The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
EMBRYONARY DEVELOPMENT DESCRIPTION OF PHYSA CUBENSIS (PFEIFFER, 1939)
(PULMONATA: PHYSIDAE), IN THE PLATEAU OF BOGOTÁ, COLOMBIA
DESCRIPCIÓN DEL DESARROLLO EMBRIONARIO DE PHYSA CUBENSIS (PFEIFFER, 1939)
(PULMONATA: PHYSIDAE), EN LA SABANA DE BOGOTÁ, COLOMBIA
1Grupo de investigación en artrópodos “KUMANGUI”, Bogotá, Colombia
2Laboratorio de Zoología y Ecología Acuática LAZOEA. Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia
3Licenciatura en Biología. Universidad Distrital Francisco José De Caldas, Bogotá, Colombia.
Corresponding author: E-mail: dianacorrea7@outlook.com (D. Correa)
1,2,3 3 3 3
Julian Yessid Arias-Pineda ; Diana Correa ; Ingrid Linares & Laura Moreno
ABSTRACT
Keywords: embryogenesis – gastropoda – life cycle – Physa cubensis
The embryonic development of Physa cubensis (Pfeiffer, 1939) mollusk is described. The collection of
eggs took place in different bodies of water from the savanna of Bogotá, Colombia during 2017 and 2018
in the months of November to April. Searches were made among the leaves and stems of macrophytes, as
well as sticks and stones. A total of 70 egg laying sites were identified and about 858 eggs were evaluated.
Nine embryonic stages were identified: fertilized egg, cleavage of two cells, four cells, eight cells, thirty-
two cells, initial and late blastula, initial and late gastrula, Trochophore and veligers larvae. These
freshwater organisms, due to their rapid embryonic development, as well as the large number of eggs
deposited during each spawning, demonstrate overpopulation, and thus potential for becoming a pest.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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RESUMEN
Palabras clave: ciclo de vida – embriogénesis – gastropoda – Physa cubensis
Se describió el desarrollo embrionario del molusco Physa cubensis (Pfeiffer, 1939). La colecta de huevos
tuvo lugar en tres cuerpos de agua de la sabana de Bogotá, Colombia, durante el 2017 y el 2018, se buscó
entre las hojas y tallos de macrófitas, además de palos y piedras. Se realizó un montaje total de 70 puestas
de huevos y se evaluaron alrededor de 858 huevos. Se identificaron nueve estadios embrionarios: huevo
fecundado, clivaje de dos células, cuatro células, ocho células, treinta y dos células, blástula iniciales y
tardías, gástrulas iniciales y tardías, larvas trocófora y veliger. Estos organismos dulceacuícolas por su
rápido desarrollo embrionario; así como la gran cantidad de huevos que se depositan en cada desove,
demuestran la superpoblación que estos mismos generan, llegando a ser una plaga.
The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 9 7 1 ene jun 135-145
La familia Physidae es nativa de Europa, norte de
Asia, América, así como África occidental.
(Lydeard et al., 2016). La estructura filogeográfica
y poblacional de estos gasterópodos, indica que
invadieron Europa occidental hace más de 200
años, mientras que en el hemisferio sur, estas
invasiones ocurrieron en los últimos 20-80 años
(Ebbs et al., 2018). En la actualidad la familia
cuenta con alrededor de 80 especies, en hábitats
fácilmente accesibles como zanjas, lagunas, lagos,
pequeños arroyos y ríos (Taylor, 2003). La familia
ha sido reconocida como tal, por más de un siglo;
sin embargo, la poca información y estudios
morfológicos cuidadosos es una causa principal de
la falta de conocimiento de muchas de las especies
mundiales (Duncan, 1959; Lowe & Hunter, 2002;
Taylor, 2003; Paraense & Pointier, 2003; Lydeard
et al., 2016).
Para la región neotropical el género Physa
(Draparnaud,1801), es habitante común de
quebradas, ríos, arroyos y charcas de aguas poco
agitadas, activos sobre hojarasca, piedras, troncos,
macrófitas, algas, o en algunas ocasiones en los
fondos lodosos donde pasaban desapercibidos. La
gran mayoría de estos caracoles son herbívoros, sin
embargo, se han datado casos de depredación y
canibalismo, además de ser presa de diferentes
organismos como insectos, peces, anfibios y aves,
siendo un eslabón importante en las cadenas
tróficas de los ecosistemas donde se encuentran
(Español, 1967; Iannacone et al., 2002; Lydeard et
al., 2016).
