Trophic ecology of
Girardinichthys multiradiatus
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T e Biologist (Lima). Vol. 22, N
º
1, ene - jun 2024
T e Biologist (Lima)
T e Biologist (Lima), 2024, vol. 22 (1), 11-24
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
TROPHIC ECOLOGY OF
GIRARDINICHTHYS MULTIRADIATUS
(PISCES: GOODEIDAE) IN TWO DAMS IN THE STATE OF MEXICO
ECOLOGÍA TRÓFICA DE
GIRARDINICHTHYS MULTIRADIATUS
(PISCES: GOODEIDAE) EN DOS PRESAS DEL ESTADO DE MÉXICO
Adolfo Cruz-Gómez
1*
, Flor Otilia Gómez-Pérez
1
, Francisco Ali Fuentes-Mendoza
1
& Arturo Rocha-Ramírez
1
ISSN Versión Impresa 1816-0719 ISSN Versión en línea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
Este artículo es publicado por la revista T e Biologist (Lima) de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal,
Lima, Perú. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY
4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra
original sea debidamente citada de su fuente original.
DOI: https://doi.org/10.2403/rtb20242211717
o
VOL. 22. N 1, ENE-JUN 2024
1
Laboratorio de Ecología de Peces, FES Iztacala UNAM. Av. De los Barrios No 1 Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla de Baz,
Edomex. C.P. 54090.
* Corresponding author
: adolfocg@unam.mx
Adolfo Cruz-Gómez:
https://orcid.org/0000-0003-3713-9383
Flor Otilia Gómez-Pérez:
https://orcid.org/0009-0000-8757-8785
Francisco Ali Fuentes-Mendoza:
https://orcid.org/0000-0001-5539-2361
Arturo Rocha-Ramírez:
https://orcid.org/0000-0002-6105-4294
ABSTRACT
In this work, the feeding results of
Girardinichthys multiradiatus
(Meek, 1904) in the dams El Molino and Brockman
in the State of Mexico, Mexico during the dry and rainy climatic seasons were analyzed. T e f sh were collected with
a baitwell net, 279 organisms from the El Molino dam and 375 from the Brockman dam, from which both males
and females were selected to carry out the analysis of the stomach contents, obtaining the trophic spectrum, the niche
amplitude according to Levin Index and the food importance index using the Zander Index. T e results showed 19
types of food consumed, 14 in El Molino and 18 in Brockman, with cladocerans, copepods, and Diptera being the most
consumed in both systems. According to Zander’s index, Diptera and gastropods were essential prey at Brockman Dam,
while cladocerans and Diptera were essential prey at El Molino. According to Levin, the niche amplitude was low, so it
is considered a specialist. T is species is carnivorous and the results show variations in its diet between the two systems
studied, so by applying a Non-Metric Multidimensional Scaling (N-MDS) analysis it was demonstrated that there is a
dif erential food consumption between the two systems and climatic seasons within each site, which makes it necessary
to carry out more studies on the diet of
G. multiradiatus
in the environments of the State of Mexico to know its status as
well as the use and selectivity of the resources in the environments where this species is distributed.
Keywords:
Food importance – Niche amplitude – Trophic spectrum
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Cruz-Gómez
et al.
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RESUMEN
En el presente trabajo se analizan los resultados de la alimentación de
Girardinichthys multiradiatus
(Meek, 1904) en las
presas El Molino y Brockman en el Estado de México, México durante las temporadas climáticas de secas y lluvias. Los
peces fueron recolectados con una red de cuchara, 279 organismos en la presa El Molino y 375 en la presa Brockman, de
los cuales, se seleccionaron tanto machos como hembras de cada sistema para realizar el análisis del contenido estomacal,
obteniéndose el espectro trófco, la amplitud de nicho mediante el Índice de Levin y el índice de importancia alimentaria
mediante el Índice de Zander. Los resultados mostraron en total 19 tipos alimentarios consumidos, 14 en El Molino y
18 en Brockman siendo los cladóceros, copépodos y dípteros los más consumidos en ambos sistemas. De acuerdo con el
Índice de Zander, en la presa Brockman los dípteros y gasterópodos fueron presas esenciales, mientras que en El Molino
lo fueron los cladóceros y dípteros. De acuerdo con Levin, la amplitud de nicho fue baja en ambos sistemas por lo que
se considera especialista. Esta especie es carnívora y los resultados muestran variaciones en su dieta entre los dos sistemas
estudiados, por lo que al aplicar un análisis de Escalamiento Multidimensional no Métrico (N-MDS) se demostró
qué hay un consumo alimenticio diferencial entre los dos sistemas y estaciones climáticas dentro de cada sitio, lo que
hace necesario realizar más estudios sobre la dieta de
G. multiradiatus
en los ambientes del Estado de México con el fn
conocer su estatus así como el aprovechamiento y selectividad de los recursos en los ambientes donde se distribuye esta
esta especie.
