The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
DIVERSITY OF TERRESTRIAL INSECTS IN FOUR VEGETABLE COMMUNITIES OF THE
REGIONAL CONSERVATION AREA (ACR) VENTANILLA WETLAND, CALLAO, PERU
DIVERSIDAD DE INSECTOS TERRESTRES EN CUATRO COMUNIDADES VEGETALES DEL
ÁREA DE CONSERVACIÓN REGIONAL (ACR) HUMEDALES DE VENTANILLA, CALLAO, PERÚ
1Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional
Federico Villarreal. El Agustino, Lima, Perú.
2Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Santiago de Surco, Limas, Perú.
Corresponding author: E-mail: joseiannacone@gmail.com
1 1 1,2
Pável Sivrac Sánchez-Flores ; Lorena Alvariño & José Iannacone
ABSTRACT
Keywords: alpha diversity – beta diversity – entomofauna – plant communities – trophic guilds – wetlands
The Area of Regional Conservation (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Peru, belongs to a group of
coastal ecosystems of great ecological importance in Peru. With the objective of evaluating the diversity
of terrestrial insects in four plant communities in this ecosystem: Salicornia grassland, grassland, rushes,
and cattail stands, monthly samplings were carried out between December-2010 and April-2011. Five
collection methods were used: (1) pitfall traps (simple) (2) pitfall traps (necrotraps), (3) Malaise traps, (4)
aerial collection with a hand held net, and (5) manual collection. It Alpha and beta diversity indexes at the
level of morphospecies, families and orders for terrestrial insects were quantified, as is the most adequate
to evaluate wetlands. We identified 150 morphospecies, 73 families and nine orders of terrestrial insects.
The largest number of specimens collected was from the Malaise traps (57%). The vegetal community
with the richest species was the Salicornia grassland, rushes, grassland, and cattail stands in that order. The
proportion of trophic guilds based on the abundance of terrestrial insects was 39% for phytophagous, 34%
for predators, 20% for detritivores, and 7% for parasitoids. Only, the Margalef index at the level of
morphospecies and families correlated with the environmental temperature. Alpha diversity indices were
not associated with relative humidity. The qualitative and quantitative beta diversity dendrograms
indicate that in the community of terrestrial insects in the Salicornia grassland, and the rushes they are
quite similar to each other. The greatest abundance of terrestrial insects was observed in Diptera in the
months of March-2011 and December-2010. The results show that the family taxonomic resolution is
adequate to evaluate the diversity of terrestrial entomofauna in the wetlands of Ventanilla, Callao, Peru.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 9 7 1 ene jun 73-94
RESUMEN
Palabras clave: comunidades vegetales – diversidad alfa – diversidad beta – entomofauna – gremios tróficos – humedales
El Área de Conservación Regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú, pertenece a un grupo de
ecosistemas costeros de gran importancia ecológica en el Perú. Con el objetivo de evaluar la diversidad de
insectos terrestres en cuatro comunidades vegetales en este ecosistema: Salicornial, Gramadal, Juncal y
Totoral, se efectuaron muestreos mensuales entre diciembre-2010 a abril-2011. Cinco métodos de colecta
fueron empleados: (1) trampas pitfall (simples) (2) trampas pitfall (necrotrampas), (3) trampas Malaise,
(4) colecta con red aérea, y (5) colecta manual. Se comparó cual los índices de diversidad alfa y beta a nivel
de morfoespecies, familias y órdenes para los insectos terrestres es el más adecuado para evaluar
humedales. Se identificaron 150 morfoespecies, 73 familias y nueve órdenes de insectos terrestres. El
mayor número de especímenes colectados fue para las trampas Malaise (57%). La comunidad vegetal con
mayor riqueza de especies fue la Salicornial, seguida de Juncal, Gramadal y Totoral. Los resultados de
acumulación de taxas, indicaron que el muestreo registró la mayoría de morfoespecies, familias, y
órdenes esperadas en este estudio. La proporción de gremios tróficos en base a la abundancia de insectos
terrestres fue del 39% para fitofágos, 34% para depredadores, 20% para detritívoros, y 7% para
parasitoides. Únicamente, el índice de Margalef a nivel de morfoespecies y de familias se correlacionó
con la temperatura ambiental. Los índices de diversidad alfa no se asociaron con la humedad relativa. Los
dendrogramas de diversidad beta cualitativos y cuantitativos nos indican que en la comunidad de insectos
terrestres en el Salicornial y el Juncal son bastante similares entre sí. La mayor abundancia de insectos
terrestres se observó en Diptera en los meses de marzo-2011 y diciembre-2010. Los resultados muestran
que la resolución taxonómica de familia es adecuada para evaluar la diversidad de la entomofauna
terrestre en los humedales de Ventanilla, Callao, Perú.
INTRODUCCIÓN
74
El ACR Humedales de Ventanilla ha sido sometido
a diferentes presiones y amenazas, como las
invasiones urbanas, la acumulación de residuos
sólidos, la contaminación biológica y química,
entre otros (GRC-GRRNGMA, 2009; Fajardo-
Vidal et al., 2017; Rodríguez et al., 2017), que han
dado como resultado la pérdida de un gran
porcentaje de su extensión, siendo en la actualidad
275,45 ha, las reconocidas como ACR (GRC-
GRRNGMA, 2009) y con potencial para el
desarrollo de investigaciones, así como para el
aprovechamiento económico de sus servicios,
como por ejemplo el turismo y recreación, entre
otros (GRC-GRRNGMA, 2009; Rojas-Rieckhof,
2010).
En este ecosistema, se han hecho principalmente
investigaciones sobre aves acuáticas,
invertebrados y sobre la composición vegetal del
mismo (Álvarez & Iannacone, 2007; GRC-
GRRNGMA, 2009; Aponte & Ramírez, 2014;
Carazas et al., 2015; Vizcardo & Gil-Kodaka,
2015). Sin embargo, es importante el rol que
cumplen los insectos en este tipo de ecosistemas,
pues realizan funciones como la polinización,
La importancia de los humedales como
ecosistemas proveedores de servicios en beneficio
del ser humano ha sido reconocida en las últimas
décadas, y ha dado lugar a la creación de una
convención denominada Ramsar, firmada en la
ciudad del mismo nombre, en Irán, en el año de
1971, relativa a los humedales de importancia
internacional, especialmente como hábitat de aves
acuáticas (ECM, 2005; De Groot et al., 2007;
MINAM, 2015; Servat et al., 2018). Los
humedales son considerados grandes reguladores
del cambio climático (Gumbricht et al., 2017).
Los Humedales de Ventanilla no figuran dentro de
la lista de sitios Ramsar en el Perú (GRC-
GRRNGMA, 2009), pero han sido reconocidos
como lugar de descanso de alrededor de 70
especies de aves acuáticas entre residentes y
migratorias (Álvarez & Iannacone, 2007; Álvarez
& Iannacone, 2008), y se le ha dado la categoría de
Área de Conservación Regional (ACR) para la
región Callao, Perú (GRC-GRRNGMA, 2009).
Sánchez-Flores et al.
