New pathogenic variant in the
SOX9
gene related to campomelic dysplasia
171
T e Biologist (Lima). Vol. 22, N
º
2, jul - dec 2024
T e Biologist (Lima)
T e Biologist (Lima), 2024, vol. 22 (2), 171-178
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
BIOREMEDIATOR EFFECT OF FILAMENTOUS FUNGI OF
CITRUS X
SINENSIS
IN SOIL CONTAMINATED WITH GASOLINE
EFECTO BIORREMEDIADOR DE LOS HONGOS FILAMENTOSOS DE
CITRUS X SINENSIS
EN SUELO CONTAMINADO CON GASOLINA
Angela Cánepa-Carbajal
1*
, Camila de la Cruz
1
& César Lozano-Lévano
1
ISSN Versión Impresa 1816-0719 ISSN Versión en línea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
Este artículo es publicado por la revista T e Biologist (Lima) de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal,
Lima, Perú. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY
4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra
original sea debidamente citada de su fuente original.
DOI: https://doi.org/10.62430/rtb20
242221824
o
VOL. 22. N 2, JUL-DIC 2024
Universidad Nacional
Federico Villarreal
ABSTRACT
Hydrocarbon contamination is one of the main causes of infertility in areas, leaving very critical levels for the ecosystem,
reaching the point of being considered as one of the most concurrent problems due to the uncontrolled management
of these by the industrial and productive sectors. T at is why new strategies have been formulated as a more reliable
alternative in situations of response to hydrocarbon spills, with bioremediation with fungi and bacteria being the most
ef cient strategy. T at is why this study aimed to determine the bioremediation ef ect of f lamentous fungi (
Aspergillus
,
Penicillium
,
Geotrichum
, and,
Rhizopus
) in soil contaminated with 90 octane gasoline (Petroil Gasolina Premium). For
this study, 6 kg of soil contaminated with 50 mL, 150 mL, and 300 mL of 90 octane gasoline was used, along with
four treatments X1 (
Penicillium
,
Geotrichum
, and,
Rhizopus
), X2 (
Aspergillus
, and,
Penicillium
), X3 (
Penicillium
, and,
Geotrichum
) and X4 (
Penicillium
), said fungi were isolated from the fruit
Citrus x sinensis
(L.) Osbeck, 1765, and grown
on wheat, rice, CPD, and Wheat +
Penicillium
media respectively. 500 mg of each consortium was inoculated to the
treatments and then 250 g of already inoculated contaminated soil was dispersed to form the specimens. At 25 days after
inoculation, the f nal quantity of hydrocarbons in the collected soil was established, determining that the four treatments
act as bioremediators, with the average bioremediation of treatment X1 being 43.61%, X2 34.65%, X3 57.23% and X4
55.71%; treatment X3 being the most ef ective, but X4M3 had the highest percentage of all treatments with 72.06%.
T us, it was concluded that treatment with f lamentous fungi
Citrus x sinensis
does have a bioremedial action in soils
contaminated with gasoline.
Keywords
: Bioremediation – contaminated soil – cons ortium of f lamentous fungi
1
Laboratorio de Microbiología. Empresa NINDECYT. Lima, Perú.
*
Corresponding author: nindecyt@gmail.com / acanepa2@gmail.com
Angela Cánepa-Carbajal:
https://orcid.org/0000-0003-1165-1637
Camila de la Cruz-Leytón:
https://orcid.org/0000-0003-4955-0639
César Lozano-Lévano:
https://orcid.org/0000-0002-5275-538X
172
Cánepa-Carbajal
et al.
