The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
ECOLOGICAL INDICES OF HELMINTH PARASITES OF THE ANDEAN TOAD
RHINELLA POEPPIGII (TSCHUDI, 1845) (ANURA: BUFONIDAE) FROM PERU
ÍNDICES ECOLÓGICOS DE LOS HELMINTOS PARÁSITOS DEL SAPO ANDINO
RHINELLA POEPPIGII (TSCHUDI, 1845) (ANURA: BUFONIDAE) DEL PERÚ
1,2 1,2 2,3 1 2
Jhon Chero ; Celso Cruces ; José Iannacone ; Gloria Sáez ; Lorena Alvariño ;
2 2 2 3 4
Angélica Guabloche ; Seid Romero ; Eduardo Tuesta ; Víctor Morales & Reinaldo José da Silva
1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
2 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad
Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
3 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
4 Unesp - Univ Estadual Paulista, Institute of Biosciences, Campus de Botucatu, Departament of Parasitology, Laboratory of
Parasites of Wild Animals/LAPAS, CEP 18618-970, Botucatu, São Paulo, Brazil.
joseiannacone@gmail.com /Cristhian-5645@hotmail.com / celso_rdt10@hotmail.com
The Biologist (Lima), 13(1), jan-jun: 111-124.
ABSTRACT
Keywords: Aplectana, Cylindrotaenia, Ochoterenella, Rhabdias, Rhinella, toad, Peru.
To date, no information on parasites of Rhinella poeppigii exists in Peru. This amphibian is used
to teach dissection and for folk medicine. This study aimed to evaluate the ecological indices of
helminth parasites of R. poeppigii of Peru. 32 specimens of R. poeppigii were acquired using
standard necropsy and parasitological protocols from June 2009 to November 2011. A total of
five taxa of metazoan parasites was collected. Flatworm parasites were represented by the
cestode Cylindrotaenia aff. americana Jewell, 1961 (Proteocephalidae). Nematodes correspond
to adult forms of Aplectana hylambatis (Baylis, 1927) Travassos, 1931 (Cosmocercidae);
Rhabdias aff. elegans Gutierrez, 1945 (Rhabdiasidae); Ochoterenella figueroai Esslinger, 1988
(Onchocercidae) and Ochoterenella digiticauda Caballero, 1944 (Onchocercidae). The
nematode A. hylambatis was the most abundant with 3173 individuals collected representing
92.13% of all specimens. However, taking into account the parasite prevalence it is classified as a
secondary (40.3%) species, whereas R. aff. elegans is a central (46.88%) species. In addition, A.
hylambatis was the species that presented higher dominance (92.1%), followed by R. aff. elegans
(7.2%) and O. digiticauda (0.4%). All flatworm parasites found in R. poeppigii showed for the
scattering coefficient aggregate distribution pattern observed in many communities of parasites
in amphibians. 23 hosts (71.88%) showed infection with at least one species of parasite. A total of
3444 helminth parasites was collected with an average abundance of 107.63 ± 168.87.
Monospecific infections were found in 14 hosts (43.75%), double infections in 7 hosts (21.88%)
and trispecific infections in 2 hosts (6.25%). A negative relationship between the size of anuran
and prevalence of infection of C. aff. americana was observed. R. poeppigii sex and prevalence of
infection of R. aff. elegans and A. hylambatis were associated. The nonparametric estimator
Chao-1 indicated that no increase in sampling effort of host amphibians was required. The five
helminth parasites are new records for R. poeppigii.
111
2014, Chero et al. 2014, Fernandes & Kohn
2014, Chero et al. 2015). Además, son pocos
los trabajos que evalúan las relaciones
ecológicas de los parásitos con sus anfibios
hospederos (Iannacone 2003ab, Chero et al.
2014, 2015). Sin embargo, los anfibios
representan excelentes sistemas para
comprender las relaciones hospedero-parásito,
debido a que ocupan una amplia gama de
hábitats, exhiben múltiples patrones en su ciclo
de vida y ocupan diferentes posiciones dentro
de las redes tróficas de los ecosistemas (Aho
1990, Pérez-Ponce de León et al. 2002,
Hernández-Guzmán & Islas-Jesús 2014). Los
parásitos de anfibios pueden ser utilizados
como bioindicadores de la salud ecosistémica
El Perú es un país Neotropical que alberga una
gran diversidad con respecto a la riqueza de
especies de anfibios a nivel mundial,
situándose en tercer lugar (n=561) después de
dos países sudamericanos como Brasil
(n=1004) y Colombia (n=767) (Von May et al.
2008, Anjos 2011, Williams & Rey 2014, AW
2015). Sin embargo, los estudios referidos a
conocer la fauna de helmintos parásitos de
anfibios en el Perú han recibido poca atención
y son escasos los anfibios hospederos a los que
se conoce sus helmintos parásitos (Sarmiento
et al. 1999, Iannacone 2003ab, Campião et al.
