The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
MERCURY CONTENT IN EGGSHELLS OF BROWN PELICAN (PELECANUS OCCIDENTALIS) OF
A NESTING SITE IN CARIACO GULF, VENEZUELA
CONTENIDO DE MERCURIO EN CÁSCARAS DE HUEVOS DEL ALCATRAZ (PELECANUS
OCCIDENTALIS) EN UN ÁREA DE NIDIFICACIÓN EN EL GOLFO DE CARIACO, VENEZUELA
1Laboratorio de Ecología de Aves, Departamento de Biología, Universidad de Oriente, Núcleo de Sucre, Avenida
Universidad, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
2Laboratorio de Ambientes Terrestres, Centro de Investigaciones Ecológicas Guayacán, Universidad de Oriente, Guayacán,
Estado Sucre, Venezuela.
3Laboratorio de Química Analítica, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientícas, Altos de Pipe, Estado Miranda,
Venezuela.
4Laboratorio de Química Analítica, Departamento de Química, Universidad de Oriente, Núcleo de Sucre, Avenida
Universidad, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
Dirección postal: Urbanización Villa Olímpica, Bloque 03, Apto 01-03, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela.
*Corresponding author: E-mail: gediom@yahoo.com
1 2 1
Gilliannys Arcia-Castañeda ; Jorge Muñoz-Gil ; Gedio Marín-Espinoza *;
3 3 4 3
Wendy Rondón-Sánchez ; María Hernández-Villarroel ; Roseline Zabala-Marcano & José León-Ninin
ABSTRACT
Keywords: Cariaco Gulf – Pelecanus occidentalis – total mercury
Mercury (Hg) content was determined in eggshells of Brown Pelican (Pelecanus occidentalis L. 1766).
Samples were collected during breeding season (february, march, april) on southern coast of Cariaco Gulf,
state of Sucre, Venezuela. Samples were then analyzed for total Hg concentrations using thermal
decomposition, amalgamation/atomic absorption spectrophotometry (TDA/AAS). Levels mercury no
-1
showed significant differences between months (february: 0,02693±0,003179 mg kg april:
·
-1 -1
0,02598±0,003777 mgkg march, 0,02314±0,002174 mgkg ); and these values do not exceed standard
· ·
levels established in aquatic biota. Nonetheless this marine seabird can serve as a bio-sentinel of
environmental contamination for Hg and other heavy metals due to its abundance and the fact that it is
located at the top of food chain in this important fishing, ecological and touristic marine area.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 9 7 1 ene jun 31-39
RESUMEN
Palabras clave: golfo de Cariaco – mercurio total – Pelecanus occidentalis
Se determinó el contenido de mercurio (Hg) en cáscaras de huevos del alcatraz (Pelecanus occidentalis L.
1766), colectadas durante su época reproductiva (febrero, marzo y abril), en el litoral sur del Golfo de
Cariaco, estado Sucre, Venezuela. Para ello se utilizó la técnica de Descomposición Térmica y
Amalgamado con detección por espectroscopía de absorción atómica (TDA-AAS). No hubo diferencias
-1
significativas en las concentraciones de Hg entre meses (febrero: 0,02693±0,003179mgkg abril:
·
-1 -1
0,02598±0,003777 mgkg marzo, 0,02314±0,002174 mgkg ); no obstante, estos valores no superan los
· ·
límites estándar establecidos para la biota acuática. A pesar de ello, esta especie marino-costera puede ser
utilizada como bioindicadora de contaminación ambiental por Hg y otros metales pesados toxigénicos,
puesto que es abundante y se ubica en el tope de la cadena alimenticia en este importante cuerpo de agua
marina, de gran valor ecológico, pesquero y turístico.
INTRODUCCIÓN
32
(MP) de diversas maneras, dependiendo de su ciclo
reproductivo, hábitos alimentarios, ámbito
geográfico, movimientos migratorios, longevidad,
tiempo de dependencia parental, entre otros, lo que
influye en la biodisponibilidad de los diferentes
metales, complicando así las herramientas
metodológicas para medirlos (Peakall & Burger,
2003; O'Hanlon, 2016).
