The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PALINOMORPHS IDENTIFIED IN POLLEN LOADS TRANSPORTED FOR SIX HUMMINGBIRDS
SPECIES OF NORTHEASTERN VENEZUELA AND ANATOMOFLORISTIC, BIOMETRIC AND
PHENOLOGICAL FACTORS ASSOCIATED TO THEIR OCURRENCE
PALINOMORFOS IDENTIFICADOS EN CARGAS POLÍNICAS TRANSPORTADAS POR SEIS
ESPECIES DE COLIBRÍES DEL NORESTE DE VENEZUELA Y FACTORES ANATOMOFLORALES,
BIOMÉTRICOS Y FENOLÓGICOS ASOCIADOS A SU PRESENCIA
1Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas, mención Ecología,
Ponticia Universidad Católica de Chile, Santiago, Chile.
2Laboratorio de Ecología de Aves, Departamento de Biología, Universidad de Oriente, Núcleo de Sucre, Avenida
Universidad, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
3Laboratorio de Ecología Vegetal, Departamento de Biología, Universidad de Oriente, Núcleo de Sucre, Avenida
Universidad, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
* Corresponding author: E-mail: gediom@yahoo.com
Dirección postal: Urbanización Villa Olímpica, Bloque 03, Apto 01-03, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
1 2 3 2
Evelin Quilarque-Quijada ; Gedio Marín-Espinoza *; Carlos J. Velásquez & Yalicia Carvajal-Moreno
ABSTRACT
Keywords: hummingbirds – Paria Peninsula – pollen forms
Palinomorphs identification in pollen loads transported for hummingbirds reveals, indirectly, their flower
preferences and facilitate the interpretation of hummingbird-plant interactions in the communities where
they live. Due to that we set out identify pollen forms (palinomorphs) in hummingbirds, by using routine
light microscopical techniques and pollen keys ad hoc, and we comment about ecological factors
influencing its occurrence. Twenty-four individuals of six hummingbirds species were examined from
Paria peninsula, northeastern Venezuela: Glaucis hirsutus Gmelin 1788 (n=8), Amazilia fimbriata Gmelin
1788 (n=7) Phaetornis longuemareus Lesson 1832 (n=4), Polytmus guainumbi Pallas 1764 (n=3),
Chlorestes notata Reichenbach 1854 (n=1) y Amazilia brevirostris Lesson 1829 (n=1). Ten palinomorphs
were identified, Trizonoporate type, transported in four hummingbird species, was the most abundant
palinomorph, following Monoporate, Pentaporate and Trizonocolpate types, transported in three
hummingbird species. Palinomorphs identified follow the numerical pattern: C. notata (4), P. guainumbi
(4), P. longuemareus (4), G. hirsutus (4), A. fimbriata (2) and A. brevirostris (1). Although the number of
individuals analyzed per species was not enough for definitive conclusions, the amount and variety of
palinomorphs depend of nectar availability, flowering seasons and flowers morphological arrangement
which are visited by hummingbirds; breeding season and bill length and curvature. All these factors are
determinant to understand the ecological role and floristic resources-hummingbirds relationships.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
147
The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 9 7 1 ene jun 147-156
RESUMEN
Palabras clave: colibríes – palinomorfos – península de Paria
La identificación de los palinomorfos contenidos en las cargas polínicas transportadas por los colibríes
revelan, indirectamente, sus preferencias florales y facilitan la interpretación de las interacciones colibrí-
planta en las comunidades donde habitan. Por ello, nos propusimos identificar los palinomorfos presentes
en especies de colibríes, utilizando técnicas rutinarias de microscopía de luz y claves ad hoc, y comentar
acerca de algunos factores ecológicos que influyen en su presencia. Se examinaron 24 individuos de seis
especies de colibríes capturados en un ecotono bosque basimontano-bosque palustre de la península de
Paria, al NE de Venezuela: Glaucis hirsutus Gmelin 1788 (n=8), Amazilia fimbriata Gmelin 1788 (n=7)
Phaetornis longuemareus Lesson 1832 (n=4), Polytmus guainumbi Pallas 1764 (n=3), Chlorestes notata
Reichenbach 1854 (n=1) y Amazilia brevirostris Lesson 1829 (n=1). Se identificaron diez palinomorfos,
siendo la forma Trizonoporada la más abundante, presente en cuatro especies de colibríes, seguida de la
Monoporada, Pentaporada y Trizonocolpada, en tres especies. La cantidad de palinomorfos transportados
fue: C. notata (4), P. guainumbi (4), P. longuemareus (4), G. hirsutus (4), A. fimbriata (2) y A. brevirostris
(1). Aunque el número de individuos analizados por especie no fue suficiente para conclusiones en
propiedad, se presume que la cantidad y variedad de palinomorfos identificados va a depender de los
patrones de secreción del néctar, frecuencia estacional de floración y morfología de las flores que son
visitadas por los colibríes; temporada de reproducción del ave, y longitud y curvatura del pico. Todos estos
aspectos son determinantes para comprender el rol ecológico de los colibríes y su entorno florístico.
