The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
KARYOTYPE OF THE FRESHWATER FISH THORICHTHYS HELLERI (PISCES:
CICHLIDAE)
CARIOTIPO DEL PEZ DE AGUA DULCE THORICHTHYS HELLERI (PISCES:
CICHLIDAE)
1Instituto Tecnológico Superior de Comalcalco, carretera vecinal Comalcalco-Paraíso Km 2.0, Ra. Occidente 3ra. Sección,
C.P. 86650. Comalcalco, Tabasco, México. Correo electrónico: jhernandez-guzman@hotmail.com
2División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Villahermosa, CP. 86150, Tabasco,
México.
3 Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco, Periférico Carlos A. Molina s/n, C.P. 86500, H. Cárdenas, Tabasco, México.
The Biologist (Lima), 13(2), jul-dec: 225-234.
225
ABSTRACT
Keywords: chromosome, karyotype, Tabasco, Thorichthys helleri.
Ten specimens of Thorichthys helleri (five females and five males) were collected in a lagoon of
the town from Paraiso, Tabasco, Mexico. Conventional cytogenetic technique was applied to
organ tissues (pancreas and kidney) and peripheral blood. Cytogenetic study on T. helleri
revealed a karyotype of 2n=48 chromosomes which is described; chromosome classification
corresponded to 2 metacentric-submetacentric + 44 subtelocentric-telocentric + 2 sex
chromosome (1 msm + 1 stt). The fundamental number in T. helleri was NF=51. The karyotype of
T. helleri from Paraiso, Tabasco, Mexico, is different from 19 other species of the cichlid family.
It contributes unpublished biological information on T. helleri with distribution in Southern of
Mexico.
1,2 1 1 3
Javier Hernández-Guzmán ; Alejandra Bucio-Luna ; Rosa Isela de la Cruz-Izquierdo & Alfredo Arias-Trinidad
Se colectaron 10 especímenes de Thorichthys helleri (cinco hembras y cinco machos) en una
laguna del municipio de Paraíso, Tabasco, México. Se aplicó la técnica de citogenética
convencional a tejidos de órganos blancos (páncreas y riñón) y sangre periférica. El estudio
citogenético en T. helleri describe un cariotipo de 2n=48 cromosomas; la clasificación
cromosómica correspondió a 2 metacéntrico-submetacéntrico + 44 subtelocéntrico-telocéntrico
+ 2 cromosomas sexuales (1 msm + 1 stt). El número fundamental en T. helleri fue NF=51. El
cariotipo de T. helleri de Paraíso, Tabasco, México, es diferente con otras 19 especies de la
familia Cichlidae. Se contribuye con información biológica inédita en T. helleri con distribución
en el sur de México.
RESUMEN
Palabras clave: cariotipo, cromosoma, Tabasco, Thorichthys helleri.
Las especies de peces dulceacuícolas en el
estado de Tabasco, tienen relevancia
económica, ornato y alimenticia (Cappello-
García et al. 2010). Los estudios de acuicultura
local se concentran en la producción y
mejoramiento de los organismos acuáticos de
la región (Indy et al. 2009). En repetidas
ocasiones, se ha señalado de la particularidad
de los ecosistemas acuáticos de Tabasco y su
influencia en la integridad de la salud de la
biodiversidad, a través de la contaminación
ambiental de fuentes diversas (Rosas et al.
1983, Villanueva & Botello 1992, Castañeda-
Chavez et al. 2014).
La citogenética se ha visto como una
herramienta para esclarecer y evidenciar
efectos en los cromosomas de las especies del
sur de México, siendo las investigaciones de
Arias-Rodríguez et al. (2009, 2011), Indy et al.
(2010) y Hernández-Guzmán et al. (2011,
2014), los estudios cariotípicos más actuales
en peces, crustáceos y herpetofauna,
respectivamente; en los cuales se han descrito
los cariotipos típicos, así como citotipos
pa rti cul ares en sus complement os
cromosómicos.