INTRODUCCIÓN
RESUMEN
Palabras clave: Aplectana, Cylindrotaenia, Ochoterenella, Rhabdias, Rhinella, sapo, Perú.
A la fecha, no existe información de los parásitos de Rhinella poeppigii en el Perú. Este anfibio es
usado con fines educativos de disección y de medicina folklórica. El presente trabajo tuvo como
objetivo evaluar los índices ecológicos de los helmintos parásitos de R. poeppigii del Perú. Se
adquirieron 32 especímenes de R. poeppigii empleando los protocolos de necropsia y
parasitológicos estandarizados durante junio del 2009 a noviembre del 2011. Se colectó un total
de cinco taxa de metazoos parásitos. Los parásitos catastrados estuvieron representados por el
cestodo Cylindrotaenia aff. americana Jewell, 1961 (Proteocephalidae). Los nematodos
corresponden a las formas adultas de Aplectana hylambatis (Baylis, 1927) Travassos, 1931
(Cosmocercidae); Rhabdias aff. elegans Gutierrez, 1945 (Rhabdiasidae); Ochoterenella
figueroai Esslinger, 1988 (Onchocercidae) y Ochoterenella digiticauda Caballero, 1944
(Onchocercidae). El nematodo A. hylambatis fue la especie más abundante con 3173 individuos
colectados representando el 92,13% del total de especímenes catastrados. Sin embargo, tomando
en consideración los valores de prevalencia este tipo de parásito es catalogado como especie
secundaria (40,3%), mientras que R. aff. elegans es una especie central (46,88%). Además, A.
hylambatis fue la especie que presentó mayor frecuencia de dominancia (92,1%), seguida de R.
aff. elegans (7,2%) y O. digiticauda (0,4%). Todos los parásitos catastrados en R. poeppigii
mostraron para el coeficiente de dispersión el patrón de distribución agregada observado en
muchas comunidades de parásitos en anfibios. 23 hospederos (71,88%) mostraron infección con
al menos una especie de parásito. Un total de 3444 helmintos parásitos fueron colectados con una
abundancia media de 107,63 ±168,87. Las infecciones monoespecíficas se encontraron en
catorce hospederos (43,75 %), el biparasitismo en siete hospederos (21,88 %) y el triparasitismo
en dos hospederos (6,25 %). Se observó una relación negativa entre la talla del anuro y la
prevalencia de infección de C. aff. americana. El sexo de R. poeppigii y la prevalencia de
infección de R. aff. elegans y A. hylambatis se encontraron asociados. El estimador no
paramétrico Chao-1 indicó que no se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de los anfibios
hospederos. Los cinco helmintos parásitos son nuevos registros para R. poeppigii.
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112
Chero et al.
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
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de cada espécimen (de la Riva 2002). Los
anfibios hospederos presentaron una LT entre
90-126 mm (105,34 ± 10,98 mm), la LT de los
machos (n=15) fue de 104,10 ± 5,62 mm y de
las hembras (n=17) fue de 106,47 ± 14,25 mm.
Se encontró diferencias significativas en la LT
para ambos sexos, siendo las hembras
ligeramente más grandes que los machos (t=
0,22; p= 0,026; n=31). Además, los machos
mostraron un W de 97,46 ± 13,93 g (80,50 –
113,50 g) y las hembras de 88,51 ± 18,89 g (53
- 119,30 g). El promedio del W de los anuros
machos y de las hembras asumiendo igualdad
de varianza no fue significativamente diferente
(t = 0,11; P = 0,20).
El análisis parasitológico incluyó la necropsia
total de cada anfibio. La cavidad corporal de
cada hospedero fue abierta mediante una
incisión longitudinal de la cloaca hasta la
garganta, y el tubo digestivo (esófago a cloaca)
se cortó longitudinalmente. El estómago,
intestino, vejiga urinaria, pulmones y cavidad
corporal se examinaron bajo un microscopio
estereoscopio de disección a 10x. Los
endoparásitos se fijaron y preservaron según
las recomendaciones de Eiras et al. (2000). Los
cestodos fueron fijados en alcohol etílico al
70%, se colorearon con carmín acético de
Semichon y se montaron en bálsamo de
Canadá. Los nematodos fueron fijados en
etanol caliente al 70% y para su estudio morfo-
anatómico se clarificaron en una mezcla de
alcohol-fenol. En algunos nematodos se
realizaron montajes temporales en medios de
Hoyer y en lactofenol para el estudio de las
piezas esclerotizadas como las espículas
(Aguiar et al. 2014).
Parte del material parasitológico colectado en
R. poeppigii se encuentra archivado en la
Colección Científica de Protozoos y Metazoos
Parásitos de la Universidad Nacional Federico
Villarreal (CPMP-UNFV) y en la Colección
Helmintológica y de Invertebrados
Relacionados del Museo de Historia Natural
de la Universidad Nacional Mayor de San
en un área determinada (Guillén-Hernández
1992).
