The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
COMMUNITY OF ENDOHELMINTH PARASITES OF YELLOWMOUTH BLENNY
LABRISOMUS PHILIPPII (STEINDACHNER, 1866) (PERCIFORMES: LABRISOMIDAE)
FROM THE CENTRAL COAST OF PERU
COMUNIDAD DE ENDOHELMINTOS PARÁSITOS DEL TRAMBOLLO DE BOCA
AMARILLA LABRISOMUS PHILIPPII (STEINDACHNER, 1866) (PERCIFORMES:
LABRISOMIDAE) DE LA COSTA CENTRAL DEL PERÚ
1,2 1,2 2,3 1 2
Celso Cruces ; Jhon Chero ; José Iannacone ; Gloria Sáez & Lorena Alvariño
1Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad
3
Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma
(URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
joseiannacone@gmail.com / celso_rdt10@hotmail.com /cristhian-5645@hotmail.com
The Biologist (Lima), 13(1), jan-jun: 91-109.
ABSTRACT
Keywords: ecology of parasites, fish parasites, Labrisomus, macroparasites.
At present there are few studies related to the ecological aspects of macroparasites of labrisomid
hosts from South America; most involve qualitative aspects and breadth of scope. The aim of this
study was to evaluate the community of endohelminth parasites in yellowmouth blenny
Labrisomus philippii (Labrisomidae) from the central coast of Peru. L. philippii specimens were
acquired from the Artisanal Fisheries Wharf, Chorrillos, Lima, Peru and were examined using
standardized procedures of parasitology. The average species richness was 1.59 (0-4). Five hosts
(17.24%) showed infection with any parasite. Of the parasites found, 84.51% were adult forms of
gastrointestinal helminths and 15.49% larval forms. Trematodes corresponded to Lecithochirium
macrorchis (Hemiuridae), Zoogonus dextrocirrus (Zoogonidae), Prosorhynchoides carvajali
(Bucephalidae) and Bucephalus sp. (Bucephalidae). The tapeworms collected belonged to
Lacistorhynchus tenuis (Lacistorhynchidae). Nematodes were identified as Proleptus carvajali
(Physalopteridae). The acanthocephalans corresponded to Corynosoma australe
(Polymorphidae) and Profilicollis altmani (Polymorphidae). The two parasites with highest
specific importance (average prevalence and abundance) were L. macrorchis and Z. dextrocirrus.
Dispersion indexes for all parasites showed an aggregated distribution. Only the association
between prevalence and mean abundance of L. macrorchis with host sex was found. Dominance
indices showed high values in the parasite component community. The dendrogram of similarity
showed a group with high association among P. altmani, Proleptus carvajali, Bucephalus sp. and
C. obtuscens. The comparison between the prevalence of parasites L. philippii during 1988, 2008
and 2012 on the central coast of Peru showed significant differences between years, not
registering the same taxa in the community component of L. philippii. Lecithochirium
macrorchis, Zoogonus dextrocirrus and Prosorhynchoides carvajali are new records for L.
philippii and for Peru.
91
Coquimbo (Chile) (Chirichigno & Vélez
1998), vive en aguas someras hasta los 5 a 6 m
de profundidad, y es usado en estudios de
monitoreo de contaminantes por metales
pesados en el ambiente marino (Montenegro &
Gonzales 2012). Esta especie es un pez
zoófago béntico costero, que posee una dieta
constituida por anélidos y crustáceos
bentopelágicos que podrían actuar como
hospederos intermediarios de parásitos (Vélez
1981, Ángel & Ojeda 2001, Oliva & Luque
2002, Berríos & Vargas 2004, Medina et al.
2004, Iannacone et al. 2011a, Lin & Hasting
2013). Según la UICN (Unión Internacional
para la Conservación de la Naturaleza), este
hospedero es catalogado como de
La familia Labrisomidae incluye especies
demersales marinas de fondos rocosos
intermareales y submareales, con una
distribución principal en todo el ámbito
Neotropical (Nelson 2006, Lin & Hasting
2013). El Perú cuenta con aproximadamente
15 especies distribuidas en siete géneros, de los
cuales el género Labrisomus es el más
numeroso con cuatro especies (Chirichigno &
Vélez 1998). “El trambollo de boca amarilla”
Labrisomus philippii (Steindachner, 1866), es
un pez endémico de la costa peruano-chilena,
se distribuye desde Paita (Perú) hasta
INTRODUCCIÓN
RESUMEN
Palabras clave: ecología de parásitos, Labrisomus, macroparásitos, parásitos de peces.
