Trophic ecology of Girardinichthys multiradiatus 95 T e Biologist (Lima). Vol. 22, Nº1, ene - jun 2024 T e Biologist (Lima) T e Biologist (Lima), 2024, vol. 22 (1), 95-102 RESEARCH NOTE / NOTA CIENTÍFICA DESCRIPTION OF THE FIRST ZOEA OF FIDDLER CRAB UCA ORNATA (SMITH, 1870) (DECAPODA, OCYPODIDAE)DESCRIPCIÓN DE LA PRIMERA ZOEA DEL CANGREJO VIOLINISTA UCA ORNATA (SMITH, 1870) (DECAPODA, OCYPODIDAE) John Ramos-Veliz 1,2* & Gabriela Vergara 3 ISSN Versión Impresa 1816-0719 ISSN Versión en línea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081 Este artículo es publicado por la revista T e Biologist (Lima) de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original. DOI: https://doi.org/10.2403/rtb20242211697 o VOL. 22. N 1, ENE-JUN 2024 ABSTRACT Fiddler crabs are the most representative brachyurans in estuaries; they are within the Ocypodidae family where males present strong sexual dimorphism due to a process called hetero-chelation, they also have a great adaptive capacity from their larval stage, so studies that cover part of the development of these organisms are necessary, Uca ornata (Smith, 1870) is a crab that has few ecological and taxonomic studies and the larval description is a f rst step, for this, U. ornata larvae obtained in captivity were analyzed, where diagrams of the f rst larval stage were made, including a description of the relevant taxonomic characteristics with the aid of optical microscopy and microscope camera. T e results were compared with other species of f ddler crabs of the same genus, f nding that these characteristics allow these species to be dif erentiated even if they are from dif erent geographical areas. Keywords: Brachyura – Carcinofauna – Estuary – Larval development– Mangrove crab RESUMEN Los cangrejos violinistas son los braquiuros más representativos en los estuarios, están dentro de la familia Ocypodidae donde los machos presentan un fuerte dimorf smo sexual por un proceso llamado heteroquelación, también tienen una gran capacidad adaptiva desde su etapa larval, por lo que son necesarios estudios que abarquen parte del desarrollo de estos organismos, Uca ornata (Smith, 1870) es un cangrejo que tiene pocos estudios ecológicos y taxonómicos y la descripción larval es un primer paso, para esto se analizaron larvas de U. ornata obtenidas en cautiverio, donde 1 Sociedad de Investigadores de invertebrados Marinos, Guayaquil, Ecuador. 2 Laboratorio de Investigación en Ecosistemas Acuáticos, Centro de Aguas y Desarrollo Sustentable, Escuela Superior Politécnica del Litoral, Campus Gustavo Galindo, Km 30.5 vía perimetral. Guayaquil, Ecuador. 3 Departamento de Ciencias del Mar, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad de Guayaquil, Av. Raúl Gómez Lince s/n y Av. Juan Tanca Marengo, Guayaquil, Ecuador.* Corresponding author: jarv2792@gmail.comJohn Ramos-Veliz: https://orcid.org/0000-0002-9325-7256Gabriela Vergara-Grandes: https://orcid.org/0000-0003-2128-3620
96 Te Biologist (Lima). Vol. 22, Nº1, ene - jun 2024 Ramos-Veliz & Vergara-Grandes se realizaron esquemas sobre el primer estadio larval, incluyendo una descripción de las características taxonómicas relevantes con ayuda de microscopía óptica y cámara para microscopio. Los resultados se compararon con otras especies de cangrejos violinistas del mismo género encontrándose que dichas características permiten diferenciar a estas especies aunque sean de áreas geográfcas distintas. Palabras clave: Braquiuro – Cangrejo de manglar – Carcinofauna – Desarrollo larval – estuario INTRODUCCIÓN Los cangrejos violinistas son los braquiuros más representativos de los ecosistemas estuarinos, principalmente en zonas de manglar (Koch et al ., 2005; Benetti et al. , 