Rhinella poeppigii Tschudi, 1945 (Bufonidae)
es un anfibio principalmente terrestre cuya
área de distribución corresponde a la laderas
amazónicas andinas de Perú y Bolivia, entre
los 350 - 2000 msnm e inclusive en el desierto
costero del departamento de Lima, Perú (De la
Riva 2002, Williams & Rey 2014, Angulo et al.
2004), y recientemente ha sido registrado en
Ecuador (Venegas & Ron 2014). Según la
UICN (Unión Internacional para la
conservación de la Naturaleza) este anfibio es
catalogado como de preocupación menor
(LC), debido a su amplia distribución, a la
tolerancia a un alto grado de modificaciones en
su hábitat y a sus niveles poblacionales
(Angulo et al. 2004).
A la fecha, no existe ninguna información de
los parásitos de R. poeppigii en el Perú, por lo
que el presente trabajo tiene como objetivo
evaluar los índices ecológicos de los helmintos
parásitos de R. poeppigii del Perú.
Se adquirieron por pedido, 32 especímenes de
anuros de un mercado de la ciudad de Lima
provenientes cerca del río Utcubamba, Bagua
Grande, Provincia de Bagua, Región
Amazonas, Perú (05°47´LS, 78°23´LW, 550
msmn). Estos anfibios son usados con fines
educativos de disección y en medicina
folklórica. El estudio se realizó durante los
meses de junio del 2009 a noviembre del 2011.
Cada anfibio hospedero fue sacrificado
siguiendo las sugerencias de Chero et al.
(2015), posteriormente fueron identificados
siguiendo las recomendaciones propuestas por
de la Riva (2002) y Koch (2013). A cada
hospedero se le tomaron dos parámetros
morfométricos: longitud total (LT) en mm y
peso (W) en g. También se determinó el sexo
MATERIALES Y MÉTODOS
Helminth parasites of Rhinella poeppigii
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Se usó la prueba de U de Mann-Whitney para
calcular las diferencias en la AM entre ambos
sexos. Se emplearon tablas de contingencia 2
x 2 para calcular el grado de asociación entre el
sexo del anfibio hospedero y la prevalencia de
cada parásito mediante la Prueba de
independencia G. El análisis de los parásitos en
relación con la talla, peso y el sexo del anfibio
fue realizada exclusivamente para las especies
con prevalencias mayores al 8% (Esch et al.
1990). El factor de condición relativo (K ) fue
n
calculado en base al W y LT del hospedero, a
W
partir de la fórmula: K = / Donde: W = peso
n W*
del anfibios (g). W* = peso calculado de la
ecuación de regresión LT-W, previamente
determinada (Longart et al. 2011).
Se calcularon los siguientes índices de
diversidad alfa: Menhinick, Margalef,
Shannon, Equitabilidad, Simpson, Berger-
Parker y Chao-1 para el componente
comunitario parasitario global, para machos y
para hembras, y de igual forma para las
infracomunidades parasitarias (Moreno 2001,
Bego & Von Zuben 2010). Se empleó la técnica
estadística de bootstrapping para comparar la
diversidad alfa del componente comunitario
entre machos y hembras. Se calculó el
dendrograma con el índice cuantitativo de
Morisita para comparar la similaridad de los
parásitos compartidos entre los anfibios de
catastrados. Para la determinación de los
índices de diversidad se usó el paquete
estadístico PAST – Palaeontological
STatistics, ver. 1.34 (Hammer et al. 2005).
Se realizó una matriz de correlación de Pearson
entre la LT, kn, los tres endoparásitos más
prevalentes (C. aff. americana, R. aff. elegans
y A. hylambatis), Abundancia de infección
total (A) y riqueza parasitaria en R. poeppigii
del Perú. El nivel de significancia fue
evaluado a un nivel de 0,05. Para la
determinación de los estadísticos descriptivos
e inferenciales se usó el paquete estadístico
IBM SPSS 21,0 del 2012.
Marcos (MUSM- UNMSM). Cada una de las
especies parásita fue fotografiada usando un
microscopio LEICA CME con cámara
LeicaEC3 Software LAS (Leica Application
Suite) –EZ versión 1,80, 2009, Switzertland.
Para caracterizar la infección de cada especie
de helminto parásito de R. poeppigii, se
calcularon los índices ecológicos sugeridos
por Bush et al. (1997) que incluyen la
prevalencia (P), la intensidad media de
infección (IM) y la abundancia media de
infección (AM). También se determinaron la
prevalencia y la abundancia media total. Los
datos de prevalencia para los helmintos
principales “Core” (> 45%), secundarios
(entre 10 y 45%) y raros “Satélite” (< 10%) se
calcularon para toda la muestra evaluada
(Bush & Holmes 1986). La frecuencia de
dominancia de cada especie parásita se
determinó como el número de veces que es
dominante una especie parásita en todos los
hospederos examinados. La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parásita
fue computarizada como el número de
individuos de una taxa sobre el número total de
individuos de todas las taxas en la
infracomunidad parasitaria (Rohde et al.