Estos caracoles tienen una duración de vida entre
22 y 88 semanas, posterior a la eclosión, de los
cuales, la edad de la primera reproducción y
oviposición se encuentra en un rango de 28 y 42
días (Nuñez, 2011; Saha et al., 2017). En hábitats
regidos por los cambios estacionales, se ha
registrado que el tiempo de reproducción se da en
otoño y primavera. La dinámica poblacional
depende de las condiciones ambientales y la
permanencia o temporalidad de los cuerpos de agua
en los que habitan, siendo primavera y verano
épocas en donde la población es mayor, mientras
que en invierno ésta disminuye (Maqboul et al.,
2014).
INTRODUCCIÓN La embriogénesis de estos individuos sigue un
desarrollo de tipo directo, a partir de huevos
fertilizados hasta caracoles juveniles dentro de una
cápsula llena de un fluido perivitelino albuminoide
(Kuang et al., 2002). Los huevos son de tipo
telelocitos y presentan una segmentación en espiral
(Matzunaga et al., 2010). En sus estadios se
presenta una etapa larval característica de todos los
moluscos, la larva trocófora y velíger (Brusca &
Brusca, 2003; Biggs et al., 2012).
Algunos moluscos dulceacuícolas se constituyen
como hospederos intermediarios en la cadena de
transmisión de muchos helmintos parásitos, como
lo es Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) y
Angiostrongylus cantonensis (Chen, 1935). Por
tanto, el control de la población de moluscos es
crucial para garantizar una disminución en la
probabilidad de transmisión de estos parásitos.
Siendo éstos, organismos de importancia médica y
salud pública. En Silvia, Cauca, Colombia, se ha
determinado que los caracoles con mayor
predominancia en cuerpos de agua dulce
evaluados, pertenecen al género Physa (Perera et
al., 1981; Sarmiento et al., 2010; Fernández. et al.,
2012). La abundancia de este género en los cuerpos
de agua dulce radica en la disposición de grandes
cantidades de plantas sumergidas en dichos lugares
y en factores abióticos del agua, tales como, la
dureza, salinidad, acidez y alcalinidad, haciendo
que la densidad poblacional fluctúe en
dependencia de sus valores (Vásquez & Gutiérrez,
2007).
Physa es empleada para una amplia gama de
estudios ecotoxicológicos (Bernot et al., 2009;
Arthur & Leonard, 2011; Hernandez et al., 2017).
Por otra parte, se han desarrollado estudios que
evidencian a este género de caracol como una
potencial plaga (Hurtado & Pérez, 2017); sin
embargo, no se han adelantado trabajos sobre el
desarrollo embrionario y se encuentran escasos
registros respecto a su reproducción y ciclo de vida.
Por tal razón el objetivo de este trabajo fue
describir el desarrollo embrionario de Physa
cubensis (Pfeiffer, 1939), en la sabana de Bogotá,
Colombia.
Las colectas de las puestas del caracol P. cubensis,
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MATERIALES Y MÉTODOS
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Arias-Pineda et al.
se realizaron durante el 2017 y el 2018, entre las
6:00 y 9:00 am, en diferentes cuerpos de agua de la
ciudad de Bogotá, Colombia (4°36'38.8”N
74°03'56.1''W), tales como, el humedal Jaboque,
ubicado en la localidad de Engativá, con una
humedad relativa del 80% y una temperatura
promedio de 13,4ºC; el humedal La Conejera,
ubicado en la localidad de Suba, con una humedad
relativa del 64,3% y una temperatura promedio de
12,6ºC y el humedal Capellanía, ubicado en la
localidad de Fontibón, con una humedad relativa
del 75% y una temperatura promedio de 13,4ºC
(Moreno et al., 2016), mediante métodos de colecta
manuales y con nasas de pesca.
Las puestas de huevos fueron encontradas
adheridas a diversos sustratos como hojas de
Hydrilla verticillata (Langeland, 1996),
Eichhornia crassipes (Marts y Solms, 1883),
Cyperus articulatus (Linneo, 1753), rocas, troncos
y ramas.