Palabras clave
: Amplitud de nicho – Espectro trófco – Importancia alimentaria
INTRODUCCIÓN
Girardinichthys multiradiatus
(Meek, 1904), conocido
comúnmente como “mexclapique del Lerma, pez amarillo
o doradilla”, es una especie endémica que pertenece a
la familia Goodeidae, que agrupa peces dulceacuícolas
exclusivamente mexicanos (Álvarez del Villar, 1970).
Su distribución abarca las tres cuencas hidrológicas que
atraviesan el Estado de México, Balsas, Lerma y Pánuco
(Miller
et al
., 2005; Navarrete-Salgado
et al.
, 2007ab;
Cruz-Gómez
et al.,
2020). El Estado de México tanto
por su extensión como por el volumen de sus aguas
superfciales de aproximadamente 22 499,95 Km
2
(GEM,
2007) cuenta con 259 cuerpos de agua registrados entre
lagunas, presas y embalses (Arreguín-Cortés
et al.
, 2013),
pero cuenta además con algunas presas y bordos pequeños
aun no registrados por lo que no toda la hidrología del
Estado de México ha sido estudiada. Aunque posee una
alta diversidad biológica debido a su ubicación geográfca,
topografía, relieve, variedad de climas y ecosistemas,
la riqueza de especies tanto de fora como de fauna del
Estado no ha sido estudiada con detalle (GEM, 2007;
Ceballos
et al.
, 2009).
Dentro de la ictiofauna en estos ambientes,
G.
multiradiatus
es una especie endémica que aún no está
catalogada como especie en riesgo por la Norma Ofcial
Mexicana 059 (SEMARNAT, 2010) como sucede con
otras especies de la familia Goodeidae (Domínguez-
Domínguez
et al.
, 2008) pero que, debido a la acción
antrópica en los cuerpos de agua debido a su extracción,
uso y contaminación, además de la introducción de
especies exóticas, no solo esta especie puede estar en
riesgo, sino toda la ictiofauna que habita estos sistemas
(Cruz-Gómez & Rodríguez-Varela, 2019).
Si bien, algunos aspectos sobre la biología del pez amarillo
como reproducción, parasitismo, ecología poblacional,
distribución y alimentación han sido considerados en
algunos ecosistemas (Cruz-Gómez & Rodríguez-Varela,
2019, 2022), en realidad son pocos los trabajos sobre
esta especie debido a la gran cantidad de cuerpos de
agua con los que cuenta el Estado de México (Arreguín-
Cortes
et al.
, 2013) y de los cuáles, en muchos no se tiene
conocimiento de la presencia o ausencia de esta especie.
En este sentido, el presente trabajo forma parte de un
proyecto que aborda aspectos sobre la distribución,
ecología y alimentación de esta especie en los sistemas
dulceacuícolas del Estado de México. Hasta el momento,
de los trabajos realizados sobre la ecología trófca de
G. multiradiatus
en las tres Cuencas Hidrológicas se
contabilizan 13 sistemas, de los cuales, uno pertenece al
estado de Querétaro, 10 por Cruz-Gómez
et al.
(2020) y
3 por otros autores (Trujillo-Jiménez & Espinosa de los
Monteros, 2006; Navarrete-Salgado
et al.
,
2007ab). Por lo
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anterior, el objetivo del presente trabajo fue complementar
la información sobre los hábitos alimentarios de
G.
multiradiatus
en el Estado de México con los estudios
realizados en las presas El Molino, en la Cuenca del
Pánuco y Brockman en la Cuenca del Lerma durante las
temporadas climáticas de secas y lluvias. Estos estudios
nos permitirán conocer su estatus en estos ambientes, así
como el aprovechamiento y selectividad de los recursos
presentes donde se localiza esta especie, además de
comparar su dieta con los demás sistemas estudiados, lo
que, en cierta medida coadyuvará al entendimiento de su
co
mportamiento y función ecológica en estos sistemas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Áreas de estudio:
La presa Brockman, se localiza en el municipio El Oro,
Estado de México, entre las coordenadas: 100° 08´ 40”
Longitud O y 19° 46´ 04” Latitud N, la presa se encuentra
a una altura de 2870 msnm con una temperatura media
anual de 19 °C, clima templado Subhúmedo con lluvias en
verano, con una precipitación anual de 950 mm (INEGI,
2010) y forma parte de la Cuenca del río Lerma (Fig. 1).
