ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
USO DE LÍQUENES COMO BIOINDICADORES DE CONTAMINACIÓN ATMOSFÉRICA EN EL
PASIVO AMBIENTAL MINERO SANTO TORIBIO, ÁNCASH, PERÚ
USE OF LICHENS AS BIOINDICATOR OF AIR POLLUTION IN ENVIRONMENTAL LIABILITIES
SANTO TORIBIO, ANCASH, PERU
1 Facultad de Ingeniería Ambiental, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú.
2 Museo de Historia Natural-UNMSM, Departamento de Dicotiledóneas, Laboratorio de Florística.
3Asociación Proyectos Ecológicos Perú.
Email: Diego Aarón Valdivia Huamán: diego_vh92@hotmail.es
Email: Ángel Manuel Ramírez Ordaya: líquenes_peru@yahoo.com
1 2
Diego Valdivia & Ángel Ramírez
ABSTRACT
The use of lichens as bioindicator are widely recognized, especially to know environment quality in a
specific zone. This paper assess the lichens as bioindicators of air pollution in the mining environmental
liability Santo Toribio, Áncash, Perú. Two zones were studied with similar habitats characteristic, but
differentiated in the presence of environmental impact, one called Passive Zone and other Control zone;
in the first 8 stations were stablished and in the second 1; 108 sampling points were evaluated. In order to
know the levels of air pollution by lichens a study of species richness was carried out. Index of
Atmospheric Purity (IAP) was calculated and heavy metals were analyzed. In the case of IAP, the protocol
originally used in phorophytes (trees) was adapt to rocky substrates due to the limited timberline in the
area; the species used for the analysis of heavy metals by means of environmental scanning electron
microscopy (ESEM) was Usnea durietzii (Motyka, 1937). The study found 42 lichen species distributed
in 15 families and 27 genera being mostly crustose type. The lowest value of richness species and IAP and
high concentration of heavy metals found in the Passive Zone , reflecting the high levels of air pollution
and the efficacy of lichens as bioindicadores of air pollution.
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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Keywords: air pollution – bioindicator – index of atmospheric purity – mining environmental liability – rocky substrates
The Biologist (Lima)
The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima), 201 , 1 ( ), - : 8 6 1 ene jun 77-95
RESUMEN
Palabras clave: bioindicadores – contaminación atmosférica – índice de pureza atmosférica – pasivo ambiental minero – sustrato rocoso
El empleo de líquenes como bioindicadores es ampliamente reconocido, especialmente para conocer la
presencia de contaminantes atmosféricos en una determinada zona. El presente trabajo evalúa el uso de
líquenes como bioindicadores de contaminación atmosférica en el pasivo ambiental minero Santo
Toribio, Áncash, Perú. Se estudiaron dos lugares con similares características de hábitat, pero
diferenciados en la presencia del impacto ambiental, una denominada Zona Pasivo y la otra Zona Control;
en la primera se establecieron ocho estaciones y en la segunda una estación; evaluándose 108 puntos de
muestreo. Para conocer los niveles de contaminación atmosférica mediante los líquenes, se hizo un
estudio de riqueza de especies, se calculó el índice de Pureza Atmosférica (IPA) y se analizaron metales
pesados; en el caso del IPA, el protocolo originalmente usado en forofitos (árboles) fue adaptado a
sustratos rocosos, debido a la escasa vegetación arbórea en la zona. La especie utilizada para el análisis de
metales pesados mediante el microscopio electrónico de barrido ambiental (MEBA) fue Usnea durietzii
(Motyka, 1937) El estudio reveló 42 especies de líquenes distribuidos en 15 familias y 27 géneros, siendo
estos en mayoría de biotipo crustoso. Los valores más bajos de riqueza de especies e IPA y altas
concentraciones de metales pesados se encontraron en la zona pasivo, reflejando así los altos niveles de
contaminación atmosférica y la eficacia del empleo de líquenes como bioindicadores de contaminación.
INTRODUCCIÓN
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fisiológicos o morfológicos los diferentes grados
de contaminación que puede presentar un lugar
(Barreno-Rodríguez & Pérez-Ortega, 2003).
Dentro de estos organismos, se resalta el uso
líquenes como bioindicadores de contaminación
atmosférica, siendo estos reconocidos
ampliamente a nivel mundial (Hawkswort et al.,
2005). Los líquenes poseen diversas características
que los hacen organismos idóneos para la
bioindicación, como su lento crecimiento, gran
capacidad de colonización, alta dependencia del
medio ambiente al tomar los nutrientes
directamente del aire y sobre todo la ausencia de
cutícula, lo cual le permite una mayor absorción de
contaminantes atmosféricos; dichas razones son el
motivo por el cual vienen siendo utilizados en
diferentes países como Suiza, Holanda, Estados
Unidos entre otros (McCune, 2000).
Los cambios encontrados en las comunidades de
líquenes suelen relacionarse con niveles de
concentración de contaminantes atmosféricos
existentes en áreas evaluadas, surgiendo a lo largo
de los años diferentes protocolos, y de esta manera
facilitar las condiciones de seguimiento y control
ambiental (Hawkswort et al., 2005).
El crecimiento de las fuentes de contaminación
ambientales hoy en día es cada vez mayor,
existiendo en la actualidad la necesidad de
desarrollar medidas de diagnóstico y control
relacionadas con las principales actividades
económicas del Perú. Es por tal motivo, que la
bioindicación se va consolidando como un método
de detección temprana de alteraciones producidas
en el medio ambiente, llegando a ser una
herramienta eficaz, relativamente rápida y de bajo
costo, considerando que si estos valores estuvieran
asociados a los equipos instrumentales de
monitoreo ambiental, la información obtenida
sería de gran valor (Hawkswort et al., 2005).
