Proximal analysis in mangrove crabs 121 T e Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 T e Biologist (Lima) T e Biologist (Lima), 2025, vol. 23 (1), 121-133 REVIEW ARTICLE / ARTÍCULO DE REVISIÓN ECOTOXICOLOGICAL EFFECTS OF PESTICIDES ON FRESHWATER SNAILSEFECTOS ECOTOXICÓGICOS DE LOS PLAGUICIDAS EN CARACOLES DULCEACUÍCOLAS Yahaida Baltazar-Vilcarano 1 , Isbeth Ingrid Luyo-Martinez 1 ; Dámaso Ramírez-Huaroto 1 & José Iannacone 1,2,3 ISSN Versión Impresa 1816-0719 ISSN Versión en línea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081 Este artículo es publicado por la revista T e Biologist (Lima) de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villa-rreal, Lima, Perú. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original. DOI: https://doi.org/10.62430/rtb20 252311987 o VOL. 22. N 1, ENE-JUN 2024 o VOL. 23. N 1, ENE-JUN 2025 ABSTRACT T e increasing use of pesticides generates negative ef ects on biodiversity by exposing freshwater snails, which stand out as the most af ected group of gastropods globally. T erefore, the objective of this research is to analyze the ecotoxico-logical ef ects of pesticide exposure on freshwater snails, evaluating the impacts on various organs. For this purpose, a search was carried out in databases such as Scopus, Sciencedirect, Web of Science, and Scielo, in a specif c interval of years, 1999-2024. In this context, the articles analyzed focused on the evaluation of dif erent species, especially Lymnaea stagnalis (Linnaeus, 1758) , Physella acuta (Draparnaud, 1805) , Chilina parchappii (d’Orbigny, 1835), and Planorbarius corneus (Linnaeus, 1758) due to their sensitivity to various pollutants and adaptation to dif erent laboratory conditions, which facilitates their use in controlled research. Likewise, most of the studies reviewed focused on organophosphate, carbamate, and pyrethroid pesticides, which cause lethal and sublethal ef ects such as neurotoxicity, oxidative stress, organ damage, and reproductive alterations. In conclusion, ecotoxicological studies on dif erent snail species have pro-vided valuable information on pesticide exposure and ef ects, highlighting the importance of implementing appropriate conservation and management measures to protect these individuals. Keywords : aquatic organisms – bioindicator – ef ects – toxicity 1 Carrera de Ingeniería Ambiental, Universidad Científ ca del Sur, Lima-Perú. 2 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Grupo de Investigación en Sostenibilidad Ambiental (GISA). Escuela Universitaria de Posgrado (EUPG). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). Lima, Perú. 3 Laboratorio de Zoología. Facultad de Ciencias Biológicas. Grupo de Investigación “One Health”. Escuela de posgrado (EPG). Universidad Ricardo Palma (URP). Lima, Perú. E-mail: joseiannacone@gmail.com* Corresponding author: joseiannacone@gmail.comIsbeth Ingrid Luyo-Martínez: https://orcid.org/0009-0005-2546-4367 Yahaida Marypher Baltazar-Vilcarano: https://orcid.org/0000-0002-5649-1115Damaso Ramirez-Huaroto: https://orcid.org/0000-0003-4605-9422 José Iannacone: https://orcid.org/0000-0003-3699-4732
122 Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Baltazar-Vilcarano et al. RESUMEN El creciente uso de plaguicidas genera efectos negativos sobre la biodiversidad exponiendo a los caracoles dulceacuícolas, que se destacan como el grupo de gasterópodos más afectados a nivel global. Por ello, el objetivo de esta investigación es analizar los efectos de la exposición a los plaguicidas en los caracoles dulceacuícolas, evaluando los impactos en diversos órganos. Para ello se realizó una búsqueda en bases de datos como Scopus, Sciencedirect, Web of science y Scielo, en un intervalo específco de años, 1999-2024. En este contexto, los artículos analizados se centraron en la evaluación de distintas especies, destacando Lymnaea stagnalis (Linnaeus, 1758), Physella acuta (Draparnaud, 1805), Chilina parchappii (d’Orbigny, 1835) y Planorbarius corneus (Linnaeus, 1758), debido a su sensibilidad ante diversos contaminantes y adaptación a diversas condiciones de laboratorio, lo que facilita su uso en investigaciones controladas. Asimismo, gran parte de los estudios revisados se enfocaron en los tipos de plaguicidas organofosforados, carbamatos y piretroides, estos causan efectos letales y subletales como neurotoxicidad, estrés oxidativo, daños en órganos y alteraciones reproductivas. En conclusión, los estudios