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descomposición y eliminación de residuos
orgánicos del medio, y hacen disponible la energía
para otros niveles tróficos (Batzer & Wissinger,
1996; Paredes et al., 2007; UICN, 2008; Alarcón &
Iannacone, 2014; Chowdhury et al., 2017), siendo
por esto vitales para el sostenimiento de estos
ecosistemas, caracterizados por una alta
productividad vegetal (ECM, 2005; Alarcón &
Iannacone, 2014; Aponte et al., 2018).
Desde un punto de vista ecológico, los insectos
juegan un rol importante en diversos procesos:
traslocacion de energía, consumidores primarios y
secundarios, aporte de nutrientes, alimento para los
otros grupos animales e indicadores de las
funciones de los ecosistemas (Medianero &
Samaniego, 2004; Amalina et al., 2009; Alarcón &
Iannacone, 2014; Huauya & Huamaní, 2014; Mone
et al., 2014; Alvarado et al., 2015; Gu et al., 2016;
Chowdhury et al., 2017; Noriega et al., 2018). En
el caso de los humedales los insectos presentan una
función fundamental como alimento para las aves
acuaticas que visitan estos ecosistemas (Blanco,
1999; Alarcón & Iannacone, 2014).
Por otro lado, muchas especies de insectos son de
alto interés para el hombre. Como plagas agrícolas
al causar importantes pérdidas económicas
anuales, o por su importancia médica como
vectores de enfermedades (Gilbert & Hamilton,
1983; Center et al., 1999; Mone et al., 2014;
Pearsons & Tooker, 2017). En los humedales la
presencia de mosquitos esta regulada por otros
insectos (García et al., 1996), cuya composición y
riqueza de especies estan relacionadas con factores
de perturbación antrópica: depósito de rellenos,
establecimiento de ganados, y acumulación de
basura (Sánchez & Amat, 2005), factores
antrópicos de gran relevancia en los humedales
costeros (Ubillús & Ramírez, 2011) y que para el
caso del ACR Humedales de Ventanilla es de gran
importancia (GRC-GRRNGMA, 2009).
La diversidad de insectos terrestres puede estar
relacionada con la diversidad de la vegetación en
los humedales (Brose, 2003). Gu et al. (2011)
señalan que los diferentes tipos de hábitats en los
humedales tienen una influencia en la diversidad de
insectos. Bailey et al. (2001) señalan que la
resolución taxonómica de la taxa familia en
algunas bioevaluaciones de diversidad pudiera ser
apropiada y adecuada. Otros autores argumentan
que la identificación taxonómica de alto nivel
como la de taxa familia denominada “especie
subrogada” en evaluaciones biológicas en algunos
grupos de insectos, justifica esta resolución
taxonómica por factores como la relación costo-
beneficio, y la falta de taxónomos e información
confiable sobre la distribución y diversidad de las
especies (Giehl et al., 2014; Bozzuto &
Blanckenhorn, 2017).
A la fecha, no se han realizado investigaciones que
evalúen la relación entre la diversidad de insectos
terrestres y las comunidades vegetales en el
humedal de Ventanilla, Callao, Perú. Además para
estudios de diversidad de la entomofauna terrestre
será suficiente la resolución taxonómica de familia,
o se requerirá siempre el nivel taxonómico de
morfoespecies en el humedal de Ventanilla, Callao,
Perú?
El objetivo del presente estudio fue evaluar la
diversidad de insectos terrestres en las
comunidades vegetales del ACR Humedales de
Ventanilla, Callao, Perú.
Población y muestra de estudio: El ACR
Humedales de Ventanilla se localiza en el distrito
de Ventanilla, Callao, Perú, en la zona norte y
contigua a la faja costera de la región Callao (77º 7'
43'' 77º 9' 32'' LO; 11º 51' 23'' - 11º 52' 42'' LS)
(Figura 1). Su extensión total es 275,45 has. Es
administrado por el Gobierno Regional del Callao.
Corresponde al sector menos lluvioso de la cuenca
del rio Chillón, zona de clima muy seco, y con una
temperatura media anual de 19,75°C. Se reconocen
cuatro biotopos o comunidades vegetales
dominantes: Salicornial, Juncal, Gramadal y
Totoral (Figura 1) (GRC-GRRNGMA, 2009).
Vegetación: Se reconocieron 4 Biotopos o
comunidades vegetales dominantes en el ACR
Humedales de Ventanilla (Sánchez-Flores, 2012):
(1) Salicornial, (2) Gramadal, (3) Juncal y (4)
Totoral.
Salicornial: Es la asociación vegetal dominante,
MATERIALES Y MÉTODOS
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
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con 79,3 has. La especie predominante es
Sarcocornia neei (Lag.) M.A. Alonso & M.B.
Crespo (Amaranthaceae). Se desarrolla
principalmente en sustratos arenosos de húmedad
variable, asociados a espejos de agua temporales
que afloran en algunas zonas. El salicornial se
caracteriza por la presencia de plantas suculentas
de hasta 1 m de alto, tolerantes a suelos con altas
concentraciones de sales.
Gramadal: Con 43,2 ha es la segunda asociación
dominante dentro del ecosistema, las especies
vegetales predominantes son Sporobolus
virginicus (L.) Kunth y Distichlis spicata (L.)
Greene (Grama salada) (Poaceae). Se desarrollan
en suelos arenosos de húmedad variable, asociados
a espejos de agua temporales que afloran en
algunas zonas. El gramadal se caracteriza por la
presencia de manojos o almohadillas de 20 a 50 cm,
alcanzando 1 m en algunos sectores.
Juncal: Se encuentra cubriendo 4,2 ha. Las
especies vegetales dominantes son Schoenoplectus
americanus (Pers.) Volkart ex Schinz & R. Keller y
Cyperus laevigatus Humb. & Bonpl. ex Willd
(Cyperaceae). Se desarrolla en suelos de sustratos
inundados, asociados principalmente a espejos de
agua permanentes. Se caracteriza por la presencia
de plantas de 0,5 a 1 m, donde las comunidades de
S. americanus de tamaño significativo se conocen
como “juncales”, siendo extraídas para artesanías
por personas de las zonas aledañas como parte de
un intento de acercar a los habitantes de estas zonas
en el manejo del ACR.
Totoral: Se encuentra cubriendo 4,2 ha. La especie
vegetal predominante es Schoenoplectus
californicus (C.A. Mey.) Soják 1972 (Cyperaceae):
Además, está presente Typha domingensis Pers.
1807 (Thypaceae). Se desarrollan siempre en
suelos de sustrato inundado, asociándose a espejos
de agua permanentes. El totoral se caracteriza por
la presencia de plantas de hasta 3 m de altura, con
raíces fuertemente adheridas al sustrato inundado.
Esta comunidad presentó problemas durante su
muestreo, pues el área era frecuentada por
pobladores de las zonas aledañas. Hubo pérdida de
dos trampas Malaise, las trampas pitfall no
pudieron ser instaladas por lo inundado de esta
comunidad. Debido a ésto, el muestreo de esta
comunidad se limitó a la colecta directa, y a la
colecta con red áerea.
Espejos de agua: Superficies cubiertas de agua,
temporales o permanentes que caracterizan a los
Humedales. Se encuentran cubriendo 11,7 has.