La bioindicación utiliza organismos para obtener
información de la calidad del medio ambiente;
siendo estos, los llamados bioindicadores (Purvis,
2000). Existen numerosos organismos utilizados
como bioindicadores, teniendo a especies de
plantas vasculares, briofitas, algas, líquenes,
hongos, animales invertebrados y animales
vertebrados (Lijteroff et al., 2009). Estos
organismos pueden detectar e identificar por medio
de cambios en su metabolismo, procesos
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MATERIAL Y MÉTODOS
Uno de los principales métodos usados por
diversos autores es la aplicación del IPA (Índice de
Pureza Atmosférica), propuesto a finales de 1970
por De Sloover & LeBlanc para cuantificar las
condiciones de calidad atmosférica basándose en
datos de cobertura y frecuencia de líquenes (Kricke
& Loppi, 2002). Actualmente, existen diferentes
versiones para su cálculo, a pesar de ello, todas
tienen por finalidad predecir con buen nivel de
aproximación el grado de contaminación
atmosférica en un área de estudio determinada. Los
protocolos a aplicarse para el conocimiento de la
calidad de aire de una zona pueden ser diversas,
teniendo por ejemplo el transplante de líquenes, el
cual tiene como finalidad colocar el liquen en la
zona de evaluación y así poder comparar la calidad
de aire en dos áreas diferentes; otra alternativa es la
utilización de métodos químicos para evaluar lo
niveles de acumulación de metales pesados
presentes en estos organismos, extrapolando esta
información para conocer las condiciones
ambientales en un área de estudio determinada
(Conti & Cecchetti, 2001).
Es así que frente a lo mencionado, el presente
trabajo tiene como objetivo poder evaluar el uso de
líquenes como bioindicadores de contaminación
atmosférica en pasivos ambientales mineros, para
lo cual se tomó como área de estudio el pasivo
ambiental minero Santo Toribio, Áncash, Perú y se
calcularon los valores del IPA, complementándose
con un análisis de la variación de la liquenobiota y
de la cuantificación de metales pesados.
Finalmente, la presente investigación pretende
servir como guía para el establecimiento de futuros
programa de monitoreos biológicos en líquenes
proporcionando además, la bibliografía asociada a
la aplicación de estos organismos como
bioindicadores de contaminación atmosférica en
zonas altoandinas del Perú, en razón de que la
información especializada al respecto es muy
limitada.
Área de estudio. El estudio se realizó en el Perú, en
la región de Áncash, provincia de Huaraz y distrito
de Independencia (Fig.1); se encuentra
aproximadamente a una altitud de 4000 msnm,
formando parte de la cuenca del Santa, a unos 15
km por carretera de la ciudad de Huaraz y a unos 4
km al sur de la mina Pierina.
Figura 1. Ubicación del pasivo Ambiental Minero Santo Toribio, Áncash, Perú.
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Para el desarrollo del estudio se establecieron dos
zonas, la primera Zona Pasivo (Fig. 2) y la segunda
Zona Control (Fig. 3). Los mismos factores
climáticos y geomorfológicos fueron considerados
para ambas zonas, estableciendo de esta manera,
que el único factor variable sea la presencia de
contaminación causada por la existencia del pasivo
Santo Toribio.
Características de la zona pasivo. Esta zona se
encuentra ubicada en las coordenadas geográficas
latitud: 9°28'45.64"S y longitud: 77°34'53.11"O.
Se encuentra bajo la presencia de material de
desbroce, relaves mineros y drenajes ácidos de
mina; dichos contaminantes son productos de la de
la antigua actividad minera desarrollada por Santo
Toribio S.A.
ddd
A
B
C
D
E
Figura 2. Vista de la zona pasivo, en A y D muestran la presencia de drenaje ácido de mina, mientras en B, C y E se observa las
canchas de relaves mineros, que al igual que los drenajes, son producto de la antigua actividad minera de la empresa Santo Toribio
S.A. (foto Diego Valdivia).
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Características de la zona control. Fue ubicada a
2,95 km de la zona pasivo, y caracterizada por no
estar bajo alguna fuente de perturbación ambiental.
Para la selección de los sustratos rocosos y
superficie de éstos en la zona control, se tomó en
consideración aspectos como tamaño de la roca
(mayor a 50x20 cm), altitud, orientación, dirección
del viento, orientación y exposición a fuentes
contaminantes. Por lo ya expuesto, se consideró la
ubicación de la zona control como la más idónea
para ser tomada como estándar de comparación
frente a la zona pasivo.
Se espera, que los líquenes de la zona pasivo
presenten menor cobertura y riqueza, en
comparación a los ubicados en la zona control,
donde estos deben estar menos contaminados.
Elección de estaciones de muestreo. En mayo del
2014, se realizó un viaje de reconocimiento al área
de estudio, el cual tuvo como objetivo el
conocimiento a priori de las condiciones del lugar,
así como del posible establecimiento de las
estaciones de muestreo. Posteriormente en mayo
del 2015 se desarrolló un segundo viaje con la
finalidad de realizar un análisis de la variabilidad
A
B
Figura 3. Vista zona control. En A, B y C se observa la existencia de vegetación asociada a los roquedales y pajonales,
estableciéndose una diferencia signicativa con la zona pasivo, donde la vegetación es limitada (foto: Diego Valdivia).
C
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de la liquenobiota presente en la zona de estudio,
basándose en un cálculo preliminar del IPA,
además de evaluarse la representatividad y
distribución de las unidades muestrales a lo largo
del pasivo ambiental minero Santo Toribio,
Áncash, Perú.