2007), donde se han adaptado a ambientes de aguas con alta turbidez y sustratos fangosos o arcillosos (Kawaida et al ., 2017). Durante su etapa larval (zoea y megalopa) son depredadores y presas del plancton (Butt et al ., 1985; Shanks & Walters, 1997), lo que les permite transferir energía a niveles trófcos superiores; mientras que, los adultos son considerados ingenieros ecosistémicos debido a su capacidad para contribuir a los procesos biogeoquímicos y la descomposición de sedimentos detritales a través de la construcción de madrigueras y actividades alimenticias (Dye & Lasiak, 1986; Reinsel, 2004; Kristensen, 2008; Penha-Lopes et al ., 2009; Chowdhury, 2013; Chatterjee et al ., 2014; Moore, 2019; Tongununui et al ., 2021; Pan et al ., 2022; Xie et al ., 2022).La familia Ocypodidae incluye 105 especies de cangrejos violinistas (Rosenberg, 2019) caracterizadas por un fuerte dimorfsmo sexual, donde los machos presentan una marcada heteroquelación, y hembras poseen isoquelas de menor tamaño (Crane, 2015). Dentro de esta familia, Uca ornata (Smith, 1870) es una especie de tamaño mediana, que tiene una distribución establecida desde El Salvador hasta el sur de Perú (Hendrickx, 1995; Prahl et al ., 2011), habitando en sustratos de lodos blandos, tipo de ecosistema que ocupan desde la era cuaternaria (Luque et al ., 2018). Los ciclos reproductivos de los cangrejos violinistas están fuertemente infuenciados por variables ambientales (temperatura, salinidad y régimen de precipitaciones), así como, complejos rituales de apareamiento que consisten en movimientos específcos de la quela mayor. En este contexto, existen diferencias comportamentales entre las especies de la familia Ocypodidae; no obstante, los movimientos y duración de la exhibición ondulatoria de las quelas son flogenéticamente relacionadas en U. ornata (Smith, 1870) y U. stylifera (H. Milne Edwards, 1852) (Perez et al ., 2012), lo que indica semejanzas en la selección sexual entre estas especies. El tamaño de la quela mayor y la exhibición ondulatoria juegan un papel fundamental en el ancho de la madriguera, la reproducción y en la temperatura de incubación de los huevos, así como, el desarrollo y liberación de las larvas (Reaney & Backwell, 2007), que está estrechamente ligada a la amplitud de marea (Christy, 2011), y que consecuentemente, determina su supervivencia y dispersión. Las investigaciones taxonómicas sobre las larvas de braquiuros son limitadas en el Pacífco, incluyendo especies de interés comercial, así como, familias ampliamente distribuidas como Ocypodidae, teniendo contribuciones sobre Uca y Ocypode (Crane, 1940; Anger et al ., 1990; Rieger, 1998, 1999). En Ecuador, no se han realizado investigaciones sobre este grupo, probablemente debido a la falta de conocimiento y de interés hacia los crustáceos, a excepción de un estudio sobre de larvas del cangrejo rojo de manglar Ucides occidentalis (Smith, 1870) (Schuiteman et al ., 2019), que tiene importancia socioeconómica.Los ecosistemas estuarinos albergan una gran diversidad de braquiuros (Sharifan et al ., 2020) cuyos ciclos reproductivos están sujetos a las mismas condiciones ambientales, lo que signifca que, coexisten en el tiempo y en el espacio los estadíos larvarios de diferentes especies. Consecuentemente, son necesarios estudios específcos orientados a la diferenciación de cada una de ellas, con el objetivo de contar con una herramienta fuerte y más completa para el manejo y conservación de los manglares, que permita el mantenimiento de sus funciones ecosistémicas y la sostenibilidad de los recursos explotables. El objetivo del presente trabajo fue describir a la primera zoea del cangrejo violinista U. ornata (Decapoda, Ocypodidae).