En la actualidad son escasos los trabajos referidos a conocer los aspectos ecológicos
macroparasitarios en hospederos labrisómidos sudamericanos. La mayoría trata sobre aspectos
cualitativos y de amplitud de ámbito. El objetivo de este trabajo fue evaluar la comunidad de
endohelmintos parásitos del Trambollo de boca amarilla Labrisomus philippii (Labrisomidae) de
la costa central del Perú. Se evaluaron especímenes de L. philippii adquiridos por Pesquería
Artesanal en el Muelle de Chorrillos, Lima, Perú los que fueron examinados mediante
procedimientos estandarizados de Parasitología. El promedio de la riqueza de especies fue 1,59
(0-4). Cinco hospederos (17,24%) no mostraron infección con ningún parásito. De los parásitos
encontrados, 84,51% fueron formas adultas de helmintos gastrointestinales y 15,49% formas
larvarias. Los trematodos correspondieron a Lecithochirium macrorchis (Hemiuridae),
Zoogonus dextrocirrus (Zoogonidae), Prosorhynchoides carvajali (Bucephalidae) y Bucephalus
sp. (Bucephalidae). Los cestodos colectados pertenecen a Lacistorhynchus tenuis
(Lacistorhynchidae). Los nematodos fueron identificados como Proleptus carvajali
(Physalopteridae). Los acantocéfalos corresponden a Corynosoma australe (Polymorphidae) y
Profilicollis altmani (Polymorphidae). Los dos parásitos con mayor importancia específica
(prevalencia y abundancia media) fueron L. macrorchis y Z. dextrocirrus. Los índices de
dispersión mostraron para todos los parásitos una distribución agregada. Se encontró únicamente
asociación entre la prevalencia y abundancia media de L. macrorchis con el sexo del hospedero.
Los índices de dominancia presentaron valores altos en el componente comunitario parasitario.
El dendrograma de similaridad mostró un grupo con mayor asociación conformado por P.
altmani, Proleptus carvajali, Bucephalus sp. y C. obtuscens. La comparación entre las
prevalencias de los parásitos de L. philippii durante el 1988, el 2008 y el 2012 en la Costa Central
de Perú nos muestran diferencias significativas entre los años, no registrándose los mismos
taxones en el componente comunitario de L. philippii. Lecithochirium macrorchis, Zoogonus
dextrocirrus and Prosorhynchoides carvajali so0n nuevo0s registros para L. philippii y para el
Peru.
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
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Cruces et al.
análisis. Los peces hospederos fueron
identificados usando la clave de labrisómidos
de Sáez & Pequeño (2009). A cada hospedero
se le registró el parámetro morfométrico
longitud total (LT) en cm. Además se
determinó el sexo a cada espécimen. En cada
uno de los peces hospederos se revisó piel,
branquias, superficie visceral, gónadas, tracto
digestivo y glándulas anexas en busca de
metazoos parásitos. Los parásitos se
colectaron y procesaron según las técnicas
estándares propias de cada tipo de parásito
siguiendo lo sugerido por Eiras et al. (2000).
La identificación y nomenclatura taxonómica
de los parásitos catastrados en L. philippii fue
r e a l i z a d a e m p l e a n d o b i b l i o g r a f í a
especializada para cada tipo de parásito. Para
digeneos se siguió a Bray et al. (2008) y
Gibson et al. (1996), para cestodos a Khalil et
al. (1994) y para acantocéfalos a Amin (2013).
Cada uno de los parásitos colectados fueron
fotografiados usando un Microscopio leica -
DM500 con cámara LEICA - ICC50 HD
Software LAS (Leica Application Suite)–EZ
versión 1,80, 2009, Switzertland para su
adecuada identificación. Parte del material
colectado se encuentra depositado en la
colección helmintológica y de invertebrados
relacionados del Museo de Historia Natural de
la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(MUSM-UNMSM), Lima, Perú y en la
Colección Científica de Protozoos y Metazoos
Parásitos de la Universidad Nacional Federico
Villarreal (CPYMP), Lima, Perú.
Los índices ecológicos parasitológicos
(prevalencia, abundancia e intensidad media
de infección) siguieron a Bush et al. (1997).
Se determinó la prevalencia (P), intensidad
media (IM), y abundancia media (AM) para
cada uno de los parásitos catastrados. También
se determinó la prevalencia y abundancia
media total. Se empleó el índice de
importancia específica (IE) calculado como la
importancia de cada especie parásita en el
ensamblaje ecológico parasitarios. IE =
preocupación menor (LC) (Williams & Craig
2014).
El concepto de parasitismo ha sido asociado
fuertemente a los aspectos ecológicos de los
peces hospederos (Brooks & McLennan 1991,
Monks et al. 2013, Ribeiro et al. 2013). Por tal
motivo, diversos estudios han relacionado la
longitud y el sexo del hospedero, con su
parasitofauna (Esch et al. 1990, Bush et al.
1997, Poulin & Rohde 1997, Grutter & Poulin
1998, Bush et al. 2001, Iannacone et al. 2001,
Iannacone 2005, Muñoz et al. 2005, Luque &
Poulin 2008, Flores & George-Nascimento
2009, Azevedo et al. 2011, Costa et al. 2011,
Iannacone & Alvariño 2011, Iannacone et al.,
2011a,b; Silva et al., 2011), observando una
asociación positiva o negativa entre el tamaño
corporal del hospedero y el sexo, y la carga
parasitaria (Poulin & Morand 2004, Iannacone
et al. 2012).
En la actualidad son escasos los trabajos
referidos a conocer los aspectos ecológicos
parasitarios en hospederos labrisómidos del
pacífico sudamericano (Oliva & Luque 2002,
Iannacone et al. 2011a, Muñoz & Castro 2012,
Gonzales et al. 2013). La mayoría de éstos trata
sobre los aspectos cualitativos y de amplitud
de ámbito (Terrones & Sarmiento 1990,
Tantaleán et al. 1992, Jara & Díaz-Limay
1995, Jara & Ponte 1995, Sarmiento et al.