Sin embargo, los análisis citogenéticos en la
región aún son insuficientes con relación a la
biodiversidad que alberga el estado de
Tabasco, México (Hernández-Guzmán &
Islas-Jesús 2014). En lo particular, los estudios
en el pez tropical Thorichthys helleri
(Stei n d achner 1864 ) s o n escasos,
predominando aquellos de ecología de
poblaciones, sistemática y taxonomía;
considerando la importancia biológica,
económica y de ornato de T. helleri, la
información biológica de la especie es
reducida. Por lo anterior, el presente estudio
fue realizado con la finalidad de identificar el
cariotipo del pez de agua dulce T. helleri y
contribuir a la información biológica que
INTRODUCCIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº2, jul-dec 2015
226
carece la especie con distribución en Tabasco,
México.
Área de colecta
Se colectaron 10 especímenes (cinco hembras
y cinco machos). La zona donde se capturaron
los especímenes, corresponde a un ecosistema
lagunar que se encuentra ubicado en la
Ranchería Flores segunda sección en la
carretera a la Barra s/n, Paraíso, Tabasco, la
cual se ubica entre las coordenadas geográficas
de: 18 24´ 15,54´´ N y 93 14´ 49,08´´ O. La
especie se identificó con el nombre científico
de T. helleri, utilizando las claves dicotómicas
de Miller (2009).
Técnica citogenética
Se efectuó una biopsia abierta a los
especímenes para extraer muestras de sangre
branquial y tejido de órganos blancos (riñón y
páncreas). Los órganos blancos fueron
disgregados en tubos de ensayo de 14 mL que
contenían 5 mL de solución hipotónica al
1,0%, dejando a exposición durante 10 min;
posteriormente se agregó 2 mL de fijador en
proporción 4:1 (metanol, ácido acético)
haciendo tres recambios de fijador,
centrifugando las muestras a 7000 rpm durante
10 min; seguidamente, se extrajo 1,5 mL del
tejido disgregado y previamente fijado en
microtubos de 2,0 mL. Después, se gotearon
42 muestras de tejido hematopoyético y tejido
blanco (21:21 respectivamente) y se tiñeron
con colorante biológico Giemsa al 10% en
buffer de fosfatos con pH de 7,0 (Kligerman &
Bloom 1977). El procedimiento fue basado en
modificaciones a la técnica citogenética de
España-García (2012) y Hernández-Guzmán
et al. (2014) para organismos acuáticos y
semiacuáticos.
Análisis microscópico y elaboración de
cariotipo
La búsqueda de las dispersiones se realizaron
Hernández-Guzmán et al.
MATERIALES Y MÉTODOS
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº2, jul-dec 2015
227
con objetivos de 40X y se tomaron fotografías
con cámara digital utilizando el objetivo de
100X. Utilizando el software PhotoShop CC
2015, se analizaron las dispersiones
cromosómicas y se contabilizaron los
cromosomas para la estandarización del
número modal diploide. Posteriormente se
empleó el software MicroMeasure 3.3 (Reeves
2001), para obtener las medidas en µm de los
cromosomas. El cariotipo se elaboró de
acuerdo con los parámetros de Levan et al.
(1964).
Procedimiento estadístico
Se llevó a cabo un análisis multivariado
(Franco-Navia et al. 2010): consistiendo en la
elaboración de una Matriz de similitud con
medidas euclidianas y un análisis clúster para
la medición de distancias citogenéticas con
otros estudios en peces de la familia Cichlidae
(Tabla 2), realizado con el software PAST 2.01
(Hammer et al. 2001). Además, se realizó un
análisis de varianza de una vía con la prueba de
Tukey (p=0,05) para el análisis del nivel de
significancia de los datos obtenidos entre
complementos cromosómicos.
Se analizaron 290 fotografías de dispersiones
cromosómicas obtenidas de los núcleos de la
especie T. helleri, en las cuales se observaron y
contabilizaron cada uno de los cromosomas
que tenían las dispersiones: en cuatro
dispersiones del total analizadas, se identificó
el nivel de ploidía de 2n=48 cromosomas,
siendo este el número más alto de cromosomas
encontrados en especies de la misma familia de
peces y que representa el 4,44% del total de
dispersiones. También, se observaron
dispersiones con números bajos de
cromosomas, los cuales fueron: 2n=4
(12,22%), 2n=10 (12,22%), 2n=18 (12,22%),
2n=14 (10,10%), 2n=21 (10,10%), 2n=31
(6,67%), 2n=13 (4,44%), 2n=34 (3,33%),
2n=11, 2n=28 y 2n=36 todos con el 2,22%
respectivamente.