INTRODUCCIÓN En Venezuela son muy puntuales los estudios
realizados acerca de los tipos de polen (Sanabria et
al., 2007) y de las relaciones colibríes-polen (Lau
& Bosque, 2003; Malpica-Piñeros et al., 2018), a
pesar de la gran riqueza de especies troquílidas
presentes en Venezuela (Hilty, 2003; Ascanio et al.,
2017), y particularmente en la península de Paria
(Marturet et al., 1999), el área de estudio.
Debido a su función como polinizadores y el
importante papel ecológico jugado dentro de los
ecosistemas neotropicales, nos propusimos
identificar mediante claves las formas polínicas
(palinomorfos) presentes en seis especies de
colibríes del nororiente de Venezuela: Colibrí
Pecho Canela (Glaucis hirsutus Gmelin 1788),
Colibrí Verdecito (Chlorestes notata Reichenbach,
1854), Ermitaño Pequeño (P h aetor n i s
longuemareus Lesson, 1832), Diamante
Gargantiverde (Amazilia fimbriata Gmelin, 1788),
Diamante Pechiblanco (Amazilia brevirostris
Lesson, 1829) y Colibrí Gargantidorado (Polytmus
guainumbi Pallas, 1764), y realizar una revisión de
los aspectos anatomoflorales, biométricos y
fenológicos asociados a las interacciones polen-
colibríes.
El rol ecológico primordial de los colibríes es como
polinizadores (Dalsgaard et al., 2009). En efecto,
las interacciones de los colibríes y las flores de las
plantas de las cuales obtienen el néctar para
alimentarse conforman una complicada trama
ecológica (Stiles, 1976; Faegri & Vander Pijl,
1980; Amaya-Márquez et al., 2001; Dalsgaard et
al., 2011; Hernández, 2014; Maglianesi et al.,
2014; Vizentin-Bugoni et al., 2014), influenciando
la estabilidad de las comunidades y sus relaciones
mutualísticas (Bascompte & Jordano, 2014;
Schleuning et al., 2015); de hecho, la diversidad
del polen transportado por los colibríes refleja la
forma de su pico (Stiles et al., 1975; Betts et al.,
2015) y la variación en la época de floración de las
especies de plantas de las cuales obtiene el néctar
(Rosero-Lasprilla & Sazima, 2004).
Las cargas de polen resultan el mejor estimador de
la frecuencia relativa de las visitas por parte de los
colibríes (Kodric-Brown et al. 1984), debido a que
permite, indirectamente, identificar un mayor
número de especies vegetales visitadas
(Rodríguez-Flores et al., 2012).
Quilarque-Quijada et al.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
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Área de estudio
Las muestras se obtuvieron en las inmediaciones
del Hato “Vuelta Larga” (10º30'07” N, 63º06'21”
O), al NE del estado Sucre, Venezuela (Figura 1).
El área es una franja ecotonal de flora exuberante
ubicada entre un bosque basimontano y otro
palustre (38 msnm), de la Península de Paria,
ubicada entre las subregiones Cordillera de la
Costa Oriental y Cenagosa Costera del Río San
Juan (Huber, 1997). El clima predominante en
estas subregiones es litoral, modificándose a un
clima lluvioso templado en las montañas. El
período de lluvia se presenta entre mayo y
diciembre y el de sequía de enero a abril. La
temperatura promedio anual es de 27°C (Sharpe,
2001).