Las muestras fueron transportadas en frascos de
vidrio de 5,5 cm de diámetro y 7 cm de alto con
agua limpia, etiquetados y rotulados para luego ser
embalados en neveras de icopor a los laboratorios
de invertebrados y biología del desarrollo de la
Universidad Distrital Francisco José de Caldas,
Bogotá, Colombia y luego examinadas bajo un
estéreo microscopio marca Zeiss 2000® y un
microscopio marca Leica DM500®, además con
este último se realizó el respectivo registro
fotográfico.
Una vez observadas las muestras de agua y
evidenciando la presencia de las puestas de los
caracoles, además de que estuvieran vivas, se
procedió a examinarlas, extrayendo la capa de
ganga de cada sustrato por medio de pinzas y
laminillas.
Para examinar cada muestra se realizaron los
montajes de cada una de las puestas en láminas
realizando los respectivos puentes de observación.
La clasificación de los estadios se realizó mediante
literatura especializada (Matzunaga et al., 2010).
Finalmente se tomaron 6 mediciones por cada
estadio embrionario, para así, determinar el tamaño
promedio de éstos.
El permiso de colecta fue en base a la resolución
0738 del 08 de julio del 2014 con número de
aprobación 1301454370110011110 del Ministerio
de Ambiente y la Universidad Distrital Francisco
José de Caldas, Colombia.
Se encontraron 70 cápsulas conteniendo alrededor
de unos 858 huevos. Estas presentaron una
asociación evidente en rocas, y hojas de H.
verticillata, , en donde E. crassipes y C. articulatus
la mayor cantidad de puestas de huevos se hallaron
entre las 8:00 y 9:00 am, mientras que entre las 6:00
y 7:00 am se hallaron menos.
Se diferenciaron 9 estadios embrionarios: Huevo
fecundado, 2 células, 4 células, 8 células, 32
células, blástula, gástrula, trocófora y veliger.
(Figura 1A-I, Figura 2A-I).
En cada una de las mismas también se encontró un
promedio de entre 10 a 25 huevos separados unos
de otros por las membranas de fecundación,
además de evidenciarse que en dos puestas existen
diferentes estadios del desarrollo (Figura 3- B y D).
Las cápsulas evaluadas presentaron una envoltura
doble de consistencia mucilaginosa compuesta de
una sustancia albuminoide incolora.
Estadios embrionarios de Physa cubensis
Huevo fecundado. Estadio caracterizado por el
evidente proceso mitótico en su interior. Es
observable la membrana de fecundación, el espacio
perivitelino, y el anillo de actina característico
durante el proceso de citocinesis. Además se puede
observar que el volumen y tamaño celular es el
mismo que las gástrulas que se encuentran a su
alrededor (Figura 1A).
Clivajes de 2 células. El clivaje es el proceso
embrionario que ocurre una vez finaliza la
fecundación. Se caracteriza por una serie de
divisiones celulares mitóticas simétricas. El clivaje
de 2 células se caracteriza por la aparición de dos
blastómeras AB Y CD, siendo esta última de mayor
RESULTADOS
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Embryonary development of Physa
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tamaño que la otra y presentando mayor cantidad
de citoplasma. Se sigue observando la presencia de
la membrana de fecundación, el espacio
perivitelino. No se observan movimientos aún
(Figura 1B-D).
Clivaje de 4 Células. Estadio caracterizado por la
presencia de 4 células o blastómeras con el mismo
tamaño y forma. Se sigue observando la presencia
de la membrana de fecundación, el espacio
perivitelino. No se observan movimientos aún
(Figura 1E).
Clivaje de 8 Células. Estadio caracterizado por la
presencia de 8 células o blastómeras, en este
estadío aparece una diferenciación evidente de las
mismas, aparecen macrómeras y mesómeras,
iniciando el proceso de espiralización evidente del
desarrollo de los moluscos y anélidos
(Lofotrocozoos). Se sigue observando la presencia
de la membrana de fecundación, el espacio
perivitelino. No se observan movimientos aún
(Figura 1F).
Clivaje de 32 células o mórula. Estadio
caracterizado por la presencia de 32 células o
blastómeras, en este estadío aparece una
diferenciación evidente de las mismas, con
micrómeras, macrómeras y mesómeras, iniciando
el proceso de espiralización evidente del desarrollo
de los moluscos y anélidos (Lofotrocozoos).