1999, Tantaleán et al. 2005, Kohn et al. 2007).
Por tal motivo, el objetivo de este trabajo fue
evaluar la comunidad de endohelmintos
parásitos del “Trambollo de boca amarilla” L.
philippii de la Costa Central del Perú.
Se adquirieron 29 especímenes de L. philippii
(Labrisomidae) del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú de octubre a noviembre
del 2012, los que fueron remitidos al
laboratorio de Parasitología para su posterior
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Parasites of Labrisomus philippii
MATERIALES Y METODOS
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Cruces et al.
Se empleó tablas de contingencia 2 x 2 para
calcular el grado de asociación entre el sexo del
pez hospedero y la prevalencia de cada parásito
mediante la Prueba de Razón de verosimilitud
(RV). El análisis de los parásitos en relación
con la talla y el sexo del pez se realizó
únicamente para las especies con P mayores al
10% (Esch et al. 1990).
Se utilizaron los diagramas de caja para
comparar la riqueza media y la abundancia
media total parasitaria en relación a la LT y al
sexo del hospedero. Para determinar las
diferencias entre la riqueza y la AM total con
relación a los tres Grupos de LT del hospedero
se empleó el ANDEVA mediante el estadístico
F y posterior análisis de Tukey. De igual forma
para calcular las diferencias entre la riqueza y
la AM total con relación al sexo del hospedero
se empleó la prueba de t de Student (t).
Se usaron los siguientes nueve índices de
diversidad alfa para determinar la riqueza,
homogeneidad y dominancia: Riqueza,
Menhinick, Margalef, Jack – 1, Shannon,
Brillouin, Equitabilidad, Simpson, Berger-
Parker (Moreno 2001, Bego & Von Zuben
2010) e individuos para el componente
comunitario e infracomunidad parasitaria, en
este último se determinó la diversidad alfa
adicionando el valor de 1 a cada abundancia de
cada especie parásita. El índice de similaridad
de Sörensen cualitativo se empleó para
comparar la fauna parasitaria entre los peces
hembra y machos. El dendrograma (diversidad
beta) fue calculado con el índice de Ward en
base a la distancia Euclidiana para comparar la
similaridad de los parásitos compartidos entre
los 29 peces hospederos catastrados. Se
empleó este índice debido a que presentó el
mayor valor del coeficiente de correlación en
comparación al resto de índices. Para la
determinación de los índices de diversidad alfa
y beta se usó el paquete estadístico PAST –
Palaeontological STatistics, ver. 1.34
(Hammer et al. 2005).
prevalencia + (abundancia media x 100) con el
fin de obtener un índice integrado de infección
de ambos descriptores ecológicos (Bursey et
al. 2001). La frecuencia de dominancia de cada
especie parásita se determinó como el número
de veces que es dominante una especie parásita
en todos los hospederos examinados. La
frecuencia de dominancia relativa de cada
especie parásita fue computarizada como el
número de individuos de un taxón sobre el
número total de individuos de todos los
taxones en la infracomunidad parasitaria
(Rohde et al. 1995).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% (Esch et al.
1990), se emplearon los siguientes dos índices
de agregación: (1) Dispersión (ID) e (2) Índice
de Discrepancia de Poulin (ID ) (Bego & Von
P
Zuben 2010). Se aplicó el paquete Quantitative
Parasitology 3,0 (Rózsa et al. 2000) para la
determinación de estos dos índices de
agregación. Estos índices fueron calculados
con el fin de mostrar si los helmintos
presentaban una distribución (1) contagiosa,
agregada o conglomerada; (2) uniforme-
regular o (3) aleatorizada, al azar o
randomizada (Iannacone et al. 2012). La
nomenclatura para las especies parasitas
centrales secundarias y raras siguió a
Iannacone et al. (2011 b).
El coeficiente de correlación de Spearman se
usó para determinar la relación entre la LT del
hospedero con la AM de cada especie parásita.
El coeficiente de correlación de Pearson se
aplicó para evaluar la asociación entre la LT
versus la P de infección, transformando
previamente los valores de P a raíz cuadrada de
arcoseno, y dividiendo la LT en tres grupos
(GrupoI = 13,0-16,2 cm; GrupoII = 16,3-19,6
cm y GrupoIII = 19,7 – 26,0 cm). En todos los
casos se verificó la normalidad de los datos
empleando la prueba de Kolmogorov-Smirnov
con la modificación de Lillierfors y la
homocesticidad de varianzas en base a la
prueba de Levene (Zar 1996).
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
Parasites of Labrisomus philippii
La figura 5 nos muestra a un espécimen de L.
philippii de la Costa Central del Perú
indicando sus helmintos agrupados en cuatro
hábitats: superficie visceral, gónadas,
estómago e intestino. Los trematodos
encontrados corresponden a las formas adultas
de Lecithochirium macrorchis (Crowcroft,
1946) (Hemiuridae), Zoogonus dextrocirrus
A l d r i c h , 1 9 6 1 ( Z o o g o n i d a e ) ,
Prosorhynchoides carvajali Muñoz & Bott,
2011 (Bucephalidae) y Bucephalus sp.
