The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
MORPHOMETRY OF PHYSALAEMUS BILIGONIGERUS (ANURA: LEPTODACTYLIDAE) IN TWO
ENVIRONMENTS WITH DIFFERENT PERTURBATION
MORFOMETRÍA DE PHYSALAEMUS BILIGONIGERUS (ANURA: LEPTODACTYLIDAE) EN DOS
AMBIENTES CON DISTINTA PERTURBACIÓN
1Cátedra de Morfología Animal, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba, Avda.
Vélez Sarseld 299, Córdoba (X5000JJC), Argentina.
2Cátedra de Bioestadística, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba, Avda.
Vélez Sarseld 299, Córdoba (X5000JJC), Argentina.
Corresponding author: E-mail: fercarezza@yahoo.com
1 1 2 1
Florencia Chiapero ; Santiago Flores Mariscal ; David Elías Panigo & Fernando Carezzano
ABSTRACT
Keywords: agroecosystem – amphibians – morphometric characteristics – Physalaemus biligonigerus
Argentina's agricultural frontiers have been expanding causing a fragmentation and simplification of
ecosystems and, therefore, a decline of biodiversity, and conditions that affect amphibian populations.
Morphometry is used as a support to explain biological processes and in anurans it allows to relate
morphometric variations relation to different environmental contaminants. The objective of this study is
to provide basic data about external morphometry and corporal conditions of adult individuals from both
sexes of Physalaemus biligonigerus (Cope, 1861) that inhabit a highly disturbed environment. It's
important to point out that amphibians' changes in size and corporal conditions has been proposed as a
reference to estimate environmental deterioration. The specimens analyzed were in two different
environments with different antropic perturbation (agroecosystem and forest). Their corporal mass was
registered (MC) as well as nine morphometric variables: snout to vent lenght (LHC), mouth width (AB),
eye width (DO), inter-orbital distance (DIO), eye-nose distance (DON), forearm length (LAB), femur
length (LF), tibia length (LT) and hindlimb toe length (LP). A corporal condition factor has been estimated
3
throught the ecuation K=[MC/LHC ]*100.000 to evaluate the general condition of the individuals.
Compared to individuals coming from the forest the agroecosystem's specimens showed significant lower
values in seven morphometric variables in females (LHC, DIO, DON, LB, LF, LT y LP) and five in males
(LHC, DIO, DON, LT y LP). Also, it was observed that in both sexes the corporal condition factor was
lower in the individuals coming from the agroecosystem. It concludes that the differences found between
the analyzed populations might be related to the level of antropic perturbation.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
51
The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 9 7 1 ene jun 51-59
The Biologist (Lima). Vol. 16, Nº3, ene - jun 2019
RESUMEN
Palabras clave: anfibios – agroecosistema – Physalaemus biliginigerus – variables morfométricas
La frontera agrícola en Argentina se ha expandido notoriamente provocando una fragmentación y
simplificación de los ecosistemas y, por consiguiente, una disminución de la biodiversidad, problemática
que afecta las poblaciones de anfibios. La morfometría es empleada como soporte para explicar procesos
biológicos y en anuros permite evidenciar variaciones morfológicas en relación a distintos contaminantes
ambientales. El objetivo del presente trabajo es aportar datos básicos sobre la morfometría externa y la
condición corporal de individuos adultos de ambos sexos de Physalaemus biligonigerus (Cope, 1861) que
habitan un ambiente altamente perturbado y determinar si estos presentan variaciones significativas en
comparación con ejemplares provenientes de un sitio con baja perturbación. Los ejemplares analizados
fueron muestreados en dos ambientes con diferente perturbación antrópica (un agroecosistema y un
bosque) y se registró su masa corporal (MC) y nueve variables morfométricas: largo hocico-cloaca
(LHC), ancho de la boca (AB), diámetro ocular (DO), distancia interocular (DIO), distancia ojo-narina
(DON), largo del antebrazo (LAB), largo del fémur (LF), largo de la tibia (LT) y largo del pie (LP). A los
fines de evaluar el estado general de los individuos se estimó un factor de condición corporal mediante la
3
ecuación K=[MC/LHC ]*100,000. Los ejemplares del agroecosistema presentaron valores
significativamente menores en siete variables morfométricas en las hembras (LHC, DIO, DON, LB, LF,
LT y LP) y cinco en los machos (LHC, DIO, DON, LT y LP) en relación a los individuos provenientes del
bosque. También se observó que, en ambos sexos, el factor de condición corporal fue menor en los
ejemplares del agroecosistema. Se concluye que las diferencias halladas entre las poblaciones analizadas
pueden estar relacionadas con el grado de perturbación antrópica.