1995). El coeficiente de dispersión (CD)
empleado se determinó de la relación entre
2
Varianza (S )/Abundancia media de cada
parasito.
El coeficiente de correlación de Spearman se
usó para determinar la relación entre la LT del
hospedero con la AM de cada especie de
helminto parásito. El coeficiente de
correlación de Pearson se aplicó para evaluar la
asociación entre la LT y el W versus la P de
infección, transformando previamente los
valores de P a raíz cuadrada de arcoseno. En
todos los casos se verificó la normalidad de los
datos empleando la prueba de Kolmogorov-
Smirnov con la modificación de Lillierfors y la
homocesticidad de varianzas en base a la
prueba de Levene (Zar 1996).
Chero et al.
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parásitos y el valor del estimador de riqueza
fue de cinco.
23 hospederos (71,88%) mostraron infección
con al menos una especie de parásito. Un total
de 3444 helmintos parásitos fueron colectados
con una abundancia media de 107,63 ±168,87.
Las infecciones monoespecíficas se
encontraron en catorce hospederos (43,75 %),
el biparasitismo en siete hospederos (21,88 %)
y el triparasitismo en dos hospederos (6,25 %).
La tabla 5 nos señala la ausencia de relación
entre la LT de R. poeppigii versus la P y la AM
de los endoparásitos. Solo se observó una
relación negativa entre la LT y la P de infección
de C. aff. americana. Se vio una relación entre
el sexo de R. poeppigii y la P de infección de R.
aff. elegans y A. hylambatis. Se observaron que
las hembras de R. poeppigii (P = 52,94%)
presentaron una mayor P de R. aff. elegans que
los machos (P =40%). Opuestamente, los
machos de R. poeppigii (P = 46,66%)
presentaron una mayor P de A. hylambatis que
las hembras (P =35,29%).
En relación a los índices de diversidad
parasitaria para la infracomunidad se
observaron valores más bajos de riqueza
(Riqueza, Menhinick y Margalef) y de
homogeneidad (Shannon y Equidad de Pielou)
en relación al componente comunitario, y en
cambio valores más altos de dominancia
parasitaria (Simpson y Berger-Parker) de la
infracomunidad en comparación al
componente comunitario (Tabla 4). Se
encontraron diferencias en la infracomunidad
parasitaria para el índice de Shannon, Pielou,
Simpson y Berger-Parker entre los anfibios
hembras y los machos de R. poeppigii. La fig.
1 indica el dendrograma calculado con el
índice cuantitativo de Morisita para comparar
la similaridad de los parásitos compartidos
entre los anfibios catastrados y nos muestra
que se han formado dos grupos en base a que
los parásitos comparten el mismo hospedero.
El primer grupo estuvo representado por los
Se colectaron un total de cinco especies de
metazoos parásitos (Tabla 1). Los parásitos
catastrados estuvieron representados por el
cestodo adulto Cylindrotaenia aff. americana
Jewell, 1961 (Proteocephalidae). Los cuatro
nematodos correspondieron a las formas
adultas de Aplectana hylambatis (Baylis,
1927) Travassos, 1931 (Cosmocercidae);
Rhabdias aff. elegans Kloss, 1971
(Rhabdiasidae); Ochoterenella figueroai
Esslinger, 1988 (Onchocercidae) y
Ochoterenella digiticauda Caballero, 1944
(Onchocercidae). El nematodo A. hylambatis
fue la especie más abundante con 3173
individuos colectados representando el
92,13% del total de especímenes catastrados
(Tabla 1). Sin embargo, tomando en
consideración los valores de prevalencia, este
tipo de parásito es catalogado como especie
secundaria (40,3%), mientras que R. aff.
elegans sería una especie central (46,88%)
(Tabla 2). Además, A. hylambatis fue la
especie que presentó la mayor frecuencia de
dominancia (92,1%), seguida de R. aff. elegans
(7,2%) y O. digiticauda (0,4%) (Tabla 3).