La presa El Molino está ubicada en el municipio de Aculco
entre las coordenadas 99° 44’ 14’’ Longitud O y 20° 07’
03’’ Latitud N, la presa se encuentra a una altura de 2440
msnm, con un clima semifrío, subhúmedo con lluvias
en verano, temperatura promedio 18 ºC, precipitación
pluvial promedio de 800 mm (INEGI, 2010) y forma
parte de la Cuenca del Río Pánuco (Fig. 1).
Trabajo de campo y laboratorio
E
n cada sistema (El Molino en 2015 y Brockman en
2019), se establecieron tres puntos de recolecta (Fig.
1) donde se realizaron doce muestreos mensuales
que abarcaron las temporadas de secas y lluvias. Los
parámetros fsicoquímicos registrados en los cuerpos
de agua fueron: temperatura del agua, profundidad,
transparencia, Oxígeno disuelto, pH y conductividad.
Para la colecta de los peces se utilizó una red de cuchara
con boca de 42 cm x 81 cm y 64 cm de profundidad y
malla de 0,5 cm, las muestras recolectadas fueron fjadas
con formalina al 4%.
Figura 1
. Localización de las presas Brockman y El Molino en el Estado de México y puntos de recolecta.
Para el análisis de los peces, tanto para la disección
como para la identifcación del contenido estomacal, se
siguieron las metodologías empleadas por Cruz-Gómez
et al.
(2020, 2022). De la población recolectada, se
analizaron 279 organismos de la presa El Molino (183
hembras y 96 machos) y 375 de la presa Brockman (226
hembras y 149 machos).
P
ara el análisis de contenido estomacal se utilizaron los
métodos numéricos (abundancia relativa), gravimétrico
(biomasa relativa) y frecuencia (frecuencia relativa) de
acuerdo con los criterios de Hyslop (1980) tanto de
manera general como por talla y sexo para las temporadas
de lluvias y secas de ambos sistemas. Para determinar la
importancia de los tipos alimentarios se utilizó el Índice
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de Alimento Principal de Zander (Granado, 2002) y
para la determinación de la amplitud de nicho trófco se
utilizó el Índice Levin estandarizado por Hulbert (Krebs,
1999).
Con la prueba W de Shapiro-Wilk se probó la normalidad
de los datos ambientales y se normalizaron con log10
aquellos que no presentaron una distribución normal.
Para determinar si había diferencias estadísticamente
signifcativas en los valores de los parámetros ambientales
entre los sitios en la misma temporada se realizaron pruebas
de t-student
(Sokal & Rohlf, 1981). Para determinar si el
consumo de los alimentos se agrupaba según la estación
climática y el sitio de muestreo, se realizó un plot de
ordenación mediante Escalamiento Multidimensional
no Métrico (N-MDS por sus siglas en inglés) a partir de
una semimatriz de similitud obtenida mediante el índice
de Bray-Curtis con los datos previamente transformados
por raíz cuarta. Además, para visualizar la variación en
el consumo de los tres principales tipos alimentarios
entre sistemas y entre estaciones, se utilizaron plots de
“burbuja” a partir del N-MDS realizado anteriormente
(Clarke & Warwick, 2001). Todos los análisis fueron
realizados en el software Primer V6.
Aspectos éticos
: Para el presente estudio, se atendieron
los criterios que establece la Norma Ofcial Mexicana 059
(SEMARNAT, 2010), para especies bajo protección.
RESULTADOS
Con respecto a los parámetros ambientales, todos
presentaron una distribución normal, con excepción de
la conductividad y el pH para los meses de lluvias. La
tabla 1 muestra los valores obtenidos de los parámetros
ambientales de cada sistema, notándose una diferencia
muy marcada en la transparencia, oxígeno disuelto y
conductividad, lo cual fue corroborado mediante la
aplicación de la prueba de
t-student
(Tabla 2).