INTRODUCCIÓN
52
La morfometría es la descripción cuantitativa de las
formas y su posterior análisis e interpretación y es
una herramienta importante para la investigación
en biología (Rohlf, 1990). Es empleada como
soporte para explicar una variedad de procesos
biológicos que generan diferencias morfológicas
entre los individuos como, por ejemplo, las
enfermedades, el desarrollo ontogenético y los
procesos de adaptación a factores geográficos
locales (Zelditch et al., 2004). En anuros estos
estudios permiten detectar diferencias fenotípicas
i n t r a e s p e c í f i c a s e n t r e p o b l a c i o n e s
geográficamente separadas (Marin Da Fonte,
2010; Baraquet et al., 2012), explicar relaciones
filogenéticas (Maneyro & Arrieta, 2000; Sinsch et
al., 2002; Méndez et al., 2004; Fabrezi, 2006;
Blackburn, 2008; Grenat et al., 2012) o bien
estimar variaciones morfológicas en relación a
distintos contaminantes ambientales (Vences et al.,
2002; Amor et al., 2009; Spear et al., 2009;
Thammachoti et al., 2012; Jilani et al., 2018; Otero
et al., 2018).
Desde hace décadas, con el advenimiento de los
cultivos transgénicos, la frontera agrícola en
Argentina se ha expandido notoriamente. Este
crecimiento ha provocado una fragmentación y
simplificación de los ecosistemas naturales,
expansión de los monocultivos, aumento del uso de
agroquímicos y, por consiguiente, una notoria
disminución de la biodiversidad (Cabido, 2008;
Verga et al., 2018). Las poblaciones de anfibios no
están al margen de esta problemática, puesto que
desde hace tiempo se encuentran en franco
retroceso a nivel mundial (Blaustein et al., 1994;
Reaser, 1996; Houlahan et al., 2000; Stuart et al.,
2004; Lips et al., 2005; Wake & Vredenburg, 2008;
Simon et al., 2011;Carezzano et al., 2013ab). Es
importante destacar que estos vertebrados son
excelentes bioindicadores de calidad ambiental
(Simon et al., 2011; Silva et al., 2017) y cumplen
múltiples roles funcionales dentro de los
ecosistemas acuáticos y terrestres (Blaustein &
Wake, 1990; Stebbins & Cohen, 1995).
Chiapero et al.
53
ocular (DO), distancia interocular (DIO), distancia
ojo-narina (DON), largo del antebrazo (LAB),
largo del fémur (LF), largo de la tibia (LT) y largo
del pie (LP) (Peltzer & Lajmanovich, 1999; Cortes
Gómez et al., 2016). La elección de estas variables
obedece a que, además de ser fáciles de registrar,
aportan valiosa información sobre varios aspectos
de la biología de estos organismos (Cortes Gómez
et al., 2016). Los individuos (n= 76) provienen de
la colección herpetológica del Museo de Zoología
de la Universidad Nacional de Córdoba y fueron
muestreados en dos ambientes con diferente nivel
de perturbación antrópica: uno de ellos
corresponde a los extensos agroecosistemas de la
ecorregión Pampa de Argentina (Brown et al.,
2005), próximos a la localidad de Ucacha (33° 2´ S,
63° 31´ W) (Fig. 1; Fig. 2 A) (AC 775-810; 846-
847; 854-858) y el otro a bosques de la ecorregión
Espinal (Brown et al., 2005), próximos a la
localidad de Las Peñas (30° 33´ S, 64° 02´ W) (Fig.
2 B) (MZUC 586-588; 601-608; 613-614; 620-
621; 675-676; 737-738; 1144-1145; 1230-1232;
1249-1251; 1375-1380).