Todos los parásitos catastrados en R. poeppigii
mostraron para el coeficiente de dispersión
(CD), el típico patrón de distribución agregada
observado en muchas comunidades de
parásitos en anfibios (Tabla 2). En relación a
los índices de diversidad parasitaria se
observaron valores bajos de riqueza específica
(Riqueza, Menhinick y Margalef) y de
homogeneidad (Shannon y Equidad de
Pielou), y en cambio altos valores de
dominancia (Simpson y Berger-Parker). No
observándose para el componente comunitario
diferencias marcadas en los valores de
diversidad parasitaria entre los hospederos
hembras y machos (Tabla 4). El estimador de
riqueza no paramétrico Chao-1 indicó que no
se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo
de los anfibios hospederos, pues en el presente
trabajo se ha registrado hasta cinco taxa de
RESULTADOS
Helminth parasites of Rhinella poeppigii
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
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parasitaria en R. poeppigii mostró ausencia de
correlación entre estas variables (Tabla 6). La
única excepción fue para la abundancia de
infección total con A. hylambatis, la riqueza
con A. hylambatis, y finalmente entre la
abundancia total y la riqueza parasitaria de R.
poeppigii (Tabla 6).
nematodos O. y O. , y el
cestodo C. aff. americana. El segundo grupo
estuvo conformado por A. hylambatis vs R. aff.
elegans (Fig. 1).
La matriz de correlación de Pearson entre la
longitud total (LT), el factor de condición (kn),
los tres endoparásitos más prevalentes, la
Abundancia de infección total (A) y la riqueza
figueroai digiticauda
Chero et al.
Tabla 1. Código de depósito, prevalencia, intensidad de rango, intensidad media, abundancia media de infección y
localización de los helmintos parásitos catastrados en Rhinella poeppigii del Perú.
PARÁSITOS CPMP-
UNFV
MUSM-
UNMSM
Sitio
de
infección
n
Prevalencia
(%)
Intensidad
de
rango
Intensidad
media
abundancia
media
CESTODA
Cylindrotaenia aff. americana*
144
3240
ID
7
9,38
1 a 4
2,33
0,22
NEMATODA
Rhabdias aff. elegans*
145
3242
P
247
46,88
1 a 49
16,47
7,72
Aplectana hylambatis*
146
3241
IG
3173
40,63
45 a 674
244
99,16
Ochoterenella digiticauda *
147
-
CC
15
6,25
5 a 10
0,47
0,47
Ochoterenella figueroai *148 - CC 2 3,13 2 0,06 0,06
Total de parásitos 3444 71,88 3 a 692 149,74 107,63
*Nuevo registro de hospedero. Nuevo registro para el Perú. ID = Intestino delgado. P = Pulmones. IG= Intestino grueso. CC = Cavidad corporal.
CPMP-UNFV = Colección Científica de Protozoos y Metazoos Parásitos de la Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú.
MUSM-UNMSM = Colección Helmintológica y de Invertebrados Relacionados del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional
Mayor de San Marcos, Lima, Perú.
Tabla 2. Tipo de especie, importancia especifica, coeficiente de dispersión (CD) e interpretación del CD de los
helmintos parásitos catastrados en Rhinella poeppigii del Perú.
Parásitos
Tipo de especie*
Importancia
especifica
Coeficiente de
dispersión (CD)
Interpretación
del CD
Cestoda
Cylindrotaenia aff. americana
Satelite
31,38
2,86
Agregada
Nematoda
Rhabdias aff. elegans
Central
818,88
21,60
Agregada
Aplectana hylambatis
Secundaria
9956,63
388,1
Agregada
Ochoterenella
digiticauda
Satelite
53,25
8,10
Agregada
Ochoterenella figueroai Satelite 9,13 2,10 Agregada
*Categorización de especie según Bush & Holmes (1986).
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Tabla 3. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de Rhinella poeppigii del Perú.
Parásito
Frecuencia de
dominancia Frecuencia de
dominancia de dos
especies
Frecuencia de
dominancia
relativa
Cylindrotaenia aff. americana
1 1 0,002
Rhabdias aff. elegans
7 8 0,072
Aplectana hylambatis
13 7 0,921
Ochoterenella
digiticauda
1 2 0,004
Ochoterenella figueroai 0 1 0,001
Tabla 4. Índices de diversidad alfa parasitarios según sexo, componente comunitario e infracomunidad parasitaria
de Rhinella poeppigii del Perú.
Componente Comunitario Infracomunidad
Índices
Total de
hospederos
machos Hembras Total de
hospederos
(n =32)
Machos (n=15)
Hembras
(n=17)
bootstrapping
Riqueza
5
4 4 1,47 1,50 1,46 1
Menhinick
0,08
0,09 0,09 0,24 0,20 0,27 1
Margalef
0,49
0,40 0,40 0,12 0,13 0,11 1
Shannon
0,30
0,36 0,23 0,11 0,13 0,09
0,001
Equitabilidad de Pielou
0.18
0,26 0,16 0,13 0,15 0,11
0,005
Simpson
0,85
0,81 0,89 0,94 0,07 0,05
0,001
Berger-Parker
0.92
0,89 0,94 0,97 0,96 0,97
0,001
Chao - 1 5 4 4 2 2 2 1
Tabla 5. Coeficientes de correlación (r) empleados para evaluar la relación entre la longitud total (LT) de Rhinella
poeppigii versus la prevalencia (P) y la abundancia (A) de los endoparásitos. Prueba de U Mann-Whitney (U) y del
estadístico de independencia de G empleados para evaluar la relación entre el sexo de R. poeppigii y la abundancia y
prevalencia de infección de los dos endoparásitos más prevalentes de R. poeppigii del Perú. p = nivel de
significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs abundancia. ? =
comparar prevalencia de infección entre sexos. ?? = comparar la abundancia media entre sexos.