ecotoxicológicos en distintas especies de caracoles han proporcionado información valiosa sobre la exposición de plaguicidas y sus efectos, subrayando la importancia de implementar medidas apropiadas de conservación y manejo para proteger estos individuos. Palabras clave: bioindicador – efectos – organismos acuáticos – toxicidad INTRODUCCIÓN A nivel global, el uso de plaguicidas ha experimentado un notable aumento, pasando de 2,3 millones de T en los años noventa a más de cuatro millones en 2018 (Pereira & Gonçalves, 2007). Aunque estos productos buscan proteger a las plantas, por ende, a las cosechas producidas, genera la proliferación descontrolada de plaguicidas, afectando cerca del 90% de los organismos que no son su objetivo, provocando un impacto negativo en los ecosistemas (Del Puerto et al., 2014). El uso excesivo de plaguicidas no solo daña el ambiente, sino que también se asocia con graves problemas de salud en los humanos, incluyendo afecciones respiratorias, cáncer, trastorno del sistema nervioso y problemas reproductivos que pueden causar malformaciones genéticas. Estos efectos impactan particularmente a las comunidades rurales, afectando de manera especial a los trabajadores agrícolas (Silveira-Gramont et al ., 2018; Rosic et al ., 2020).Los plaguicidas se clasifcan en función de distintas características, una de ellas es la toxicidad aguda, que se refere al nivel de peligro inmediato que pueden suponer para los organismos vivos; otra de ellas es la vida media, que indica el tiempo que una sustancia puede permanecer activa antes de descomponerse en el ambiente (Ramírez & Lacañasa, 2001). Los residuos de los plaguicidas se pueden bioacumular en organismos del ecosistema acuático, ocasionando alteraciones cromosómicas, lo que podría desencadenar malformaciones y enfermedades a largo plazo (Elias, 2022). Además, de afectar a organismos acuáticos, muchos plaguicidas disminuyen las poblaciones de ciertos polinizadores, como abejas y mariposas, lo que pone en riesgo la producción agrícola y la biodiversidad (Rajan et al ., 2023).El uso indiscriminado de plaguicidas peligrosos ha generado una amenaza de impacto global en los ecosistemas lo cual al contaminar los recursos naturales afecta la biodiversidad (Nhan et al ., 2001; Castillo et al ., 2020). Además, son perjudiciales para la salud humana a largo plazo, provocando enfermedades cancerígenas, neurotóxicas y teratogénicas (Marrero et al ., 2017). Entre, los más tóxicos se encuentran los carbamatos que destacan por su toxicidad aguda y la capacidad de intervenir en procesos biológicos claves, como inhibición de la enzima acetilcolinesterasa lo cual origina contracciones rápidas en diferentes músculos conduciendo a la parálisis hasta la muerte (Sánchez et al ., 2016). El uso intensivo de carbamatos en la agricultura ha facilitado su ingreso a los ambientes acuáticos, afectando a los organismos de agua dulce y marinos, lo que va a ocasionar la reducción de sus poblaciones es por ello que participan ciertos organismos como Pseudomonas putida (Trevisan, 1889) Migula, 1895 y Rhizobium sp . en los procesos de biodegradación de los carbamatos (Arman, 2022).El plaguicida carbaril que pertenece a la familia de los carbamatos es utilizado para el control de plagas en diferentes cultivos agrícolas como el de tomate y durazno
123 Efects of pesticides on freshwater snails Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 (Rozo & López, 2015). Asimismo, permanece en el ambiente durante algunos días, pero en ese breve período es absorbido por diversos organismos acuáticos como el pez tilapia, Daphnia magna Straus, 1820, pez cebra Danio rerio (Hamilton-Buchanan, 1822), entre otros (Kristof et al ., 2011). Además, presenta efectos de inhibir la reproducción de diferentes especies acuáticas como el caracol de agua dulce del género Galba y el caracol de agua dulce Planorbella duryi (Wetherby, 1879) (Tripathi & Singh, 2004). De igual manera, el plaguicida metomilo, perteneciente a la familia de los carbamatos presenta una vida media que varía entre 6 y 262 días en el agua (Lin et al., 2020). Al ingresar al cuerpo de agua, su mezcla con el medio ocurre de forma gradual, acompañada por procesos de degradación y disipación natural de la sustancia química (Fakharany et al ., 2011). Sin embargo, su exposición a largo plazo puede provocar neurotoxicidad, citotoxicidad y hepatotoxicidad en especies acuáticas como el caracol de agua dulce Physa venustula (Gould, 