(Bucephalidae). Los cestodos colectados
pertenecen a la larva plerocercoide de
Lacistorhynchus tenuis (Van Beneden, 1858)
(Lacistorhynchidae). Los nematodos fueron
identificados como larvas de tercer estadio de
Proleptus carvajali Fernandez & Villalba,
1985 (Physalopteridae). Los acantocéfalos
corresponden a los juveniles de Corynosoma
australe Johnston, 1937 (Polymorphidae) y
Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van Cleave,
1947 (Polymorphidae). Con el fin de
diferenciar a Prosorhynchoides carvajali y
Proleptus carvajali, se usará P. carvajali para
la primera y Pr. carvajali para la segunda
especie.
La Tabla 2 muestra la localización, P, IM y AM
de infección de las ocho parásitos encontrados
en L. philippii. Los dos parásitos con mayor
importancia específica (P y AM) fueron las
formas adultas de los trematodos L.
macrorchis y Z. dextrocirrus. Todas las
especies parásitas colectadas en los 29 peces
hospederos fueron catalogadas como especies
secundarias por presentar valores de P entre 10
y 45%, solo Bucephalus sp. fue considerado
especie satélite, debido a su baja prevalencia
de infección (P= 3,45%).
Las figuras 6 y 7 señalan los valores de los dos
índices de dispersión: ID e índice de
discrepancia de Poulin, los que mostraron en
todos los casos una distribución agregada. L.
macrorchis y P. carvajali presentaron los
mayores valores para el ID, y P. altmani y C.
australe los más altos para el índice de
Se compararon los valores de P obtenidos
durante este estudio en el Muelle Artesanal de
Chorrillos, Lima, Perú con los valores de
prevalencia de 1988 y del 2008 en la misma
localidad (Oliva & Luque 2002, Iannacone et
2
al. 2011a) empleando el estadístico de X ,
realizando el análisis a nivel de especie o
género según corresponda. El nivel de
significancia fue evaluado a un nivel de 0,05.
Para la determinación de los estadísticos
descriptivos e inferenciales se empleó el
paquete estadístico IBM SPSS 21,0 del año
2012.
La longitud promedio de los 29 especímenes
de L. philippii fue de 19,5 ± 2,41 cm, con un
rango de 13-26 cm. El 34,48 % (n=10) de los
hospederos fueron machos y el 65,52 % (n=19)
hembras (Tabla 1). Durante todo el muestreo se
colectó un total de 213 parásitos.
El promedio de la riqueza de especies fue 1,59
(0-4). Cinco hospederos (17,24%) no
mostraron infección con ningún parásito.
Observaron infección por metazoos parásitos
con una, dos, tres y cuatro especies parásitas,
once (37,93%), seis (20,69%), cinco (17,24%)
y dos (6,90%) hospederos, respectivamente.
De los 213 parásitos encontrados, 84,51% (n =
180) fueron formas adultas de helmintos
gastrointestinales y 15,49% (n = 33) formas
larvarias. La P, IM y AM total de infección
fuero n del 82, 7 6%, 8 , 88 y 7,34 ,
respectivamente. No se encontró diferencias
significativas entre la riqueza media total y la
abundancia media total en relación a la
longitud total del hospedero (Riqueza media
total; F = 1,28; P= 0,21; AM total; F = 0,28; P =
0,78) (Figs. 1 y 2). Tampoco se observó
diferencias significativas entre la riqueza
media total y la abundancia media total en
relación al sexo del hospedero (Riqueza media
total; t = 1,28; P= 0,21; AM total; t = 0,28; P =
0,78) (Figs. 3 y 4).
RESULTADOS
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Cruces et al.
y el valor de riqueza esperado de especies
parásitas fue un 11,11% mayor (Tabla 5). El
índice de Sörensen cualitativo de la fauna
parasitaria entre machos y hembras de L.
philippii indicó una alta similaridad (Tabla 5).
La figura 8 nos muestra el dendrograma de
similaridad de Ward en base a que los parásitos
comparten los mismos individuos entre los
peces hospederos muestreados. Este grupo
estuvo conformado por cuatro endoparásitos P.
altmani, Pr. carvajali, Bucephalus sp. y C.
obtuscens, de éstos, Pr. carvajali y P. altmani
presentaron una mayor asociación. Los cuatro
parásitos restantes se fueron añadiendo al
“cluster de asociación” con una menor
similaridad parasitaria en base a la distancia
euclidiana.
La comparación entre las P de los parásitos de
L. philippii durante 1988, 2008 y el 2012 en el
Muelle Artesanal de Chorrillos, Lima (Costa
Central de Perú) nos muestran diferencias
significativas para 11 de los 14 parásitos
evaluados (~78,57%) (Tabla 6). Se ha
observado que durante los periodos evaluados
no se han registrado los mismos taxones
parasíticos en el componente comunitario de L.
philippii (Tabla 6).
discrepancia de Poulin. La mayor frecuencia
de dominancia y de dominancia relativa fueron
para L. macrorchis, Z. dextrocirrus y P.
carvajali (Tabla 3).
La tabla 4 nos señala la ausencia de relación
entre la LT de L. philippii versus la P y la AM de
los endoparásitos. De igual forma se observó
mayormente una carencia de relación entre el
sexo de L. philippii, y la AM y P de infección de
todos los endoparásitos. Solo se encontró
asociación entre la P y AM de L. macrorchis
con el sexo del hospedero, observándose en las
hembras (P = 57,89%; AM = 3,89) un mayor
parasitismo que en los machos (P =20%; AM =
0,60).