Parásito
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
P
vs
Sexo
G?/p
AM
vs
Sexo
U??/p
Cylindrotaenia aff. americana
-0,94/0,05 -0,08/0,68 30,05/0,51 105/0,39
Rhabdias elegansaff. 0,20/0,80 0,25/0,16 129,88/0,001
109/0,49
Aplectana hylambatis 0,10/0,99 0,05/0,80 261,12/0,001 114,5/0,62
Helminth parasites of Rhinella poeppigii
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118
Chero et al.
Tabla 6. Matriz de correlación de Pearson entre la longitud total (LT), factor de condición (kn), los tres endoparásitos
más prevalentes, Abundancia de infección total (A) y riqueza parasitaria de Rhinella poeppigii del Perú. CA =
Cylindrotaenia aff. americana. RF = Rhabdias aff. elegans. AH =Aplectana hylambatis. Sig. = significancia.
Parámetro Estadístico kn CA RE AH A riqueza
LT Correlación de Pearson 0,05 -0,08 0,25 0,05 0,07 -0,04
Sig.
0,80 0,68 0,16
0,80
0,73
0,82
kn
Correlación de Pearson
0,05 -0,30
-0,08
-0,11
-0,27
Sig.
0,78 0,09
0,65
0,57
0,13
CA
Correlación de Pearson
-0,10
-0,14
-0,14
0,17
Sig.
0,61
0,45
0,45
0,37
RE
Correlación de Pearson
0,10
0,17
0,32
Sig.
0,60
0,35
0,07
AH
Correlación de Pearson
0,99**
0,40*
Sig.
0,00
0,02
A Correlación de Pearson 0,43*
Sig. 0,01
0.00
0.12
0.24
0.36
0.48
0.60
0.72
0.84
0.96
Simila idadr
OD OF CA RAH
Figura 1. Dendrograma de similaridad cuantitativa con el índice de Morisita-Horn entre los helmintos parásitos de Rhinella
poeppigii (Bufonidae) del Perú. (r = 0,99). OD = Ochoterenella digiticauda OF = Ochoterenella figueroai CA = Cylindrotaenia
aff. americana. RF = Rhabdias aff. elegans. AH =Aplectana hylambatis.
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
119
parasitaria (Simpson y Berger-Parker) en
comparación al componente comunitario.
También, se encontró en R. poeppigii una
correlación positiva entre la abundancia de
infección total con una de las especies de
nematodos más abundante A. hylambatis, y
entre la riqueza parasitaria con A. hylambatis.
Esto indica la influencia de A. hylambatis en
estos dos índices globales de infección.
Hamann et al. (2013) encontraron para
Rhinella fernandezae (Gallardo, 1957) en
Brasil, que el nematodo Aplectana
meridionalis Lent & Freitas, 1948 dominaba la
comunidad parasitaria. Las formas larvarias
del nematodo A. hylambatis pueden infectar a
R. poeppigii por ingestión o por penetración
corporal (Hamann et al. 2013). A. hylambatis
es una especie generalista que parasita hasta
tres familias de anuros hospederos (Bufonidae,
Leptodactylidae e Hylidae) (Dragui et al.
2015).
Se ha observado en R. poeppigii ausencia de
trematodos endoparásitos, esto quizás podría
ser explicado porque la actividad reproductiva
de este anuro es de tipo explosivo con actividad
acuática menor a 14 días (Williams & Rey
2014). Santos et al. (2013) señalan que los
anuros terrestres presentan una muy baja
prevalencia e intensidad de infección por
digeneos trematodos, lo que envuelve la
ingestión de artrópodos acuáticos, al pasar
escaso tiempo en el agua durante la fase
reproductiva.
Otra característica encontrada fue que la fauna
comunitaria parasítica de R. poeppigii no
presentó formas larvarias. Por el contrario, los
cinco parásitos colectados corresponden a
formas adultas de helmintos de localización
intestinal, pulmonar y de la cavidad corporal
(Hamann et al. 2013). Se podría inferir que R.
poeppigii podría actuar como un hospedero
definitivo para todas estas especies de
helmintos.