Inician los movimientos del embrión, no los
morfogenéticos de gastrulación. Se sigue
observando la presencia de la membrana de
fecundación, el espacio perivitelino. No se
observan movimientos aún (Figura 1G-H).
Blástula: La blastulación en los caracoles y en la
mayoría de los moluscos se caracteriza por la
aparición del primer tejido embrionario, el
blastodermo, originado a partir de las blastómeras.
En los primeros estadios de blastulación, las
blastómeras aún son evidentes, encontrando las
micrómeras, mesómeras y macrómeras. En este
caso las micrómeras están en el exterior y en el
interior las macrómeras con gran cantidad de
vitelo. No se observa la presencia de blastocele, es
decir, es una cavidad virtual, por ende se conoce
con el nombre de estereoblástula (Figura 1I, Figura
2A).
Gástrula: Estadio caracterizado por el cambio de
forma del embrión, inicio de los movimientos
morfogenéticos, en el caso de caracoles epibolia.
En el embrión es observable el blastoporo, el
ectodermo en diferentes etapas de epibolia, y en su
interior las macrómeras con gran cantidad de
vitelo. En los embriones observados se pueden
distinguir dos etapas de gástrula embriones al 80%
y 90% de epibolia (figura 2B-D).
Estadios larvales: se evidenciaron procesos de
cefalización y organogénesis en el embrión. Estos
procesos fueron observados con facilidad antes de
la eclosión del embrión. (figura 2E-I). Se observan
tres tipos de larvas en el desarrollo embrionario de
P. cubensis.
Trocófora: La larva trocófora en caracoles de agua
dulce posee una forma alargada en disposición de
media luna, en su interior se pueden observar las
acumulaciones de vitelo, en lo que se conocerá
posteriormente como el mesodeo (Figura 2E).
Posteriormente, en esta larva desarrolla los esbozos
de los primeros órganos entre los que se
encuentran: Corazón, musculatura, especialmente
el músculo retractor del pie y tentáculos, esbozo del
pie, formación de las vísceras, tanto el estómago
como el hepatopáncreas, aparición de la torsión de
las vísceral además de la concha (Figura 2F).
Veliger: La larva veliger se caracteriza por el
desarrollo más claro de los órganos a partir de los
esbozos de los mismos. Se observan con claridad la
presencia del corazón con su aurícula y ventrículo
en pulsación. Aparición de los tentáculos y
manchas oculares. Torsión visceral evidente, en su
interior se puede apreciar la presencia de pequeñas
gotas de vitelo. Alrededor del pie se pueden
observar pequeños cilios en movimiento y
pequeñas contracciones del pie (Figura 2 G-H).
Postlarva: También conocido como estadio de pre
eclosión, se caracteriza por la formación final del
caracol, es una versión pequeña del adulto, ya tiene
la capacidad de retracción del pie al interior de la
concha, concha desarrollada y órganos
desarrollados completamente.
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Figura 1. Etapas del desarrollo observadas y descritas de Physa cubensis en cuerpos de agua de la sabana de Bogotá. Desde huevo
fecundado hasta la formación de la estereoblástula A. Huevo fecundado, se puede observar la membrana de fecundación y espacio
perivitelino, 188 μm. B. Huevo en el inicio del primer clivaje, flecha morada indica el plano de división, aparición del anillo
contráctil. 188 μm. C. Primer clivaje, aparición de dos células. Flecha roja indica la membrana de fecundación, flecha verde
membrana coriónica, estrella amarilla espacio perivitelino, flecha azul dos blastómeras. 188 μm. D. Segundo clivaje, blastómera
AB Y CD típica de los moluscos. Blastómera CD con presencia de cuerpo polar, indicado con la flecha azul, flecha verde
membrana coriónica, flecha roja membrana de fecundación. E. Segundo clivaje, cuatro células, todas las blastómeras de este
clivaje son del mismo tamaño. 188 μm. F. Tercer clivaje ocho células, clivaje desigual, aparición de Macrómeras y mesómeras, las
primeras indicadas con la flecha azul, y las últimas con la flecha roja. 188 μm. G. se observan cinco huevos en transición de
clivajes a blastulación 188 μm. H. Mórula, el número de células en este momento es de 32, se observa la forma espiralada
característica del embrión en esta etapa, flecha roja micrómeras y flecha azul macrómeras. 188 μm. I. Estereoblástula típica de
moluscos, flecha roja macrómeras (blastodermo) con gran cantidad de vitelo, flecha azul micrómeras (blastodermo). 188 μm.