El cariotipo típico se caracterizó por 2n=48
cromosomas, de los cuales se identificaron tres
cromosomas birrámeos y 45 monorrámeos. El
primer cromosoma birrámeo tiene un brazo
largo (q) de una medida de 2,56±0,33 µm y un
brazo corto (p) de 1,56±0,41 µm, con un radio
de 1,64 µm y un centrómero de 0,38 µm; el
segundo cromosoma tiene un brazo “q” de
2,02±0,42 µm y brazo “p” de 1,42±0,23 µm,
con medidas en su radio de 1,42 µm y con
centrómero de 0,41µm; mientras que el tercer
cromosoma tiene un brazo “q” de 1,30±0,47
µm y brazo “p” de 1,02±0,16 µm, su radio es de
1,28 µm y con centrómero de 0,44 µm. Los
cromosomas monorrámeos identificados en el
cariotipo se caracterizaron por poseer un solo
brazo de tipo “q”. Las medidas de los
cromosomas monorrámeos fueron de
1,84±0,25 µm, siendo el de mayor longitud de
los cromosomas de esta clasificación; los
cromosomas de menor tamaño oscilaron en
0,26±0,21 µm (Tabla 1).
La clasificación cromosómica en el pez T.
helleri corresponde a 2 metacéntrico-
submetacéntrico “msm” + 44 subtelocéntrico-
telocéntrico “stt” + 2 cromosomas sexuales
(1msm + 1 stt). El número fundamental
identificado en la especie T. helleri del
ecosistema lagunar de Paraíso corresponde a
NF=51. El cariotipo representativo de la
especie T. helleri, corresponde al número de
cromosomas descritos para especies de la
familia Cichlidae, también, en el cariotipo se
permitió identificar y describir los
cromosomas sexuales de la especie T. helleri,
los cuales de acuerdo con su morfología
presenta un cromosoma birrámeo con medida
de 1,02±0,16 µm y un cromosoma
monorrámeo de 0,26±0,21 µm (Figura 1).
Las diferencias en los niveles de ploidías
identificadas en el presente estudio pueden ser
consideradas normales siempre y cuando se
Karyotype of Thorichthys helleri
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
228
0,76
0,82
0,88
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msm
msm
msm
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stt
stt
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stt
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stt
stt
stt
stt
stt
stt
stt
stt
stt
stt
stt
N % Brazo largo
(L)
Brazo corto
(C)
Radio del
brazo (L/C)
Índice
centromérico
(C/(L+C))
Clasificación
cromosómica
1 0,09 2,56±0,33 1,56±0,41 1,64
2 0,07 2,02±0,42 1,42±0,23 1,42
*3 0,05 1,30±0,47 1,02±0,16 1,27
4 0,04 1,84±0,25 0,00 -
5 0,03 1,60±0,31 0,00 -
6 0,03 1,56±0,15 0,00 -
7 0,03 1,53±0,32 0,00 -
8 0,03 1,49±0,20 0,00 -
9 0,03 1,36±0,20 0,00 -
10 0,03 1,29±0,17 0,00 -
11 0,02 1,19±0,25 0,00 -
12 0,02 1,17±0,22 0,00 -
13 0,02 1,14±0,18 0,00 -
14 0,02 1,13±0,12 0,00 -
15 0,02 1,07±0,31 0,00 -
16 0,02 1,04±0,12 0,00 -
17 0,02 1,03±0,17 0,00 -
18 0,02 0,92±0,08 0,00 -
19 0,02 0,92±0,12 0,00 -
20 0,02 0,91±0,12 0,00 -
21 0,02 0,89±0,16 0,00 -
22 0,02 0,89±0,14 0,00 -
23 0,02 0,87±0,17 0,00 -
24 0,02 0,86±0,06 0,00 -
25 0,02 0,85±0,09 0,00 -
26 0,02 0,79±0,13 0,00 -
27 0,02 0,73±0,09 0,00 -
28 0,02 0,72±0,11 0,00 -
29 0,02 0,72±0,11 0,00 -
30 0,01 0,71±0,11 0,00 -
31 0,01 0,71±0,13 0,00 -
32 0,01 0,70±0,15 0,00 -
33 0,01 0,57±0,12 0,00 -
34 0,01 0,56±0,15 0,00 -
35 0,01 0,55±0,09 0,00 -
36 0,01 0,53±0,12 0,00 -