Tabla 1
. Valores promedio de los parámetros ambientales en las presas Brockman y El Molino
durante las temporadas de secas y lluvias
Tabla 2
. Resultados de las comparaciones entre sitios en la misma temporada. * aquellos parámetros
que presentaron diferencias estadísticamente signifcativas.
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Con base en esto, la Presa El Molino con la temperatura
y conductividad más altas y el oxígeno y transparencia
más bajos, indicaría un sistema levemente eutrof zado
con aguas bien oxigenadas, duras y con temperaturas
promedio de 20 ºC; en cambio, la presa Brockman, con
la temperatura y conductividad más bajas y el oxígeno y
transparencia altos nos indicaría un ambiente oligotróf co
con saturación de oxígeno, con agua ligeramente blanda
con temperaturas promedio de 18 °C.
En cuanto al alimento, en general se registraron 19 tipos
alimentarios consumidos por el pez amarillo, 14 en El
Molino y 18 en Brockman. De éstos, los anostracos
fueron consumidos solo en El Molino y los colémbolos,
decápodos, himenópteros, plecópteros y tisanópteros solo
se consumieron en Brockman.
Figura 2
. Espectro tróf co de
Girardinichthys multiradiatus
durante las temporadas climáticas de secas y lluvias en las
Presas Brockman y El Molino.
La Fig. 2 muestra los espectros tróf cos de
G. multiradiatus
en ambos sistemas durante las temporadas climáticas de
secas y lluvias. En la presa El Molino, de los 14 tipos
alimentarios registrados tres fueron los alimentos más
consumidos, cladóceros, copépodos y dípteros en ambas
temporadas, mientras que en la presa Brockman de los
18 tipos alimentarios registrados, durante las lluvias las
hembras consumieron cladóceros dípteros y copépodos
y durante las secas los alimentos más consumidos
fueron, cladóceros, dípteros, anfípodos, copépodos
y gasterópodos. En cambio, los machos en ambas
temporadas en este sistema consumieron con mayor
abundancia, cladóceros, dípteros y ostrácodos.
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Figura 3
. Ontogenia alimentaria de
Girardinichthys multiradiatus
en las presas Brockman y El Molino
durante las temporadas de secas y lluvias.
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Los resultados de la ontogenia alimentaria (Fig. 3),
muestra a los cladóceros, copépodos y dípteros como los
más consumidos en todas las tallas, y al parecer, son estos
tres tipos alimentarios los que sostienen a esta especie en
estos dos sistemas, aunque en las f guras aparezcan otros
alimentos a partir de las tallas de 22 mm y que en general
son organismos relativamente más grandes como los
anfípodos, coleópteros y hemípteros
Figura 4
. A, plot de N-MDS donde se aprecia la formación de grupos al 65% (línea roja solida) y 80% (línea azul
cortada) de similitud. B, C y D, plots de burbuja a partir del N-MDS de las abundancias de los tres principales ítems
alimenticios para
Girardinichthys multiradiatus
en las presas Brockman y el Molino (H: Hembras, M: machos).
El gráf co de N-MDS (Fig. 4A) muestra qué hay un
consumo alimenticio diferencial entre los dos sistemas
y entre estaciones climáticas dentro de cada sitio. Los
gráf cos de burbuja muestran qué hay variación en
cuanto a cantidad de consumo en los principales tipos
alimenticios para
G multiradiatus
en los dos sistemas.
En este sentido, se puede observar que los cladóceros y
dípteros fueron más consumidos en la presa Brockman
(Fig. 4B y C), mientras que en la presa El Molino los
copépodos fueron los más consumidos (Fig. 4D).
Con respecto a la amplitud de nicho, considerando las
abundancias del alimento consumido (espectro tróf co),
fue baja de acuerdo con el índice de Levin estandarizado
por Hulbert (Tabla 3) y este valor es debido principalmente
al alto consumo de cladóceros, por lo que el pez amarillo
podría consideraría como especialista.
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Tabla 3
. Amplitud de nicho trófco de
Girardinichthys multiradiatus
de acuerdo con el Índice Levin estan-
darizado por Hulbert para ambos sexos y sistemas.