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
º
2, jul - dec 2024
RESUMEN
La contaminación por hidrocarburos es una de las principales causas de la infertilidad de áreas, dejando niveles muy críticos
para el ecosistema, llegando a considerarse como uno de los problemas más concurrentes por el incontrolado manejo de
estos de parte del sector industrial y productivo. Es por ello que se han formulado nuevas estrategias como una alternativa
más confable en situaciones de respuesta a derrames de hidrocarburos, siendo la biorremediación con hongos y bacterias
la estrategia más efciente. Es por ello por lo que en este estudio tuvo como objetivo determinar el efecto biorremediador
de los hongos flamentosos (
Aspergillus, Penicillium, Geotrichum,
y,
Rhizopus
) en el suelo contaminado con Gasolina de
90 octanos (Petroil Gasolina Premiun). Para este estudio se usó 6 kg de suelo contaminado con 50 mL, 150 mL y 300
mL de gasolina de 90 octanos, junto con cuatro tratamientos X1 (
Penicillium, Geotrichum
y,
, Rhizopus
), X2 (
Aspergillus
,
Penicillium
), X3 (
Penicillium
, y,
Geotrichum
) y X4 (
Penicillium
), dichos hongos fueron aislados de la fruta
Citrus x sinensis
(L.) Osbeck, 1765 y cultivados en medio de trigo, arroz, CPD y Trigo +
Penicillium
respectivamente. Se inocularon
500 mg de cada consorcio a los tratamientos y luego se dispersó 250 g de suelo contaminado ya inoculado formando
los ejemplares. A los 25 días de inoculado, se estableció la cantidad de hidrocarburos fnales del suelo recolectado,
determinando que los cuatro tratamientos actúan como biorremediadores, siendo el promedio de biorremediación
del tratamiento X1 con 43,61%, el X2 con 34,65%, el X3 con 57,23% y el X4 con 55,71%; siendo el tratamiento
X3 el más efcaz, pero el X4M3 tuvo el mayor porcentaje de todos los tratamientos con 72.06%. Concluyendo así,
que el tratamiento con los hongos flamentosos de
Citrus x sinensis
si presenta una acción biorremediadora en suelos
contaminados con gasolina.
Palabras clave:
Biorremediación – suelo contaminado – consorcio de hongos flamentosos
INTRODUCCIÓN
En la actualidad, el mal manejo de los hidrocarburos
y pesticidas artifciales de parte del sector industrial y
productivo llegan a perjudicar de manera prolongada el
ambiente y su entorno (Fernández, 2018; Rodríguez
et
al
., 2019; Rodríguez & Rodríguez, 2020; Tiodar
et al
.,
2021; Melo, 2022), llevando al empobrecimiento de las
zonas aledañas, generando secuelas de manera continua
en el sector productivo, para que fnalmente produzcan
acumulaciones mayores originando variaciones en la
temperatura, humedad y pH disminuyendo la riqueza
de la zona agrícola, causando la infertilidad del suelo
(Cerna-Apaza, 2018; Rico-Cerda
et al
., 2020). Algunos
métodos de remediación, como la incineración, han sido
seriamente cuestionadas, debido a que, puede llegar a
producir un efecto negativo en los cultivos y resurgimiento
de la fertilidad del suelo; es por ello por lo que, algunos
países han considerado nuevas estrategias de remediación
utilizando organismos (Arao
et al
., 2010; Nwankwegu &
Onwosi, 2017).
A nivel del Perú aún no se han considerado la
biorremediación, como principal alternativa, pero
algunos científcos han elaborado proyectos con diferentes
biotecnologías para mejorar y recuperar las áreas
contaminadas por estas sustancias toxicas mencionadas
anteriormente, como el uso de la remediación por
atenuación natural mejorada y la bioestimulación
añadiendo nutrientes o aceptor de electrones (Fernández,
2018).
Los hongos flamentosos contribuyen a la degradación
de la materia orgánica por mecanismos bioquímicos
y fsiológicos, permitiéndose absorber hidrocarburos
y componentes esenciales por medio de sus micelios,
los cuales pueden ser utilizados para procedimientos
biotecnológicos con propósitos ambientales y agrícolas
(Alonso, 2012; Alberti
et al
., 2017; Manna
et al
., 2020;
Oshiquiri
et al
., 2020; Sun
et al
., 2020; Adjedje
et al
.,
2021; Delsarte
et al.,
2021; Anzueto
et al
., 2024).
La extracción de los hongos flamentosos de una fruta
como
Citrus
se da por medio de la colecta de los frutos en
estado de pudrición, las lesiones mostradas se raspan con
una cuchilla para luego sembrarla en Agar Sabouraud-
glucosa con cloranfenicol o estreptomicina y penicilina.
Se incuban a 28°C por 15 dias y se obtiene las colonias
de los hongos aislados, los cuales se identifcan por medio
de su macro y micro morfología. Los hongos aislados
son cultivados en Agar papa dextrosa para inducir a la
esporulación y observar el crecimiento de los hongos
(Aguirre-Carvajal & Proaño-Tuma, 2020).
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Bioremediation of gasoline-contaminated soil with orange flamental fungi
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
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Es por ello por lo que el presente estudio evalúa el efecto
biorremediador de los hongos flamentosos de
Citrus x
sinensis
(L.) en el suelo agrícola contaminado con gasolina
de 90 octanos.
MATERIALES Y MÉTODOS
El trabajo experimental se realizó en las instalaciones del
laboratorio de Microbiología de la empresa NINDECYT,
Lima, Perú en el periodo de junio a octubre del 2022.