El Alcatraz (Pelecanus occidenalis L. 1766),
objeto de este estudio, se distribuye en toda el área
caribeña. Se considera la subespecie P.o.
occidentalis, de talla más pequeña, como endémica
del Caribe, y en Venezuela es frecuente en todo el
litoral continental e islas (Hilty, 2003). Los
alcatraces (114-140 cm de talla) son bastante
longevos (25-30 años), y usualmente no se
reproducen hasta por lo menos tres años de edad
(Schreiber, 1980). Desafortunadamente, en la
mayoría de las localidades del ámbito caribeño, la
información sobre su ecología poblacional y
conservación se encuentra bastante dispersa, y, en
general, las diferentes colonias continentales e
insulares han venido siendo afectadas por factores
similares, e.g., contaminantes, perturbaciones
antrópicas, destrucción de sus hábitats
reproductivos (Collazo et al., 2000; Marín et al.,
2008; Vera et al., 2016).
El litoral sur del golfo de Cariaco conforma parte
geopolítica de cuatro de los quince municipios del
estado Sucre, siendo un área de gran interés
ecológico, pesquero y turístico; está altamente
urbanizado y alberga una colonia permanente de
anidación del Alcatraz, vecina a la población de
San Antonio del Golfo (Municipio Mejía). En tal
Desde hace varias décadas, las aves marinas vienen
siendo utilizadas como biomonitores usuales de
polución en ecosistemas marino-costeros, pues son
especies longevas y generalmente están en el tope
de las cadenas alimenticias razón por la cual
pueden magnificar contaminantes toxigénicos
(Furness & Camphuysen, 1997; ICES, 1999;
Burger & Gochfeld, 2000; Burger, 2002; Boyd et
al., 2006; Durant et al., 2009; Carravieri et al.,
2013; McCormick et al., 2014; Burger et al., 2015;
O'Hanlon, 2016). Adicionalmente, los tóxicos
acumulados en sus plumas y sus huevos pueden
cuantificarse sin detrimento del ave; de igual
modo, la ecología y fisiología de la mayoría de las
aves marinas ha sido relativamente bien estudiada
lo cual facilita la interpretación de los datos en
tejidos contaminados (ICES, 1999).
Entre los contaminantes ambientales, el mercurio
(Hg) ha sido uno de los toxigénicos más
ampliamente estudiado; sin embargo, la
información sobre los efectos de este metal a nivel
de organismos y poblaciones es menos abundante
que en otros compartimientos ambientales; no
obstante, éstos han sido medidos en una variedad
de especies marinas, donde ha sido asociado a
anormalidades comportamentales, reproductivas y
de desarrollo, incluyendo mortalidad directa
(Thompson et al., 1990; Monteiro & Furness,
1995; Mallory et al., 2015; Ackerman et al., 2016).
Ahora bien, las distintas especies de aves marinas
suelen verse afectadas por los metales pesados
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sentido, el objetivo básico de esta investigación fue
utilizar un biomonitor para analizar en qué medida
los niveles de Hg en las cáscaras del huevo del
Alcatraz en el golfo de Cariaco, estado Sucre,
Venezuela puede estar afectando a este importante
cuerpo de agua, como receptor final de las aguas de
escorrentía, fluviales, domésticas e industriales de
sus alrededores.
Área de estudio
Durante los meses febrero, marzo y abril del 2016,
período reproductivo del Alcatraz, en el litoral sur
del golfo de Cariaco, se hizo la colecta de las
cáscaras de huevos de manera manual en los nidos
y/o en el suelo de la colonia de nidificación, debajo
del sitio correspondiente a cada nido, en la ladera
norte del cerro El Mal Paso, cuyo piedemonte
colinda con la carretera (vía nacional Troncal 9),
específicamente en la localidad de San Antonio del
Golfo, del Municipio Mejía, estado Sucre,
Venezuela.