1847) (Meng et al ., 2017). Por lo tanto, la realización de pruebas ecotoxicológicas es fundamental para evaluar los efectos de los plaguicidas en ecosistemas acuáticos. En Perú, se han identifcado diversas especies como bioindicadores de contaminación ambiental, como P. venustula , Melanoides tuberculata (Müller, 1774), el pez neón tetra, entre otros; destacándose por su alta sensibilidad a los agentes químicos (Iannacone et al ., 2002). Entre estas especies, los caracoles de agua dulce son considerados biomarcadores efcientes para monitorear la contaminación de los ecosistemas acuáticos dado a su estilo de vida y su nutrición (Coutellec et al ., 2013). La mayoría de estos individuos presentan un tamaño pequeño y habitan en ríos, lagunas y pantanos (Torres-Zevallos et al ., 2020). Además, la exposición de los caracoles a los plaguicidas puede provocar una disminución en el crecimiento, cambios de comportamiento, daños genéticos y alteraciones en los parámetros hematológicos y bioquímicos (Han et al ., 2024). La importancia de estos caracoles dulceacuícolas es científca – tecnológica, debido a que funcionan como biosensor y bioindicador ecológicos la cual cumple para ser empleado como un “kit” de referencia para poder determinar la toxicidad de estos plaguicidas (Iannacone et al ., 2013).En este contexto, en esta investigación de revisión se analizarán los efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas en los caracoles dulceacuícolas. MATERIALES Y MÉTODOSBúsqueda Inicial El diseño de la presente investigación es tipo analítico siguiendo la metodología PRISMA (Haddaway et al. , 2022). Para ello se llevó a cabo una búsqueda bibliográfca de artículos científcos en las bases de datos de Scopus, Sciencedirect, Web of science y Scielo, utilizando las palabras clave “freshwater” AND “snail” AND “pesticides”. Además, se emplearon combinaciones que se acompañaron con el conector booleano AND para limitar la búsqueda de información. Los artículos identifcados abarcaron una búsqueda realizada en los últimos 25 años, desde 1999 hasta 2024, debido a que existe información relevante en este rango temporal. Tabla 1. Criterios de exclusión e inclusión usadas para revisión bibliográfca sobre efectos ecotoxicológicos de los plagui-cidas en caracoles dulceacuícolas. Criterio de InclusiónCriterio de Exclusión Artículos originales con acceso abierto escritos en idioma inglés o español.Artículos de revisión, tesis, libro y otras fuentes secundariasEfectos ecotoxicológicos de plaguicidas en caracoles dulceacuícolasEfectos ecotoxicológicos de otras sustancias en caracoles dulceacuícolasEnfoque en una o más especies de caracoles dulceacuícolasArtículos que no se puedan acceder a texto completoArtículos de los últimos 25 añosArtículos escritos en otro idioma diferente al inglés o español
124 Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Baltazar-Vilcarano et al. Según los criterios de exclusión e inclusión (Tabla 1) se consideraron de Scopus (15), Sciencedirect (25), Web of Science (16) y Scielo (3). Estos artículos fueron seleccionados por abordar temas relacionados con los efectos agudos y crónicos de los plaguicidas en caracoles dulceacuícolas, así como la bioacumulación de estos compuestos en dichos organismos. Además, se enfocaron en los órganos afectados, proporcionando un mayor entendimiento, interpretación y síntesis de los resultados.Finalmente se obtuvieron 59 artículos (Figura 1) en base a los criterios de inclusión y fueron seleccionados para realizar la revisión sistemática conforme a la metodología (Figura 1). Figura 1. Flujograma prisma para el estudio: “Efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas en los caracoles dulceacuícolas”. Aspectos éticos: Los autores señalan que se cumplieron todas las normas éticas nacionales e internacionales. RESULTADOS Y DISCUSIÓN Distribución geográfca de los artículos en especies de caracoles dulceacuícolas según el país de publicación Se realizó un análisis de las publicaciones relacionadas con los efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas en las distintas especies de caracoles dulceacuícolas, abarcando el periodo comprendido entre 1999 y 2024. Los resultados obtenidos revelan una notable contribución de diversas naciones en este tema (Figura 2). El país con mayor cantidad de artículos es Argentina con 18, seguido de Francia con ocho artículos. Luego, se encuentra Egipto y Reino Unido, con cuatro artículos en cada país.
