maduración; E:
Maduro; F: Expulsante. EG: Espermatogonio, EC: Espermatocitos, TS: Túbulo seminifero, TCC: Túbulo colector común, EZ:
Espermatozoides, ZV: Zonas vacias producto de la expulsión.
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Carecterísticas microscópicas: Túbulo seminíferos
con poca presencia de espermatogonios, dominada
por espermatocitos y espermatozoides. El túbulo
colector común se ve completamente desarrollado
y de un color blanquecino (Fig. 4F).
Post-expulsante (Fase V)
Características macroscópicas: Los testículos
disminuyen de tamaño y su coloración es de un
crema opaco. Son de consistencia flácida debido al
término del proceso de expulsión (Fig. 5G).
Características microscópicas: Se observa mayor
cantidad de túbulos seminíferos vacíos. El túbulo
colector común se observa con algunas zonas
vacías productos de la expulsión (Fig. 5G).
Maduro (Fase III)
Características macroscópicas: Gónada de gran
tamaño y color crema (Fig. 4E).
Carecterísticas microscópicas: Túbulos
seminíferos con presencia de espermatogonios y
espermatocitos. El túbulo colector común se
presenta completamente lleno de espermatozoides
(Fig. 4E).
Expulsante (Fase IV)
Características macroscópicas: Testículos de gran
tamañao, muy turgentes, de color crema con zonas
rosadas y el líquido espermático se expele
fácilmente con una suave presión (Fig. 4F).
Figura 5. Fotografía macroscópica y microscópica de fases de madurez de Cheilopogon heterurus. G: Post-expulsante. EZ:
Espermatozoides, ZV: Zonas vacias producto de la expulsión.
cuales ocupan la mayor parte del citoplasma.
Longart et al. (2012) indican que los gránulos
corticales y el aumento del tamaño del ovocito,
también son observados en H. brasiliensis; pero a
diferencia de C. heterurus, en esta especie sí se
llega a visualizar la zona radiata y las células
foliculares (Longart et al., 2012).
La diferencia de los ovocitos pre-vitelogenado I y
el II, básicamente corresponden al diámetro y la
cantidad de gránulos corticales que se incorporan.
En el inicio del desarrollo poseen un tamaño
promedio de 205,7µ ± 66,26µ, mientras que en una
etapa más avanzada pueden llegar duplicar su
Los ovocitos inmaduros de C. heterurus tienen un
núcleo de gran tamaño y un citoplasma
homogéneo. Esta característica es similar a la
reportada para Hemiramphus brasiliensis
(Linnaeus, 1758), sin embargo los nucléolos en
esta especie son de fácil reconocimiento en este
tipo de ovocitos (Longart et al., 2012).
La característica principal de los ovocitos pre-
vitelogenados de C. heterurus es que poseen
numerosas cantidades de gránulos corticales, los
DISCUSIÓN
Perea et al.
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hidratados tienen un rango de 1,5 mm a 2,5 mm. Sin
embargo, la especie Hyporhamphus regularis
(Günter, 1866) posee un rango 5-10 mm (Hughes
& Stewart, 2006), los cuales son tamaños muy
superiores a lo encontrado para el C. heterurus.
Araújo & Chellappa (2002) describen 5 fases de
maduración gonadal para la hembras de H. affinis,
en donde describen la fase inmadura, en
maduración I y II, maduro y vaciado. En ese trabajo
no registraron ovocitos pre-vitelogenados. Las
fases en maduración están caracterizadas por la
presencia de ovocitos vitelogenados, para
diferenciar la fase I y II se basan en la cantidad de
vitelo en la célula. La fase madura se caracteriza
por haber finalizado la vitelogénesis y haber
comenzado la hidratación del ovocito. En C.
heterurus catalogamos un solo tipo de ovocito
vitelogenado, debido a que la cantidad de vitelo en
esta clase de célula fue similar en todas las
observadas y La siguiente etapa analizada es la
hidratación. A diferencia del trabajo de Araujo &
Chellapa (2002), no encontramos tantas fases
porque el recurso solo está disponible en las épocas
de reproducción, en donde se espera que los
ovocitos maduros ya estén totalmente hidratados y
listos para el desove.