97 Description of the frst zoea of fddler crab Uca ornata Te Biologist (Lima). Vol. 22, Nº1, ene - jun 2024 MATERIALES Y MÉTODOS Una hembra de U. ornata fue obtenida como parte de pesca artesanal en Posorja-Ecuador (2°42’39”S 80°14’32”W). La hembra fue mantenida en una pecera con aireación constante, fotoperiodo natural y bajo condiciones ambientales similares a las del medio (28°C - 32 UPS) hasta la eclosión. Posterior a la eclosión, las larvas que mostraron natación activa fueron preservadas con formol neutralizado al 4 % (Boltovskoy, 1981). La descripción taxonómica se realizó tomando como referencia el trabajo propuesto por Clark et al. (1998), para lo cual, las muestras fueron hidratadas mediante una solución de etanol con glicerina por un lapso de 36 h, y se realizaron montajes para la observación morfológica de las estructuras internas, así como, disecciones de los apéndices cefálicos con un microscopio binocular OLIMPUS CX41 y una cámara digital NIKON DS-Fi3. Las mediciones de las estructuras se realizaron siguiendo lo propuesto por Zhang & Shih (2022). Los esquemas se realizaron con papel calco para su posterior digitalización y corrección en Abobe Illustrator 2020. La terminología usada en las descripciones se basó en trabajos especializados (Rieger, 1996, 1998; Negreiros-Fransozo et al ., 2009). Aspectos éticos: Los autores declaran que no existe conficto de interesey conficto de ética con respecto a este trabajo. RESULTADOSMediciones, 17 larvas: Longitud del rostro 0,17 ± 0,018 μm, longitud espina dorsal: 0,14 ± 0,010 μm , longitud cefalotórax: 0,33 ± 0,017 μm , longitud rostro-dorsal: 0,62 ± 0,017 μm. Caparazón: Caparazón globoso con 1 espina rostral, 1 espina dorsal lisa y 2 espinas laterales pequeñas. Espinal rostral (1/3) más larga que la espina dorsal, lisa y sin ornamentaciones; ojos grandes sésiles (Fig. 1). Anténula (A1): Unirrámea con endopodo ausente; 3 estetascos terminales y 1 seta simple terminal (Fig. 1F). Antena (A2): Protopodito largo y bien desarrollado, con 2 hileras de espínulas en los márgenes laterales, exopodito con 2 setas simples desiguales, una más larga que la otra (Fig. 1D). Mand í bula (Md): Simétrica y sin palpo mandibular. Proceso molar con dientes pequeños e irregulares. Proceso incisivo con un diente de terminación aguda (Fig. 1E). Max í lula (Mx1): Endopodito bisegmentado con 4 setas terminales simples en el segmento distal. Endito coxal con 4 setas (3 plumosas fuertes y 1 simple) y 1 seta lateral subterminal plumosa. Endito basal con 2 setas terminales plumosas y 3 setas subterminarles (2 plumosas y 1 simple) (Fig. C). Maxila (Mx2): exopodito con 4 cerdas plumosas en el margen proximal y una en el margen distal. Endopodito con cerdas simples: 2 distales y una 1 subdistal con 1+2 (lóbulo distal con 2 setas simples y lóbulo proximal con una seta escasamente plumosa Endito coxal bilobulado con 3 +3 (3 setas en el lóbulo distal y 3 setas en el proximal), endito basal bilobulado con 4+5 (4 setas simples, una seta plumosa en el lóbulo proximal y 4 setas simples, una seta plumosa en el lóbulo distal). Margen externo de la región proximal y distal con 4 setas plumosas, región terminal alargada con pelos cortos en los márgenes interno y externo (Fig. 1G). Primer maxilípedo (Mxp1): Coxa sin setas, base con setas simples en el margen interno, distribuidas en 2+2+2+2. Endipodito con 5 segmentos, con setas distribuidas en 2,2,1,2,4+1 (4 setas terminales y una seta fuerte). La parte externa de tercer segmento del endopodito presenta un penacho de sétulas. Exopodito unisegmentado