La población del estudio se consideró el suelo agrícola
del Biohuerto “Productores” (11°58’50”S 77°4’46”W),
en las cuales se extrajeron de forma aleatoria 6 kg de este
suelo para ser evaluadas; la gasolina usada fue adquirida
del Grifo PRIMAX (11°58’38”S 77°4’40”W). Las
naranjas
Citrus x sinensis
fueron obtenidas del mercado
“Productores” (11°58’50”S 77°4’46”W) en las que
se seleccionaron aquellas en etapa de pudrición (10
unidades). Estos tres establecimientos se encuentran en el
distrito de Los Olivos, Lima, Perú.
Preparación de los medios de cultivo
Medio de cultivo CPD (Caldo Papa Dextrosa)
: Se
hirvió tres papas amarillas sin cascara con 1L de agua
potable. Luego, ½ L de agua de papa se fltró en un frasco
de tapa rosca de 1L, y se agregó 10 g de dextrosa. Se
autoclavó a 121°C por 20 min, luego al enfriar, se agregó
0,5 g de estreptomicina (Estreptomax), para evitar que el
medio se contamine con bacterias (Vargas, 2012; Vargas
et al
., 2017).
Medio de Cultivo de semillas de trigo y arroz
:
Se
seleccionó 125 g de semillas de trigo y 125 g de arroz, para
posteriormente, enjuagar y dejar reposar 24 h. Luego se
añadió 100 ml de H
2
O
2
para su desinfección. Se escurrió
el grano durante 2 h, se distribuyeron en dos frascos de
tapa rosca de 1L y posteriormente se esterilizó a 121°C
durante 20 min (Canal SporeWorld, 2021).
Medio de Cultivo de semillas de trigo y Penicillium
: al
medio de cultivo de semillas de trigo se le agregó 25 g de
Penicillium
aislado en medio Agar Sabouraud Dextrosa
(SDA), para su proliferación.
Sembrado e identifcación de los hongos
Se seleccionó la parte de las naranjas que se encontraban
en etapa de pudrición para realizar un licuado y formar
un concentrado de hongos. Luego se agregó 25 mL de
dicho concentrado a cada medio de cultivo y se incubó
a 25 °C por 10 a 15 días, al 6
to
y 12
vo
día de incubación,
y se agitaron los granos para que el micelio se disperse.
La observación e identifcación de los hongos, se realizó
mediante la técnica de observación directa y la técnica
microscópica de la cinta adhesiva, colocando una gota de
azul de lactofenol en un portaobjetos junto con 1cm
2
de
cinta adhesiva con las esporas ya adheridas (Fernández,
2018), para luego utilizar el trabajo de Ochoa
et al.
(2007) como referencia en la identifcación taxonómica.
Contaminación del suelo
Selección y Recolecta del suelo agrícola
.
Se seleccionó
la muestra del biohuerto del mercado Productores
11°58’50”S 77°4’46”W para la cual se extrajo 6 kg
(1,75kg por tratamiento) los cuales se colectaron en
bolsas de 1kg.
Contaminación y Homogeneizado del suelo agrícola
.
Se compró gasolina comercial de 90 octanos y se distribuyó
en tres diferentes concentraciones M1=50 mL, M2=150
mL y M3=300 mL rociando de manera uniforme a la
muestra, y se homogenizó por siete días con ayuda de una
varilla, hasta que pueda penetrar al suelo completamente
(Cerna-Apaza, 2018; Fernández, 2018).
Análisis de los parámetros fsicoquímicos pH y T°
.
Se utilizó un pHmetro digital (EZ-9901), para tomar la
medida del pH y temperatura antes, durante y después de
aplicar los tratamientos a cada repetición.
Análisis Inicial de la Cantidad de Hidrocarburos en
el Suelo Recolectado
. Se utilizó el método de Soxhlet
según la metodología adaptada de Pons-Jiménez
et al.
(2011) y Cerna-Apaza (2018). Después del análisis, se
distribuyeron 250 mg del suelo ya contaminado a cada
recipiente de plástico (24 en total – 9 por tratamiento),
para facilitar la inoculación de los hongos (Fernández,
2018; Cerna-Apaza, 2018).
Inoculación de los consorcios de hongos en las
muestras
La inoculación fue de manera directa, se distribuyó 500
mg de cada consorcio preparado a los tratamientos y luego
se dispersó 250 g de suelo contaminado ya inoculado
formando los ejemplares. A estos ejemplares se adicionó
agua cada dos días para mantener las condiciones de
humedad adecuadas para la biorremediación, adicionando
la aireación del suelo después del respectivo riego.