Procedimientos de campo
Durante los meses de marzo, mayo, junio y julio de
2007, se capturaron 24 individuos de seis especies,
i.e., G. hirsutus (n=8), A. fimbriata (n=7), P.
longuemareus (n=4), Polytmus guainumbi (n=3),
C. notata (n=1) y A. brevirostris (n=1), mediante
transectos con redes de niebla (9 y 12 m de largo x
2,2 m de altura; 19 mm de abertura de malla), a lo
largo del día (08:00 a 5:00 h). Las aves se
identificaron con ayuda de la guía sobre aves de
Venezuela (Hilty, 2003).
Se tomaron 25 cargas con muestras de polen del
pico y las plumas de la cabeza y gula, utilizando
una jeringa con agua destilada (Kearns & Inouye,
1993; Borgella et al., 2001), y preservadas en viales
con una mezcla de etanol al 70% y agua destilada
(1:1).
De laboratorio
Las muestras se lavaron con agua destilada tres
veces para eliminar el etanol; se repitió el
procedimiento colocándolas en vórtex, agitando y
luego centrifugando. A continuación, el material en
suspensión se decantó y se fijó en glicerina;
finalmente, las cargas polínicas fueron montadas
en láminas portaobjetos con tres réplicas por
muestra para la identificación de los diferentes
palinomorfos.
Para las fotografías y descripciones se utilizó un
microscopio de luz Olympus a 40x de aumento, y
MATERIALES Y MÉTODOS una cámara digital Sony, modelo Cyber-Shot
acoplada a un trípode. Los palinomorfos se
describieron según el número y la disposición de
las aberturas de los granos de polen, lo cual incluye
forma, tamaño, surcos, poros, colpos y exina
(Erdtman, 1986; Kearns & Inouye, 1993). La
longitud de los picos se obtuvo con datos propios y
los registros de Snow (1973) y Hilty (2003).
Aspectos éticos
Los autores garantizamos que los procedimientos
utilizados cumplen la normativa ética exigida en el
país.
Se identificaron diez palinomorfos en los colibríes
capturados (Figura 2, Tabla 1). El más constante
fue el tipo trizonoporado, presente en cuatro
especies de colibríes, seguido del monoporado,
pentaporado y trizonocolpado, en tres especies
(Tabla 1). C. notata (4), P. guainumbi (4), P.
longuemareus (4), G. hirsuta (4) fueron las
especies con el mayor número de palinomorfos
transportados, seguido de A. fimbriata (2) y A.
brevirostris (1). Los tipos heterocolpado,
t e t r a z o n o c o l p o r a d o , p o l i p o r a d o y
tetrazonocolpado fueron exclusivos de C. notata,
G. hirsutus, A. brevirostris y P. guainumbi,
respectivamente. El palinomorfo trizonoporado
fue común a las tres especies de pico curvado
(Figura 3), y el pentaporado a dos (P. guainumbi y
P. longuemareus). En las tres especies de pico recto
(o semirrecto), sólo el palinomorfo trizonocolpado
fue común a dos especies (C. notata y A. fimbriata).
Aunque en general a los colibríes se les considera
consumidores generalistas (Araújo & Sazima,
2003; Rodríguez-Flores et al., 2012; Maruyama et
al., 2013), el número de individuos analizados por
especie en este estudio no fue suficiente para
interpretaciones en propiedad; sin embargo, las
preferencias florales de los colibríes están
condicionadas por una multiplicidad de factores
(Gass & Montgomerie, 1981).
DISCUSIÓN
149
RESULTADOS
Palinomorfos identicados en colibríes
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
150
64°
30´
11°
63°
Cumaná
Mochima
Golfo de Cariaco Golfo de Paria
Isla de Cubagua
Isla de Margarita
Los Testigos
Los Frailes
Isla de Coche
Península de Araya
Península de Paria
Mzr Caribe
Venezuela
Carúpano
Güiria
Guaraúnos
ESTADO SUCRE
N
MAR CARIBE
Ubicación Geográca
Figura 1. Área de estudio ( ).
Figura 2. Siete de los diez palinomorfos identicados en las seis especies de colibríes analizados.
Quilarque-Quijada et al.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
En principio, se debe considerar que el tiempo
invertido en actividad alimentaria de los colibríes,
debido a su elevado metabolismo, es menos del
20% en comparación con la tasa de reposo, cercana
al 80% (Wolf & Hainsworth, 1971; Ewald &
Carpenter, 1978; Calviño-Cancela, 2006); por otro
lado, es sumamente conocido el comportamiento
altamente territorial de la mayoría de las especies
impidiendo que otras accedan a las fuentes florales
(Gass & Montgomerie, 1981).
