ABSTRACT
Keywords: crisopids – Chrysoperla carnea – Chrysoperla externa – instar – Ruta graveolens
In Integrated Pest Management (IPM), it is sought that the biocides used are to a greater extent selective with the
natural enemies present in the field. Within this framework, Ruta graveolens “rue” (Rutaceae) is used for pest control
because of its diverse natural properties. This study aimed to evaluate the sensitivity of two biocontrollers
Chrysoperla externa and Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae) compared to aqueous extract of R.
graveolens. They were exposed in tests of static acute toxicity (residual contact), larvae of I instar of both species of
-1
lacewings to three doses of aqueous extract (2, 5 and 10g·100mL ) of leaves of rue, in flowering stage of the plant.
The results of larval mortality at 24 and 48h of exposure were recorded. The correction of mortality was made by
Schneider-Orellis's formula. To calculate the values of NOEC and LOEC were used statistical method ANOVA and
Duncan post hoc test (p≤0.05). The results show that both species had similar responses to extract in both periods of
exposure, no significant differences between the percentages of mortality in the three concentrations and controls.
-1 -1
NOEC values were 10g·100mL and LOEC> 10g·100mL , which could suggest the compatibility of these two
biocontrollers with the application of aqueous extracts of R. graveolens, and therefore potential use in IPM.
The Biologist (Lima), 2017, 15(1), jan-jun: 173-180.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
SENSITIVITY OF TWO BIOCONTROLLERS CHRYSOPERLA EXTERNA AND CHRYSOPERLA
CARNEA (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) AGAINST AQUEOUS EXTRACT OF RUTA
GRAVEOLENS (RUTACEAE)
SENSIBILIDAD DE DOS BIOCONTROLADORES CHRYSOPERLA EXTERNA Y CHRYSOPERLA
CARNEA (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) FRENTE AL EXTRACTO ACUOSO DE RUTA
GRAVEOLENS (RUTACEAE)
1Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Biológicas (FCB). Universidad Ricardo Palma (URP).
Santiago de Surco, Lima, Perú.
2Departamento de Zoología - Museo de Historia Natural “Vera Alleman Haeghebaert”,
Universidad Ricardo Palma (URP), Santiago de Surco, Lima, Perú.
3Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCCNM).
Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
*1 **1,2 ***1
alfonzobio@gmail.com/ emilio.bio92@gmail.com/ solee1988@gmail.com/
****1,3 joseiannacone@gmail.com
*1 **1,2 ***1 ****1,3
Alfonzo Alegre ; Emilio Bonifaz ; Silvia Eugenia Solange Lee & José Iannacone
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
173
The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
RESUMEN
Palabras clave: crisópidos – Chrysoperla carnea – Chrysoperla externa – instar – Ruta graveolens
En el Manejo Integrado de Plagas (MIP), se busca que los biocidas empleados sean en mayor medida selectivos con
los enemigos naturales presentes en el campo de cultivo. Dentro de este marco, la planta herbácea Ruta graveolens
“ruda” (Rutaceae) es utilizada para el control de plagas debido a sus diversas propiedades naturales. El presente
trabajo tuvo como objetivo evaluar la sensibilidad de dos biocontroladores Chrysoperla externa y Chrysoperla
carnea (Neuroptera: Chrysopidae) frente al extracto acuoso de R. graveolens. Se expusieron en ensayos de toxicidad
aguda estáticos (contacto residual), larvas del I instar de ambas especies de crisópidos a tres dosis del extracto acuoso
-1
(2, 5 y 10g·100mL ) de hojas de ruda, en etapa de floración de la planta. Se registraron los resultados de mortalidad
larvaria a las 24 y 48h de exposición. La corrección de la mortalidad se hizo mediante la fórmula de Schneider-
Orellis´s. Para el cálculo de los valores de NOEC y LOEC se utilizó el procedimiento estadístico ANDEVA y la
prueba post hoc de Duncan (p≤0,05). Los resultados muestran que ambas especies presentaron respuestas similares
al extracto a ambos periodos de exposición, no encontrándose diferencias significativas entre los porcentajes de
-1
mortalidad en las tres concentraciones y los controles. Los valores de NOEC fueron 10g·100mL y de LOEC >
-1
10g·100mL , los cuales podrían sugerir la compatibilidad de estos dos biocontroladores con la aplicación de
extractos acuosos de R. graveolens, y por ende su empleo potencial en el MIP.
Wiedemann, 1820 y Culex quinquefasciatus Say
1823 (Cárdenas et al., 2010). Además, esta especie
botánica ha demostrado tener potencial
antimicrobiano (Maita & Guerra, 2015).