Evaluación del suelo contaminado
A los 25 días de inoculado los consorcios, se determinó la
cantidad de hidrocarburos fnales del suelo recolectado,
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Cánepa-Carbajal
et al.
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
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volviendo a realizar el método de Soxhlet, desarrollando
el mismo proceso que se hizo en el análisis inicial.
Análisis de Datos
Los datos obtenidos se analizaron con el programa
estadístico Microsoft Excel. Cada conjunto de datos en
la experimentación se recolectó en dos repeticiones y el
resultado fue la media de dos grupos de datos usando
ANOVA. Mientras que las diferencias estadísticas al 5%
de nivel de signifcación se analizaron con la prueba de
comparación múltiple de Tukey.
Aspectos éticos
En la elaboración del proyecto se utilizaron citas y
referencias verídicas, además de que no hubo ninguna
modifcación de los resultados obtenidos, por lo que
ninguna información fue manipulada acorde al desarrollo
del trabajo de investigación, se siguió correctamente los
protocolos para el manejo de hidrocarburos y muestras
contaminadas con ellos, asi mismo, para la preparación
de los medios de cultivo.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Identifcación de los Hongos Filamentosos de
Citrus
x sinensis
Se identifcaron cuatro géneros en total:
Geotrichum
,
Penicillium
,
Rhizopus
y
Aspergillus
.
Tabla 1.
Género de hongos encontrados en los cuatro tipos de medios utilizados.
MEDIOS UTILIZADOS
HONGOS
AISLADOS
X1
Cultivo de granos de
Triticum
sp.
Geotrichum
Penicillium
Rhizopus
X2
Cultivo de granos de
Oriza sativa
Aspergillus
Penicillium
X3
Caldo papa dextrosa (CPD)
Penicillium
Geotrichum
X4
Cultivo de granos de
Triticum
sp. + 25 g de
Penicillium
sp. aislado
Penicillium
Estos resultados concuerdan con Contreras & Carreño
(2018), quienes identifcaron hongos flamentosos
de suelos contaminados por hidrocarburo (petróleo)
utilizando el agar Bushnell Haas–petróleo 1%, aislando
14 géneros, entre ellos
Penicillium
sp. y
Aspergillus
sp.,
siendo descritos como hongos hidrocarbonoclasticos.
Ochoa
et al
. (2007) aislaron tres hongos de
Citrus
x
sinensis
utilizando el medio agar PDA, de los géneros
Aspergillius
,
Penicillium
y
Fusarium
.
En contrastación con los resultados, Huamán & Montalvo-
Valencia (2019) identifcaron dos géneros diferentes de
hongos de
Citrus x
sinensis
:
Rhizoctonia
sp. y
Fusarium
sp.,
aislaron estos hongos utilizando, como en este estudio, el
agar PDA. De la misma manera, Cárdenas
et al.
(2022)
identifcaron hongos asociados a
Citrus x
sinensis
, utilizando
el agar PDA, aislando únicamente a
Trichoderma
sp.
Medida de Parámetros Fisicoquímicos (pH y T°)
Analizando los resultados se puede observar que el pH
antes de la biorremediación era más neutro (7,1-7,3)
a comparación del pH fnal (7,5-7,7), obteniendo una
variación de mínima entre la primera repetición con la
segunda repetición; mientras que la temperatura no varía
en cada repetición manteniendo 19,5°.
De acuerdo con esto, Campian (2018) que evaluó a
Penicillium
en la reducción de aceite dieléctrico en suelo,
encontró que al fnal de los tratamientos el pH quedaba
entre 7-7,18, mientras que la temperatura oscilaba entre
20,70° - 20,90°; ambos valores, tanto del pH como de la
temperatura, permiten al suelo volver a tener la capacidad
de cultivo; por lo que, los resultados son similares a
nuestros resultados.
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Bioremediation of gasoline-contaminated soil with orange flamental fungi
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
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Análisis de la biorremediación de los hidrocarburos en
el suelo agrícola
En la Tabla 2 se muestra el porcentaje de biorremediación
con los 4 tratamientos (X1, X2, X3, y X4) sobre las tres
muestras problemas (M1=50 ml, M2=150 mL y M3=300
mL de gasolina); utilizando la siguiente fórmula:
Tabla 2.
Porcentaje y promedio de remediación de los 4 tratamientos X1, X2, X3, y X4
aplicados a la muestra de suelo contaminado con gasolina 90 octanos.