Considerando la importancia de los alimentos
consumidos, la Tabla 4 muestra los valores obtenidos
mediante la aplicación del Índice de Zander (Granado,
2002) señalando en la presa Brockman, a los dípteros
para ambos sexos en ambas temporadas y gasterópodos
para las hembras en secas como presas esenciales y a los
coleópteros y cladóceros como presas secundarias y al
resto de los alimentos como presas accesorias, mientras
que en la presa El Molino, los cladóceros y dípteros
son los alimentos esenciales para las hembras en ambas
temporadas y para los machos, lo son los coleópteros,
dípteros y cladóceros, el resto del alimento es accesorio.
Tabla 4
. Valores del Índice de Importancia Alimentaria de Zander por temporada climática de
Girardinichthys multiradiaus
en las presas Brockman y El Molino: Mayor de 75, presas esenciales; entre 51
y 75, presas principales; entre 26 y 50, presas secundarias y menor a 26, presas accesorias.
(Continúa Tabla 4)
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DISCUSIÓN
Los valores en los parámetros ambientales considerados
para ambos sistemas (Tabla 1) muestran una clara
diferencia, por lo que, al aplicar la prueba de
t-student,
se
determinó que hubo diferencias signifcativas (Tabla 2)
entre algunas de las variables analizadas. Estas diferencias
fueron más marcadas en la transparencia, oxígeno y
conductividad, variables que han sido utilizadas para
indicar la calidad del agua y por lo tanto la presencia y
abundancia de algunos organismos (Arango
et al.
, 2008;
Gómez-Márquez
et al.
, 2013).
En la fgura 1, se pueden apreciar las características fsio-
gráfcas de cada sistema y en la cual se nota una extensión
más grande de zonas de cultivo en la presa El Molino,
lo que le conferiría más aporte de nutrientes en la época
de lluvias, esta presa permanece llena durante las lluvias,
pero durante el periodo de secas se vacía casi al 90% de su
volumen (fg. 5), propiciando cambios en el ambiente y
en sus comunidades durante cada periodo.
En cambio, la presa Brockman que cuenta con menos
áreas de cultivo, áreas boscosas y un afuente continuo
al sur del sistema, permanece todo el año con buen
volumen de agua y con características oligotrófcas,
en este sentido, diversos autores (Elías-Gutiérrez
et al.
,
1999; Conde-Porcuna
et al.
, 2004; Ortega-Murillo
et
al.
2016), mencionan que los ambientes oligotrófcos
son más apropiados para le presencia de los cladóceros,
y los eutrófcos más propicios para la presencia de
los copépodos, como ocurre en nuestros sistemas.
Obviamente dependerá de las características adaptativas
de las especies que se encuentren en estos ecosistemas, ya
que muchas de ellas pueden soportan los cambios en el
ambiente o son tolerantes a ellos.
Figura 5
. Presa El Molino durante la temporada de secas.
En este sentido, además de los parámetros fsicoquímicos,
la biota de un ecosistema también brinda un panorama
sobre las condiciones en las que se encuentra un sistema
acuático (Ahmed
et al.
, 2003). Algunos macroinvertebrados
registrados y consumidos en El Molino y Brockman han
sido utilizados como bioindicadores en la calidad del
agua tales como los efemerópteros, que son sensibles a
(Continúa Tabla 4)
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la eutrofzación (Menetrey
et al.
, 2008), y tienen más
presencia en Brockman. Los dípteros (Caicedo & Palacio,
1998) y coleópteros (Caupaz, 2006) pueden sobrevivir a
diferentes ambientes y tienen tolerancia a la presencia de
materia orgánica residual, de ahí su presencia y consumo
en todos los sistemas que han sido estudiados. En cuanto
a los crustáceos como bioindicadores, los anfípodos,
son particularmente sensibles a los contaminantes y
las concentraciones altas de materia orgánica, estando
presentes únicamente en ambientes oligotrófcos con
poca contaminación (Correa-Araneda
et al.
, 2010) por
lo que fueron más abundantes en la presa Brockman.
Otros invertebrados como los copépodos y los cladóceros
también son bioindicadores importantes debido a que
únicamente sobreviven en aguas poco contaminadas con
buena oxigenación y son afectados por las variaciones
en el clima y nivel del agua (Elías-Gutiérrez
et al.
, 1999,
Drira
et al.
, 2017, Frolova, 2018) lo cual fue más notorio
en la presa El Molino.