Finalmente en el mes de setiembre del 2015, se
estableció un muestreo de tipo preferencial, donde
la ubicación de las estaciones de muestreo fueron
seleccionadas a criterio del investigador,
atendiendo a la distribución de agrupaciones
liquénicas y fisiografía de la zona observada en las
salidas previas, estableciéndose nueve estaciones a
lo largo de la zona de estudio (Fig. 4).
Elección de unidades muestrales. Para la
elección de la distribución de las unidades de
muestreo, se utilizó como referencia el
procedimiento sugerido por la comunidad europea
en su guía (Asta ., 2002), donde se establecen et al
divisiones propuestas en cada estación de
muestreo; para el presente estudio cada estación a
muestrearse fue dividida en cuatro sectores,
escogiéndose en cada una las unidades de muestreo
características similares y que estén más cerca al
punto central. Con referencia a las dimensiones
elegidas en cada estación, estas obedecieron a la
distribución de la liquenobiota observada en
campo.
Es importante mencionar, que originalmente la
metodología planteada es aplicada únicamente en
forófitos (árboles), sin embargo, debido a la
limitada presencia de flora encontrada en la zona
pasivo, no se pudo utilizar de esta manera. En su
lugar, se adaptó su uso a sustratos rocosos, debido a
la presencia de líquenes en rocas, en donde se podía
obtener valores de cobertura y frecuencia.
Para efectos de la elección de rocas que presenten
características similares y con el fin de estandarizar
el proceso, se tomó en cuenta características del
sustrato y variables ambientales tales como
orientación e inclinación de las superficies de las
rocas y dirección del viento, los cuales se detallan a
continuación:
Orientación.- en cada unidad muestral
seleccionada (superficie de la roca) y con el uso de
una brújula, se estableció la orientación con
dirección sureste, teniendo como línea de visión la
ciudad de Huaraz. Según lo mencionado, se buscó
minimizar cualquier posible influencia originada
por la compañía minera aledaña ubicada en la parte
norte del pasivo Santo Toribio.
Pendiente.- con el uso de un clinómetro, se evaluó
la inclinación de determinadas superficies de cada
roca, estableciéndose 3 categorías (Heywood,
1954):
-Menores a 22,5º: pendientes suaves.
-Entre 22,5º y 67,5º: pendientes medias.
- Mayores a 67,5º: pendientes rectas.
Tomándose en cuenta, las pendientes mayores de
67,5° para el muestreo realizado, por su mayor
presencia y accesibilidad de muestreo.
Sustrato.- el tipo de sustrato se clasificó en liso (en
caso de ser una masa compacta sin presencia de
fisuras) y escalonado (con presencia de fisuras y
tamaño irregular), considerándose para el
muestreo los sustratos lisos de masa compacta,
debido a la predominancia y facilidad de muestreo
en la zona. De igual manera, con la ayuda de un
centímetro, se realizó la elección de diámetros de
rocas similares entre cada punto de muestreo.
Tamaño muestral. Con respecto al tamaño de la
muestra, se tomó en cuenta factores como la
accesibilidad a la zona, la homogeneidad de las
estaciones y la representatividad de los datos. Se
consideró el uso de guías y trabajos relacionados a
la aplicación de líquenes como bioindicadores de
contaminación, los cuales recomiendan establecer
como mínimo 5 puntos muestrales por cada
estación de muestreo seleccionada (Bustamante et
al., 2013), seleccionándose 12 unidades muestrales
por cada una de las 9 estaciones de muestreo,
obteniendo un total de 108 puntos (Fig. 4).
Toma de datos de cobertura y frecuencia.
Designadas las unidades muestrales, se procedió a
la obtención de datos de cobertura (recubrimiento)
y frecuencia de líquenes, utilizándose una rejilla de
20 cm x 50 cm elaborada de metal y dividida en 10
cuadrantes, donde cada uno posee dimensiones de
10 cm x 10 cm (Canseco ., 2006). La rejilla et al
utilizada procuró ser apoyada en la parte central de
cada uno de los sustratos, con el fin de estandarizar
la toma de datos.
Los datos de cobertura y frecuencia fueron
obtenidos tras la toma fotográfica de cada
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cuadrante de la rejilla por cada unidad muestral,
siendo evaluados posteriormente en gabinete
(Fig.5).
Colecta de muestras. Tanto la zona control como
la zona pasivo, están localizadas entre los 3500-
4000 msnm. Se encuentran en su mayoría líquenes
de biotipo crustoso, por lo que para su remoción se
utilizó herramientas como cincel, martillo y
navaja. Asimismo, para realizar una identificación
inicial de los líquenes encontrados en la zona, se
hizo uso de una lupa de campo de 10X.
Una vez extraídas las muestras, fueron envueltas en
sobres de papel kraft, teniendo mucho cuidado de
no ocasionarles daños. Todas las muestras
acondicionadas en los sobres de tamaño adecuado
fueron rotuladas con datos referentes al número de
colecta, localidad, coordenadas geográficas,
altitud, fecha y otros datos de interés para fines de
investigación.
Aspectos éticos.
A pesar de ser una zona impactada, se tomó en
cuenta el monitoreo fotográfico indicado por
Purvis (2000). Esta metodología permitió realizar
una interpretación fotográfica de los cambios en la
cobertura y frecuencia de líquenes sin generar
ningún daño al organismo, ni a su población.
Asimismo se realizó el reconocimiento
taxonómico de algunas especies, reduciendo el
Figura 4. Ubicación de las unidades muestreales.
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número de muestras recolectadas en el área de
estudio. Todas colecciones fueron depositadas en
el Herbario del Museo de Historia Natural (MHN)
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(UNMSM), Lima, Perú.
Análisis de Datos
Determinación de especies. Se procedió a
describir las características macroscópicas y
microscópicas; algunas fueron revisadas en el
laboratorio de florística del departamento de
dicotiledóneas del MHN-UNMSM; dicha
caracterización fue complementada con pruebas
químicas para conocer las reacciones de color que
poseen los componentes del liquen; los reactivos
fueron KOH (5%), C (Hipoclorito de Sodio), KC y
P (parafenilenediamina, con el fin de facilitar la
determinación de especies).