Tratamientos
% Biorremediación
% Promedio de
biorremediación
X1M139,88
43,61X1M230,21
X1M360,73
X2M125,00
34,65X2M225,52
X2M353,44
X3M160,12
57,23X3M249,22
X3M362,35
X4M141,67
55,71X4M253,39
X4M372,06
El porcentaje de mayor promedio de biorremediación fue
el tratamiento X3 con
Penicillium
y
Geotrichum
para las
tres muestras problema. Solo para M1, el porcentaje de
biorremediación más elevado se obtuvo con el tratamiento
X3 con 60,12%; así mismo para M2 y el M3 fue con el
tratamiento X4 con
Penicillium
con 53,39% y 72,06%,
respectivamente.
Se evaluó el análisis de varianza de un solo factor
teniendo un F calculado de 34,281 con un F critico de
2,816, encontrando así diferencias signifcativas entre
tratamientos. Habiendo así una diferencia signifcativa
de las medias entre los cuatro tratamientos, siendo el del
tratamiento X4 de
Penicillium
spp. aislado, el de mayor
porcentaje biorremediación.
Tabla 3.
Valores de la prueba Tukey para los cuatro tratamientos aplicados.
HSD Tukey a
CONSORCIO
N
Subconjunto para alfa =
0,05
1
X430,1383
X330,1493
X130,1876
X230,214
Sig.0,588
%
퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵
=
퐻퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐻퐻퐵퐵퐻
푡퐵푡퐵푡퐵퐻
푚푚푚푚푚푚푚
−
퐻퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐻퐻퐵퐵퐻
푡퐵푡퐵푡퐵퐻
푚푚푟푚푚푟푟푟
ó
푛
퐻퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐵퐻퐻퐵퐵퐻
푡퐵푡퐵푡퐵퐻
푚푚푚푚푚푚푚
176
Cánepa-Carbajal
et al.
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
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De acuerdo con nuestros resultados, Cerna-Apaza (2018)
trató suelo con dosis elevadas de hidrocarburos, con tres
dosis (10%, 20% y 40%) de una especie de
Penicillium
,
siendo este hongo encontrado en los cuatro tratamientos
planteados en este trabajo; al igual que Campian (2018)
en el que aplico tres tratamientos (10%, 20% y 30%) de
Penicillium
en suelo contaminado con aceite dieléctrico.
En ambos trabajos,
Penicillium
cumple con la función de
biorremediación, en ambos tratamientos, siendo 40% y
30% los de mejor efcacia.
También, Contreras & Carreño (2018) evaluó suelos
contaminados con petróleo, utilizando 10 tipos de
hongos considerados hidrocarboloclasticos, entre
ellos
Aspergillus
(encontrado en el tratamiento X2),
Penicillium
(encontrado en todos los tratamientos) y
Rhizopus
(encontrado en el tratamiento X1), fueron los
que brindaron la mayor efcacia de biorremediación, con
52%, 27% y 13% de biorremediación, respectivamente;
en el que
Aspergillus
alcanzo el 73% de eliminación de
petróleo.
Por lo mismo, se concluye que los cuatro géneros
de hongos aislados en el presente trabajo, tiene la
característica de ser hidrocarbonoclásticos, lo que les da
la característica de subsistir con hidrocarburos como su
fuente de energía facilitando la mineralización de estos
a través de compuestos orgánicos de enlaces fáciles
de romper (Madsen, 1991), debido a su efcacia en la
reducción de hidrocarburos como la gasolina. De estos
hongos, el género
Penicillium
apareció en los cuatro
tratamientos, pero el tratamiento X3 tuvo un promedio
de biorremediación de 57,23%, aun así, el X4 en la
muestra M3 el porcentaje mayor de 72,06%.
Author contributions: CRediT (Contributor Roles
Taxonomy)
ACC
= Angela Cánepa-Carbajal
CDL
= Camila de la Cruz-Leyton
CLL
= César Lozano-Lévano
Conceptualization
: ACC, CDL
Data curation
: CDL
Formal Analysis
: ACC, CDL
Funding acquisition
: ACC, CLL
Investigation
: ACC, CDL
Methodology
: ACC, CDL
Project administration
: CDL, CLL
Resources
: CLL
Software
: CLL, ACC, CDL
Supervision
: CLL, CDL
Validation
: CDL, CLL
Visualization
: CDL, CLL
Writing – original draft
: ACC
Writing – review & editing
: CDL
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PDF
Received September 5, 2024.
Accepted November 5, 2024.