En el ámbito Neotropical se han registrado,
para las comunidades de helmintos en anfibios
bufonidos el predominio en número de
especies de nemátodos, con rangos que oscilan
entre 2 a 15 especies (Iannacone 2003a, Ragoo
& Omah-Maharaj 2003, Luque et al. 2005,
Hamann et al. 2013). En la presente
investigación, los nematodos representan el
80% (n=4) del total de especies registradas en
el componente comunitario de R. poeppigii. La
dominancia de nematodos en anfibios
neotropicales puede atribuirse al tipo de
comportamiento terrestre del anuro hospedero,
pues los sapos adultos entran al ambiente
acuático por reducidos periodos de tiempo,
especialmente durante los periodos
reproductivos, y están menos expuestos a la
infección por digeneos que utilizan como
hospederos intermediarios a insectos acuáticos
(Pinhão et al. 2009, Luque et al. 2005, Santos
et al. 2013). La dinámica de infección de los
nematodos metazoos no está relacionada con
el tipo de presa capturada, al ser mayormente
monoxénicos (Hamann et al. 2013, Santos et
al. 2013). Esto podría explicar por qué R.
poeppigii al ser un anfibio de comportamiento
principalmente terrestre presentó una mayor
riqueza de especies de nematodos en su
comunidad parasítica. En otro bufónido
sudamericano Rhinella icterica Spix, 1824, la
dominancia con respecto a la riqueza de
especies de nemátodos también ha sido
registrada en dos localidades, Rio de Janeiro
(Luque et al. 2005) y Sao Paulo (Pinhão et al.
2009), Brasil. Esta dominancia de nematodos
ha sido registrada para otras comunidades
parasitarias en anfibios del Perú (Bursey et al.
2001, Iannacone 2003b, McAllister et al.
2010, Chero et al. 2014, 2015). Esto corrobora
lo encontrado, valores bajos de riqueza
(Riqueza, Menhinick y Margalef) y de
homogeneidad (Shannon y Equidad de Pielou)
en relación al componente comunitario, y en
cambio valores más altos de dominancia
DISCUSIÓN
Helminth parasites of Rhinella poeppigii
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
120
nueve especies de Rhabdias: R. fuelleborni;
R. androgyna Kloss, 1971; R. elegans Kloss,
1971; R. hermaphrodita Kloss, 1971; R.
americanus Baker, 1978; R. alabialis Kuzmin,
Tkach & Brooks 2007; R. kuzmini Martínez-
Calazar & Léon-Règagnon, 2007; R.
pseudosphaerocephala Kuzmin, Tkach &
Brooks 2007 y R. paraensis Santos,
Vasconcelos, Cássia, Batista, Guerreiro &
Penha, 2011 (Kuzmin et al. 2007, Santos &
Amato 2010, Santos et al. 2011, Chero et al.
2015, Dragui et al. 2015). Dragui et al. (2015)
citan 14 especies de Bufonidae neotropicales
que albergan nueve especies diferentes de
Rhabdias para el Neotrópico. Se han señalado
a ocho familias diferentes de anfibios
parasitadas por Rhabdias en el Neotrópico
(Dragui et al. 2015). En el Perú, se han
registrado dos especies de Rhabdias: R.
sphaerocephala Goodey, 1924 de Rhinella
limensis, R. marina, R. spinulosa y Atelopus
aff. bomolochus (Sarmiento et al. 1999,
Iannacone 2003a) y R. fuelleborni que parasita
los pulmones de R. limensis (Chero et al.
2015). Sin embargo, Kuzmin et al. (2007)
señalan que todas las especies americanas
reportadas anteriormente como R.
sphaerocephala corresponden a R.
pseudosphaerocephala, y que ambas especies
se diferencias entre otras características por la
distribución geográfica. Pues, R.
sphaerocephala parasita anfibios europeos,
mientras que R. pseudosphaerocephala
parasita anfibios Neotropicales. Por tal
motivo, es necesario reevaluar todo el material
peruano identificado como R. sphaerocephala.
La especie registrada corresponde a Rhabdias
aff. elegans, por lo que sería la tercera especie
registrada en el Perú y R. poeppigii es un nuevo
hospedero. Dragui et al. (2015) sumarizan los
registros de R. elegans en siete hospederos
pertenecientes a cinco familias de anuros
(Bufonidae, Craugastoridae, Leptodactylidae,
Hylidae y Odontophrynidae) en la región
Neotropical.
El cestodo C. aff. americana, y los nematodos
En el presente estudio predominaron tres
especies generalistas (C. aff. americana, R. aff.
elegans y A. hylambatis) que infectan más de
una especie de anfibio. Este patrón ha sido
observado en varias relaciones anuro-parásitos
del neotrópico (Hamann et al. 2013, Toledo et
al. 2013b, Campião et al. 2014).
Todos los endoparásitos de R. poeppigii
mostraron una distribución agregada, el cual es
el observado en muchas comunidades de
parásitos en anfibios. Santos et al. (2013) y
Toledo et al. (2013b, 2015) lo atribuyen al
patrón de agregación entre anuros hospederos
y a la heterogeneidad en la susceptibilidad a la
infección.