Procedimiento de laboratorio
Las cáscaras de huevo fueron colocadas en bolsas
plásticas por separado y rotuladas, y luego
almacenadas a temperatura ambiente, hasta el
momento de ser procesarlas. Las muestras se
lavaron con agua desionizada para eliminar la
contaminación externa del ambiente y los iones
metálicos que pudieron intervenir en la
determinación del Hg; posteriormente, éstas
fueron pulverizadas y homogeneizadas. El
contenido de Hg se determinó empleando la técnica
TDA-AAS un analizador directo de mercurio
(DMA-80 Tri Cell, Milestone); este equipo
representa una variación de la voltamperometría de
redisolución anódica (Gao & Huang, 2013), pues el
método de operación del instrumento está
fundamentado en la descomposición térmica de la
matriz y el posterior empleo de un espectrómetro
atómico (254,7 nm) para desorber el Hg. Para ello,
las muestras son calcinadas para liberar el metal,
que luego es preconcentrado en un electrodo de oro
(amalgamador). Finalmente, el amalgamador es
calentado para absorber el Hg como vapor atómico
y llevarlo al detector. El procedimiento se realizó
por triplicado para cada muestra y las
concentraciones de Hg fueron expresadas en
-1
mgkg .
·
Análisis estadísticos
Se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-
Wa l l i s h a c i e n d o u s o d e l p r o g r a m a
STATGRAPHICS plus 5.0, para determinar
diferencias en el contenido de Hg en las diferentes
muestras colectadas en los tres meses.
Los niveles de Hg se mantuvieron más o menos
constantes durante el periodo de muestreo sin
diferencias significativas (Tabla 1). Las
concentraciones de Hg en las cáscaras de huevos de
P. occidentalis en el área de estudio se mantuvieron
por debajo de lo permitido por las distintas normas
internacionales (Codex, 1995; FDA, 2000; EPA,
2017), siendo concentraciones menores a 0,5
-1
mgkg en los tres meses de estudio.
·
Varias normas y leyes internacionales establecen
límites máximos permisibles de Hg en sedimentos,
agua y biota acuática, como se hipotetiza en la
Tabla 2. El Codex Alimentarius (Codex, 1995)
-1
indica un máximo de 0,5 mg·kg de Hg en peces.
La Food and Drugs Administration (FDA, 2000)
-1 -1
1,0 mg·kg de Hg en mariscos y 0,5 mg·kg en
peces. La Risk Assessment Information System
indica que un riesgo letal para las aves sería
-1
alcanzar niveles de 4,0 mg·kg . La Environmental
-1
Protection Agency (EPA, 2017) 2,0 mg·kg en aves
(residuos de Hg en todo el cuerpo).
En las cáscaras de huevos, las rutas fisiológicas que
sigue el Hg en el ave durante el periodo
reproductivo y en la dieta posiblemente tengan
mucho que ver con su acumulación, así como el
hábitat en el que se encuentre y el grado de
exposición donde realizan sus actividades
(Norheim, 1987; Boening, 2000; Burger, 2002;
Carbonell et al., 2007; Burger et al., 2015).
MATERIALES Y MÉTODOS RESULTADOS
DISCUSIÓN
Mercury in eggshells of Brown Pelican
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En los embriones, las concentraciones de Hg tienen
una variedad de efectos en las aves; en particular,
reducción de la tasa de eclosión y supervivencia de
polluelos, y otros problemas de reproducción
(Burger & Gochfeld, 2000); también puede
producir necrosis renal, infertilidad y alteraciones
neurológicas en el caso del Hg orgánico (Martorell,
2009). En su investigación sobre Hg en embriones
de aves, Heinz et al. (2010) señalan que la
reproducción aviar ha demostrado ser un indicador
sensible de la contaminación por Hg, ya que la
interpretación de las concentraciones elevadas de
Hg en huevos de aves a menudo es comparada con
los considerados niveles de embriotoxicidad. El
embrión parece ser la etapa de vida más sensible a
envenenamiento por Hg en aves; por lo tanto, la
valoración del contenido de Hg en huevos es la
forma más deseable de determinar si es probable
que los embriones sufran daños o si el polluelo
tendrá algún problema fisiológico durante su
desarrollo (Burgess & Meyer, 2008; Evers et al.,
2008).