125 Efects of pesticides on freshwater snails Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Número de artículos publicados por año Al realizar una comparación de producción científca por año de los 59 artículos científcos recuperados para el presente trabajo, se puede observar que el tema de investigación sobre los efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas sobre caracoles dulceacuícolas ha experimentado variaciones a lo largo de los años (Figura 3). Entre los años 2005 y 2007 no se encontraron artículos científcos relevantes para la investigación. No obstante, en el 2015 y 2023, se presentó la mayor cantidad de estudios científcos sobre distintas especies de caracoles dulceacuícolas expuestos a diferentes tipos de plaguicidas, con un total de 16 artículos. Figura 2. Producción científca según país que evalúan los efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas en especies de caracoles dulceacuícolas. Figura 3. Producción científca por año en efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas en caracoles dulceacuícolas.
126 Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Baltazar-Vilcarano et al. Caracoles dulceacuícolas afectados por plaguicidas En la tabla 2, se observan los géneros y especies de los caracoles dulceacuícolas más estudiados dentro de la búsqueda de información dada, asimismo cada una con su nombre común y el nombre científco. Es por ello, que se identifcaron seis géneros y 13 especies de caracoles dulceacuícolas, con mayores estudios de investigación pertenecientes a la clase Gasterópoda. También se vio que el mayor número de especies, así como también la mayor cantidad de autores señalan al género Lymnaea, seguido de los géneros Planorbarius y Biomphalaria. Tabla 2. Lista de especies de caracoles dulceacuícolas afectadas por plaguicidas GéneroNombre CientífcoNombreComúnTipo de PlaguicidaAutores LymnaeaLymnaea stagnalis Gran Caracol de EstanqueGlifosato, tiametox-am, clotianidina, ciantraniliprol, clo-rantraniliprol, metal-dehído, butóxido de piperonilo, DiquatSchleicherová et al . (2024); Kowall et al. (2023); Hallett et al. (2016); Bouétard et al . (2014); Bouétard et al. (2013); Ducrot et al . (2010) Lymnaea natalensis Caracol Radixcarbaril, dimetoato Basopo et al. (2016); Otero & Kristof (2016) Lymnaea palustris Caracol del cieno de los pantanosatrazina, hexacloro-bencenoRusso & Lagadic (2000); Baturo et al. (1995) Lymnaea acuminata Caracol de estanque de Indiacarbaril Tripathi & Singh (2004) ChilinaChilina parchappii cipermetrina (CYP), organoclorados (OCs) Fernández et al. (2020); Girones et al. (2020) Chilina gibbosa azinfos-metilo (AZM), Herbert et al. (2018); Cossi et al. (2015) PlanorbariusPlanorbarius corneus Caracol pla-norbiscarbaril (CB), azin-fos-metil (AZM), clorpirifos (CPF) Cacciatore et al . (2013); Cacciatore et al. (2015); Cacciatore et al. (2018); Otero & Kristof (2016); Rivadeneira et al. (2013) BiomphalariaBiomphalaria gla-brata Caracol con agallasazinfos-metilo, atrazinaKristof et al. (2011); Gustafson et al. (2015); Kristof et al . (2012) Biomphalaria stra-minea Caracol con cuerno borregoclorpirifosBianco et al. (2024) PhysellaPhysella acuta Caracol de agua dulce con concha levógiraazinfos-metiloHorak et al. (2023) Physa venustula Physa sp.lindano, clorpirifos y metamidofosIannacone et al. (2002) PomaceaPomacea canalicu-lata Caracol man-zanacipermetrina,lambda-cialotrinaLavarías et al. (2023); Constantine et al. (2023) Pomacea patula cate-macensis Caracol Tego-golocipermetrinaCarreón-Palau et al. (2003)
127 Efects of pesticides on freshwater snails Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Los estudios sobre los caracoles dulceacuícolas que están siendo afectados por diversos plaguicidas, según nuestro cuadro nombrado la especie más estudiada es Lymnaea stagnalis (Linnaeus, 1758), han examinado su respuesta a varios tipos de plaguicidas, incluyendo glifosato, clotian-idina, metaldehído, y diquat, entre otros (Iannacone et al ., 2002). La especie de L. stagnalis es un caracol dulcea-cuícola ampliamente estudiado debido a su sensibilidad a diversos contaminantes y su importancia ecológica en los ambientes acuáticos (Schleicherová et al ., 2024). Este caracol es frecuentemente utilizado como organismo bio-indicador en estudios de ecotoxicología, ya que responde de manera sensible a la presencia de pesticidas, metales pesados y otros contaminantes en su hábitat (Tripathi & Singh, 2004). Además, tiene un ciclo de vida bien documentado y es relativamente fácil de criar en condi-ciones de