En el presente estudio, predominó
principalmente un endoparásito de ciclo de
vida monoxeno: R. aff. elegans con una
prevalencia del 46,88%. Santos et al. (2013)
señalan que los anuros terrestres están más
expuestos a los parásitos con ciclos directos
debido a que la mayoría de estos helmintos
infectan anuros penetrando a través de la piel o
por la ingestión de huevos (Aguiar et al. 2014).
En R. icterica de Rio de Janeiro y Sao Paulo
(Brasil) el nematodo R. fuelleborni presentó
altas prevalencias entre las especies de
helmintos (Luque et al. 2005, Pinhão et al.
2009). En otro bufónido de Corrientes
(Argentina) Rhinella fernandezae Gallardo,
1957, se observó un patrón diferente, siendo R.
fuelleborni una de las especies con menor
prevalencia (Hamann et al. 2013). Las
especies del género Rhabdias son parásitos a
nivel pulmonar de anfibios y reptiles (Kuzmin
et al. 2007). Las hembras son parásitas y se
reproducen por hermafroditismo, aunque en
ocasiones lo hacen por partenogénesis
(Anderson 2000, Santos et al. 2011).
Actualmente, se han registrado alrededor de 70
especies distribuidas principalmente en las
regiones templadas (Santos et al. 2011). De
estas, el 25,71 % (n = 18) han sido encontradas
en hospederos bufónidos (Santos et al. 2011).
En la región Neotropical se han registrado
Chero et al.
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
121
para el índice de Shannon, Pielou, Simpson y
Berger-Parker entre los anfibios hembras y los
machos de R. poeppigii. Santos et al. (2013)
encontraron que el sexo no presentó influencia
en la prevalencia, abundancia y riqueza de
especies de helmintos en R. icterica de Brasil.
Hamann et al. (2013) atribuyen que
comportamientos diferenciales en el tiempo de
arrivar a las fuentes de infecciones larvales de
las hembras podrían explicar las diferencias en
los niveles de parasitismo. En el presente
estudio se encontró diferencias significativas
en la LT para ambos sexos, siendo las hembras
ligeramente más grandes que los machos, por
lo que tamaños más grandes del anuro están
relacionados con un ciclo de vida del
hospedero más largo y un mayor tiempo para
infectarse por helmintos (Santos & Amato
2010, Hamann et al. 2013).
El presente estudio evidencia una comunidad
de helmintos depauperada con solo la
presencia de helmintos adultos en R. poeppigii.
Estos resultados contribuyen a un mejor
conocimiento de la dinámica poblacional de la
comunidad de helmintos en los anuros en el
Neotrópico. Deben incrementarse estos
estudios para un mejor entendimiento de los
anuros hospederos y su fauna parasitaria
(Toledo et al. 2013b, Aguiar et al. 2014).
O. y O. presentaron
prevalencias menores al 10% por lo que son
consideradas especies satélites. Las filarias del
género Ochoterenella parasitan la cavidad
corporal y ocasionan aponeurosis muscular en
anfibios de la familia Bufonidae e Hylidae
(Lima et al. 2012). A la fecha se conocen 15
especies que se distribuyen principalmente en
la región Neotropical, en países como México,
Costa Rica, Paraguay, Jamaica, Ecuador y
Brasil (Toledo et al. 2013a). El género
Ochoterenella se caracteriza por presentar la
capsula bucal distinta, estructura parastomal
cuticularizada, sin alas laterales o caudales
(Lima et al. 2012). Ochoterenella figueroai fue
inicialmente descrita de R. marina
(Bufonidae) de Guatemala (Lima et al., 2012),
y O. digiticauda ha sido registrada en nueve
hospederos de cinco familias de anuros en seis
países del Neotrópico (Toledo et al. 2013a).
Sin embargo, su presencia en países del
Pacifico Sur aún no ha sido documentada, por
lo cual el presente trabajo constituye el primer
registro de O. figueroai y O. digiticauda en el
Perú, y R. poeppigii es un nuevo hospedero.
En general se atribuye que los anfibios
hospederos de mayor tamaño influyen
positivamente en la riqueza de especies y
abundancia de helmintos parásitos al ofrecer
más espacio, sustancias nutricionales y mayor
cantidad de nichos para los parásitos (Santos et
al. 2013, Toledo et al. 2015). Sin embargo, en
el presente trabajo se ha encontrado un patrón
opuesto, en que la LT y la P de infección de C.
aff. americana observan una relación negativa.
Este cestodo es conocido por parasitar el
intestino delgado en siete familias de anfibios
americanos (Bufonidae, Ranidae, Hylidae,
Leptodactylidae, Dendrobatidae, Hylodidae y
Brachycephalidae) (Toledo et al. 2013b,
Aguiar et al. 2014).
Se vio una relación entre el sexo de R.
poeppigii y la P de infección de R. aff. elegans
y A. hylambatis. También, se encontraron
diferencias en la infracomunidad parasitaria
digiticauda figueroai
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Received April 12, 2015.
Accepted June 30, 2015.