En las láminas histológicas de testículos, se pudo
determinar 3 tipos de células: espermatogonias,
espermatocitos y espermatozoides.
Cheilopogon heterurus presenta un modelo
testicular de tipo restricto, con la presencia de un
túbulo colector común. Al igual, que H. affinis que
en el fase en maduración se comienza a observar el
túbulo colector común, posicionado en la zona
central de la gónada, con presencia de algunos
espermatozoides, para luego, en la fase madura,
presentar un túbulo más compacto y con mayor
cantidad de espermatozoides. Por último, en la fase
vacía, el diámetro del túbulo se ha reducido y se
observan restos de espermatozoides (Araújo &
Chellappa, 2002). Todo lo descrito por estos
autores concuerda con lo encontrado para C.
heterurus en donde se ha podido describir cuatro
fases dependiendo del tipo de células presentes en
los testículos y del llenado del túbulo colector
común mostrándose modelo de maduración con
especies de la misma familia.
La presencia de lamelas en el testículo de C.
tamaño (495,4 ± 78,76). La diferenciación de los
tipos de ovocitos pre-vitelogenados en base al
tamaño e incorporación de gránulos corticales,
también es descrito y utilizado en otras especies,
como por ejemplo Odontesthes regia regia
(Humboldt, 1821) (Gómez, 2004).
El presente trabajo describe los ovocitos
vitelogenados, como aquellas células que ya
poseen alguna incorporación de vitelo. Dicho
vitelo, se agrupa formando placas, las cuales
comienzan a aparecer desde el centro de la célula,
cerca al núcleo, y posteriormente se expande por
todo el ovocito. Mc Bride & Thurman describen a
los ovocitos vitelogenados de H. brasiliensis y
Hemiramphus balao (Lesueur, 1821) con las
mismas características (McBride & Thurman,
2003).
El desarrollo del folículo, tanto de la zona radiata y
las células foliculares más evidentes, en la especie
H. brasiliensis puede visualizarse desde los
ovocitos vitelogenados (Longart et al., 2012). La
clara visualización del folículo en los ovocitos
vitelogenados y el desarrollo de este, son también
descritos en el actual trabajo.
Los ovocitos hidratados presentaron un citoplasma
homogéneo con un tamaño promedio de 1,2 mm, lo
cual, concuerda con lo descrito por Stevens et al.
(2003) quienes indican que los ovocitos de los
peces voladores son esféricos, con un tamaño
promedio de 1,8 mm de diámetro, vitelo
homogéneo y sin presencia de gota oleosa. Este
tamaño también se ha descrito para la especie
Cheilopogon xenopterus (Gilbert, 1890) que
presenta un rango de 1,7 mm – 1,9 mm (Watson,
1999). Se ha mencionado que los ovocitos
hidratados se caracterizan por tener un citoplasma
de aspecto homogéneo, núcleo casi imperceptible y
la forma de las células son bastante irregulares
(Longart et al., 2012), las cuales son propias de la
deshidratación del tejido durante el procesamiento
histológico.
Los ovocitos inmaduros, pre-vitelogenados e
hidratados tuvieron una talla de 0,99 mm, 0,25 mm,
0,49 mm, 0,58 mm y 1,2 mm respectivamente. Un
rango similar a los de la especie Hirundichthys
affinis (Günter, 1866) (Monte, 1965). Dicho autor
mencionó que los ovocitos inmaduros miden 0,1
mm, los ovocitos pre-vitelogenados 0,3 mm y los
Gonad development and maturity phases of Cheilopogon
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heterurus es una característica que coincide con lo
descrito para la especie H. brasiliensis, la cual es
del mismo orden que C. heterurus (Longart et al.,
2012).
Finalmente, la alta migración de esta especie, el
tipo de reproducción y la característica de solo
acercarse a las costas del Perú a desovar, fueron
limitantes para realizar la escala de madurez
gonadal y determinar su ciclo reproductivo. Sin
embargo, la importancia de conocer las fases de
madurez gonadal que presenta C. heterurus al
momento de acercarse a la costa peruana es
transcendental para convertir esta pesquería en una
actividad sostenible en el tiempo.
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Received March 11, 2018.
Accepted April 12, 2018.
Perea et al.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