Mierzikowski et al. (2005) determinaron
concentraciones de Hg en huevos de aves de las
costas de Maine, EUA, donde los niveles no
sobrepasaron los límites permitidos. En Sinaloa,
México, Ceyca (2015) determinó contaminación
por Hg en huevos y embriones de aves marinas,
siendo el Alcatraz la especie que registró la
-1
concentración más alta de Hg (3,80 mg·kg ). En
general, los niveles de Hg son más elevados en
especies que se alimentan preferentemente de
peces, confirmando así la relación entre el nivel
trófico y el contenido de Hg en tejidos de aves
marinas en diferentes lugares del mundo (Monteiro
et al., 1998; Burger & Gochfeld, 2000; Carravieri
et al., 2013). Por ejemplo, en las costas de Sinaloa,
México, las aves Pelecaniformes presentaron las
concentraciones más elevadas de Hg en los huevos
recolectados en dos ecosistemas diferentes; donde
la Boba Marrón (Sula leucogaster brewsteri
Boddaert 1783) y la Boba Patas Azules (Sula
nebouxii Milne-Edwards 1882) consumen
principalmente peces pelágicos como sardinas y
anchovetas (Mellink et al., 2001; Castillo-
Guerrero & Mellink, 2011), mientras el Cormorán
Orejudo (Phalacrocorax auritus Lesson, 1831) se
alimenta de peces demersales (Ainley et al., 1981).
Sin embargo, el contenido de Hg en varias especies
de peces pelágicos está relacionado positivamente
con la talla y la etapa de desarrollo (Cai et al., 2007;
Kojadinovic et al., 2007), lo que pudiera explicar,
parcialmente, las concentraciones altas en los
huevos del Alcatraz, cuya dieta suele incluir peces
epipelágicos de hasta 160 mm en promedio (Pinson
& Drummond, 1993).
En Venezuela, Hernández (2014), en la costa norte
de la península de Araya, estado Sucre, determinó
concentraciones de Hg en plumas y restos óseos de
Alcatraz, Guanaguanare (Leucophaeus atricilla L.
1758) y Cotúa (Phalacrocorax brasilianus Gmelin
1789), encontrando que el Alcatraz y el
Guanaguanare, consumidores habituales de peces
epipelágicos (Shields, 2002; Burger, 2015),
registraron mayores contenidos de Hg (9,00 y
-1
20,00 mg·kg , respectivamente), mientras que, en
-1
esta área, la Cotúa (5,00 mg·kg ) es una
depredadora de peces demersales (Muñoz et al.,
2012).
Diversos estudios indican que las variaciones en
las concentraciones de metales pesados en las
presas de las aves marinas pueden resultar de
cambi o s ambien t a les qu e a fectan s u
biodisponibilidad, mediante procesos como la
deposición atmosférica y escurrimientos hídricos
continentales durante el período de lluvias (Pereira
et al., 2009), surgencias (Segovia-Zavala et al.,
1998), cambios climáticos (Aebischer et al., 1990)
o variaciones en la estructura de las cadenas
alimentarias (Montevecchi & Myers, 1996).
Adicionalmente, el Hg no se presenta ni actúa
necesariamente solo; de hecho, en los tejidos de
animales de niveles tróficos más altos, el
metilmercurio frecuentemente coparticipa con
otros polutantes acumulativos, particularmente, los
bifenilos policlorados (BPC), los cuales, al igual
que el Hg, están ampliamente distribuidos en la
naturaleza. En estudios sobre defectos en el
desarrollo de aves marinas, asociados con elevadas
concentraciones de Hg y BPC, indicaron que una
interacción entre ambos elementos puede ser la
causante. Pero, en contraste, si bien el selenio en
altas concentraciones resulta tóxico, se ha
identificado que, bajo ciertas circunstancias, este
elemento parece conferir un posible efecto
protector contra las acciones toxigénicas del Hg
(Schuler et al., 1990).