laboratorio, lo que facilita su uso en investiga-ciones controladas (Bouétard et al ., 2013). Asimismo, el plaguicida más estudiado en diversos estudios es el orga-nofosforado azinfos-metilo (Cacciatore et al ., 2018). Al estar expuesto a los caracoles puede provocar una serie de efectos adversos, incluyendo alteraciones en el sistema nervioso, lo cual se manifesta en cambios de comporta-miento y una reducción de la actividad motora (Hallet et al ., 2016). Además, los azinfos-metilo pueden interfer-ir en procesos bioquímicos esenciales, como la función enzimática, y comprometer la reproducción, afectando negativamente a la población de caracoles en ambientes contaminados (Rivadeneira et al ., 2013). Vías de exposición de los plaguicidas Una revisión exhaustiva de los artículos seleccionados permitió identifcar las principales fuentes de exposición a los plaguicidas en los caracoles dulceacuícolas. Los resul-tados indican que las principales vías de exposición a los plaguicidas en estos caracoles dulceacuícolas son por me-dio de escorrentías agrícolas (66%), y efuentes de aguas residuales tratadas (34%) (Fernández et al ., 2020). Asi-mismo, al tener estas fuentes de exposición va a ocasionar un estrés oxidativo de las enzimas, una bioacumulación en la actividad enzimática y la pérdida de reproducción -desarrollo de los embriones de los caracoles dulceacuíco-las (Kristof et al ., 2011).Los caracoles dulceacuícolas tienen una vida sedentaria y la capacidad de bioacumular sustancias tóxicas en diferentes tipos de ambiente, asimismo son biomarcadores valiosos en estudios de contaminación (Li et al ., 2018; Lavarías et al ., 2023). Es por ello, los efectos en los diferentes tipos de contaminación van a ocasionar ciertas alteraciones bioquímicas y metabólicas, también cuestión a cambios en la reproducción y desarrollo de estos gasterópodos acuáticos al estar en una movilización estos animales ya contaminados va a poner en peligro tanto la biodiversidad como la salud de los ecosistemas (Shi et al ., 2017; Bianco et al ., 2024). En el estudio de Fernández et al. (2020), los caracoles sufrieron de acuerdo con las escorrentías agrícolas y esto aumentó de la actividad de las enzimas glutatión-S-transferasa y glutatión peroxidasa, así como mayores niveles de glutatión, lo que sugiere que el sistema antioxidante juega un papel protector. Asimismo, Basopo et al. (2016) nos indican que los efectos fsiológicos que la mezcla de carbaril y dimetoato causaron los mayores aumentos en los marcadores de estrés oxidativo y las actividades de las enzimas antioxidantes en comparación con los plaguicidas individuales; como también las actividades de las enzimas antioxidantes como la catalasa, la superóxido dismutasa, el glutatión peroxidasa y el glutatión S-transferasa aumentaron en los caracoles expuestos. Estos resultados sugieren que sus sistemas de defensa antioxidante se activaron para combatir el daño oxidativo (Herbert et al ., 2018).Asimismo, los efuentes de aguas tratadas han afectado la reproducción - desarrollo de los caracoles dulceacuícolas (Tripathi & Singh, 2004). La exposición a dosis subletales de carbaril reduce signifcativamente la fecundidad de los caracoles, llegando incluso a detener la puesta de huevos a las dosis más altas. Baturo et al. (1995) mostraron que el HCB inhibió el crecimiento corporal y estimuló la producción de huevos, mientras que la atrazina no tuvo un efecto signifcativo sobre estos parámetros fsiológicos (Gagnaire et al ., 2008). Asimismo, en cuestión al tipo de contaminación que va a representar un impacto de análisis en los caracoles dulceacuícolas, de acuerdo en los daños causado en los tejidos y órganos (Horak et al ., 2023), esto autores nos indica que los daños a los tejidos de la glándula digestiva fueron por las alteraciones reversibles en la renovación de las células epiteliales.Se ha señalado que la exposición a los plaguicidas organofosforados azinfos-metil (AZM) y clorpirifos (CPF), tanto individualmente como en mezclas binarias, inhibió signifcativamente la alteración enzimática de la actividad de la colinesterasa (ChE) y la carboxilesterasa (CES) en los tejidos blandos y la hemolinfa de los caracoles (Cossi et al ., 2015). Kristof et al. (2012) indican que la actividad de la CES en la glándula digestiva del caracol permaneció altamente inhibida incluso 14 días después de la exposición al azinfos-metil, mientras que la actividad de las B-esterasas en el tejido blando del organismo completo y en la región pulmonar se recuperaron completamente (Kristof et al ., 2011).