Temperatura y Humedad Relativa: Se obtuvieron
de los datos históricos de la estación meteorológica
de Ancón (ESMAR) disponible en la página web
del SENAMHI (Servicio Nacional de
Meteorología e Hidrología del Perú) (T °C y HR
%).
Métodos de colecta (Márquez, 2005; Triplehorn &
Johnson, 2005): Las cinco técnicas de colecta de
ejemplares de la entomofauna fueron los
siguientes.
Trampas Pitfall (simples y necrotrampas): Este
método recogió la fauna de la superficie del suelo
de manera estandarizada para determinar su
densidad en un período de tres días/mes. Se
instalaron dos series de 10 trampas de caída en un
transecto de 100 m por cada serie. Se hicieron
hoyos en el suelo, y fueron colocadas las trampas,
las cuales consistieron en vasos plásticos
descartables de 18 oz, a los cuales se les agregó
agua con detergente y sal. La separación entre cada
trampa fue de 10 m. Se utilizarón dos variedades,
trampa pitfall simple para la primera serie, y
necrotrampas para la segunda serie de trampas, en
este caso se utilizó carne de vacuno en
descomposición como cebo. La lectura de trampas
de realizó a las 72 h (Vélez-Azañero & Lizárraga-
Travaglini, 2013; Boetzl et al., 2018; Gomes et al.,
2018).
Trampas Malaise: Este método determinó la
densidad de los insectos voladores en un período
tiempo de cinco días/mes. Se instaló una trampa de
intersección de vuelo tipo Malaise por cada
comunidad estudiada, por un período de cinco días.
Esta trampa fue diseñada con tubos y tul a manera
de tienda de campaña para la captura de los insectos
voladores. En la parte más alta se colocó un frasco
colector con alcohol etílico al 70 % para la muerte y
preservacion de los insectos colectados. La lectura
de trampas se realizó a las 120 h (Campbell &
Hanula, 2007; Sheikh et al., 2016).
Colecta con Red aérea (activa): Se utilizó una red
entomológica para la busqueda activa de insectos
voladores en un transecto de 100 m, realizandose
pases dobles sobre la vegetación durante un
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período de 1 h/mensual en cada comunidad
vegetal.
Colecta Manual (activa): Se hizo la búsqueda
directa de insectos sobre sustratos florales,
caulinares, herbáceos, debajo de piedras durante un
período de 1h en cada comunidad vegetal.
Preservación del material biológico: Los
ejemplares colectados fueron preservados en
alcohol etílico al 70% en frascos de vidrio
debidamente etiquetados con el lugar de colecta,
fecha, y nombre del colector. Algunas especies se
sacrificaron en cámara letal, y luego fueron
conservadas en alcohol etílico al 70%. Las
mariposas y polillas se conservaron en sobres
entomologicos de papel “glassine” con el fin de
evitar la perdida de escamas (Márquez, 2005;
Triplehorn & Johnson, 2005).
Montaje de muestras: En esta etapa se efectuó el
conteo de los ejemplares por morfoespecie, y la
identificación taxonómica a nivel de familia, o
hasta especie de ser posible. Para la clasificación
taxonómica se utilizaron claves especializadas
dicotómicas disponibles, y para la diferenciación
de las morfoespecies se comparó la venación alar,
el patrón de coloración y el tamaño de los
individuos adultos. Así como la presencia de
pubescencias y microesculturas (McAlpine et al.,
1981; Triplehorn & Johnson, 2005). Para el
montaje de especimenes, se seleccionaron las
muestras mejor conservadas, las cuales fueron
retiradas del alcohol etílico y se depositaron sobre
placas petri para su manipulacion. Se utilizaron
alfileres entomológicos, y el procedimiento se
realizó deacuerdo a lo propuesto por la bibliografía
para cada orden de insectos. Fue necesario el uso
de extensores alares para el caso de los lepidópteros
(Márquez, 2005; Triplehorn & Johnson, 2005).
Procesamiento de datos:
El análisis se efectuó a nivel de morfoespecies, a
nivel de familias (excluyendóse para el análisis las
morfoespecies no identificadas), y a nivel de
órdenes. Se analizó diversidad de insectos para: (1)
cada comunidad vegetal, (2) meses de muestreo y
(3) gremio trófico. La data completa de la
entomofauna puede ser consultada en Sánchez-
Flores (2012) o solicitada al autor por
correspondencia.
Diversidad alfa: Se determinó la riqueza de
especies (S), la abundancia de especímenes en base
al número de individuos (N) y el índice de Margalef
(d) para la entomofauna terrestre. Tambien se
utilizaron índices basados en la estructura de las
comunidades, como equidad de Pielou (J),
Shannon-Wienner (H´) y dominancia de Simpson
() (Moreno, 2001). Para evaluar la influencia del
menor esfuerzo de muestreo para el caso de la
comunidad vegetal de Totoral, se repitió el análisis
tomando en cuenta solo aquellos métodos de
muestreo comunes a las cuatro comunidades
vegetales (red aérea y colecta directa). El programa
estadístico Past 3.22 para Windows fue usado para
determinar la diversidad alfa (Hammer et al.,
2001). Asimismo, se hizo el análisis de
acumulación se especies, según el modelo de
Clench (Sppacum), para las cuatro comunidades
vegetales (Moreno, 2001). Para los cálculos de
acumulación de especies se utilizaron los
programas EstimateSWin752 (Colwell, 2005), y
Species Accumulation (CIMAT, 2003).
Los índices mensuales de diversidad alfa para la
entomofauna terrestre y los datos mensuales de
temperatura y humedad relativa fueron analizados
mediante una correlación de Spearman (r )
s
(p<0,05), con el programa estadístico SPSS
versión 18,0 (IBM, 2009).
Diversidad beta: Se hizo la comparación de la
diversidad entre las diferentes comunidades
vegetales, en base a los índices de similitud
cualitativo de Jaccard y cuantitativo de Bray-Curtis
(Moreno, 2001). Para el cálculo de estos dos
índices se empleó el programa estadístico Past 3.22
para Windows (Hammer et al., 2001).
Para la asignación de gremios tróficos se utilizó la
informacion sobre los comportamientos
alimenticios a nivel de familia disponible en la
literatura especializada, y se utilizaron los criterios
propuestos por Iannacone et al. (2000) y Noriega et
al. (2018). Se asignaron 4 categorías: detritívoros
(D), fitófagos (F), depredadores (P) y parasitoides
(Par).
Caracterización general de la entomofauna: La
RESULTADOS
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riqueza taxonómica de la entomofauna terrestre
para todo el ecosistema fue 9 órdenes, 72 familias y
150 morfoespecies de insectos, colectándose un
total de 3622 especímenes (Tablas 1 y 2). El orden
Diptera fue el más abundante, y el más diverso (34
% del total de morfoespecies colectadas). El
segundo orden en número de especímenes fue
Coleoptera, seguido de Hymenoptera y
Lepidoptera. En menores proporciones estuvieron
presentes los órdenes Hemiptera, Odonata,
Orthoptera, y Neuroptera (Tablas 1 y 2). El orden
que presentó mayor diversidad de familias fue
Diptera y Coleoptera. Las familias que presentaron
las mayores abundancias de individuos fueron
Tabanidae y Gelechiidae (Tabla 2).