Una vez conocidas las características de los
especímenes se consultó literatura especializada
como: Thompson (1993), Galloway (1994),
Marcano et al. (1996), Ahti (2000), Ramírez &
Cano (2005), Sipman (2005), Galloway (2008);
Knudsen et al. (2008) Spielmann & Marcelli
(2009), Hestmark (2009) y para su determinación.
Análisis de variación de la liquenobiota. Se
realizó mediante la aplicación de un análisis
multivariado, teniendo en cuenta que se tienen
decenas de variables (abundancia de muchas
especies), provenientes de 108 puntos de muestreo,
utilizándose métodos como escalamiento
multidimensional no métrico (NMS) y el análisis
de agrupamiento.
Índice de Pureza Atmosférica (IPA). Se aplicó
este índice basado en la fórmula originalmente
propuesta por LeBlanc & De Sloover (1970) y
modificada posteriormente por Crespo et al.
(1981). Se estableció un ligero factor de corrección
en f, que se desarrolló en términos de presencia y
cobertura, expresado en una escala del 1 al 5,
teniendo de esta manera:
Siendo:
• Q el cortejo medio específico.
• f la frecuencia de cada especie.
o Q: se calcula determinando la media del número
de especies que acompañan a la que estamos
calculando en todas las estaciones. Este valor será
mayor cuando la especie se encuentra en zonas
menos contaminadas.
o f : se calcula mediante expresión:
- Presencia media (P) de una especie en una
estación, equivale al número de rocas donde fue
encontrada, dividido entre el número total de rocas
estudiadas en la estación.
- Recubrimiento medio (R ) es el cociente entre el
m
recubrimiento total (área o cobertura que ocupa el
liquen) en la estación y el número de rocas
muestreadas en la estación.
- n: número de forofitos muestreados.
- Recubrimiento total (R ) de una especie en una
t
estación determinada, es la suma del recubrimiento
de la especie en cada una de las rocas muestreadas.
El recubrimiento de cada especie en la zona
inventariada es un valor muy subjetivo, por lo que
debe realizarse siempre por el mismo investigador.
A continuación se detallan los niveles de
recubrimiento total:
· Cuando la especie recubre del 0 al 10% de la
superficie, tiene valor de 1.
· Cuando la especie recubre >10 al 20% de la
superficie, tiene valor de 2.
· Cuando la especie recubre >20 al 35% de la
superficie, tiene valor de 3.
· Cuando la especie recubre >35 al 50% de la
superficie, tiene valor de 4.
· Cuando la especie recubre > 50 al 100% de la
superficie, tiene valor de 5.
Los resultados obtenidos de la aplicación de la
fórmula, fueron clasificados según el rango
establecido por LeBlanc & De Sloover (1970)
representados en la Tabla 1.
IPA=(Qxf)
10
1
n
f=P + RM
2
Rm =Rt
n
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Tabla 1. Clasicación del Índice de Pureza Atmosférica (IPA).
Zonas IPA Descripción
I
1 al 5,5
II
>5,5
al 15,5
III
>15,5
al
35,5
IV
>35,5
al
75,5
Au sen cia de líq uen es – área s de ma yor
contaminación.
Pobre presencia de líquenes-todavía hay presencia
de áreas contaminadas.
Llamada zona de transición – donde la vegetación
epita no es exuberante, pero está bien representada.
Zona donde el aire está limpio y favorable para el
crecimiento de líquenes.
Zona exuberante y tiene mejor desarrollo para los
líquenes.
V >75,5
Fuente: Adaptado de LeBlanc & De Sloover (1970).
Figura 5. Obtención de datos de cobertura y frecuencia con el uso de una grilla de muestreo, los cuales son necesarios para poder
llevar a cabo el IPA (Índice de Pureza Atmosférica) en cada estación de muestreo.
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Determinación y cuantificación de metales
pesados. Para esta finalidad se utilizó el
Microscopio Electrónico de Barrido Ambiental
(MEBA) con el propósito de conocer los metales
pesados ajenos al liquen. Para efectos de
estandarización y comparación de datos entre las 9
estaciones, se tomó una muestra del liquen Usnea
durietzii Motyka por cada estación. Cada liquen
recolectado fue cortado a 1,5 cm de su base y
pesado en una balanza analítica, obteniéndose
muestras de rango de 0,0039-0,00433 g por cada
estación, dichas muestras fueron introducidas al
MEBA para el análisis correspondiente.
Por lo expuesto y con la finalidad de comprobar la
existencia de metales pesados en la zona, la
capacidad de absorción y retención que pueden
tener un liquen, se procedió a exponer las muestras
al MEBA para determinar la concentración de
elementos químicos y metales pesados. Se
consideró que estos están presentes en la parte
superficial y dentro de la estructural del liquen. El
análisis de metales pesados, pretende establecer
como premisa que según los datos de IPA
obtenidos, los datos de concentración de la zona
pasivo, deberían ser mucho mayor a los de la zona
control.
Liquenobiota en el área de estudio. El presente
trabajo da a conocer 42 especies de líquenes,
distribuidas en 15 familias y 27 géneros, como se
detalla en la Tabla 2. Asimismo, los datos
analizados revelaron que el mayor porcentaje de
líquenes hallados en la zona de estudio son los de
biotipo crustoso con un 60%, seguido por los
foliosos con un 33% y finalmente los fruticulosos
con un 3%. Adicionalmente, la mayor cantidad de
especies lo posee la estación control (E9).