Los índices de diversidad alfa de riqueza y
equidad (Margalef, Shannon y Pielou) del
componente comunitario fueron menores que
los de la infracomunidad parasitaria de L.
philippii. En cambio, los índice de dominancia
(Simpson y Berger-Parker) presentaron
mayores valores en el componente
comunitario parasitario (Tabla 5). El estimador
no paramétricos Jacknife–1 indicó que se
requiere intensificar el esfuerzo de muestreo
de los peces hospederos, dado que, en el
presente trabajo se obtuvo hasta ocho taxones
de endohelmintos durante el periodo evaluado
Figura 1. Diagrama de cajas de la abundancia media total parasitaria en relación al sexo de Labrisomus philippii de la Costa
Central del Perú.
Abundancia media total
20
15
10
5
0
macho hembra
sexo de hospedero
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Parasites of Labrisomus philippii
Figura 2. Diagrama de cajas de la riqueza media total parasitaria en relación al sexo de Labrisomus philippii de la Costa Central
del Perú.
Figura 3. Diagrama de cajas de la abundancia media total parasitaria en relación a la longitud total de Labrisomus philippii de la
Costa Central del Perú. GrupoI = 13-16,2 cm. GrupoII = 16,3 – 19,6 cm. GrupoIII = 19,7 – 26,0 cm.
Abundancia media total
4
3
2
1
0
macho hembra
sexo de hospedero
Abundancia media total
20
15
10
5
0
Grupo I
longitud total
Grupo II Grupo III
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Figura 4. Diagrama de cajas de la riqueza media total parasitaria en relación a la longitud total de Labrisomus philippii de la Costa
Central del Perú. GrupoI = 13-16,2 cm. GrupoII = 16.3 – 19,6 cm. GrupoIII = 19,7 – 26,0 cm.
Figura 5. Espécimen de Labrisomus philippii de la Costa Central del Perú indicando sus helmintos agrupados en cuatro hábitats:
superficie visceral, gónadas, estómago e intestino. N = Nematoda. D = Digenea. C = Cestoda. A = Acantocephala. [Ilustración
tomada de Sáez & Pequeño (2009)].
Riqueza media total
20
15
10
5
0
Grupo I
longitud total
Grupo II Grupo III
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Parasites of Labrisomus philippii
Figura 6. Variaciones del Índice de Dispersión (ID) en siete especies de helmintos endoparásitos de Labrisomus philippii de la
Costa Central del Perú.
Figura 7. Variaciones del Índice de Discrepancia de Poulin en siete especies de helmintos endoparásitos de Labrisomus philippii
de la Costa Central del Perú.
99
0
1
2
3
4
5
6
7
Lecithochirium
macrorchis
Zoogonus dextrocirrus
Prosorhynchoides
carvajali
Lacistorhynchus tenuisProfilicollis altmani
Corynosoma australe
Proleptus carvajali
ID
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
Lecithochirium
macrorchis
Zoogonus dextrocirrus
Prosorhynchoides
carvajali
Lacistorhynchus tenuisProfilicollis altmani
Corynosoma australe
Proleptus carvajali
Discrepancia de Poulin
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100
Cruces et al.
Figura 8. Dendrograma con el índice según el método de Ward mediante la distancia Euclidiana de asociación entre los parásitos
de Labrisomus philippii (Coeficiente de correlación = 0,99) de la Costa Central del Perú. LM = Lecithochirium macrorchis. ZD
= Zoogonus dextrocirrus. PC = Prosorhynchoides carvajali. B = Bucephalus sp. LT = Lacistorhynchus tenuis. PA = Profilicollis
altmani. CA = Corynosoma australe. PRC = Proleptus carvajali.
Tabla 1. Número de peces y porcentaje de infección por helmintos en Labrisomus philippii según sexo, de la Costa
Central del Perú.
Machos
%
Hembras % Ambos %
Número de peces 10
34,48
19 65,52 29 100
Infectados
9
30,03
15 51,72 24 82,76
No infectados 1 3,45 4 13,79 5 17,24
Tabla 2. Prevalencia, abundancia e intensidad media de los parásitos de Labrisomus philippii de la Costa Central del
Perú. n – Número de hospederos infectados, N – Número total de parásitos, IE – Importancia específica. CPMP-
UNFV = Colección de Protozoos y Metazoos Parásitos de la Universidad Nacional Federico Villarreal (CPMP-
UNFV). MUSM- UNMSM = Colección Helmintológica y de Invertebrados Menores del Museo de Historia Natural
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Especies s= secundaria. r=rara.
Parásito
CPMP-
UNFV
MUSM-
UNMSM N N Prevalencia Abundancia
Media Intensidad
Media IE
TREMATODA
Lecithochirium macrorchis * 160
3234 13 80 44,83s 2,76 6,15 320,69
Zoogonus dextrocirrus* 161
3235 11 67 37,93s 2,31 6,09 268,97
Prosorhynchoides carvajali* 162
3236 5 32 17,24s 1,1 6,4 127,59
Bucephalus sp.*
163
- 1 1 3,45r 0,03 1 6,9
CESTODA
Lacistorhynchus tenuis
164
- 5 14 17,24s 0,48 2,8 65,52
ACANTHOCEPHALA
Profilicollis altmani
165
3239 3 6 10,34s 0,21 2 31,03
Corynosoma australe
166
3238 4 6 13,79s 0,21 1,5 34,48
NEMATODA
Proleptus carvajali
167
3237 4 7 13,79s 0,24 1,75 37,93
Total de parásitos 24 213 82,76 7,34 8,88
*Nuevo registro de hospedero. Nuevo registro para el Perú.