La proporción de gremios tróficos respecto de las
familias presentes en el ecosistema fue mayor para
los fitofágos (49%), seguido de depredadores
(28%), detritívoros (15%) y parasitoides (8%).
La proporción de gremios tróficos en base a la
abundancia de insectos terrestres fue de 39% para
fitofágos, 34% para depredadores, 20% para
detritívoros, y de 7% para los parasitoides en
relación al número de especímenes (Tabla 3).
Sobre los métodos de muestreo, el mayor número
de especimenes colectados fue para las trampas
Malaise (57%), seguido de la red aérea (14%),
pitfall mas cebo (11%), colecta directa (10%) y
finalmente, pitfall simple (8%) (Tabla 4).
Comunidades vegetales
Diversidad alfa: A nivel de morfoespecies y de
familias de insectos terrestres, la comunidad
vegetal con mayor riqueza específica e índice de
Margalef fue la Salicornial (Tabla 5). A nivel de
órdenes las comunidades de Salicornial, Juncal, y
Gramadal presentaron valores iguales, con
representantes para los nueve órdenes colectados
en cada una de ellas, mientras que el Totoral solo
presentó representantes para 6 órdenes de insectos.
A nivel de órdenes fue el Gramadal el que presentó
el mayor valor, seguido de Salicornial, Juncal y
Totoral (Tabla 5). El índice de dominancia de
Simpson, a nivel de morfoespecies y de familias,
mostró el mayor valor para la comunidad de
Gramadal. Esta tendencia cambió a nivel de
órdenes, donde: Salicornial > Juncal > Totoral >
Gramadal (Tabla 5).
El índice Shannon–Wiener, a nivel de
morfoespecies y órdenes, arrojó el valor más alto
para Salicornial. A nivel de familias el valor más
alto se obtuvo para la comunidad de Gramadal. El
índice de equidad de Pielou a nivel de
morfoespecies y familias y órdenes, mostró el valor
más alto para la comunidad de Totoral (Tabla 5).
Los resultados de acumulación de especies
mostraron altos porcentajes de entomofauna
muestreada sobre la estimada para las cuatro
comunidades vegetales, a nivel de morfoespecies,
familias y órdenes. Asi, para el análisis a nivel de
morfoespecies y familias, la comunidad con el
mayor porcentaje estimado fue la de totoral (Tabla
5). A nivel de órdenes el mayor porcentaje
estimado lo presentaron las comunidades vegetales
de Juncal y Gramadal (Tabla 5).
Diversidad Beta: Los valores de similitud a nivel
de morfoespecies de los insectos terrestres
mediante el dendrograma empleando el índice
cualitativo de Jaccard y el cuantitativo de Bray-
Curtis, para el análisis general y para el análisis que
excluye los métodos de colecta no comunes a las
cuatro comunidades, son mostrados en la figuras
2abcd. Estas figuras muestran el mismo patrón con
dos grupos fácilmente distinguibles, el más grande
formado por las comunidades de Juncal y
Salicornial, seguidos de Gramadal, y otro mas
pequeño y de baja similitud que es el Totoral.
Los valores de similitud a nivel de familias de los
insectos terrestres mediante el dendrograma
empleando el índice cualitativo de Jaccard y el
cuantitativo de Bray-Curtis, para el análisis general
y para el análisis que excluye los métodos de
colecta no comunes a las cuatro comunidades, son
mostrados en la figuras 3abcd. Estas figuras
muestran el mismo patrón con dos grupos
fácilmente distinguibles, el más grande formado
por las comunidades de Juncal y Salicornial,
seguidos de Gramadal, y otro más pequeño y de
baja similitud que es el Totoral. Únicamente para el
índice cualitativo de Jaccard, que excluye los
métodos de colecta no comunes a las cuatro
comunidades, el Gramadal mostró la más baja
similitud.
Los valores de similitud a nivel de Órdenes de los
insectos terrestres mediante el dendrograma
empleando el índice cualitativo de Jaccard y el
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cuantitativo de Bray-Curtis, para el análisis general
y para el análisis que excluye los métodos de
colecta no comunes a las cuatro comunidades, son
mostrados en la figuras 4abcd. Estas figuras
muestran el mismo patrón con dos grupos
fácilmente distinguibles, el más grande formado
por las comunidades de Juncal y Salicornial y
Gramadal, y el otro de baja similitud que es el
Totoral.
Meses de colecta
Diversidad alfa: La mayor abundancia de insectos
terrestres se observó en Diptera en los meses de
mar y dic. En cambio en Coleoptera, se vio en feb y
mar (Tabla 6). A nivel de morfoespecies de insectos
terrestres se muestra que el mes de colecta de
mayor riqueza específica (S) fue feb. Mientras que
a nivel de familias el mes de mayor riqueza fue el de
mar. A nivel de órdenes, en casi todos los meses el
número de órdenes fue similar (Tabla 7). El índice
de Margalef (d), a nivel de morfoespecies, familias
y órdenes arroja valores altos para el mes de feb
(Tabla 7). El índice de equidad de Pielou y el de
Shannon–Wiener a nivel de morfoespecies,
familias y órdenes mostraron los valores más altos
para el mes de ene (Tabla 7). El índice de Simpson,
a nivel de morfoespecies, familia y órdenes
presentaron los valores más bajos en ene (Tabla 7).
Correlación de Spearman: El análisis de
correlación entre los índices de diversidad alfa a
nivel de morfoespecies de los insectos terrestres y
los datos de temperatura mensual muestran una
correlación significativa con la riqueza de especies
y con el índice de Margalef (p<0,05). Los
resultados del análisis de correlación entre los
índices de diversidad alfa a nivel de familia y los
datos de temperatura muestran una correlación
significativa únicamente con el índice de Margalef
(p<0,05). La humedad relativa no mostró
correlación significativa con ninguno de los
índices de diversidad alfa a nivel de morfoespecies
y de familia (p>0,05). El análisis de correlación a
nivel de órdenes entre los índices de diversidad alfa
y los datos de temperatura y humedad relativa no
mostraron correlación significativa (p>0,05).
Diversidad Beta: Los valores de similitud a nivel
de morfoespecies, de familias y de órdenes de los
insectos terrestres mediante el dendrograma
empleando el índice cualitativo de Jaccard y el
cuantitativo de Bray-Curtis se muestran en la
figuras 5abcdef. Estas figuras para morfoespecies y
familias muestran un patrón similar con dos grupos
fácilmente distinguibles, uno formado por ene y
feb, luego dic y el otro grupo por mar y abr. El
dendrograma de similitud a nivel órdenes mostró
un patrón diferente, siendo dic el menos asociado
según Jaccard, y mar según Bray-Curtis (fig. 5ef).
Tabla 1. Abundancia de insectos por orden en cuatro comunidades vegetales del área de conservación regional
(ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú.
Orden
Salicornial
Juncal
Gramadal Totoral Total
Coleoptera
172
203
172 37 584
Dermaptera
11
25
34 0 70
Diptera
557
616
443 32 1648
Hemiptera
92
65
49 1 207
Hymenoptera
118
127
74 32 351
Lepidoptera
210
215
75 17 517
Neuroptera
6
1
1 0 8
Odonata
61
61
39 29 190
Orthoptera
19
11
17 0 47
Total general
1246
1324
904 148 3622
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
Tabla 2. Abundancia de insectos por Familia en cuatro comunidades vegetales del área de conservación regional
(ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú.