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Figura 2. Etapas del desarrollo observadas y descritas de Physa cubensis en cuerpos de agua de la sabana de Bogotá. Desde inicio
de la gastrulación hasta la formación de la postlarva. A. Inicio de la gastrulación, se observan cuatro huevos en etapa de transición
entre estereoblástula a gastrulación. 188 μm. B. Gástrula en un 80% de epibolia, Flecha azul, ectodermo en epibolia, formando
los labios dorsal y ventral, flecha roja blastoporo. 250 μm. C-D. Embrión en un 90% de epibolia, en el interior se puede observar el
vitelo y la formación del endodermo. 250 μm. E. finaliza la gastrulación se inicia el proceso de organogénesis, aparición de la
larva trocófora, flecha azul blastoporo. 270μm. F. Larva trocófora en proceso de organogénesis. Flecha azul indica el primordio
del pie, flecha verde, formación del músculo retractor del pie, flecha roja, el esbozo del corazón, flecha amarilla, esbozos de la
cavidad visceral, 276 μm. G-H. Aparición de la larva Veliger, Flecha roja, corazón con ventrículo y aurícula, Flecha verde,
vísceras (se logran observar gotas de vitelo), flecha azul, pie formado, flecha amarilla, aparición del ojo y flecha morada,
tentáculo ocular, 560 μm I. Post larva, se observa la formación final de la concha. 569 μm
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Figura 3. Algunos organismos que quedan adheridos a la capa protectora de ganga producida en el oviducto de la hembra de
Physa cubensis. A-B flechas azules indican gran cantidad de Chironomidos adheridos a las puestas de huevos. C. Platelmintos del
género Stenostomun y Macrostomun adheridos a la ganga de las puestas de Huevos. D. Fotografía en la que se puede observar
huevos en diferentes estadios de desarrollo y a su alrededor las algas y animales que quedan adheridos a la ganga, función
protectora de los huevos. E. Estrella roja, larva veliger en sus últimas etapas de desarrollo, estrella amarilla, larva de
chironomidae adherida a la ganga, Flecha azul, cnidario del género Hydra, adherido a la capa de ganga. F. Flecha amarilla,
presencia de anélidos del género Chaetogaster. G. Fotografia de diferentes protozoarios y micro crustáceos adheridos a las capas
de ganga.
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Es importante resaltar que en todos los estadios se
evidenció la rotación del embrión gracias a la
presencia de cilios en su superficie. Por otra parte,
la ubicación de cada embrión dentro del huevo fue
diferente en cada uno de éstos independientemente
del estadio en el que se encontraran.
En las puestas de los huevos se evidencia una capa
gelatinosa externa protectora denominada ganga
con gran cantidad de organismos adheridos a ella,
entre los que se observó protozoos pertenecientes a
los géneros Paramecium Müller , 1773, Trachelius
Schrank, 1803, Colpoda O.F. Müller, 1773,
Stylonychia Ehrenberg, 1830, Bursaria y Metopus
O.F.Müller 1773; platelmintos del género
Stenostomum Schmidt, 1848, anélidos del género
Chaetogaster Von Baer, 1827, larvas de la
subfamilia Tanypodinae (Chironomidae),
cnidarios del género Hydra Linaeus, 1758,
nematodos y Copépodos ciclopoideos, Cladóceros
del género Ceriodaphnia Dana, 1853 y ostrácodos
del género Cypris O.F. Müller, 1776 (Figura 3 A, C,
E, F Y G).
En la observación de los embriones de P. cubensis
se consideraron muertos aquellos que no mostraron
movimiento de rotación durante aproximadamente
30 seg (Passuni et al., 2008; Matzunaga et al.,
2010; ). Núñez, 2011
En dos puestas de huevos se encontraron diferentes
estadios embrionarios, es decir, una cápsula podía
tener hasta 4 estadios diferentes. En la primera se
identificaron cuatro estadios; clivaje de dos
DISCUSIÓN
células, blástula, larva trocófora y larva veliger,
mientras que en la segunda puesta se observaron
tan solo dos estadios; blástula y larva veliger. No se
encuentra información que explique este fenómeno
en el desarrollo embrionario de P. cubensis, por
ende, se plantean los siguientes argumentos, la
puesta de huevos del caracol, pudo ocurrir en una
misma cápsula desovada anteriormente en una hoja
de H. verticillata (a manera de ejemplo), por el
mismo u otro individuo perteneciente a ésta
especie estudiada, ya que, la morfología de todos
los estadios encontrados en este tipo de cápsulas, es
igual a la de los estadios de las cápsulas que no
presentan este fenómeno y son propias de la
especie en mención; produciendo así una fusión de
ambas cápsulas que contenían estadios diferentes.