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
Parasites of Labrisomus philippii
101
Tabla 3. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de Labrisomus philippii de la Costa Central del
Perú.
Parásito
Frecuencia de
dominancia Frecuencia de dominancia
de dos especies Frecuencia de
dominancia relativa
Lecithochirium macrorchis
9
7 0,376
Zoogonus dextrocirrus
9
9 0,315
Prosorhynchoides carvajali
4
5 0,150
Bucephalus sp.
1
0 0,005
Lacistorhynchus tenuis
2
1 0,066
Profilicollis altmani
0
2 0,028
Corynosoma australe
2
2 0,028
Proleptus carvajali 0 2 0,033
Tabla 4. Coeficientes de correlación (r) empleados para evaluar la relación entre la longitud total (LT) de
Labrisomus philippii versus la prevalencia (P) y la abundancia (AM) de los endoparásitos. Prueba de t de Student (t)
y del estadístico de independencia de Razón de Verosimilitud (RV) empleados para evaluar la relación entre el sexo
de L. philippii y la AM y P de infección de los endoparásitos más prevalentes de la Costa Central del Perú. p = nivel de
significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs abundancia. ♦ =
comparar prevalencia de infección entre sexos. ♦♦ = comparar la abundancia media entre sexos. ND = No
determinado. Valores en negritas indican diferencias significativas.
Tabla 5. Valores de los índices de diversidad del componente comunitario y de la infracomunidad, índice que estima
el número de especies de parásitos a encontrarse (Jack-1) y similaridad cualitativa entre sexos (Sörensen) de los
metazoos parásitos de Labrisomus philippii de la Costa Central del Perú. ND = No determinado.
Parásito
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
P
vs
Sexo
RV♦/p
AM
vs
Sexo
t♦♦/p
Lecithochirium macrorchis 0,50/0,66 -0,19/0,32 4,02/0,04 2,71/0,01
Zoogonus dextrocirrus -0,50/0,66 -0,05/0,77 0,41/0,52 0,86/0,39
Prosorhynchoides carvajali -1,00/0,001 -0,10/0,59 0,08/0,77 0,01/0,99
Lacistorhynchus tenuis 0,50/0,66 -0,01/0,93 2,19/0,13 0,58/0,56
Profilicollis altmani 0,86/0,33 0,03/0,84 0,08/0,77 1,10/0,29
Corynosoma australe 0,86/0,33 0,16/0,39 1,44/0,23 0,64/0,52
Proleptus carvajali ND 0,09/0,63 0,47/0,49 1,13/0,28
Índices
de
Diversidad
Valores del
Componente
Comunitario
Parasitario
Valor promedio
de la
Infracomunidad
parasitaria
Menhinick 0,73 2,19
Margalef 0,38 2,72
Shannon 0,44 1,80
Equitabilidad de Pielou 0,46 0,86
Simpson 0,73 0,22
Berger-Parker 0,78 0,34
Jack- 1 9 ND
Sörensen entre sexos 0,93 ND
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
102
Cruces et al.
Es bien conocido que los peces marinos
pueden desempeñar roles como hospederos
intermediarios o definitivos para una serie de
helmintos parásitos . Varios factores como la
alimentación, el hábitats y un amplio espectro
en la dieta de los peces marinos les permiten
entrar en interacción con parásitos metazoos
marinos (Al-Zubaidy 2010). En especial, la
fauna endoparásita digenea en peces y su
estatus de infección, se piensa que puede ser
muy útil para un mejor entendimiento de la
estructura de la comunidad de los peces
marinos, especialmente en labrisómidos (Shih
et al. 2004, Muñoz & Castro 2012).
Los resultados obtenidos en la presente
investigación, evidencian que la comunidad
parasítica en L. philippii está conformada solo
DISCUSIÓN por endohelmintos parásitos. Anteriormente,
estudios ecológicos parasitarios realizados en
L. philippii en la costa central del Perú,
demuestran una clara dominancia de los
endoparásitos (Oliva & Luque 2002,
Iannacone et al. 2011a). La dominancia en
riqueza y abundancia de endohelmintos es
atribuida a los patrones de flujo energético de
los peces hospederos por ser carnívoros-
eurífagos, abarcando una amplia gama de
macroinvertebrados bentopelágicos, los cuales
pueden actuar como hospederos secundarios
en el ciclo de transmisión de varios
endoparásitos (Cruces et al. 2014). Por ende, el
trambollo sería un consumidor de nivel
trófico intermedio en la trama trófica del
bioma marino (Iannacone et al., 2011a). La
dominancia de endoparásitos ha sido
registrada para otras comunidades de parásitos
de peces marinos en la costa peruana (Chero et
al. 2014a,b,c, Cruces et al. 2014).
Tabla 6. Comparación entre la prevalencia de los parásitos componentes de Labrisomus philippii de la Costa Central
2
del Perú, durante los periodos de 1988, 2008 y 2012. X = Prueba de Chi-cuadrado. Sig. = Significancia. Valores en
negritas indican diferencias significativas. NI = No incluido.