con 4 setas natatorias plumosas de posición ventral (Fig. 1H). Segundo maxil í pedo (Mxp2): Endito basal con 4 setas simples distribuidas en 1+1+1+1. Endopodito trisegmentado, con 5 setas en el último segmento (2 setas simples largas, 1 seta simple corta en la porción distal del último segmento, 1 seta subterminal larga con espínulas y 1 seta simple subterminal corta). Exopodito bisegmentado con setas plumosas (Fig. 1I). Ple ó n: con 5 pleomeros más telson, somitos sin apéndices. Parte media de los segmentos 2 y 3 con un par de procesos dorsolaterales; tercer segmento más ancho que el cuarto; quinto segmento más largo y angosto que el resto de pleomeros (Fig. 1B). Telson: con hileras de diminutas espinas laterales en la porción media-terminal de cada furca; 6 procesos terminales, dispuestos simétricamente a los costados de la muesca media, las dos setas internas son escasamente plumosas (Fig. 1B)
98 Te Biologist (Lima). Vol. 22, Nº1, ene - jun 2024 Ramos-Veliz & Vergara-Grandes Figura 1. Uca ornata (Smith, 1870), Zoea I, A: Vista lateral (Escala = 100 μm); B: Pleón (Escala = 80 μm); C: Max í lula (Escala = 10 μm); D: Antena (Escala = 10 μm); E: Mand í bula; F: Antenula (Escala = 10 μm); G: Maxila (Escala = 10 μm); H: Maxil í podo 1 (Escala = 100 μm); I: Maxil í podo 2 (Escala = 100 μm).
99 Description of the frst zoea of fddler crab Uca ornata Te Biologist (Lima). Vol. 22, Nº1, ene - jun 2024 DISCUSIÓN El estudio de la morfología larval tiene múltiples aplicaciones, ya que permite evaluar diversidad, patrones reproductivos y de dispersión (Queiroga et al., 1994), reclutamiento (Benetti et al., 2007b), así como, líneas flogenéticas a través de caracteres primitivos o derivados (Hultgren & Stachowicz, 2008; Rice, 1980). De tal manera, el análisis taxonómico es esencial para la identifcación de diferentes larvas, principalmente en especies congenéricas, ya que esta depende de pequeñas diferencias morfológicas. En este contexto, U. ornata , U. maracoani (Latreille, 1803) y U. tangeri (Eydoux, 1835) tienen etapas iniciales casi idénticas y se pueden distinguir fácilmente en etapas más avanzadas.El cangrejo violinista U. ornata posee una larva típica de los braquiuros, con un caparazón globoso, espina dorsal, un rostro alargado y espinas laterales; estas últimas, pueden estar presentes en las especies del género Uca , como es el caso de U. maracoani y U. tangeri (Machado et al., 2021; Mercedes, 2015) o pueden carecer de ellas como en U. annulipes (H. Milne Edwards, 1837) y U. urvillei (Ghory & Siddiqi, 2005), consecuentemente, no podrían considerarse un carácter distintivo para el género. En este contexto, la presencia de espinas laterales se considera como un carácter primitivo, partiendo de la premisa de la reducción de estructuras, tales como, espinas y setas que obedece a un patrón evolutivo avanzado. El número de setas y estetascos en la anténula y la antena diferen de otras especies del mismo género (Ghory & Siddiqui, 2006); aunque, son iguales a U. maracoani . Mientras que, el número de setas del exopodo en la antena coincide con el de la mayoría de las especies del género (2 setas); no obstante, U. tangeri presenta 3 setas (Mercedes, 2015). El endito coxal y basal presentan el mismo número de setas que las demás especies de Uca , pero la especie análoga, U. maracoani , tiene 2 setas adicionales en su endito basal. Además, existen diferencias en las estructuras de la furca, donde U. ornata carece del par de espinas furcales laterales que está presente en U. maracoani y U. tangeri (Machado et al ., 2021; Rodriguez & Jones, 1993). Además, según Negreiros-Fransozo et al. (2009), otra característica de importancia para distinguir las diversas zoeas del género Uca es el número de setas en el lóbulo basal de la maxila y en el endópodo del primer maxilípedo (Tabla 1). Los adultos de los cangrejos violinistas U. maracoani y U. ornata, son muy similares morfológicamente, ambos son violinistas de gran tamaño, que incluso habitan en ecosistemas similares, es decir, de espacios abiertos y sustratos lodosos (Machado et al ., 2021). Cabe recalcar que, ambas especies están estrechamente relacionadas a nivel flogenético (Crane, 1975) y a pesar de que su similitud en la etapa adulta es notoria, los estadíos larvales diferen en sus características merísticas (número de espinas y setas). Tabla 1. Comparación de las características morfológicas de la primera zoea del género Uca . (+) indica presencia de la característica; (–) indica ausencia de la característica descrita. Especies U. tangeriU. annulipesU. urvilleiU. maracoaniU. ornata ReferenciasRodriguez & Jones (1993)Ghory & Siddiqui (2005)Ghory & Siddiqui (2005)Negreiros-Fransozo et al. (2009)Presente estudioCEFALOTÓRAXLTC (mm)0,40,56-0,750,48-0,590,390,37-0,4Rostro+++++Espina Dorsal+++++Espinas laterales+--++ANTÉNULAEstetascos22233Setas11111ANTENA (setas)Exopodo32222 (Continúa Tabla 1 )
100 Te Biologist (Lima). Vol. 22, Nº1, ene - jun 2024 Ramos-Veliz & Vergara-Grandes Especies U. tangeriU. annulipesU. urvilleiU. maracoaniU. ornata MAXÍLULA (setas)Endito coxal54555Endito basal54+1575Endopodo44444MAXILA (setas)Endito coxal4+53+33+33+33+3Endito basal3+45+35+45+54+5Endopodo2+1332+12+1Escafonagtito43344MAXILÍPEDO IBase2,2,3,3893,2,3,12,2,2,2Endopodo2,2,1,2,52,2,1,2,52,2,1,2,52,2,1,2,52,2,1,2,5MAXILÍPEDO IIBase1,1,1,1441,1,1,11,1,1,1Endopodo0,0,50,0,2+20,0,2+20,0,3+20,0,5TELSONEspinas externas---+-Setas internas3+33+33+33+33+3 (Continúa Tabla 1 ) El número de setas, estetascos y demás estructuras de U. ornata diferen de las demás especies del género Uca , especialmente de la especie análoga U. maraocani con la que está estrechamente relacionada, sugiriendo que las especies en su estado larval pueden ser usadas como una aproximación indirecta en la identifcación y separación de especies adultas en lugares geográfcos distintos. Author contributions : CRediT (Contributor Roles Taxonomy)JRV = John Ramos-Veliz GVG = Gabriela Vergara-Grandes Conceptualization : JRV, GVG Data curation : GVG, JRV Formal Analysis : JRV Funding acquisition : JRV Investigation : JRV, GVG Methodology : JRV Project administration : JRV Resources : JRV, GVG Software : JRV, GVG Supervision : GVG Validation : GVG Visualization : JRV, GVG Writing – original draft : JRV Writing – review & editing : JRV, GVG REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Anger, K., Montu, M., Bakker, C., & Fernandes, L.L. (1990). Larval development of Uca thayeri Rathbun, 1900 (Decapoda: Ocypodidae) reared in the laboratory. Meeresforschung , 32 , 276–294.Benetti, A. S., Negreiros-Fransozo, M. L., & Costa, T. M. (2007a). Population and reproductive biology of the crab Uca burgersi (Crustacea: Ocypodidae) in three subtropical mangrove forests. Revista de Biología Tropical , 55 , 55–70. Boltovskoy, D. (1981). Métodos de trabajo con el zooplancton marino. In Atlas del zooplancton del Atlántico Sudoccidental y métodos de trabajo con el zooplancton marino (pp. 1–107). INIDEP Press.Butt, A. J., Alden, R. W., & Young, R. J. (1985). Important Meroplankton of the Lower Chesapeake Bay and
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