Un segundo argumento hace referencia a la
reproducción del caracol; al presentar fecundación
cruzada y en muy pocos casos autofecundación,
probablemente un caracol copula con uno o más
caracoles distintos en un lapso muy corto de tiempo
y esto provoca que, antes del desove, ocurra una
fusión de dos cápsulas fecundadas en distintos
momentos.
La blástula en gasterópodos consiste en numerosas
células, cuyas posiciones fueron establecidas por
genes que activan varias vías de expresión proteica,
entre ella la vía de la proteína Nodal que produce
durante la embriogénesis de los espiralados y otros
organismos, ocasionando de esta manera la
segmentación en espiral (Shibazaki et al., 2004;
Kuroda et al., 2009; Masanori et al., 2014). Éstas
blastómeras tendrán un papel fundamental en los
planos de desarrollo del caracol influenciadas por
la vía nodal, puesto que, la disposición de las
mismas, configuran la forma y dirección de las
142
Tabla 1. Tamaño promedio de los estadios embrionarios de Physa cubensis. De = Desviación estándar.
Estadio Tamaño (μm)/ cápsula Promedio(μm) DE Rango
Huevo fecundado 189 188
186 185,5 190 188,5 187,83 1,75 0,71
2 células 188 186
185 190 189 187,5 187,58 1,85 0,86
4 células 162,5 161 163 160 163
162 161,91 1,20 0,71
8 células 188 187 188 186 190
189 188 1,41 0,42
Mórula 188,5 187 187 189 188 191 188,41 1,49 0,71
Blástula 188 189 187 190
188
188 188,33
1,03 0,28
Gástrula 250 251
250 249 252 251,5 250,58 1,11 0,28
Trocófora
276 274 275 277 276,5
278 276,08 1,42 0,42
Veliger 560
561 560
559 558 561
559,83 1,16
0,42
Postlarva
569 570 571 569,5 568 567
569,08 1,42
0,71
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
Arias-Pineda et al.
conchas del caracol adulto, además del desarrollo
posterior del mesentoblasto (William, 1987;
Masanori et al., 2014). Dicho desarrollo en los
espiralados, ocasiona que no existan cavidades
blastocélicas evidentes, tales como en
Echinodermatha o Amphibia (Celoblastulas o
Anfiblastulas). En gasterópodos aparece un tipo de
blástula típica denominada estereoblástula. La
estereoblástula del caracol es relativamente
pequeña, no posee cavidad blastocélica evidente,
es decir es virtual (Verdonk & van den Biggelaar,
1983; Shibazaki et al., 2004; Masanori et al.,
2014), y sus destinos celulares ya han sido
determinados por la serie “D” de las macrómeras,
además la disposición y orientación de las mismas
van a generar la configuración dextral o levógira de
la concha del caracol (Kuroda et al., 2009). Por su
parte, la segmentación meroblástica da lugar a
veces a una “capucha” o disco de células en el polo
animal, sobre una masa de vitelo sin segmentar.
Esta disposición se conoce como discoblástula
(Williams, 1987; Masanori et al., 2014), tal cual se
logró observar en los estadios de gástrula del
caracol P. cubensis.
La gastrulación se lleva a cabo gracias a la epibolia,
por la cual las micrómeras se multiplican y cubren a
las macrómeras vegetales para posteriormente
cubrir el embrión en su totalidad, esto provoca una
pequeña hendidura en el polo vegetal; ésta
hendidura fue identificada cuando los huevos de P.
cubensis fueron analizados al microscopio, de
igual forma, ésta hendidura permite identificar con
facilidad cuando se trata de una gástrula (Williams,
1987).