Parásito Prevalencia
1988 Prevalencia 2008 Prevalencia
2012 X2 P
Periodo de muestreo Feb-may1988 may-sep 2008 oct-nov 2012
Número de hospederos 100 124 29
Rango de talla (cm) NI 10-24,5 13-26
Mixosporea gen sp. no ident. NI 7,2 0 7,47 Sig
Acanthocondria syciasis NI 4 0 4,08 Sig
Lecithochirium macrorchis 0 0 44,83 104,77 Sig
Zoogonus (dos especies) 74 32,20 37,93 41,34 Sig
Helicometra fasciata 13 13,7 0 14,89 Sig
Prosorhynchoides (dos especies) 37 30,6 17,24 10,37 Sig
Prosorhynchus sp. 37 0 0 84,11 Sig
Bucephalus sp. (adulto) 0 0 3,45 6,06 Sig
Bucephalus sp. (metacercaria) 2 0 0 4,02 N Sig
Lacistorhynchus tenuis 39 0 17,24 50,36 Sig
Proleptus (dos especies) 0 2,4 13,79 22,71 Sig
Profilicollis altmani 0 0 10,34 20,68 Sig
Corynosoma australe 22 15,3 13,79 2,69 N Sig
Piscicolidae gen sp. no ident. 0 1,6 0 4,02 N Sig
Referencia bibliográfica Oliva & Luque
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Iannacone
et al. (2011) Estudio actual
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
Parasites of Labrisomus philippii
103
Lecithochirium que pueden parasitar muchas
especies de peces marinos (Shih et al. 2004,
Mendoza-Cruz et al. 2012, Radujković &
Sundić 2014). Al-Zubaidy (2010) señala que el
género Lecithochirium contiene al menos más
de 100 especies. Estos vermes conforman
generalmente un complejo morfológico que en
conjunto con los factores ecológicos,
fisiológicos y ambientales del hospedero, y
con las adaptaciones de los parásitos ocasionan
a variaciones morfológicas de estos helmintos.
En el Perú, se han registrado a cuatro especies
de Lecithochirium parasitando a cuatro peces
marinos diferentes (Tantaleán & Huiza 1994,
Chero et al. 2014b). Lecithochirium
macrorchis es un nuevo registro para el Perú y
para L. philippii.
Las especies del género Zoogonus se
caracterizan por ser trematodos de cuerpo
pequeño, con tegumento espinoso, con dos
ciegos intestinales cortos y saculares (Bray
1987). Zoogonus dextrocirrus fue inicialmente
descrito por Aldrich en 1960 del intestino de
Lepidopsetta bilineata (Ayres, 1855)
(Pleuronectidae); Microstomus pacificus
(Lockington, 1879) (Pleuronectidae); Lycodes
pacificus (=Lycodopsis pacificus) Collett,
1879 (Zoarcidae); Lycodes brevipes Bean,
1890 (Zoarcidae); Parophrys vetulus Girard,
1854 (Pleuronectidae); Lumpenus anguillaris
(Stichaeidae) e Isopsetta isolepis (Lockington,
1880) (Pleuronectidae) de Washington (Bray
1987). Se ha registrado previamente a
Zoogonus rubellus parasitando a L. philippii y
a otras especies de peces marinos en la costa
peruana (Tantaleán & Huiza 1994, Iannacone
et al. 2011a, 2012b). Campos et al. (1990)
considera a Z. rubellus como una especie con
una baja especificidad a nivel del hospedador.
El ciclo biológico de Z. rubellus presenta como
segundo hospedero intermediario a anélidos y
a moluscos, los cuales son considerados como
presas pequeñas y en bajo número, y con una
menor importancia en la dieta de estos peces
costeros (Iannacone et al. 2011a, 2012b). A la
fecha no se tiene información sobre el ciclo
Los trematodos presentaron altas prevalencias
de infección, con excepción de Bucephalus sp.
que presentó una muy baja prevalencia (P=
3,45%) por lo que en este estudio ha sido
catalogada como especie satélite. La riqueza y
abundancia por trematodos digeneos parece
ser un patrón común en peces labrisómidos
Sudamericanos (Oliva & Luque 2002,
Iannacone et al. 2011a, Muñoz & Castro
2012). Poulin & Mouritsen (2003) señalan
como factor determinante en la abundancia de
trematodos a la proximidad de las aves, lo cual
aumenta las posibilidades de infección en las
comunidades de macroinvertebrados que
componen la dieta alimentaria del pez
hospedero (Smith 2001). Por otro lado, Oliva
& Luque (2002) y Iannacone et al (2011a)
señalan que dicha riqueza estaría vinculada
con el entorno en el que habita L. philippii,
siendo principalmente las zonas rocosas del
litoral que es rica en macroinvertebrados como
moluscos y crustáceos que componen la dieta
del “Trambollo”.
Lecithochirium macrorchis y Z. dextrocirrus
fueron los más dominantes con prevalencias
mayores al 35%. Iannacone et al. (2011a) para
L. philippii durante el 2008, señalan que los
dos parásitos con mayor importancia
específica fueron Zoogonus rubellus (Olsson,
1868) y Prosorhynchoides rioplantensis
(Szidat, 1970) Lunaschi, 2003. En el presente
estudio los índices de dominancia presentaron
valores altos en el componente comunitario
parasitario.