Para realizar las mediciones se utilizó una balanza
digital (precisión 0,01 g) y un calibre digital
(precisión 0,01 mm). Los datos obtenidos se
analizaron mediante estadísticos descriptivos
empleando el software R versión 3.2.2 (2015). Se
aplicaron los test de Shapiro-Wilk (Shapiro &
Wilk, 1965) y Levene (Levene, 1960) a los fines de
determinar si los errores presentaban distribución
normal y si las varianzas eran homogéneas.
Aquellas variables que no cumplían con los
supuestos mencionados se sometieron a un análisis
no paramétrico de Kruskal-Wallis (Kruskal &
Wallis, 1952). Se consideraron diferencias
estadísticamente significativas cuando los valores
p fueron < 0,05.
A los fines de evaluar el estado general de los
individuos de P. biligonigerus del agroecosistema
y del bosque se estimó un factor de condición
c o r p o r a l m e d i a n t e l a e c u a c i ó n
3
K=[MC/LHC ]*100,000 (Fulton, 1904; Lüddecke,
2001). En general, cuanto mayor es K, mayor es el
contenido de grasa del animal y, por consiguiente,
presenta más energía disponible para utilizar en los
diferentes procesos (Neff & Cargnelli, 2004).
Aspectos éticos: Los autores indican que siguieron
los procedimientos estándares éticos del país.
El índice de codición corporal permite realizar una
estimación simple y rápida sobre el estado sanitario
general del animal, aporta datos sobre la absorción
de alimentos y se propone como indicador de la
calidad del hábitat (Goede & Barton, 1990;
Reading, 1990; Sztatecsny & Schabetsberger,
2005). En relación a esto, es importante señalar que
las modificaciones en el tamaño y la condición
corporal de los anfibios se han propuesto como
referencia para estimar deterioro ambiental en
respuesta a las transformaciones del hábitat y como
medidas indirectas de salud individual o
poblacional (Neckel-Oliveira & Gascón, 2006;
Delgado-Acevedo & Restrepo, 2008; Matías-
Ferrer & Escalante, 2015).
Physalaemus biligonigerus (Cope 1861) es un
anuro de amplia distribución en la región
neotropical, citada para el centro y noreste de
Argentina, Paraguay, Bolivia, Uruguay y sur de
Brasil (Cei, 1980) y está considerada como especie
no amenazada (Lavilla & Heatwole, 2010; IUCN,
2019). Es uno de los anuros más comunes en los
cuerpos de agua de los extensos humedales de los
agroecosistemas del centro de Argentina, en donde
deposita sus huevos en nidos de espuma desde
comienzos de la primavera hasta fines del verano,
período que coincide con la aplicación de
agroquímicos en los campos de cultivo (Carezzano
& Cabrera, 2010). Es por esto que P. biligonigerus
puede ser condiderada como un excelente
bioindicador ambiental (Babini et al., 2015).
El objetivo del presente trabajo es aportar datos
básicos sobre la morfometría externa y la
condición corporal de adultos de ambos sexos de P.
biligonigerus que habitan un ambiente altamente
perturbado y determinar si estos individuos
present a n v a r i a c i o n e s m o r f o m é tricas
significativas en comparación con ejemplares
provenientes de un sitio con baja perturbación.
En individuos adultos de ambos sexos de P.
biligonigerus se registró la masa corporal (MC) y
nueve variables morfométricas: largo hocico-
cloaca (LHC), ancho de la boca (AB), diámetro
MATERIALES Y MÉTODOS
The Biologist (Lima). Vol. 16, Nº3, ene - jun 2019
Morphometry of Physalaemus biligonigerus
54
Los datos obtenidos se indican en la Tabla 1. Los
ejemplares de P. biligonigerus del agroecosistema
presentan valores significativamente menores en
siete variables morfométricas en las hembras
RESULTADOS
Tabla 1. Variables morfométricas (mm), masa corporal (g) y factor de condición corporal de adultos de Physalaemus
biligonigerus provenientes de dos ambientes con diferente perturbación. K, factor de condición corporal; LHC, largo
hocico-colaca; AB, ancho de la boca; DO, diámetro ocular; DIO, distancia interocular; DON, distancia ojo-narina;
LB, largo del brazo; LF, largo del fémur; LT, largo de la tibia; LP, largo del pie; MC, masa corporal; DE, desvío
estándar; mín, valor mínimo; máx, valor máximo.