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae), es un depredador de diversas plagas
de insectos de interés agronómico (Giffoni et al.,
2007). Las larvas son muy voraces y
preferentemente se alimentan de insectos de
cuerpo blando (Soto & Iannacone, 2008). Este
insecto es empleado en MIP (Manejo Integrado de
Plagas), debido a su fácil crianza en cautiverio y
potencial de adaptación en diversos ambientes
(Núñez, 1988). Incluso esta especie ha mostrado
cierta resistencia a la aplicación de numerosos
insecticidas (Bueno & Freitas, 2004; Moura et al.,
2012; De Fátima et al., 2013), incluyendo a los de
origen botánico (Iannacone & Lamas, 2002).
Chrys o p erla car n e a (Stephens, 1836)
(Neuroptera: Chrysopidae), es un insecto polífago
cosmopolita frecuentemente encontrado en
sistemas agrícolas (Sattar et al., 2011). Se le ha
evaluado depredando larvas del lepidóptero Pieris
brassicae (Linnaeus, 1758) (Huang & Enkegaard,
2010), ninfas del hemíptero Bactericera cockerelli
(Sulc, 1909) (Ail et al., 2012), así como
cochinillas, moscas blancas, trips, psócidos y
ácaros (Principi & Canard, 1984).
El uso de insecticidas para el control de plagas
presentan ciertos inconvenientes, siendo los
principales: la resurgencia de las plagas blanco, la
aparición de plagas secundarias y la resistencia de
la plaga frente a los plaguicidas (Fischbein, 2012).
Por otro lado, el uso de los mismos genera un
impacto ambiental, pudiendo llegar a tener un
efecto negativo en organismos no blanco (Devine
et al., 2008). Por estas razones se han considerado a
las plantas como una fuente para la búsqueda de
nuevas alternativas con potencial para el control de
plagas agrícolas (Cortés, 2011), debido a su menor
toxicidad en el ambiente en relación a los
insecticidas sintéticos.
La ruda, Ruta graveolens L. (Rutaceae), es una
herbácea perenne procedente de la región
mediterránea (Asgarpanah & Khoshkam, 2012).
Es utilizada debido a sus propiedades
espasmolíticas, venotónicas, antihistamínicas,
antihelmínticas y antiparasitarias (Fresquet, 2001;
Rodríguez-Echeverri; 2010). Los extractos de esta
planta han presentado efecto insecticida en el
coleóptero Tribolium castaneum (Herbst, 1797)
(Ruiz, 2013), en adultos del hemíptero Bemisia
tabaci (Gennadius, 1889) (Romero et al., 2015) y
en larvas del IV instar de Anopheles albimanus
INTRODUCCIÓN
174
Alegre et al.
plásticos de 12mL de capacidad (Iannacone &
Alvariño, 2010; Iannacone et al., 2014), a los
cuales se les hizo unos pequeños orificios en la tapa
para permitir la respiración de los insectos. El
protocolo consistió en esparcir uniformemente con
un hisopo estéril, previamente sumergido en los
extractos botánicos, sobre las paredes de cada
recipiente plástico. Posteriormente se permitió el
secado de los envases a temperatura ambiente
durante 2h (Iannacone & Alvariño, 2010). Se
utilizaron 10 larvas del primer instar de ambos
crisópidos por cada tratamiento, siendo cada larva
contenida individualmente en los envases secos.
Las lecturas de mortalidad se realizaron a las 24 y
48h. La mortalidad de los insectos se evidenció
cuando estos no realizaron ningún movimiento
corporal coordinado al ser estimulados con un
alfiler entomológico durante 15s en su observación
en el estereoscopio (Iannacone & Lamas, 2003).
Para la manipulación de los modelos biológicos se
tuvo en cuenta todos los criterios éticos señalados
por Delfonsse (2005). Ninguna de las especies
estudiadas se encuentra en la lista de especies
amenazadas según la legislación peruana o IUCN
(2014).
Diseño experimental y análisis de datos:
Se emplearon 3 concentraciones: 10%, 5% y 2%,
con un control negativo de agua destilada y 4
repeticiones por tratamiento. El control no superó
más del 20% de mortalidad en los ensayos de
toxicidad. La corrección de la mortalidad se hizo
mediante la fórmula de Schneider-Orellis´s. Se
calcularon los estadísticos descriptivos con el
programa estadístico R v.3.3.0 (R Development
Core Team), con el que además se realizaron los
análisis de varianza (ANDEVA) y la prueba post
hoc de Duncan con un nivel de significancia de
p≤0,05. Finalmente, se hallaron los valores de
LOEC (Concentración más baja con efecto
observado) y NOEC (Concentración sin efecto
observado) para todas las concentraciones del
extracto botánico.