En general, los parámetros ambientales registrados en
estos sistemas refejan en cierta medida las condiciones
ambientales donde habita
G. multiradiatus
y que, de una u
otra forma, están relacionados con los recursos disponibles
para esta especie, cuya composición y consumo varia con
los cambios estacionales y la localización de estos dos
cuerpos de agua en las cuencas hidrológicas mencionadas,
lo cual se muestran claramente en la fgura 2 y Tabla 4. La
presa El Molino mostró menos tipos alimentarios que la
presa Brockman durante las dos temporadas, así como la
diferencia en el consumo entre sexos.
Con base en lo anterior, ambos sistemas, tanto la presa El
Molino como la presa Brockman presentan una marcada
estacionalidad asociada a los periodos de lluvias y secas,
pero adecuados para el desarrollo de
G. multiradiatus
y
de las poblaciones del zooplancton y zoobentos que ahí
se presentan.
Dos tipos alimentarios sobresalen en estos sistemas,
el Orden Anostraca en la presa El Molino y el Orden
Tysanoptera en la presa Brockman. El anostraco, es
la primera vez que se registra como alimento del pez
amarillo y cuya presencia no había sido registrado en los
otros 12 sistemas analizados (Cruz-Gómez
et al.
, 2020),
de igual manera, el Orden Tysanoptera, que solo se
había registrado en la Laguna de Zempoala, también
fue registrado en la presa Brockman, dos sistemas
aparentemente similares dada la vegetación de coníferas
y de oyamel presentes en zonas adyacentes a los sistemas.
Por otro lado, en algunos estudios se ha mencionado,
que los cladóceros, copépodos, dípteros y otros insectos
tienen un alto valor nutricional (Torrentera & Tacón,
1989; Rosas
et al.
, 2007; Prieto & Atencio, 2008) y tal
vez por ello son depredados de forma similar en estos
sistemas y con una evidente contribución en la dieta
del pez amarillo. Sin embargo, como ya se mencionó
anteriormente, el consumo en abundancia de un recurso
no necesariamente indicaría el alimento más importante
para la especie, sino también su contribución en biomasa
y la frecuencia con que son consumidos estos recursos,
de ahí, que la aplicación de los índices de importancia
alimentaria sean un punto importante para considerar
en el estudio de la ecología trófca de los peces (Hyslop,
1980; Cortés, 1997; Granado, 2002; Silva
et al.
, 2014).
Bajo esta consideración, los resultados obtenidos
del Índice de Zander demuestran la importancia de
estas variables, de tal manera que los alimentos más
importantes para esta especie fueron los dípteros por su
aporte en biomasa y eventualmente los cladóceros, tanto
para hembras como machos en ambos sistemas. Esto
viene a demostrar la importancia de la biomasa más que
la abundancia de los tipos alimentarios. Algunos autores
como Yáñez-Arancibia
et al.
(1976) mencionan que el
método numérico no es muy apropiado por sí solo, dado
que le otorga el mismo valor a un organismo pequeño
que a uno grande, por lo que la conjunción de las tres
variables es mucho mejor.
En algunos sistemas, como la Ciénega de Chignahuapan
(Cruz-Gómez
et al.
, 2022), la biomasa de los cladóceros
fue signifcativa por la gran abundancia en su consumo,
por lo que fueron considerados como alimento esencial
de acuerdo con el Índice de Zander. En otros sistemas
como la Laguna de Salazar (Cruz-Gómez
et al.
, 2020) los
hemípteros, bivalvos, gasterópodos y anfípodos, fueron
los alimentos esenciales, en este caso, la biomasa de estos
grupos dado el tamaño de éstos superó la biomasa de los
cladóceros, aun cuando éstos fueron muy abundantes en
su consumo.
Con base en los resultados del presente trabajo, es
claro que los alimentos más importantes en la dieta de
G. multiradiatus
en ambos sistemas son los dípteros,
cladóceros, copépodos y anfípodos y eventualmente
los hemípteros (coríxidos), organismos que son los más
comunes en todas las presas, embalses y bordos en el
Estado de México (Cruz-Gómez
et al.
, 2020) y por lo
tanto los más consumidos.
Como se puede apreciar, cuando se aplica el mismo índice
en diferentes sistemas, es posible la comparación de los
alimentos más importantes para la especie en cuestión,
pero no siempre es posible hacerla cuando este se aplica
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para varias especies en un mismo sistema o entre varios
sistemas dados los hábitos alimenticios tan variados que
podemos encontrar, lo que difculta la aplicación de una
misma metodología para todos los peces (Hyslop, 1980;
Cortés, 1997).