El análisis multivariado NMS utilizando el índice
de Bray-Curtis, realizado para el presente estudio
(Fig.6), muestra claramente que la distribución de
las comunidades de líquenes presentes en la zona
de estudio, están divididos en dos grupos, donde la
estación E7 es la más representativa de la zona
pasivo por ubicarse en la parte central y la estación
E9 de la zona control; dicha distribución
responden a la presencia de contaminación
ambiental producto del pasivo ambiental minero
Santo Toribio, siendo única variable existente entre
las zona pasivo y la zona control.
RESULTADOS
Figura 6. Diagrama de ordenación NMS, obedeciendo al criterio de disimilaridad del diagrama de agrupamiento, se puede
observar que los triángulos que representan la estación de muestreo E7. Por otro lado, se puede distinguir los triángulos invertidos
representando la estación control E9, establecida como muestra blanco, y por último los puntos negros las demás estaciones.
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Tabla 2. Líquenes identicados en el área de estudio.
Nº Familia Especie Tipo
1 PARMELIACEAE Psiloparmelia norstictica (Elix & Nash)* Folioso
2 PARMELIACEAE Hypotrachyna sp. * Folioso
3 PARMELIACEAE Psiloparmelia distincta (Nyl.) Hale* Folioso
4 PARMELIACEAE Psiloparmelia avobrunnea (Müll. Arg.) Elix & Nash* Folioso
5 PARMELIACEAE Punctelia stictica ( Duby) Krogy* Folioso
6 PARMELIACEAE Flavopunctelia aventior (Stirton) Hale* Folioso
7 PARMELIACEAE Parmotrema andinum (Müll. Arg.) Hale* Folioso
8 PARMELIACEAE Everniastrum billingsii (W.L. Culb. & C.F. Culb.)* Folioso
9 PARMELIACEAE Xanthoparmelia sp. Folioso
10 PARMELIACEAE Usnea durietzii Motyka* Fruticoso
11 ACAROSPORACEAE Acarospora boliviana H. Magn* Crustoso
12 ACAROSPORACEAE Acarospora altondina H. Magn* Crustoso
13 ACAROSPORACEAE Acarospora sp. * Crustoso
14 UMBILICARIACEAE Umbilicaria cylindrica (L.) Delise ex Duby* Folioso
15 UMBILICARIACEAE Umbilicaria haplocarpa Nyl.* Folioso
16 UMBILICARIACEAE Umbilicaria sp. * Folioso
17 THELOTREMATACEAE Diploschistes scroposus (Schreber) Norman* Crustoso
18 THELOTREMATACEAE Diploschistes cinereocaesius (Sw.) Vain.* Crustoso
19 ARTHONIACEAE Arthonia sp. *Crustoso
20 RHIZOCARPACEAE Rhizocarpon geographicum (L.) DC * Crustoso
21 CALICIACEAE Buellia disciformis (Fr.) Mudd Crustoso
22 CANDELARIACEAE Candelariella vitellina (Hoffm.) Mull. Arg* Crustoso
23 CANDELARIACEAE Placomaronea candelaroides Räs* Crustoso
24 GRAPHIDACEAE Cladonia sp. * Fruticoso
25 STEREOCAULACEAE Lepraria sp. Crustoso
26 STEREOCAULACEAE Stereocaulon andinum B. de Lesd.* Fruticoso
27 LEPROCAULACEAE Leprocaulon microscopicum (Vill.) Gams ex D. Hawksw* Crustoso
28 TELOSCHISTACEAE Caloplaca saxicola (Hoffm.) Nordin Crustoso
29 TELOSCHISTACEAE Caloplaca sp. Crustoso
30 TELOSCHISTACEAE Xanthoria elegans (Link) Th. Fr. Folioso
31 PHYSCIACEAE Lecidea sp.* Crustoso
32 PHYSCIACEAE Heterodermia casarettiana Trevis.* Crustoso
33 PHYSCIACEAE Buellia sp.1* Crustoso
34 PHYSCIACEAE Buellia sp.2 * Crustoso
35 PHYSCIACEAE Buellia sp.3 * Crustoso
Continua Tabla 2
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En el dendrograma realizado, con una medida de
similaridad de correlación (Fig.7), el cual se
desarrolla bajo la misma premisa indicada en el
análisis NMS, presenta dos grupos representativos;
sin embargo, al igual que el análisis
multidimensional no métrico, existen estaciones
que se encuentran en la zona pasivo, pero presentan
una mayor afinidad con las ubicadas en la zona
control, siendo esto debido a que los niveles de
contaminación son menores en los alrededores del
pasivo Santo Toribio (lugar donde se ubicaron
algunas estaciones de muestreo), obteniendo de
esta manera datos cercanos a los encontrados en la
zona control.
Índice de Pureza Atmosférica (IPA). Los valores
obtenidos del IPA para las 9 estaciones de
muestreo, oscilaron entre 12,15 hasta 31,50 como
lo muestra la Tabla 3. De igual manera, es
importante mencionar que los resultados
obtenidos, fueron clasificado dentro de 5 zonas,
haciendo referencia a los niveles de contaminación
atmosférica indicadas en escala de variación
detallada en la Tabla 1.
De los valores obtenidos se puede observar que las
estaciones de muestreo E1, E2, E3, E4, E5, E6 y E8
se encuentran dentro de la clasificación dada para
zona III, donde si bien es cierto se puede mostrar la
presencia de líquenes, esta no es abundante,
representando así un nivel medio entre la presencia
o ausencia de contaminación atmosférica. Por otro
lado, se tiene la estación de muestreo E7, ubicada
en la zona II, donde todavía existen áreas
contaminadas reflejándose la presencia de
contaminación atmosférica y siendo la presencia
de líquenes muy pobre.
Tabla 3. Valores de Índice de Pureza Atmosférica (IPA) por cada estación de muestreo.