AGROECOSISTEMA
alta perturbación
BOSQUE
baja perturbación
hembra (n= 25)
K= 99,82 ± 7,44
hembra (n=7)
K= 101,04 ± 9,85
media ± DE mín máx media ± DE mín máx
LHC* 31,46 ± 0,71 30,74 32,84 38,83 ± 2,65 34,53 41,96
AB 9,30 ± 1,18
6,70
11,52
8,56 ± 0,93
6,93 9,83
DO 3,34 ± 0,43
2,32
3,89
2,79 ± 0,37
2,44 3,29
DIO* 2,84 ± 1,18
2,00
5,37
5,52 ± 0,61
5,10 6,24
DON* 1,95 ± 0,44
1,34
3,02
2,97 ± 0,26
2,72 3,48
LB* 5,69 ± 0,34
4,64
6,20
7,13 ± 0,53
6,00 7,97
LF* 9,94 ± 0,56
8,80
11,78
11,92 ± 1,30
7,00 13,51
LT* 9,93 ± 1,33
7,99 13,36
14,83 ± 2,28
7,00 18,86
LP* 13,93 ± 2,23
12,01 19,39
20,85 ± 1,31
7,00 21,93
MC* 3,11 ± 0,81
2,01
4,98
5,92 ± 1,36
4,26 7,01
macho (n= 18)
K= 104,74 ± 8,67
macho (n= 26)
K= 108,48 ± 9,80
LHC* 32,33 ± 2,08
29,07
38,41
34,49 ± 3,33
29,78 44,77
AB 7,94 ± 1,05
6,75
10,38
7,84 ± 0,88
6,27 9,59
DO 2,52 ± 0,24
2,29
3,28
2,63 ± 0,36
1,76 3,40
DIO* 5,13 ± 0,54
4,43
6,58
5,22 ± 0,46
4,60 6,05
DON* 2,64 ± 0,22 2,30 3,11 2,83 ± 0,22 2,50 3,40
LB 5,81 ± 0,55 5,07 6,64 6,58 ± 0,84 4,99 8,33
LF 10,51 ± 1,02 9,27 13,39 10,98 ± 1,24 8,77 13,94
LT* 12,46 ± 1,45 10,30 15,51 14,00 ± 1,84 11,85 19,74
LP* 15,61 ± 1,60 13,23 19,74 18,29 ± 2,07 13,92 22,06
MC* 3,54 ± 0,93 1,78 6,21 4,45 ± 1,87 1,94 10,26
(LHC, DIO, DON, LB, LF, LT y LP) y cinco en los
machos (LHC, DIO,DON, LT y LP), en relación a
los individuos provenientes del bosque. También
se observa que, en ambos sexos de P. biligonigerus,
el factor de condición corporal es menor en los
ejemplares del agroecosistema.
The Biologist (Lima). Vol. 16, Nº3, ene - jun 2019
Chiapero et al.
En este trabajo se observa que los individuos de P.
biligonigerus del agroecosistema, tanto hembras
como machos, son de menor tamaño y condición
corporal que los individuos del bosque, situación
también observada en otros estudios similares
(Neckel-Oliveira & Gascón, 2006; Delgado-
Acevedo & Restrepo, 2008; Matías-Ferrer &
Escalante, 2015). Esta disminución en la talla y
condición corporal es atribuida a factores tales
DISCUSIÓN
55
como cambios en los patrones de movimiento,
estrés durante el desarrollo y disponibilidad de
alimento (Warkentin, 1995; Sztatecsny &
Schabersber, 2005; Neckel-Oliveira & Gascón,
2006; Relyea, 2007; Touchon et al., 2013).