Shih et al. (2004) señalan que los Hemiuridae,
al cual pertenece L. macrorchis, están entre los
grupos de digeneos más comunes y abundantes
que se encuentran en el tracto digestivo de
peces marinos, lo que coincide con los los
resultados previamente registrados en la
bibliografía (Akmirza 2012). El género
Lecithochirium es uno de los más comunes de
esta familia. La especificidad de este género al
hospedador no es específica debido a que
e x i s t e n e s p e c i e s g e n e r a l i s t a s de
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
104
Cruces et al.
susceptibilidad.
Se encontró asociación entre la P y AM de L.
macrorchis con el sexo del hospedero. Esta
especie se localiza en el estómago, intestino y
gónadas del hospedero. Se ha argumentado
que la selectividad por uno de los sexos del
hospederos pudiera ser atribuido a diferencias
en las relaciones ecológicas (estatus
fisiológico, nichos ecológicos y dieta) (Al-
Zubaidy 2010, Iannacone et al. 2011a). Al-
Zubaidy (2010) señala que la prevalencia de
Lecithochirium sp. en Carangoides bajad
Forsskål, 1775 no está relacionado con el sexo
del hospedero. Este autor atribuye a que no hay
diferencias en el hábitat y en el
comportamiento de alimentación entre machos
y hembras de C. bajad. De todos los factores
mencionados anteriormente, la dieta de la
especies hospedera es el factor principal que
afecta la transmisión del parásito. Se ha
señalado que en el caso de estos trematodos
digeneos son transmitidos a su hospedero final,
a través la relación depredador-presa (Al-
Zubaidy 2010).
El dendrograma de similaridad mostró un
g r u p o es t u v o co n f o r m a d o c u a t r o
endoparásitos pseudocelomados P. altmani,
Pr. carvajali, Bucephalus sp. y C. obtuscens,
de estos el Pr. carvajali y P. altmani
presentaron mayor asociación. Se encontró
una mayor asociación entre las especies de
acantocéfalos, nematodos y céstoda con más
baja P, en cambio las especies con P más altas
se fueron agregando gradualmente al
“cluster”, lo cual soporta el hecho de que estos
endoparásitos emplean diferentes hospederos
intermediarios en especial en los tremátodos
(Peoples 2013).
La comparación entre las prevalencias de los
parásitos de L. philippii durante 1988, 2008 y
2012 en el muelle artesanal de Chorrillos,
Lima (Costa Central de Perú) nos muestran
diferencias significativas para los parásitos
evaluados. Se observó que durante los
biológico de Z. dextrocirrus es un nuevo
registro para el Perú y para L. philippii.
Prosorhynchoides carvajali ha sido registrado
en Chile para seis hospederos diferentes de
peces intertidales marinos (Muñoz et al. 2014).
Muñoz et al. (2014) indican para el ecosistema
marino de Chile, que el ciclo biológico de P.
carvajali presenta al bivalvo mitílido
Semimytilus algosus (Gould, 1850) como
primer hospedero intermediario y como
segundo hospedero intermediario a peces
intertidales de la familia Blenniidae,
Tripterygiidae, Kyphosidae y Gobiesosidae,
siendo los Labrisómidos los hospederos
definitivos. Para el Perú, aun no se tienen
registrados a estos hospederos intermediarios
de P. carvajali, pero dada la similaridad en el
ecosistema de la corriente fría entre Perú y
Chile, podrían estar involucradas las mismas
especies. Prosorhynchoides carvajali es un
nuevo registro para el Perú y para L. philippii.
Los valores de los índices de dispersión: ID e
índice de discrepancia de Poulin, mostraron en
todos los casos una distribución agregada de la
fauna parasitaria en el pez hospedero.
Iannacone et al. (2011a) encontraron que el
patrón agregado fue encontrado en el 62,5%
de las especies parásitas de L. philippii durante
el 2008, y es el común encontrado en los
parásitos de otras especies de peces marinos.
Este comportamiento de distribución, tiende a
amplificar la estabilidad en la relación
hospedero-parásito, aumentando la mejora
reproductiva de los parásitos adultos
(Iannacone et al. 2011a). Iannacone et al.
(2012b) hacen una revisión de los factores por
lo que la distribución agregada o sobredispersa
es la más común en los ictioparásitos,
concluyendo que se relaciona con: (1) el
mejoramiento en la oportunidad de infectar al
hospedero, (2) la influencia en la historia
evolutiva del parásito por competencia
reproductiva, alimenticia y espacial, y (3) la
heterogeneidad espacial del hábitat del
hospedero que ocasiona diferencias en la
The Biologist (Lima). Vol. 13, Nº1, jan-jun 2015
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mismos taxones parasíticos en el componente
comunitario de L. philippii. Iannacone et al.
(2011a) indican que las diferencias en la
Temperatura Superficial del mar, así como el
tamaño de la muestra, la amplitud del periodo
evaluado, el rango de talla de los hospederos
son factores que podrían explicar las
diferencias en las prevalencias entre los tres
periodos evaluados (Oliva & Luque 2002,
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Received May 25, 2015
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Parasites of Labrisomus philippii
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