ESTACIONES CÓDIGO (E) IPA
1
E1
23,26
2
E2 20,93
3
E3 20,17
4
E4 19,05
5
E5 18,78
6
E6 17,54
7
E7 12,15
8
E8 16,09
9
EC
31,50
36 VERRUCARIACEAE Endocarpon sp. Crustoso
37 LECANORACEAE Lecanora sp. Crustoso
38 LECANORACEAE Lecanora polytropa (Ehrh.) Rabenh.* Crustoso
39 ASCOMYCETE Ascomycete 1* Folioso
40 ASCOMYCETE Ascomycete 2* Crustoso
41 ASCOMYCETE Ascomycete 3* Crustoso
42 ASCOMYCETE Ascomycete 4* Crustoso
* Líquenes depositados en el Museo de Historia Natural (UNMSM)
Nº Familia Especie Tipo
Continua Tabla 2
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Figura 7. Análisis de agrupamiento donde se observa la distribución de las estaciones de muestreo, siendo las de mayor
proximitud las que presentan características similares y las más alejadas disimilaridad, desarrollándose claramente dos grupos, el
primero asemejándose a las características de la estación control (E9) y el segundo a la de la estación (E7).
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A su vez, se tiene la estación E9 o también
denominada estación control, la cual según las
características de su ubicación, está ubicada en la
zona III al igual que la mayor parte de las
estaciones, sin embargo, se puede observar que
posee los mayores valores de IPA, incluso estando
muy cerca de pertenecer a la Zona IV, donde se
considera que el aire está limpio, siendo de esta
manera favorable para el crecimiento de líquenes.
Los valores obtenidos tras el análisis IPA, fueron
representados en un mapa de iso-contaminación
atmosférica (Fig. 8), donde cada línea está
representada por un valor de IPA específico.
Teniendo en cuenta que estos valores son
inversamente proporcionales a los niveles de
contaminación atmosférica, se tiene en
consideración que las estaciones que estén
representadas por las isolíneas que tengan menores
valores de IPA, son aquellas que se encuentran en
zonas de mayor contaminación.
Determinación de metales pesados.- El análisis
realizado con el MEBA registro la presencia de 9
elementos y 4 metales pesados: Aluminio (Al),
Calcio (Ca), Silicio (Si), Potasio (K), Azufre (S),
Hierro (Fe), Cobre (Cu), Zinc (Zn) y Plomo (Pb) en
las estaciones de muestreo. Las concentraciones
encontradas (expresadas en porcentaje de masa del
liquen) de Al (0,94-3,36 %), Si (1,51-6,10%) y Ca
(0,08-8,06%), estarían relacionadas con las
características de las canchas de relave ubicadas en
el pasivo ambiental minero Santo Toribio
(Tchernitchin & Herrera, 2006), considerando
como parte de los minerales que forman estos
relaves a la calcita, sericita, feldespatos potásicos,
rodocrosita y plagioclasas, los cuales presentan en
su composición los 3 elementos ya mencionados.
Por otro lado, se encontró presencia de Fe (0,31-
1,44%) y S (0,10-0,25%), relacionándose estos
datos con la existencia de óxidos de fierro y pirita,
este último elemento característicos de estos
desechos mineros. Finalmente, la presencia de los
metales pesados Cu (0,06-0,26), Zn (0,90-0,21%) y
Pb (0,16-2,83) estarían relacionados con las
antiguas actividades de explotación realizada por
la compañía Santo Toribio S.A, ya que esta era una
mina polimetálica que extraía principalmente estos
elementos.
Figura 8. Mapa de Iso-contaminación atmosférica.
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Liquenobiota en área de estudio. Del total de 42
especies encontradas, 11 correspondieron
únicamente a la Zona Pasivo, 7 a la Zona Control y
24 halladas en ambos lugares. La cantidad de
especies en común encontradas dan a entender la
existencia de una similitud en ambas zonas antes de
verse influenciada por la presencia del pasivo
ambiental minero Santo Toribio. Por otro lado, en
el presente estudio se encontraron especies
diferentes al trabajo realizado por Ramírez & Cano
(2005) también ubicada en cordillera negra
(Huaylas, Áncash, Perú), demostrando así la
numerosa riqueza de líquenes existentes en la
región.
Los mayores porcentajes de cobertura, riqueza y
frecuencia fueron registrados en la estación control
(E9), la cual se caracteriza por no estar bajo la
influencia del pasivo Santo Toribio, además, de
ubicarse en una zona que no está bajo presencia de
perturbación ambiental, mientras el menor
porcentaje lo presentó la estación E7, ubicada en la
parte central delpasivo, siendo concordante con lo
expuesto en estudios llevados a cabo por Lijteroff
et al. (2009) y Canseco et al. (2006), los cuales al
comparar la liquenobiota en dos espacios
geográficos con similares características,
concluyen que la menor riqueza, presencia y
cobertura de líquenes se da en lugares donde
existen fuentes de contaminación antropogénicas
como es el caso del pasivo Santo Toribio producto
de las antiguas actividades mineras.
A su vez dentro de las estaciones analizadas el
33,3% (14 especies) fueron líquenes del biotipo
folioso, 59,52% (25 especies) líquenes del biotipo
crustoso y el 7,14% (3 especies) líquenes del
biotipo fruticulosos. Le Blanc & De Sloover
(1970) señalan que en general los líquenes
fruticulosos son los más sensibles a la
contaminación, los foliosos tienen una sensibilidad
media y los crustosos son los menos sensibles.
Dicha afirmación estaría en relación con el mayor
porcentaje de líquenes crustosos encontrados en el
área de estudio, y la casi ausencia de líquenes
fruticulosos, lo que indicaría la presencia de
contaminantes atmosféricos.