Por otro lado, el seguimiento de los hábitos alimentarios
durante la ontogenia muestra los cambios en la dieta
y el papel que juega el pez en el ambiente durante su
desarrollo ayudándonos a entender sus interacciones,
nicho trófco, utilización de los recursos, posición en la
cadena trófca y si existe o no la competencia por estos.
En los peces ovíparos la alimentación, cuando eclosiona
la larva, depende básicamente de la absorción del saco
vitelino, pero en
G. multiradiatus
siendo un pez vivíparo,
éste ya nace con la boca y estómago funcionales listos para
la alimentación exógena, por lo que ya en el estómago en
peces de 10 mm se puede observar el alimento consumido
con respecto a la talla de las presas. La Figura 6 muestra
el desarrollo del tracto digestivo en peces desde una talla
de 10 mm hasta una de 34 mm notándose muy poco el
cambio en la forma del estómago durante su ontogenia
que es característico de un pez carnívoro, pero una vez
que aumenta de tamaño el pez, las presas más grandes
empiezan a ser consumidas.
La dieta del pez amarillo a lo largo de su desarrollo es muy
similar, los cladóceros y los copépodos son el componente
mayoritario a lo largo de su ontogenia. Conforme crece,
su dieta se complementa con organismos más grandes
como dípteros, anfípodos, isópodos y coleópteros que
son consumidos por los estados juveniles y adultos
prácticamente después de los 22 mm cuando su estómago
ya está más desarrollado (Figs. 3 y 6) y la presencia de estos
grupos en la dieta, cambia drásticamente la proporción
relativa de presas en términos de biomasa. Como se
puede observar en la fgura 3, son pocos los organismos
grandes que se consumen, pero en términos de biomasa,
esta es mayor. Este patrón de alimentación es muy similar
en todos los sistemas estudiados.
Figura 6.
Desarrollo de tracto digestivo de
Girardinichthys multiradiatus
en talla de 10 a 34 mm.
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
º
1, ene - jun 2024
Cruz-Gómez
et al.
22
Muchas de las presas complementarias consumidas por
el pez amarillo, como los anfípodos y larvas de insectos
son organismos bentónicos y se ha observado que su
presencia en la dieta está relacionada con la estacionalidad
y los cambios durante la ontogenia. De igual forma,
es importante considerar los tipos de hábitats donde
se encuentra, hay que recordar que
G. multiradiatus
de acuerdo con Miller
et al.
(2005) es más común a
profundidades menores de un metro y asociadas a la
vegetación circundante en la ribera de los sistemas, de
este modo se puede alimentar de diferentes presas o
aprovechar el mismo recurso, pero de tamaños diferentes
durante las etapas de su ciclo de vida.
Por otro lado, el listado de los tipos alimentarios registrados
para esta especie (Fig.1) en ambos sistemas, indican cierta
similitud en cuanto a la composición y consumo de estos
grupos, en general, 13 tipos alimentarios son comunes en
la dieta de
G. multiradiatus
en ambos sistemas.
Una de las diferencias más comunes que se nota en los tipos
alimentarios de la dieta, es la abundancia en su consumo,
tanto por sexo como por temporadas en ambos sistemas y
en este sentido, el gráfco de N-MDS mostró estas diferen
-
cias entre los dos sistemas y entre estaciones climáticas den
-
tro de cada sitio (fg. 4A). De igual forma, los gráfcos de
burbuja mostraron las variaciones en cuanto a cantidad en
el consumo en los tres principales tipos alimenticios en los
dos sistemas tanto por temporadas como por sexos. Tam
-
bién se puede observar que los cladóceros y dípteros fueron
más consumidos en la Presa Brockman por las hembras y
machos durante la temporada de secas (Fig. 4C y D), mien
-
tras que en la presa El Molino los copépodos fueron los más
consumidos por las hembras, pero durante el periodo de
lluvias (Fig. 4B). Esto refeja en cierta medida el compor
-
tamiento alimentario de la especie durante las temporadas
climáticas en cada uno de los sistemas analizados, pero, con
-
siderando la abundancia de los recursos.