En los agroecosistemas, los sitios de reproducción
son escasos y se limitan a charcas temporarias
(Knutson et al., 2004) provocando hacinamiento,
m a yo r í nd i c e d e d e pr e da c ió n , m e no r
disponibilidad de alimento y, por ende, mayor
competencia intra e interespecífica. Esto resulta en
Figura 1. Ejemplares de P. biligonigerus colectados en el agroecosistema. Foto: F. Carezzano.
Figura 2. Sitios de colecta. En el mapa de la provincia de Córdoba se indican los sitios de colecta de los ambientes comparados. A,
agroecosistema del sur de Córdoba; B, bosque del noreste de Córdoba. Las imágenes satelitales fueron obtenidas de Google Earth
Pro 7.3.2.5495. Fechas de la imágenes: A, 18 de abril de 2016; B, 25 de agosto de 2018. Mapa: F. Carezzano.
The Biologist (Lima). Vol. 16, Nº3, ene - jun 2019
Morphometry of Physalaemus biligonigerus
56
registrados sobre ejemplares provenientes de dos
localidades de la amplia distribución de esta
especie, se puede concluir que las diferencias
halladas entre las poblaciones de P. biligonigerus
analizadas se relacionarían con el nivel de
perturbación antrópica, siendo los ejemplares del
agroecosistema de menor talla y condición
corporal.
A Mario R. Cabrera, Director del Museo de
Zoología de la Universidad Nacional de Córdoba
(Argentina) por permitirnos acceder a la Colección
Herpetológica de la mencionada institución y por
la lectura previa del manuscrito. A la Secretaría de
Ciencia y Tecnología de la Universidad Nacional
de Córdoba por el subsidio otorgado. A dos
revisores anónimos por las oportunas
sugerencias realizadas que permitieron mejorar el
presente trabajo.
tiempos cortos de metamorfosis, lo que se traduce
en adultos de menor tamaño (Warkentin, 1995;
Ball & Baker, 1996; Touchon et al., 2013) Es .
probable que los individuos del agroecosistema
gasten más energía en la búsqueda de recursos,
evento que también afecta el tamaño corporal. En
relación a esto, Neckel-Oliveira & Gascón (2006)
encontraron que los machos de Phyllomedusa
tarsius (Cope, 1868) tienen mayor movilidad en
hábitats fragmentados que en ambientes con
vegetación continua de selva, donde existe
suficiente refugio y disponibilidad de alimento.
El ancho de la boca (AB) es un factor importante en
relación a las estrategias alimenticias ya que se
sabe que esta variable se relaciona directamente
con la plasticidad trófica (Duellman & Trueb,
1994). Si bien el AB en los ejemplares de P.
biligonigerus provenientes del agroecosistema es
mayor, lo cual supondría una mayor diversidad de
presas ( y, por consiguiente, Guedes et al., 2009)
una mejor condición corporal, esto no se evidencia
en este estudio, ya que los resultados obtenidos son
contradictorios. Se sabe que anuros que habitan
humedales significativamente alterados por el
hombre exhiben una dieta variada debido a sus
características morfológicas y biológicas (López et
al., 2015), situación que podría estar ocurriendo
con los ejemplares analizados. Para dilucidar este
interrogante es necesario profundizar estudios
sobre el nicho trófico de adultos de esta especie en
agroecosistemas, ya que los existentes sólo se
limitan a su estado larval (Bionda et al., 2013).
Tanto en las hembras como en los machos de P.
biligonigerus provenientes del agroecosistema se
registraron valores menores en las variables
asociadas a las extremidades (hembras: LB, LF, LT
y LP; machos: LT y LP) en comparación con los
ejemplares del bosque, lo cual afectaría sus
actividades de desplazamiento. Se sabe que la
locomoción está asociada a la eficiencia de forrajeo
(Cortes Gómez et al., 2016) por lo que estos valores
se encuentran en concordancia con su menor valor
de K, debido posiblemente a una dieta deficitaria.
En este sentido, ecosistemas más productivos
–como los bosques– presentan mayor biomasa de
anfibios dado que la productividad primaria puede
reflejarse en otros niveles tróficos, a través de la
trasferencia de energía (Deichmann et al., 2011).
Si bien este trabajo solo se limita a datos
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Received October 6, 2018.
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