Orden Familia Salicornial Juncal
Gramadal
Totoral
Total
Coleoptera Bostrichidae 0 2 1 0
3
Carabidae 11 12 1 15
39
Cerambycidae 4 6 1 0
11
Chelonariidae 1 0 5 0
6
Chrysomelidae 43 10 6 0
59
Coccinellidae 40 108 27 20
195
Cucurlionidae 6 14 59 0
79
Elateridae 14 6 0 0
20
Mordellidae
3
0
0
0
3
Nitidulidae
4
3
1
0
8
Ptiliidae
6
0
0
0
6
Scarabaeidae
1
0
2
0
3
Staphylinidae
6
2
59
0
67
Tenebrionidae
33
39
8
2
82
No identicado
0
1
2
0
3
Dermaptera
Labiduridae
11
25
34
0
70
Diptera
Agromyzidae
0
0
3
0
3
Asilidae
6
5
0
1
12
Bombyliidae
11
2
2
8
23
Calliphoridae
4
7
6
0
17
Ceratopogonidae
7
14
20
0
41
Chironomidae
80
62
12
0
154
Chyromyidae
3
0
2
0
5
Culicidae
15
21
10
0
46
Dolichopodidae
21
35
28
0
84
Ephydridae
10
48
56
0
114
Lauxaniidae
1
2
1
0
4
Muscidae
23
43
25
1
92
Otitidae
107
24
28
0
159
Phoridae
52
16
73
0
141
Pipunculidae
0
0
4
0
4
Sarcophagidae
1
11
12
4
28
Stratiomyidae
15
18
17
4
54
Syrphidae
2
11
5
1
19
Tabanidae
122
156
72
13
363
Tachinidae
4
2
1
0
7
Tephritidae
1
0
0
0
1
Tipulidae
38
47
35
0
120
No identicado
34
92
31
0
157
Hemiptera
Cicadellidae
19
15
12
0
46
Cixiidae
31
30
28
0
89
Lygaeidae
12
0
0
0
12
Miridae 4 1 0 0 5
Nabidae 1 0 0 0 1
Pentatomidae 23 17 4 1 45
Reduviidae 2 2 5 0 9
Sánchez-Flores et al.
Continúa Tabla 2
80
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
Hymenoptera Apidae 1 0 1 0
2
Braconidae 4 4 1 0
9
Chalcididae 18 8 5 0
31
Crabronidae 25 26 13 14
78
Cynipidae 0 0 3 0
3
Halictidae 4 14 0 0
18
Ichneumonidae 3 22 5 1
31
Mutillidae 37 19 15 10
81
Pompilidae 16 20 27 5
68
Sphecidae
7
6
4
2
19
Vespidae
2
5
0
0
7
No identicado
1
3
0
0
4
Lepidoptera
Arctiidae
14
30
12
17
73
Gelechiidae
147
122
44
0
313
Hesperiidae
5
9
4
0
18
Lycaenidae
7
2
1
0
10
Noctuidae
36
48
12
0
96
Nymphalidae
0
1
0
0
1
Pieridae
1
0
0
0
1
Pterophoridae
0
3
2
0
5
Neuroptera
Chrysopidae
2
1
1
0
4
Hemerobiidae
2
0
0
0
2
Myrmeleontidae
2
0
0
0
2
Odonata
Aeshnidae
5
5
0
5
15
Coenagrionidae
41
34
31
15
121
Libelullidae
15
22
8
9
54
Orthoptera
Acrididae
0
0
1
0
1
Gryllidae 19 8 13 0 40
Tettigoniidae 0 3 3 0 6
Total general 1246 1324 904 148 3622
Tabla 3. Abundancia de insectos por gremio trófico en cuatro comunidades vegetales del área de conservación
regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. D = detritívoro. F= fitófago. P = Depredador. Par =
Parasitoide.
Gremio tróco
Salicornial
Juncal Gramadal Totoral Total
D
314
207 168 7 696
F
487
488 342 31 1348
P
328
458 307 94 1187
Par
82
75 54 16 227
Total general
1211
1228 871 148 3458
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
Continúa Tabla 2
81
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
Tabla 4. Abundancia de insectos por tipo de trampa en cuatro comunidades vegetales del área de conservación
regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. * = Perdida de trampas por inundaciones.
Método de colecta
Salicornial
Juncal Gramadal Totoral Total
Colecta directa
111
109
85 47 352
Pitfall
95
91
109 * 295
Pitfall + Cebo
109
121
174 * 404
Red aérea
155
149
119 101 524
Trampa Malaise
776
854
417 * 2 047
Total general 1246 1324 904 148 3622
Tabla 5. Análisis de diversidad alfa de los insectos en cuatro comunidades vegetales del área de conservación
regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. S = riqueza de especies; N = número de individuos; d =
índice de Margalef; J' = equidad de Pielou; H' = índice de Shannon-Wiener; = índice de Simpson; Sppacum =
acumulación de especies. A = Morfoespecies; B = Familias; C = Órdenes.
S
N
d
J' H'
l
Sppaccum (%)
Salicornial
A
111
1246
15,43 0,80 3,77 0,04 73,97
B
64
1231
8,85 0,83 3,45 0,04 88,59
C
9
1246
1,12 0,74 1,62 0,26 94,83
Juncal
A
101
1324
13,91 0,80 3,72 0,04 81,27
B
56
1310
7,66 0,85 3,42 0,04 94,77
C
9
1324
1,11 0,71 1,57 0,28 100
Gramadal
A
93
904
13,52 0,82 3,72 0,03 73,80
B
57
885
8,25 0,85 3,45 0,04 91,92
C
9
904
1,17 0,71 1,57 0,29 100
Totoral
A
32
148
6,20 0,86 3,00 0,06 84,16
B
20
148
3,80 0,88 2,63 0,07 117,80
C 6 148 1,00 0,89 1,61 0,29 82,96
Tabla 6. Abundancia de insectos por Orden por mes de evaluación del área de conservación regional (ACR)
Humedales de Ventanilla, Callao, Perú.
2010
2011
Orden
dic
ene
feb mar abr Total
Coleoptera
108
100
140 135 101 584
Dermaptera
21
5
25 12 7 70
Diptera
340
199
281 504 324 1648
Hemiptera
29
42
40 49 47 207
Hymenoptera
52
61
67 98 73 351
Lepidoptera
115
93
108 99 102 517
Neuroptera
3
2 1 2 8
Odonata
48
36
32 41 33 190
Orthoptera
8
6
12 13 8 47
Total general
721
545
707 952 697 3622
Sánchez-Flores et al.