En retrospectiva, el Hg se mantiene en el ambiente
formando parte de la atmósfera, los suelos y
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cuerpos de agua, por lo que, en este estudio, su
detección oportuna en cáscaras de huevos de
Alcatraz pudiera ser un importante indicador del
vertido eventual de este metal en el golfo de
Cariaco, una entidad con un elevado valor
ecológico, turístico y pesquero; sin embargo, su
integridad ecosistémica puede verse afectada por
los residuos contaminantes producto del
urbanismo desorganizado, escasa supervisión
ambiental y actividad pesquera descontrolada
(Lemus, 2014).
En general, los niveles Hg obtenidos en Alcatraz
estuvieron por debajo de los registrados en otras
aves marinas de otras latitudes, por lo que no parece
generar efectos adversos en esta especie; y aunque
su presencia eventual en el golfo de Cariaco puede
ser resultado, en parte, de las descargas domésticas
e industriales que son vertidas al golfo, el consumo
masivo en época reproductiva por parte del
Alcatraz de sardinas (Sardinella aurita
Valenciennes 1847), una especie que se mueve en
cardúmenes a lo largo del litoral norte y oeste del
estado Sucre (Mendoza et al., 1998), sugiere que
parte de su captación puede provenir de otras áreas
marinas fuera del golfo. No obstante, el desarrollo
del programa nacional de iluminación con
bombillos, suministrados de manera gratuita por
los entes gubernamentales, son fabricados con una
matriz de Hg, y su desecho, al terminar su vida útil,
no ha tenido la educación y supervisión ambiental
adecuada, por lo que muchos de éstos son
desechados al entorno, pudiendo contaminar los
ecosistemas acuáticos aledaños. Eventualmente, el
Hg y otros metales pesados toxigénicos suelen
incorporarse a las redes tróficas marinas y generar
una biomagnificación, amenazando la biota
asociada a las comunidades marino-costeras; en
este sentido, el Alcatraz puede resultar un
biocentinela adecuado para cualquier monitoreo
ecotoxicológico debido a su abundancia y su
ubicación en el tope de la cadena alimenticia de
este importante ecosistema marino-costero.
64°00' 63°20'64°40'
10°00'
10°40'
SITUACIÓN RELATIVA
I. Coche
MAR CARIBE
Golfo de Cariaco
San Antonio del Golfo
Península de Araya
Cumaná
VENEZUELA
Isla de Margarita
I. Cubagua
ESTADO SUCRE
Área de Estudio
ESTADO ANZOÁTEGUI ESTADO MONAGAS
N
Figura 1. Área de estudio para la evaluación del contenido de Hg total en cáscaras de huevos de Pelecanus occidentalis en San
Antonio del Golfo, estado Sucre, Venezuela.
Mercury in eggshells of Brown Pelican
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36
-1
Tabla 1. Concentraciones promedio (mgkg ±DE) de Hg total en cáscaras de huevos de Pelecanus occidentalis para
·
los meses de febrero, marzo y abril del 2016, en San Antonio del Golfo, estado Sucre, Venezuela.
Meses
n
Concentraciones
febrero
7
0,026±0,003
marzo 4
0,023±0,002
abril 3 0,025±0,003
No se observaron diferencias signicativas (K-W= 0,76; P: 0,68 ns).
Tabla 2. Biomagnicación del metilmercurio en una hipotética cadena alimenticia acuática.
Nivel Tróco
Concentraciones
Agua
1 ng*L-1
= 1 ppt
Bacterias y Fitoplancton
10 ng*kg-1de agua
= 10 ppt
Protozoarios y Zooplancton 100 ng*kg-1
= 100 ppt
Larvas de Insectos
1 µg*kg-1
= 1 ppb
Pescado frito
10 µg*kg-1
= 10 ppb
Alevines
100 µg*kg-1
= 100 ppb
Peces medianos
1 mg*kg-1
= 1 ppm
Aves, humanos
10 mg*kg-1
= 10 ppm = 10µg/g
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Received August 1, 2018.
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Mercury in eggshells of Brown Pelican
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