128 Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Baltazar-Vilcarano et al. Comparación de concentraciones letales de plaguicidas en caracoles dulceacuícolas En la tabla 4, se identifcan cinco tipos de plaguicidas con sus respectivas concentraciones expresadas en mg/L, considerando diferentes tiempos de exposición y especies de caracoles dulceacuícolas. Tabla 4. Valores de concentraciones por tipo de plaguicida y su efecto en caracoles dulceacuícolas. Tipo de plaguicidaConcentración(mg/L)Autores Organofosforado 0,050,2 Ibrahim & Hussein (2022)Piretroide 0,15 Ray et al. (2013)Neonicotinoide 0,2 Vehovszky et al. (2015)Clorpirifos 0,0050,01 Khalil (2015)Cipermetrina <344250 Fernández et al . (2020)Por un lado, en el estudio de Ibrahim & Hussein (2022) se observa que a una concentración de 0,05 mg/L de plagui-cidas organofosforados resultaba subletal para algunas es-pecies de caracoles dulceacuícolas, mientras que una con-centración de 0.2 mg/L generaba letalidad en un 80 % de los individuos expuestos. Ray et al. (2013) señalan que los piretroides a concentraciones de 0,15 mg/L causaban la muerte del 60 % de los caracoles en pruebas de labo-ratorio. Por otro lado, Vehovszky et al. (2015) evaluaron los neonicotinoides obteniendo que a una concentración de 0,2 mg/L se presenta una mortalidad del 90% después de 72 h de exposición. Asimismo, en relación al plagui-cida clorpirifos se obtuvo un aumento a medida que se incrementa el tiempo de exposición, siendo más letal a exposiciones prolongadas, donde una concentración de 0,005 mg/L causó 100% de mortalidad en 48 h, mientras que 0,01 mg/L causó 100% de mortalidad en solo 1 h (Khalil, 2015). En el caso de la cipermetrina, al comparar ciertas especies, Chilina parchappii (d’Orbigny, 1835) ob-tuvo una mayor tolerancia de resistencia, en el estudio de Fernández et al. (2020) y no se observó mortalidad de caracoles en concentraciones <34 mg/L de cipermetrina; sin embargo, la mortalidad comenzó a las 24 h de ex-posición a 42 mg/L de cipermetrina y no hubo caracoles sobrevivientes a las 96 h de exposición a 50 mg/L. Efectos letales y subletales de plaguicidas en caracoles dulceacuícolas Se observa que en la mayoría de los estudios se centran en investigar los efectos subletales de los plaguicidas en distintas especies de caracoles dulceacuícolas, lo que suma un total de 12 artículos, mientras que ocho son artículos de efectos letales (Figura 4). Figura 4. Artículos sobre el efecto letal o subletal de los efectos ecotóxicos de los plaguicidas en caracoles dulceacuícolas.