La cantidad y variedad de palinomorfos
transportados por los colibríes parece depender,
por una parte, de la disponibilidad y patrones de
secreción y concentración del néctar, número de
nectarios, frecuencia de floración, arreglo espacial
y morfológico de las flores e inflorescencias (Wolf
et al., 1972; Hainsworth & Wolf, 1976; Feinsinger
& Colwell, 1978; Montgomerie & Redsell, 1980;
Gass & Montgomery, 1981; Heyneman, 1983;
Waser, 1983, Kearns & Inouye, 1993; Temeles et
151
Figura 3. Picos curvos de G. hirsutus (A) y P. longuemareus (A). Fotografías: Luis G. González (A), Yalicia Carvajal (B).
Tabla 1. Palinomorfos identificados, longitud (mm) y forma de pico (recto: RE, curvado: CU), en Chlorestes notata
(C.n), Phaethornis longuemareus (P.l), Amazilia fimbriata (A.f), Glaucis hirsutus (G.h), Amazilia brevirostris
(A.b.) y Polytmus guainumbi (P.g.). n: número de individuos analizados
PALINOMORFOS C.n. (n=1) P.l. (n=4) A.f.(n=7) G.h. (n=8) A.b. (n=1) P.g. (n=3)
Monoporado X X - X - -
Heterocolpado X - - - - -
Trizonocolpado X - X - - X
Pentaporado X X - - - X
Tetrazonocolporado - X - - - -
Trizonoporado - X X X - X
Pentazonoporado - - - X - -
Inaperturado - - - X - -
Poliporado - - - - X -
Tetrazonocolpado - - - - - X
Long./forma de
pico 15-21/RE ~25/CU ~18/RE 30-35/CU ~18/RE ~23/CU
Palinomorfos identicados en colibríes
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
al., 2002), lo que condicionaría las tasas de visitas y
de extracción del néctar, la cual está determinada,
en parte y a su vez, por el peso del ave y la longitud
y curvatura del pico (Buzzato et al., 2000; Temeles
et al., 2002; Rodríguez-Flores & Stiles, 2005;
Morales et al., 2012).
Así, existen plantas cuyas flores solo cargan néctar
el primer día de su apertura corolaria (Salinas et al.,
2007), por otro lado, hay algunos tipos de flores
que producen poco néctar durante el día y mucho
mayor cantidad durante la noche (Haber & Frankie,
1982). También, hay especies vegetales que suelen
ser polinizadas por una o pocas especies de
colibríes (Borgella et al., 2001); otras, por muchas
(e.g., Mendoça & Dos Anjos, 2006; Salinas et al.,
2007). Ciertamente, hay especies de colibríes que
pueden visitar y/o polinizar muchas especies de
plantas; por ejemplo, en Colombia, Lepidopyga
goudoti Bourcier 1943 visitó flores de ventidós
especies de plantas (León-Camargo & Rangel,
2005); en Brasil, Ramphodon naevius Dumont,
1818 presentó palinomorfos de veinte especies de
plantas (Coutinho et al., 2016); en Costa Rica,
Phaethornis guy Lesson, 1833, de trece especies
de plantas (Borgella et al., 2001); en Argentina,
Sephanoides sephaniode Lesson, 1827 de doce
(Fraga et al., 1997); en Venezuela, Sternoclyta
cyanopectus Gould, 1858, de diez (Malpica-
Piñeros et al., 2018). El colibrí A. fimbriata, en una
restinga de Brasil, se constituyó en el único
polinizador de hasta nueve especies de plantas
(Fonseca et al., 2015); no obstante, en este estudio
A. fimbriata transportó sólo dos tipos de
palinomorfos.
Ahora bien, la ausencia o escasez de polen
adherido en algunas especies de colibríes pudiera
obedecer, parcialmente, a que varias especies
suelen ser robadoras de néctar, e.g., de los géneros
Aglaiocercus, Anthracothorax, Chalybura,
Chlorostilbon, Chrysolampis, Colibri, Eulampis,
Eupherusa, Heliothryx, Thalurania y Trochilus
(Lara & Ornelas, 2001), obtenido a través de
perforaciones en la base de la corola y no entran en
contacto con el polen (Arizmendi et al., 1996;
Maloof & Inouye, 2000; Lasso & Naranjo, 2003);
de hecho, en Costa Rica, se señala que P.
longuemareus es un eventual robador (Borgella et
al., 2001); en Venezuela se ha detectado que
Amazilia tobaci Gmelin 1788 es robador (G.