82
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
Tabla 7. Análisis de diversidad alfa de los insectos asociados para los cinco meses de colecta del área de
conservación regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. S = riqueza de especies; N = número de
individuos; d = índice de Margalef; J' = equidad de Pielou; H' = índice de Shannon-Wiener; = índice de Simpson. A
= Morfoespecies; B = Familias; C = Órdenes.
meses
S
N
d J' H'
l
dic
A
75
721
11,25 0,81 3,49 0,05
B
47
687
7,04 0,83 3,20 0,06
C
8
721
1,06 0,76 1,58 0,28
ene
A
87
545
13,65 0,87 3,90 0,03
B
54
540
8,42 0,88 3,53 0,03
C
9
545
1,27 0,78 1,72 0,21
feb
A
97
707
14,63 0,82 3,77 0,04
B
57
684
8,57 0,85 3,44 0,04
C
9
707
1,21 0,77 1,70 0,23
mar
A
96
952
13,85 0,83 3,79 0,03
B
59
873
8,56 0,85 3,47 0,04
C
9
952
1,16 0,67 1,49 0,32
abr
A
89
697
13,44 0,83 3,73 0,04
B
55
674
8,29 0,85 3,43 0,04
C
9
697
1,22 0,72 1,59 0,27
Figura 1. Área de muestreo del área de conservación regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú.
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
83
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
Similitud
Totoral
Gramadal
Juncal
Salicornial
0,32
0,4
0,48
0,56
0,64
0,72
0,8
0,88
0,96
Similitud
Gramadal
Juncal
Totoral
Salicornial
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
Similitud
Totoral
Gramadal
Juncal
Salicornial
0,48
0,54
0,6
0,66
0,72
0,78
0,84
0,9
0,96
Similitud
Totoral
Juncal
Salicornial
Gramadal
a b
c d
Figura 2. Diversidad beta con el análisis de similitud a nivel de morfoespecies de insectos en cuatro comunidades vegetales del
área de conservación regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. a. Jaccard. b. Jaccard. Excluyendo métodos de
colecta no comunes. c. Bray - Curtis. d. Bray - Curtis. Excluyendo métodos de colecta no comunes.
Sánchez-Flores et al.
84
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
0,32
0,4
0,48
0,56
0,64
0,72
0,8
0,88
0,96
Totoral
Juncal
Gramadal
Salicornial
0,48
0,54
0,6
0,66
0,72
0,78
0,84
0,9
0,96
Gramadal
Juncal
Totoral
Salicornial
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
Totoral
Gramadal
Juncal
Salicornial
0,55
0,6
0,65
0,7
0,75
0,8
0,85
0,9
0,95
Totoral
Juncal
Salicornial
Gramadal
c
b a
d
Figura 3. Diversidad beta con el análisis de similitud a nivel de familias de insectos en cuatro comunidades vegetales del área de
conservación regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. a. Jaccard. b. Jaccard. Excluyendo métodos de colecta no
comunes. c. Bray - Curtis. d. Bray - Curtis. Excluyendo métodos de colecta no comunes.
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
SimilitudSimilitud
SimilitudSimilitud
85
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
0,64
0,68
0,72
0,76
0,8
0,84
0,88
0,92
0,96
Totoral
Gramadal
Juncal
Salcornial
0,75
0,78
0,81
0,84
0,87
0,9
0,93
0,96
0,99
Totoral
Gramadal
Juncal
Salicornial
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
Totoral
Gramadal
Juncal
Salcornial
0,72
0,75
0,78
0,81
0,84
0,87
0,9
0,93
0,96
0,99
Totoral
Gramadal
Juncal
Salicornial
d c
a b
Figura 4. Diversidad beta con el análisis de similitud a nivel de Órdenes de insectos en cuatro comunidades vegetales del área de
conservación regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. a. Jaccard. b. Jaccard. Excluyendo métodos de colecta no
comunes. c. Bray - Curtis. d. Bray - Curtis. Excluyendo métodos de colecta no comunes.
Sánchez-Flores et al.
SimilitudSimilitud
SimilitudSimilitud
86
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
0,54
0,6
0,66
0,72
0,78
0,84
0,9
0,96
MAR
ABR
ENE
FEB
DIC
a
0,8
0,825
0,85
0,875
0,9
0,925
0,95
0,975
Similarity
MAR
FEB
ABR
DIC
ENE
f
0,88
0,896
0,912
0,928
0,944
0,96
0,976
0,992
Similarity
ENE
FEB
MAR
ABR
DIC
e
0,64
0,68
0,72
0,76
0,8
0,84
0,88
0,92
0,96
MAR
ABR
DIC
ENE
FEB
d
0,6
0,65
0,7
0,75
0,8
0,85
0,9
0,95
MAR
ABR
DIC
FEB
ENE
b
0,64
0,68
0,72
0,76
0,8
0,84
0,88
0,92
0,96
ENE
FEB
MAR
ABR
DIC
c
Figura 5. Diversidad beta con el análisis de similitud a nivel de insectos entre cinco meses de colecta en el área de conservación
regional (ACR) Humedales de Ventanilla, Callao, Perú. a. Jaccard. Análisis a nivel de morfoespecies. b. Bray - Curtis. Análisis a
nivel de morfoespecies. c. Jaccard. Análisis a nivel de familias. d. Bray - Curtis. Análisis a nivel de familias. e. Jaccard. Análisis
a nivel de órdenes. f. Bray - Curtis. Análisis a nivel de órdenes.
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
Similitud
Similitud
Similitud
Similitud
87
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
rápidos (Chironomidae, Muscidae, Ephydridae y
Sphaeroceridae) (Cepeda et al., 2006), de las
cuales las tres primeras fueron registradas para este
estudio. El segundo orden más abundante fue
Coleoptera. Otros estudios evidencian la
importancia de este taxa en humedales costeros
(Balakrishnan et al., 2014).
Los resultados de riqueza de especies muestran una
variación según el taxa elegido para el análisis; así,
si bien la comunidad vegetal de Salicornial se
muestra como la mas diversa a nivel de
morfoespecies y familias, esto no ocurre con las
otras comunidades, pues la comunidad de
Gramadal fue mas diversa a nivel de familias, pese
a presentar una menor abundancia y menor riqueza
a nivel de morfoespecies. Por otro lado, el Totoral
se mantuvo siempre alejado de las otras
comunidades, incluso a nivel de órdenes (las otras
comunidades mostrarón la misma riqueza de
órdenes), esto se pudiera deberse al menor esfuerzo
de colecta para esta comunidad vegetal, y esto se
confirmaría cuando el análisis se limitó a aquellos
métodos comunes a las cuatro comunidades, pues
la riqueza de especies para las otras tres
comunidades disminuye notablemente. Los
valores para el índice de Margalef estan expresados
en función del número de especimenes colectados,
por esto la diferencia de valores para los distintos
análisis a nivel de taxa. Sin embargo, a nivel de
morfoespecies y familias estos valores indican alta
diversidad para las cuatro comunidades, incluso
para el Totoral. Esto se aprecia también para el caso
del análisis que excluye los métodos de colecta no
comunes a las cuatro comunidades, donde si bien
los valores cambian a números menores, estos aún
indican alta diversidad respecto al número de
especimenes colectados. Alarcón & Iannacone
(2014) señalaron para el humedal Pantanos de
Villa, Lima, Perú, que el Gramadal fue la
formación vegetal que obtuvo mayor riqueza y
abundancia de artrópodos. Esta alta diversidad no
se vió a nivel de órdenes. Gu et al. (2011)
encontraron que la diversidad de especies y los
índices de diversidad alfa de insectos en los
humedales eran diferentes según el tipo de
vegetación y las fuentes de agua. Wettstein &
Schmid (2001) señalaron que la diversidad de
artrópodos en humedales, pero no la abundancia de
artrópodos se relaciona positivamente con la
estructura de la vegetación.