Las dos primeras segmentaciones del embrión, son
casi meridionales y producen cuatro grandes
macrómeras (marcadas A, B, C y D). En muchas
especies estas cuatro blastómeras tienen diferentes
tamaños (D es la más grande), cada cuarteto
sucesivo de micrómeras es desplazado a la derecha
o a la izquierda de una macrómera hermana
creando el patrón espiral característico. Cuando no
se desarrollan dichas blastómeras de manera
normal y adecuada, los planos y orientación de los
embriones se verán afectados, ocasionando en los
caracoles adultos malformaciones e inviabilidad
embrionaria (Shibazaki et al., 2004; Kuroda et al.,
2009; Masanori et al., 2014). Respecto a la
literatura citada, en P. cubensis fue posible la
identificación de las macrómeras (A, B, C y D) en
todos los clivajes observados, sin embargo,
específicamente en este molusco, la blastómera D
no presenta mayor tamaño respecto a las demás,
por otra parte, tiene un papel fundamental en el
desarrollo embrionario del caracol, puesto que es la
encargada de direccionar los planos de desarrollo
de caracol, en ella se expresan proteínas como la
Nodal (Masanori et al., 2014). Por otra parte, el
proceso de espiralización fue evidente, el cual en P.
cubensis se caracteriza por un enrollamiento hacia
la izquierda.
La larva trocófora nadadora solo se observa en los
arqueogasterópodos, en los pulmonados acuáticos
el estado de larva trocófora tiene lugar antes de la
eclosión, la cual desarrolla los esbozos de los
primeros órganos (corazón, músculo retractor del
pie, vísceras y concha) (Shibazaki et al., 2004;
Kuroda et al., 2009; Masanori et al., 2014). Se
evidencia que el segundo cuarteto de micrómeras
generalmente contribuye al manto formador de la
concha, el velo, la boca y el corazón. El tercer
cuarteto de macrómeras genera grandes regiones
del pie, del velo, del esófago y del corazón. La
célula 4d -el mesentoblasto- contribuye con el
riñón larval,el corazón,los músculos elevadores y
el intestino (Masanori et al., 2014). En contraste
con la literatura citada la larva trocófora de P.
cubensis fue identificada antes de la eclosión
presentando el músculo retractor del pie, vísceras y
una concha sin desarrollar; sin embargo la
visualización del corazón no se logró. La larva
veliger de casi todos los prosobranquios
dulceacuícolas y la mayoría de los pulmonados
carecen de larva veliger de vida libre, esto quiere
decir que una vez se da la eclosión sale un caracol
ya completo diminuto (desarrollo directo), esta
larva se caracteriza por presentar órganos
desarrollados (corazón, pie, concha, tentáculos y
manchas oculares). Gracias al estudio de los
estadíos embrionarios de P. cubensis se pudo
identificar la larva veliger antes de la eclosión,
además de ello, se logró evidenciar el latido del
corazón; fenómeno característico en este estadío
larval (Masanori et al., 2014).
Lo más característico de la larva velígera es el
órgano que posee para la natación y la
alimentación, el velo, que consiste en grandes
lóbulos ciliados (Shibazaki et al., 2004; Kuroda et
al., 2009), sin embargo, en el estadio larval de
veliger en P. cubensis no existe la presencia de
143
Embryonary development of Physa
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
dicho velo debido a que el desarrollo de esta larva
se da al interior de la cápsula del huevo.
Generalmente, los gasterópodos experimentan la
torsión durante la etapa de velígera, cuando la
concha y la masa visceral se enrollan en relación a
la cabeza y el pie (Shibazaki et al., 2004; Kuroda et
al., 2009; Masanori et al., 2014). En P. cubensis se
confirma esta torsión.
La presencia de nematodos, anélidos y protozoos
en el medio del que fueron recolectadas las
cápsulas inhibieron el desarrollo de los embriones;
los protozoos se encontraban en el contorno de las
cápsulas ocasionando daños a la membrana
mucilaginosa. Los nematodos (no identificados) y
anélidos, pertenecientes a la familia Naididae,
tienen una acción más perjudicial, ya que se
introducen en la cápsula y matan a los embriones
(Matzunaga et al., 2010). Para evitar la mortandad
debido a estos parásitos se cambió la muestra de
agua de origen por agua potable.
A Sebastián García por su colaboración en la
revisión y culminación de nuestro artículo. A
Camilo Cortez por contribuir con imágenes claves
para el objetivo de este estudio.
AGRADECIMIENTOS
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Received October 31, 2018.
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