37 0,01 0,52±0,12 0,00 -
38 0,01 0,52±0,08 0,00 -
39 0,01 0,51±0,08 0,00 -
40 0,01 0,49±0,11 0,00 -
41 0,01 0,43±0,13 0,00 -
42 0,01 0,42±0,09 0,00 -
43 0,01 0,42±0,14 0,00 -
44 0,01 0,35±0,12 0,00 -
45 0,01 0,35±0,14 0,00 -
46 0,01 0,33±0,12 0.00 -
47 0,01 0,30±0,12 0,00 -
*48 0,01 0,26±0,21 0,00 -
*= Cromosomas sexuales tipo XY en Thorichthys helleri.
Tabla 1. Medidas en micrómetros de los cromosomas de Thorichthys helleri con 2n=48 cromosomas.
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº2, jul-dec 2015
Hernández-Guzmán et al.
haya utilizado la sustancia colchicina, la cual
es un inhibidor del ciclo celular, utilizado en
células somáticas y gonádicas para observar a
los cromosomas en etapa de metafase, así
como los estudios citogenéticos en diversas
especies acuáticas y semiacuáticas del estado
de Tabasco, México que se han llevado a cabo
en la actualidad, donde reportan la alteración
en el nivel de ploidía modal por causa de la
implementación de la colchicina (Arias-
Rodríguez et al. 2011; España-García 2012;
Hernández-Guzmán et al. 2011, 2014). Sin
embargo, ya que en el presente estudio se
caracterizó por la ausencia de colchicina de
acuerdo con la técnica de España-García
(2012), el origen de la variación atípica en el
nivel de ploidía se atribuye a factores externos
de la actividad celular.
Se comparó la reciente información con los
registros cariotípicos de otras especies del
género Cichlasoma (Tabla 2). Santos et al.
(1998) describieron para la especie C.
bimaculatum (Linnaeus 1758) la clasificación
cromosómica de 44 “stt” y 44 “”a” con número
de ploidía 2n=44 cromosomas y NF=44; en
comparación con el presente estudio y con el
resto de antecedentes citogenéticos en el
género Cichlasoma esta especie es la que posee
el menor número de cromosomas en su
cariotipo, así como el número fundamental NF
de menor tamaño, esto debido a que los 44
cromosomas descritos para dicha especie
corresponden a un solo tipo de cromosoma
(cromosomas monorrámeos), caracterizados
por poseer solo un brazo de cromosoma.
También, se identificó que en 16 especies del
género Cichlasoma existe la ploidía de 2n=48
cromosomas, en los cuales Uribe-Alcocer et
al. (1992) describen a la especie C. ellioti
(Meek 1904) con clasificación de 6 “sm” + 42
“stt”, mientras que a la especie C.
trimaculatum (Gunther 1869) la describió con
la clasificación cromosómica de 8 “sm” + 40
“stt”. Las dos especies descritas por Uribe-
Alcocer et al. (1992) cuentan con dos tipos de
cromosomas en su clasificación general
submetacéntrico (sm) y subtelocéntrico-
telocéntrico (stt). Por otro lado, los registros de
Feldberg et al. (2003) describen la formula
cromosómica de las especies C. facetum
(Jenyns 1842) y C. paranaense (Kullander
1983) con clasificación de 6 “m/sm” + 42
“st/a”, siendo esta característica para las dos
especies, lo cual a pesar de que son especies
diferentes cuentan con la misma clasificación
cromosómica; también, Feldberg et al. (2003)
describieron la formula cromosómica de la
especie C. nigrofasciatum (Gunther 1868) con
clasificación de 8 “m/sm” + 40 “st/a”. Otro
estudio llevado a cabo por Salgado et al. (1995)
clasificaron los cromosomas de C.