Los estudios realizados sobre insectos terrestres en
ecosistemas costeros, han sido escasos, y ninguno
de estos anteriormente en Humedales de
Ventanilla. Alarcón & Iannacone (2014) evaluaron
la diversidad de los artrópodos terrestres asociado a
las formaciones vegetales en el humedal “Pantanos
de Villa”, Lima, Perú. De igual forma escasos
estudios sobre insectos en este tipo de ecosistemas
costeros de Lima, Perú han sido realizados sobre la
entomofauna acuatica o semiacuatica (Peralta &
Huamantinco, 2014). El presente estudio no
consideró dentro de su protocolo de muestreo a los
insectos acuáticos, pues se limitó a comparar la
diversidad de los insectos terrestres entre las
comunidades vegetales (Alarcón & Iannacone,
2014). Sin embargo debido a la naturaleza de los
insectos, la variación del comportamiento entre los
estadios juveniles y los adultos, y a la influencia del
aspecto hidrológico en este tipo de estudios, se
suelen registrar tambien taxa acuáticos al evaluar la
diversidad de insectos terrestres (Cepeda et al.,
2006).
El orden más abundante y diverso fue Diptera, el
cual fue colectado principalmente con la trampa
Malaise. Esto es coincidente con lo obtenido por
C e p e d a e t a l . ( 2 0 0 6 ) e n e l h u m e d a l
Tambo–Puquios en Chile y en varios humedales
(Batzer & Wissinger, 1996). La gran diversidad, y
plasticidad ecológica en familias de este orden
podría ayudar a explicar las diferencias entre las
comunidades vegetales dentro de los humedales de
Ventanilla, pues para aquellas comunidades
asociadas a espejos de agua temporales
(Salicornial y Gramadal) los insectos pueden
desarrollarse mas rápido que en espejos de agua
permanentes (Batzer & Wissinger, 1996). Una
mayor diversidad de insectos en humedales está
relacionada con una mayor humedad en los hábitat
muestreados (Gu et al., 2011). Otros autores
señalan que los tipos de vegetación de los
humedales en base a las cercanías a las fuentes de
agua tiene alta influencia en la diversidad de
invertebrados terrestres, principalmente en los
dípteros (Holmquist et al., 2011). Los dipteros
empiezan a ser mas activos mucho mas temprano
que otros grupos y por lo general completan mas de
una generación en el verano, e incluyen a familias
denominadas colonizadores tempranos o de ciclos
DISCUSIÓN
Sánchez-Flores et al.
88
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
El análisis de acumulación de especies nos permite
evaluar la efectividad de los métodos de muestreo y
del esfuerzo realizado para cada uno de ellos. Así
para el caso de este estudio, los valores obtenidos
indican que los métodos utilizados, y el esfuerzo
realizado en ellos, fueron suficientes para registrar
la mayoría de especies, familias y órdenes
presentes en las diferentes comunidades vegetales
de los Humedales de Ventanilla, siendo la mayor
eficiencia a nivel de órdenes, seguido de familias, y
luego morfoespecies. Sin embargo el que los
valores obtenidos sean altos tambien para el caso
de la comunidad vegetal del totoral (donde los
métodos de colecta utilizados fueron menos),
indica que lo que se mide es precisamente la
efectividad del muestreo, asi pues se registran la
mayoría de insectos que se pueden obtener
mediante los metodos de muestreo utilizados, mas
no necesariamente la mayoría de insectos del
ecosistema, asi podemos decir que agregando otros
métodos de muestreo se podría registrar más
mo rfoespe ci es, fa mi lias, y c on m enor
probabilidad, órdenes. Un estudio reciente señala
que la curva de acumulación de familias de insectos
terrestres, reveló que el método utilizado a base
únicamente de trampas pitfalls, y el esfuerzo
realizado, fueron suficientes para registrar la
mayoría de familias y órdenes presentes en los
hábitats terrestres del humedal Pantanos de Villa
(Alarcón & Iannacone, 2014).
Los índices de similitud utilizados para medir la
diversidad beta nos permiten ver que tan similares
son las comunidades estudiadas, así, el índice de
Jaccard nos permite ver la similitud en presencia y
ausencia de especies, mientras que el índice de
Bray-Curtis toma en cuenta además la abundancia
de especies (Moreno, 2001). Esto se puede apreciar
mejor en el análisis a nivel de órdenes, pues para las
tres comunidades donde el esfuerzo de muestreo
fue el mismo (Salicornial, Gramadal y Juncales), el
índice de Jaccard alcanza el máximo valor, la
unidad, pues las tres comunidades presentan los
mismos órdenes, siendo los valores del índice de
Bray-Curtis menores debido a las diferencias en las
abundancias de estos órdenes. Para el análisis a
nivel de otros taxa la similitud varia según el índice
utilizado, mostrando comunidades bastante
similares, que comparten sobre el 50 % de los taxa,
pero que aportan por si solas a la diversidad y
abundancia del ecosistema total. Según lo anterior,
la similitud hallada entre las comunidades
Los índices de equidad utilizados para evaluar la
diversidad de los insectos terrestres, arrojan
valores altos para las cuatro comunidades
vegetales, e indican una alta diversidad y equidad
de las comunidades. Así, el índice de Pielou indica
que las comunidades presentan mayor equidad a
nivel de familias, estando estas bien representadas
dentro de cada comunidad vegetal, de igual manera
a nivel de morfoespecies se aprecian valores de
equidad altos, e incluso esto se da a nivel de
órdenes, lo que indica que la mayoría de estos están
bien representados. Por otro lado, los valores del
índice de Shannon indican valores altos de
diversidad, estos valores normalmente se sitúan
entre 1,5 a 3,5, tanto para la evaluación a nivel de
morfoespecies y familias, y nuevamente valores
bajos para el análisis nivel de órdenes. Se ha
indicado que una alta heterogeneidad ambiental
como son las comunidades vegetales en los
humedales, se caracterizan por una mayor riqueza
de especies y la abundancia de insectos (Pereira de
Sousa et al., 2016). Alarcón & Iannacone (2014)
señalaron para el humedal Pantanos de Villa, Lima,
Perú, que el índice de Pielou (J') alcanzó su valor
más alto para los insectos terrestres en el herbazal
de Salicornia.
Los valores del índice de Simpson nos indican la
dominancia del ecosistema, el análisis deacuerdo a
los taxa nos permite apreciar que no si existe
dominancia de morfoespecies, familias o incluso
de órdenes. Para las cuatro comunidades estos
valores fueron cercanos y mostrarón una baja
dominancia tanto a nivel de morfoespecies como
de familias. Lo que evidencia a nivel de diversidad
de insectos que la resolución taxonómica de
morfoespecie y de familia da resultados similares.