129 Efects of pesticides on freshwater snails Te Biologist Vol. 23, Nº1, jan - jun 2025 Los efectos de los pesticidas en los caracoles pueden man-ifestarse de manera letal o subletal (Kuhn et al ., 2014; Abdel-Halim et al ., 2019), dependiendo de la concen-tración y de la resistencia inherente a estos elementos. En el estudio de Fernández et al. (2020) se observaron cambios estructurales en la glándula digestiva de los car-acoles expuestos a la cipermetrina, como una reducción en el grosor del epitelio, vacuolización de las células di-gestivas y un aumento en el número de células excretoras. La exposición a imidacloprid conlleva cambios signif-cativos en distintas clases de metabolitos (aminoácidos, nucleótidos, ácidos grasos y poliaminas), como demostró Tuf et al. (2015) en los caracoles causando una alteración del metabolismo neuronal y daño celular en el sistema nervioso central. En cuanto del dimetoato, afecta el com-portamiento nutricional y reproductivo de los caracoles debido a que inhibe la actividad de la enzima acetilco-linesterasa (AChE) (Banaee et al ., 2019). Por último, en relación al carbaril, daña la membrana celular y afecta el funcionamiento de los órganos causando fallas cardíacas o hepáticas e impide la egestión normal como es el caso de la especie Physella acuta (Draparnaud, 1805) (Elias & Bernot, 2017), mientras que en el caso de la especie Heli-soma anceps (Menke, 1830) se presentó una disminución de la tasa de movimiento, lo que conlleva a una reducción en la aptitud física (Gustafson et al ., 2015).En conclusión, los estudios revisados sobre los efectos ecotoxicológicos de los plaguicidas en caracoles dulcea-cuícolas han demostrado de manera acertada que las dis-tintas especies de caracoles, como L. stagnalis, P. acuta, C. parchappii y Planorbarius corneus (Linnaeus, 1758), son ampliamente empleadas como sujetos de investigación debido a su excelente capacidad de comportamiento como bioindicador. Asimismo, el tipo de plaguicida más estudiado con respecto a estas investigaciones es el orga-nofosforado. En relación con las vías de exposición como escorrentía agrícola, se genera un estrés oxidativo en los individuos, activando sus sistemas antioxidantes como respuesta a los contaminantes presentes, como pesticidas y fertilizantes, lo que altera su metabolismo, salud y re-producción. Asimismo, los efuentes de aguas residuales tratadas muestran la bioacumulación de contaminantes, lo cual va a afectar la actividad enzimática, incluyendo la inhibición de la enzima acetilcolinesterasa conllevando a la alteración de ciertas funciones neuronales. Además, ha afectado negativamente a la reproducción y desarrollo de los caracoles dulceacuícolas, reduciendo la fecundidad y alterando el crecimiento de los embriones. Los resulta-dos de los estudios encontrados indican que, a mayores concentraciones de plaguicida, los individuos muestran un incremento en los efectos adversos en su organismo, cabe señalar que dependerá del tiempo de exposición, si se presenta desde alteraciones en su comportamiento has-ta daño físico y muerte. Es importante destacar que los efectos letales y subletales de los plaguicidas en estos cara-coles abarcan alteraciones en ciertos órganos y en el siste-ma nervioso, esto trae consecuencias negativas en el ren-dimiento reproductivo y la supervivencia de los caracoles. Es por ello, que los estudios ecotoxicológicos en distintas especies de caracoles han proporcionado información valiosa sobre la exposición de plaguicidas y sus efectos, resaltando la urgente necesidad de implementar medidas apropiadas de conservación y manejo para proteger estos individuos. Por lo tanto, se debe considerar utilizar bio-marcadores de neurotoxicidad y estrés oxidativo con la fnalidad de monitorear el impacto de plaguicidas en los ecosistemas de aguas dulces. Author contributions: CRediT (Contributor Roles Taxonomy):YMBV = Yahaida Marypher Baltazar-Vilcarano IILM = Isbeth Ingrid Luyo-Martínez DRH = Damaso Ramirez-Huaroto JI = José Iannacone Conceptualization : YMBV, IILM, DRH, JI Data curation : YMBV, IILM, DRH, Formal Analysis : YMBV, IILM Funding acquisition : YMBV, IILM Investigation : YMBV, IILM, DRH, JI Methodology : YMBV, IILM, DRH Project administration : YMBV, IILM, DRH, JI Resources : YMBV, IILM Software : YMBV, IILM, JI Supervision : YMBV, IILM, DRH, JI Validation : YMBV, IILM, DRH, JI Visualization : YMBV, IILM, DRH, JI Writing – original draft : YMBV, IILM, DRH Writing – review & editing : YMBV, IILM, JI REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Abdel-Halim, K. Y., Mona, M. H., Giesy, J. P., Shouker, F. A., & Osman, S. R. (2019). Cytotoxic efects of persistent organic pollutants on the freshwater snail ( Lanistes carinatus ) in Kafr El-Zayat, Egypt.
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