amazonarum (Kullander 1983) en 2 “m/sm” +
46 “st/a”. Mientras que Thompson (1979)
clasificó a cinco especies del género
Cichlasoma, de los cuales cuatro de ellos se
caracterizaron por poseer la misma
clasificación cromosómica y solo una de ellas
fue descrita con clasificación diferente: C.
beani (Jordan 1889), C. bimaculatum, C.
octofasciatum (Regan 1903), C. trimaculatum
con clasificación cromosómica de 6 “m/sm” +
42 “st/a” y la especie C. salvini (Gunther 1862)
con clasificación cromosómica de 28 “m/sm”
+ 24 “st/a”. Otros estudios realizado por
Feldberg & Bertollo (1985) y Quijada &
Cestari (1998) clasificaron a la especie C.
facetum con la clasificación cromosómica de
10 “m/sm” + 38 “st/a”, sin embargo, otro
estudio que se llevó a cabo en la misma especie
por Oyhernart-Perera et al. (1975) clasificaron
los cromosomas en 8 “m/sm” + 40 “st/a”; de
esta manera, se puede describir que las
clasificaciones cromosómicas de las especies
pueden variar de acuerdo con la posición
geográfica donde se ubiquen; de la misma
manera Loureiro & Días (1998) clasificaron
los cromosomas de la especie C. paranaense
en 14 “m/sm” + 34 “st/a” y en otra
investigación realizado por Martins et al.
(1995) en la misma especie clasificaron a sus
cromosomas en 20 “m/sm" + 28 “st/a”, lo cual
se considera una evidencia más de que la
clasificación entre especies de diferentes
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229
Karyotype of Thorichthys helleri
230
Clave Nombre 2n NF Clasificación Autor
c.bima1;
c.bima2
C. bimaculatum 44 44 44 st/a Santos et al. (1998)
c.helle T. helleri 48 51 2 msm + 44
stt+xy(1msm+1stt)
Documento actual
c.ellioti C. ellioti 48 54 6 sm + 42 stt Uribe-Alcocer et al. (1992)
c.trima1 C. trimaculantum 48 56 8 sm + 40 stt Uribe-Alcocer et al. (1992)
c.face C. facetum 48 54 6 m/sm + 42 st/a Poleto et al. (2010)
c.para1;
c.para2
C. paranaense 48 54 6 m/sm + 42 st/a Poleto et al. (2010)
c.nigra1;
c.nigra2;
c.nigra3;
c.nigra4
C. nigrofasciatum 48 56 8 m/sm + 40 st/a Poleto et al. (2010)
c.ama1;
c.ama2;
c.ama3;
c.ama4
C. amazonarum 48 50 2 m/sm + 46 st/a Salgado et al. (1995)
c.bean1;
c.bean2;
c.bean3:
c.bean4
C. beanI 48 54 6 m/sm + 42 st/a Thompson (1979)
c.bima3;
c.bima4
C. bimaculatum 48 54 6 m/sm + 42 st/a Thompson (1979)
c.face1 C. facetum 1 48 58 10 m/sm + 38 st/a Feldberg & Bertollo (1985)
c.face2 C. facetum 2 48 58 10 m/sm + 38 st/a Feldberg & Bertollo (1985)
c.face3 C. facetum 3 48 58 10 m/sm + 38 st/a Quijada & Cestari (1998)
c.octo1;
c.octo2;
c.octo3;
c.octo4
C. octofasciatus 48 54 6 m/sm + 42 st/a Thompson (1979)
c.para3 C. paranaense 48 62 14 m/sm + 34 st/a Loureiro & Dias (1998)
c.para4 C. paranaense 48 68 20 m/sm + 28 st/a Martins et al. (1995)
c.face4 C. facetum 4 48 56 8 m/sm + 40 st/a Oyhernart-Perera et al. (1975)
c.trima2;
c.trima3;
c.trima4
C. trimaculatus 48 54 6 m/sm + 42 st/a Thompson (1979)
c.salvi2;
c.salvi3;
c.salvi4
C. salvini 52 80 28 m/sm + 24 st/a Thompson (1979)
c.salvi1 C. salvini 52 104 52 sm Zahner (1977)
Clave= código de las especies utilizadas en el análisis clúster de la Figura 2; 2n= número diploide de cromosomas; NF=
númerofundamental.