Por su parte, el análisis multidimensional de cluster
al igual que el NMS indicaron la similaridad
encontrada entre estaciones de muestreo, de forma
que las más parecidas entre sí, aparecen agrupadas
tal y como lo propusieron Mateus et al. (2012), en
su estudio de caracterización de líquenes folícolas
en 3 estaciones ambientales en Colombia.
Finalmente, destacamos que en esta investigación
se asumió que en las estaciones de muestreo
ubicadas en la zona pasivo y control, existirían las
mismas especies líquenes, ya que ambas zonas
están bajo las mismas condiciones tanto
geomorfológicas como meteorológicas; sin
embargo, la existencia de una variación de
composición de la liquenobiota, debería estar dada
por la presencia de los desechos propios del pasivo
ambiental minero Santo Toribio, indicando de esta
manera que la ausencia o presencia de líquenes
obedece a las características medio ambientales de
cada zona.
Análisis de metales pesados. Los resultados
obtenidos a través del uso del Microscopio
Electrónico de Barrido Ambiental (MEBA), para el
análisis de metales pesados, fueron realizados, en
la especies U. diuretzii perteneciente a la familia
Parmeliaceae del mismo modo como se planteó en
los trabajos llevados a cabo por Bedregal et al.
(2009) y Gonzáles et al. (2002) donde se
obtuvieron buenos resultados.
El presente estudio revelo que en las 8 estaciones
de muestreo ubicadas en el pasivo ambiental
minero Santo Toribio, existe presencia de metales
pesados tales como Fe, Cu, Zn y Pb. Por su parte en
la estación propuesta como punto control se
encontró Fe, Cu y Pb, y ausencia del metal pesado
Zn. Siendo importante mencionar que la presencia
de estos metales pesados en los líquenes es
ocasionado por el transporte aéreo de este
contaminante producto de la acumulación de los
desechos mineros como parte de la extracción de
los minerales.
Las diferencias encontradas en las concentraciones
de metales pesados en el liquen U. durietzii de las
estaciones de muestreo de la zona pasivo y control
(Tabla 4), no fueron significativas como se
esperaba. Dicha condición puede ser explicada por
la presencia de metales pesados de forma
intracelular en el liquen; ya que, si estos metales
p e s a d o s e s t u v i e r a n a l m a c e n a d o s
DISCUSIÓN
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extracelularmente no ocasionarían daños en el
organismo, mientras que de manera intracelular
conllevarían a su desaparición. Adicionalmente la
existencia de un ambiente ácido, como es la zona de
estudio, contribuye a un debilitamiento de las
paredes celulares, permitiendo de esta manera un
fácil ingreso intracelularmente en el liquen (Nash
1996).
Por lo ya expuesto, se entiende que una de las
causas por lo cual existe mayor frecuencia en la
zona control a diferencia de la zona pasivo, serían
las condiciones ya citadas, las cuales estarían
direccionadas a una desaparición del liquen, y no
hacía una acumulación de metales pesados como
hubiera sido de manera extracelular.
Tabla 4. Concentración de elementos químicos y metales pesados. Consolidado de resultados en las 9 estaciones.
Los datos indicados se encuentran en porcentaje de masa del liquen muestreado. E= Estación.
E 1
E 2
E 3
E 4
E 5
E 6
E 7
E 8
E 9
Na
0,14
0,00
0,14
0,03
0,00
0,34
0,14
0,08
0,00
Mg
0,18
0,12
0,21
0,12
0,15
0,35
0,16
0,21
0,11
Al
3,36
0,96
1,56
1,40
1,56
1,63
2,78
2,51
0,94
Si
6,10
1,27
3,06
1,55 2,26 1,98 5,50 3,32
1,51
P0,05
0,05
0,04
0,04 0,05 0,13 0,08 0,05
0,02
S0,10
0,05
0,07
0,06 0,05 0,25 0,20 0,00
0,10
Cl
0,03
0,02
0,00
0,07 0,00 0,04 0,00 0,06
0,02
K0,78
0,46
0,33
0,38 0,72 0,49 0,47 0,73
0,18
Ca
0,16
8,05
4,16
2,83 4,73 0,22 0,20 3,73
0,08
Ti
0,13
0,00
0,00
0,00 0,00 0,22 0,17 0,05
0,18
Fe
1,31
0,32
0,52
0,31 0,52 1,15 1,44 0,61
0,56
Cu
0,13
0,06
0,20
0,10 0,12 0,26 0,12 0,14
0,15
Zn
0,19
0,11
0,21
0,05
0,16
0,63
0,14
0,09
0,00
Pb 0,35 0,36 0,60 0,33 0,26 1,43
2,83
0,16
0,19
(*) Datos en porcentaje (%) de masa de líquen.
A pesar de lo mencionado, los resultados arrojaron
que la estación de muestreo E7 presentó las mayor
concentración de Pb con 2,83% y Fe con 1,44%
(porcentaje de masa del liquen), en comparación a
las demás estaciones de muestreo. Por su parte, las
estaciones restantes no llegaron al 1% de la
concentración de estos metales pesados, incluso
con ausencia del Zn en la zona control. Si bien, los
niveles de concentraciones no fueron los
esperados, aun así se puede establecer una relación
en cuanto a las diferencias de concentración de
metales pesados existente entre la zona control
(estación E9) y la zona pasivo (estación E7).
Finalmente y considerando que la aplicación del
MEBA reconoce todos los elementos presentes en
el liquen, se puede inferir que la presencia de S y Fe
encontradas en las muestras del liquen U. durietzii
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colectadas, puede tener una relación significativa
con la oxidación de la pirita (FeS ), mineral que es
2
rechaza d o c o m o p r o d u c t o d e l proceso
concentrador, generando la presencia de dióxido de
azufre (SO ), siendo el factor más relevante que
2
influye en la distribución espacial, disminución y
salud de los líquenes (Hawksworth et al., 2005).