A nivel de órdenes los valores muestran valores
menos bajos de dominancia, y esto se puede
explicar debido que a nivel de órdenes si es posible
observar algunos grupos predominantes como es el
caso de Diptera. Asimismo, esta baja dominancia
se apreció incluso para el análisis excluyendo
métodos de colecta no comunes a las cuatro
comunidades, esto debido a que este índice
representa la probabilidad de que dos especimenes
escogidos al azar pertenezcan a la misma especie
(familia, u orden) lo cual se puede apreciar incluso
cuando el tamaño de muestra no es tan grande, ya
que lo diferentes taxas de insectos están bien
representados.
Diversity of terrestrial insects in Ventanilla wetland
89
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
fuera alta, ninguna de las especies podría
compensar la gran mortalidad causada por el
disturbio. Los resultados evidencian que hubo
similitud entre los cinco meses de colecta; sin
embargo, cada mes aporta nuevos registros al
ecosistema, estos resultados tambien pueden
explicarse por la “hipotesis del disturbio”
intermedio en funcion de los datos de temperatura.
Se trabajó con cuatro categorías para el aspecto de
roles tróficos de los insectos terrestres, y existe una
dominancia de familias fitófagas; sin embargo, la
abundancia de depredadores es también numerosa.
La predominancia de familias fitofágas es
fácilmente explicable por estar intimamente
ligadas a las plantas y a los cuerpos de agua donde
las algas son una fuerte importante de alimento, asi
tambien los depredadores son por lo general
abundantes convirtiendose en importantes
biorreguladores (Batzer & Wissinger, 1996). Otro
factor que influye en la abundancia de los insectos,
y por lo tanto en los valores obtenidos a nivel de
gremios tróficos, es la depredación por aves
acuaticas, pues varios estudios demuestran la
fuerte depredación de larvas y adultos emergentes
de, por ejemplo, chironomidos y tabanidos en
humedales (Keiper et al., 2002; Cepeda et al.,
2006). Con relación a la posición trófica, Alarcón
& Iannacone (2014) observaron para el humedal
costero Pantanos de Villa, que el gremio
alimentario cualitativamente dominante en
relación al porcentaje de familias fue: fitófagos
(32%) = depredadores (32%) > detritívoros (23%)
> parasitoides (13%); sin embargo, por la
abundancia individuos fue: detritívoros (61%) >
depredadores (21%) > fitófagos (15%) >
parasitoides (3%).
Los insectos cumplen en el ecosistema de
Humedales de Ventanilla funciones muy
importantes, siendo no solo diversos en número de
especies, sino en la variedad de roles que cumplen
en este ecosistema, pues ocupan nichos ecológicos
muy variados, incluso entre los diferentes estadios
de la misma especie (Noriega et al., 2018). Así
pues, en muchos casos los comportamiento del
adulto difieren completamente de los de los
estadios juveniles. Muchas de las especies de
insectos colectados cumplen un rol importante
como alimento para otros grupos de organismos,
sobre todo para las aves acuáticas residentes y
migratorias asociadas a este tipo de ecosistemas,
vegetales concuerda con lo propuesto por Moreno
(2001), pues estas comunidades no estan aisladas
entre sí, y cada una aporta en la diversidad total del
ecosistema, así mismo, esta similitud se puede
explicar por muchos factores, como la cercanía y
colonización entre comunidades debido a la gran
movilidad de algunos órdenes como el caso de
Diptera (Cepeda et al., 2006). Además la
diversidad y abundancia de cada comunidad
vegetal esta influenciada por la estructura de las
mismas (Sánchez & Amat, 2005), por la
depredación de las aves acuáticas asociadas a cada
comunidad vegetal (Keiper et al., 2002; Cepeda et
al., 2006), un factor muy importante en Humedales
de Ventanilla donde la avifauna presenta una alta
diversidad (Álvarez & Iannacone, 2007). Otro
factor importante, tal como sugieren Batzer &
Wissinger (1996) y Cepeda et al. (2006) puede ser
la depredación por vertebrados acuaticos para
aquellas comunidades asociadas a espejos de agua
permanentes, y las fuertes interacciones
competitivas entre los insectos en espejos de agua
temporales donde no hay vertebrados acuaticos y
donde los dípteros son los más abundantes y
diversos.
En el caso de los meses de colecta, los resultados
muestran que si bien el mes de feb fue el más
diverso en insectos terrestres, principalmente a
nivel de familias y morfoespecies, los demás meses
tambien muestran una alta diversidad, tanto a nivel
de riqueza de especies como en dominancia y
equidad, al correlacionar los índices de diversidad
obtenidos con los factores de temperatura y
humedad se obtiene que existe una correlacion
positiva significativa con la temperatura a nivel de
riqueza de especies. De esto podriamos plantear
que la riqueza de especies se incrementaría con un
incremento de la temperatura, y viceversa. Sin
embargo para entender la diversidad del
ecosistema de humedales de Ventanilla en su
conjunto es importante tener en cuenta la
“Hipotesis de disturbio intermedio” (Connell,
1978); así, si observamos que los cambios de
temperatura durante el período de muestreo no
fueron dramáticos, y tomamos a la temperatura
como “disturbio” podemos plantear que la alta
diversidad del ecosistema esta relacionada con las
intensidades medias del “disturbio” que evitan que
las especies mas competitivas excluyan a las
demás, Si la intensidad del disturbio fuera baja, las
especies más competitivas no serían inhibidas; si
Sánchez-Flores et al.
90
The Biologist (Lima). Vol. 17, Nº1, ene - jun 2019
así como la regulación de especies de importancia
médica. La riqueza de especies del ecosistema
parece estar favorecida por el hecho de que los
factores físicos no alcanzan valores extremos, lo
cual evita que aquellas especies más competitivas
frente a los cambios bruscos en estos parámetros no
excluyan a las demás.
La resolución taxonómica de la taxa familia es
adecuada para evaluar la diversidad de insectos
terrestres en los humedales de Ventanilla, Callao,
Perú. Sin embargo, aunque el uso de niveles
taxonómicos más altos como la taxa familia de
insectos terrestres en este estudio se demuestra que
es bien aplicable, hay que recordar que los
ecosistemas terrestres presentan una riqueza de
especies y una heterogeneidad ecológica mayor
que los ambientes acuáticos, y que los niveles
taxonómicos más altos (ej. familia) a menudo
contienen especies con una diversidad de tipos de
alimentación y niveles tróficos, y como resultado
las respuestas de las especies individuales puede
ser enmascaradas por un análisis en un nivel más
alto de resolución taxonómica. Se ha observado un
"efecto de cancelación" para los invertebrados que
viven en el suelo a nivel de la taxa familia (Ward &
Larivière, 2004).
En conclusión la comunidad vegetal que presentó
la mayor riqueza de especies fue la de Salicornial
seguida de Juncal, Gramadal, y finalmente Totoral.
Los índices equidad muestran comunidades con
alta diversidad de especies, las cuales estan bien
representadas dentro de cada una de las
comunidades vegetales. Los resultados sobre la
acumulación de especies indicaron que el
protocolo utilizado fue suficiente en esfuerzo para
colectar la mayoría de morfoespecies, familias y
órdenes en las cuatro comunidades vegetales
estudiadas. Los coeficientes de similitud utilizados
en el presente estudio, nos indican que las
comunidades son bastante similares entre si, siendo
las comunidades de Salicornial y Juncal las mas
similares.
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