Marín, obs. pers.). Existe también la posibilidad de
que en períodos de fructificación de algunas
especies vegetales, los colibríes prefieran sorber la
pulpa jugosa expuesta de los frutos y
eventualmente desechen el néctar (Marín & Durán,
2016).
Adicionalmente, el número de individuos y
especies de colibríes puede de cambiar diaria y/o
estacionalmente, y muchos de estos movimientos
suelen estar asociados con variaciones en el
suministro de alimento, período climático y
temporada de reproducción (Snow, 1973; Gass &
Montgomerie, 1981; Galetto & Bernardello, 2003;
MacDade & Weeks, 2004; Ávalos et al., 2012),
afectando, por tanto, la frecuencia de sus visitas a
las fuentes florales. En efecto, el período de
reproducción tiene implicaciones alimentarias
importantes, pues impone cambios en el tipo de
alimentación, debido a la necesidad de obtener el
componente proteico indispensable para el
desarrollo del embrión y la crianza de los pichones,
y que el néctar no puede suministrar, por lo que el
consumo de artrópodos suele incrementarse
durante esta fenofase (Poulin et al., 1992), en
detrimento del consumo de néctar (Montgomerie
& Redsell, 1980; Remsen et al., 1986; Hardesty,
2009). Por ejemplo, en la isla de Trinidad, Snow &
Snow (1973) señalan que G. hirsutus puede
reproducirse durante ocho meses del año (enero-
agosto), y durante la incubación de los huevos las
hembras abandonan el nido un promedio de 17
veces al día, durante 2 a 19 min. En Venezuela, A.
fimbriata se le ha registrado anidando en enero y de
mayo a noviembre (Friedman & Smith, 1950;
Hilty, 2003); C. notata, de febrero a junio, en
Trinidad (Ffrench, 1991); P. guainumbi, de octubre
a noviembre, en Venezuela (Thomas, 1979), y de
junio a agosto, en Trinidad (Ffrench, 1991); P.
longuemareus, de enero a marzo, en Trinidad
(Snow & Snow, 1964).
En cuanto al tamaño de los picos, se ha demostrado
que la longitud y curvatura del pico de los colibríes
influencia en buena medida el tipo de flores que
visita; de hecho, los colibríes pueden transportar
polen de manera diferencial, como respuesta a la
variación en las longitudes y formas de sus picos
(Temeles et al., 2002; Morales et al., 2012;
Rodríguez-Flores et al., 2012; Malpica-Piñeros et
al., 2018). Así, tenemos que G. hirsutus y P.
longuemareus poseen picos más largos y curvos
que el resto de las especies aquí analizadas (Figura
152
Quilarque-Quijada et al.
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
3, Tabla 1): G. hirsutus> P. longuemareus> P.
guainumbi> C. notata> A. fimbriata = A.
brevirostris (Hilty, 2003; G. Marín, datos inéditos).
En este aspecto, se señala que las especies de la
subfamilia Phaethornitinae tienden a transportar
gran cantidad de granos de polen, mostrando su
importancia como vectores de transporte polínico
en plantas ubicadas en el sotobosque y subdosel
(Borgella et al., 2001; Rosero & Sazima, 2004,
Rodríguez-Flores et al., 2012). No obstante, en
nuestro caso, para C. notata y P. guainumbi se
identificó el mismo número de palinomorfos que
en P. longuemareus y G. hirsutus; sin embargo,
estas dos especies solo coincidieron en el tipo
monoporado con C. notata y en el trizonoporado,
con P. guainumbi.
Todos estos aspectos, independientes o
combinados, serían determinantes en la aparición
de los diferentes tipos de palinomorfos (Thomson
et al., 200) los cuales revelan las preferencias
florales de estas diminutas aves, y, en último
término, para comprender su rol ecológico en el
entorno florístico donde viven, lo que redundaría
en el mejoramiento de los planes de conservación
estas asombrosas aves.
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