De acuerdo con el análisis del contenido estomacal,
G.
multiradiatus
ocupa el tercer nivel trófco, es consumidor
de segundo orden, zooplanctófago y zoobentófago, cuya
alimentación principal fue de cladóceros, copépodos, díp-
teros y anfípodos. Por otro lado, el elevado consumo de
cladóceros mostró de acuerdo con Levins, una amplitud
de nicho estrecha, lo que la cataloga como especialista.
Finalmente, si bien, los resultados aquí presentados
complementan el estudio que se realiza en el Estado de
México sobre la distribución y aspectos ecológicos de
G.
multiradiatus
, es fácil notar que dada la extensión del Es-
tado y cuerpos de agua registrados (Arreguín-Cortés
et
al.
, 2013) aún faltaría revisar más sistemas, pero estos
estudios podrían considerarse representativos ya que se
han estudiado sistemas en las tres cuencas, desde bordos y
embalses hasta presas. Como se ha mencionado, cada una
de estas y por su posición geográfca deberían de presenta
características muy particulares, lo que se refejaría en la
presencia o ausencia de esta especie y la riqueza y abun-
dancia de los recursos disponibles para ésta.
Como se puede observar, la dieta es muy similar en ambos
sistemas a pesar de que estos presentan características
ambientales diferentes, lo mismo ocurre en los demás
sistemas localizados en las tres cuencas hidrológicas
(Cruz-Gómez
et al.,
2020) en donde se reporta una
mayor cantidad de tipos alimentarios en los sistemas
de la Cuenca del Lerma y en menor cantidad en los del
Pánuco, pero en general, en todos los sistemas analizados
los alimentos más frecuentemente consumidos son los
cladóceros, copépodos, dípteros y anfípodos y la única
diferencia es la abundancia en el consumo de éstos.
En este sentido, es claro que la riqueza y abundancia de
los recursos presentes en estos sistemas están supeditados
a las características ambientales en cada uno de ellos y a
las temporadas climáticas. Uno los aspectos importantes
a analizar, es la vegetación acuática dentro de las presas,
bordos y embalses, ya sea como refugio de organismos
o como áreas de alta productividad e importancia
ecológica, lo que nos permitirá conocer más acerca del
uso espacial y temporal de estos ambientes y poder
establecer las relaciones ecológicas entre
G. multiradiatus
y los organismos presentes, con lo que se podrán inferir
los diferentes niveles trófcos a lo largo de su ontogenia y
al mismo tiempo evaluar cada uno de estos hábitats.
Aun cuando la Norma Ofcial Mexicana 059
(SEMARNAT, 2010) no ha catalogado a
G. multiradiatus
como especie vulnerable, este tipo de estudios permitirá
conocer más sobre su estatus en estos cuerpos de agua
y poder defnir si está en riesgo o no, pero como ya se
mencionó, el uso y actividades antropocéntricas que se
llevan a cabo en estos ambientes pueden afectar a largo
plazo la existencia no solo del pez amarillo sino de otras
especies nativas que habitan estos sistemas, de ahí la
importancia de estos trabajos.
AGRADECIMIENTOS
El presente trabajo fue fnanciado por la UNAM, a través
de los programas: PAPIME: EN203804 (Programa de
Apoyo a Proyectos para la Innovación y Mejoramiento
de la Enseñanza); PAPCA (Programa de Apoyo a
los Profesores de Carrera para Promover Grupos de
Investigación); PAPIIT: IN225420 (Programa de Apoyo
a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica).
Trophic ecology of
Girardinichthys multiradiatus
23
Te Biologist (Lima). Vol. 22, N
º
1, ene - jun 2024
Author contributions
:
CRediT (Contributor Roles
Taxonomy)
ACG
= Adolfo Cruz Gómez
FOGP
= Flor Otilia Gómez Pérez
FAFM
= Francisco Ali Fuentes Mendoza
ARR
= Arturo Rocha Ramirez
Conceptualization
: ACG
Data curation
: ACG, FOGP, FAFM
Formal Analysis
: ACG, FAFM, ARR
Funding acquisition
: ACG
Investigation
: ACG, FOGP, ARR
Methodology
: ACG, FOGP
Project administration
: ACG
Resources
: ACG, FOGP, FAFM
Software
: FAFM, ARR
Supervision
: ACG, ARR,
Validation
: ARR, FAFM, ACG
Visualization
: ACG, ARR
Writing – original draft
: ACG, FOGP
Writing – review & editing
: ACG, ARR, FAFM
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Received December 11, 2023.
Accepted January 20, 2024.