Tabla 2. Estudios citogenéticos en especies del género Cichlasoma (Thorichthys).
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº2, jul-dec 2015
Hernández-Guzmán et al.
hábitats pueden ser diferentes en su morfología
(Tabla 2).
El estudio multivariado a través del análisis
clúster basado en los parámetros de Franco-
Navia et al. (2010) permitió identificar dos
grandes grupos principales, conocidos como
clados citogenéticos, los cuales sirven para la
interpretación de la similitud entre especies a
través de los parámetros citogenéticos. El
grupo uno nombrado “A” estuvo constituido
por nueve especies diferentes pero con 28
citotipos particulares. También, en el grupo
“A” se identificaron otras sub-agrupaciones,
las cuales se unen o se separan de otras
especies de acuerdo a los caracteres
estadísticos del número de cromosomas con
clasificaciones tipo monorrámeos y otros con
clasificaciones tipo birrámeos, ya que los datos
diferentes de una misma especie pero con
variedad en sus fórmulas cromosómicas
sugiere la similitud o la separación entre las
especies. Los caracteres citogenéticos a través
del análisis clúster indican que el rol
biogeográfico está presente en el género
Cichlasoma; esto se traduce en que la
morfología de las especies de dicho género
puede variar de acuerdo a su distribución
poblacional en el continente, así, especies de
peces de la familia Cichlasoma que se
encuentran en ecosistemas acuáticos de la
Amazonas en Brasil o en ecosistemas
acuáticos de Argentina son diferentes tanto en
número de cromosomas, así como en su
morfología y morfometría en comparación
entre la zona de Sudamérica y Norteamérica.
Por ello, el clado “B” del análisis clúster
confirma las diferentes agrupaciones de las
especies con relación a la presencia o ausencia
de cromosomas tipo “m”, “sm”, “st” y “a”.
Además, se observa la separación total de la
especie C. salvini estudiada por Zahner (1977)
de los dos clados principales “A” y “B”, ya que
es la única especie que posee número
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Karyotype of Thorichthys helleri
Figura 1. Cariotipo 2n=48 cromosomas (2 msm + 44 stt + 2 cromosomas sexuales) del pez tropical Thorichthys helleri.
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fundamental (NF) anormal NF=104, en
comparación con NF=51 identificado en el
presente estudio y NF=44, NF=54, NF=56 y
NF=58 de Santos et al. (1998), Uribe-Alcocer
et al. (1992), Feldberg et al. (2003), Thompson
(1979), Feldberg & Bertollo (1985) y Quijada
& Cestari (1998), respectivamente (Figura 2).
Por otro lado, el análisis de varianza de una vía
con probabilidad de Tukey (p=0,05) indicó que
los cromosomas del presente estudio en T.
helleri con relación a las demás especies
estudiadas del género Cichlasoma de
diferentes partes del continente americano, si
presentaron diferencias significativas en los
tamaños en µm de los brazos “p” y “q”.
En conclusión, las evidencias antes
presentadas, que la especie T. helleri es desde
el punto de vista citogenético, una especie
única a través de su composición genética y
cromosómica. Además, se proporciona
evidencias de cromosomas sexuales para la
especie con distribución en Tabasco, México.
Figura 2. Análisis clúster de parámetros citogenéticos de la familia Cichlidae. Para la codificación ver Tabla 2.
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Hernández-Guzmán et al.
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Received August 11, 2015.
Accepted September 17, 2015.
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