Del mismo modo se pudo observar en las muestras
analizadas, la presencia de altas concentraciones de
calcio, aluminio y silicio, las cuales estarían en
relación a los componentes mineralógicos de la
cancha de relave.
Índice de Pureza Atmosférica. Inicialmente en la
aplicación del IPA en rocas se generó muchos
inconvenientes debido a la similitud que necesitaba
cada unidad de muestreo, sin embargo, la
realización de un análisis detallado considerando
variables como tamaño, tipo, inclinación y
orientación del sustrato; dirección del viento,
tamaño de roca y un adecuado sistema de muestro
hizo posible la evaluación de la zona de estudio. Es
oportuno manifestar, que en las zonas alto andinas
existen amplias áreas donde se da el desarrollo de
las principales actividades extractivas del país y
que en estas zonas, muchas veces se tiene una
presencia limitada de vegetación arbórea, por ende,
es de importancia realizar mayores investigaciones
sobre la aplicación del IPA en sustratos rocosos.
Debido a que en la actualidad existen diversas
modificaciones realizadas al IPA original aplicadas
en distintos trabajos, se analizaron diferentes
versiones de esta metodología. Así por ejemplo, se
aplicó la versión propuesta por Käffer et al. (2011),
donde se utiliza un factor de corrección tomando en
cuenta el biotipo del liquen, siendo este crustoso,
folioso o fruticuloso, asignándole un peso a cada
uno y relacionándolo con los niveles de
contaminación; sin embargo, debido a que esta
metodología requiere una alta variabilidad de cada
biotipo del liquen, la cual era escasa en el presente
estudio no se tomó en consideración; es así que la
propuesta de Crespo et al. (1981) representó con
mayor proximidad lo observado en campo y por
tanto fue la elegida para el presente estudio.
En relación con los resultados obtenidos tras la
aplicación del IPA, se demuestra que la estación E7
ubicada en el centro del pasivo ambiental minero
Santo Toribio, posee el valor más bajo del IPA con
12,15 representando así, la presencia de mayores
niveles de contaminación atmosférica en
comparación a las demás estaciones de muestreo.
El resultado obtenido, es explicado por la mayor
cercanía de este punto con los desechos mineros
presentes (material de desbroce, relaves mineros y
drenaje ácido de mina), los cuales fueron
producidos por la antigua actividad de la empresa
Santo Toribio S.A. Por otro lado, la estación control
establecida como muestra blanco, obtuvo el mayor
valor de IPA con 31,50 representando de esta
manera la zona con menor grado de contaminación
y por ende la más favorable para el desarrollo de las
especies, esta diferencia de valores de IPA entre
áreas de estudio, estaría en concordancia con
trabajos llevados a cabo por autores como Crespo
et al. (1981), Canseco et al. (2006), Lijteroff et al.
(2009), Käffer et al. (2011) y Käffer & Martins
(2014), los cuales muestran dentro de sus
resultados menores valores de IPA en zonas con
presencia de perturbación ambiental y mayores
valores de IPA en zonas menos perturbadas.
Adicionalmente, las demás estaciones de muestreo
ubicadas cerca del pasivo ambiental minero Santo
Toribio, obtuvieron datos que oscilaron entre el
rango de 16,09 hasta 23,26, representando de esta
manera niveles de contaminación atmosférica
moderados, estableciendo claramente que esta
metodología correlaciona los cambios en la
distribución de los líquenes, con los niveles de
contaminación atmosférica que pudieran existir,
haciendo posible poder mapear los niveles de
contaminación atmosférica como lo mencionan
Conti & Cecchetti (2001). De esta manera, se
utilizó para el presente estudio la generación de
isolíneas de contaminación atmosférica a través del
uso de un sistema de información geográfica,
estando en relación con lo desarrollado con
Bustamante et al. (2013), donde a través de la
elaboración de un mapa de isolíneas de
contaminación atmosférica reflejan claramente los
niveles de contaminación en el área.
Finalmente, es importante mencionar que una de
las limitantes existentes en la realización del
presente estudio fue la variabilidad que
presentaron las comunidades de líquenes de
acuerdo a cada ecorregión, esto debido a la
influencia climatológica y geomorfológica,
dificultando poder establecer si estas ejercen
influencia sobre las variables ambientales
analizadas.
The Biologist (Lima). Vol. 16, Nº1, ene - jun 2018
Use of lichens as bioindicator
Los autores desean agradecer a Magdalena
Pavlich, por las aclaraciones brindadas respecto a
la aplicación de líquenes en zonas contaminadas.
De igual manera a Gladys Ocharan Velásquez, por
su apoyo al brindar las facilidades, para poder
realizar el análisis de metales pesados con el uso de
su equipo de trabajo. A Marcia Isabel Kaffer de la
Universidade Federal do Rio Grande do Sul en
Brazil y a Juan Manuel Lavornia de la Universidad
Nacional de la Plata en Argentina, por su
c ol a b o ra c i ó n e n b i bl i o g ra f í a p a r a l a
implementación de la metodología de muestreo
aplicada y brindar alcances para el uso del Índice de
Pureza Atmosférica (IPA) y a Asunción Cano Jefe
de laboratorio de Florística, departamento de
Dicotiledóneas del Museo de Historia Natural de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos, por
otorgar la facilidades para poder realizar algunas
determinaciones de las muestras colectadas.
También nuestra profunda gratitud con los
especialistas extranjeros Teuvo Tapio Ahti y Geir
Hestmark, por su valiosa colaboración con las
determinaciones y con literatura especializada.
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The Biologist (Lima). Vol. 16, Nº1, ene - jun 2018
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