El extracto acuoso de R. graveolens no presentó
efecto insecticida sobre larvas del primer instar
(24h) de C. externa y C. carnea a las 24h de
La presente investigación tuvo como objetivo
evaluar la sensibilidad de dos biocontroladores C.
externa y C. carnea (Neuroptera: Chrysopidae)
frente al extracto acuoso de R. graveolens
(Rutaceae), para así comprobar su compatibilidad
en un posible Manejo Integrado de Plagas (MIP)
con estos enemigos naturales en campo.
Material biológico:
Las plantas en etapa de floración de R. graveolens
se adquirieron del mercado mayorista de Santa
Anita, Lima, Perú (12°02′21″S 76°56′38″O). La
especie botánica fue identificada usando las claves
de Vásquez & Rojas (2013).
1000 huevecillos maduros de C. externa y C.
carnea se adquirieron del PN-CB-SENASA
(Programa Nacional de Control Biológico –
Servicio Nacional de Sanidad Agraria) y se los
acondicionaron dentro de recipientes plásticos
establecidos en el Laboratorio de Invertebrados de
la URP (Universidad Ricardo Palma) hasta su
eclosión. Las larvas recién emergidas (24h) fueron
alimentadas con huevos de Sitotroga cerealella
(Olivier, 1789) antes de su utilización en los
bioensayos de toxicidad. Los crisópidos fueron
identificados usando las claves de Núñez (1988) y
Monserrat & Díaz-Aranda (2012).
Preparación del extracto vegetal:
Las hojas de R. graveolens se secaron en una estufa
a 40°C por 48h, y posteriormente fueron trituradas
en un mortero hasta obtener un polvillo fino. Luego
se procedió a preparar los extractos acuosos por
infusión, para lo cual se tomaron 10g del material
vegetal molido, y se extrajo con 100mL de agua
destilada en baño maría (60°C) durante 5min.
Finalmente, los extractos botánicos se filtraron
usando un papel Whatman® N°1 y se almacenaron
en frascos de vidrio color ámbar. A partir del
extracto de concentración inicial 10% (p/v), se
realizaron diluciones seriadas en base a un factor de
dilución de 0,5 hasta obtener las concentraciones
del 5% y 2%.
Toxicidad por contacto residual:
Los ensayos de toxicidad se realizaron en envases
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
175
Sensitivity of Chrysoperla against to Ruta graveolens
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS
-1
Los valores de NOEC fueron de 10g·100 mL y de
-1
LOEC > 10g·100 mL en todas concentraciones y
tiempos de exposición evaluados con el extracto
botánico (Tabla 1).
exposición. De igual manera a las 48h de
exposición no se observó mortalidad en ambos
crisópidos, pues los resultados obtenidos no
difirieron significativamente del control (p≤0,05).
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Alegre et al.
Tabla 1. Toxicidad del extracto acuoso de Ruta graveolens sobre Chrysoperla externa y Chrysoperla carnea
(Neuroptera: Chrysopidae) por tiempo de exposición.
Chrysoperla externa
Chrysoperla carnea
Exposición
Concentración 24h 48h 24h 48h
Control
0a
0a 0a 0a
2%
5%
10,56a
10,83a
1,68a
20,53a
2,50a
5,00a
3,15a
3,79a
10%
15,00a
18,18a 7,78a 13,81a
NOEC (%)
10
10 10 10
LOEC (%)
>10
>10 >10 10
F 1,57 1,27 1,10 0,54
Sig. 0,25 0,33 0,39 0,67
Letras minúsculas iguales en una misma columna representan que no hay diferencia signicativa
entre los valores por la prueba de Duncan (p≤0,05). NOEC= Concentración sin efecto observado.
LOEC= Concentración mínima con efecto observado. F= Prueba de Fisher. Sig.= Nivel de
signicancia.
-1
con 10000mg·L de concentración (Nascimento et
al. 2013). El extracto acuoso de ruda presentó
acción nematicida en hembras de Xiphinema index
Thorne & Allen, 1950 (Dorylaimida:
Longidoridae) (Sasanelli, 1992). Potenza et al.
(2006) señalaron que el extracto acuoso de esta
planta produjo una mortalidad del 12% en adultos
de Sitophilus zeamais Motschulsky, 1855
(Coleoptera: Curculionidae) en ensayos por
contacto, sin embargo, el extracto acetónico de esta
especie botánica fue más efectiva al producir una
mortalidad del 87% en estos coleópteros. Cárdenas
et al. (2010) indicaron que las concentraciones de
-1
300 y 500mg·L del extracto acuoso R. graveolens
produjeron mortalidades entre el 86% y 100% en
larvas del IV instar de A. albimanus y C.
quinquefasciatus. Aivazi & Vijayan (2010)
concluyeron que el extracto de éter de petróleo de
hojas de R. graveolens y su combinación con el
insecticida piretroide cipermetrina mostraron un
efecto sinérgico en la mortalidad de larvas del IV
instar larval de Anopheles stephensi Liston, 1901
(Diptera: Culicidae) con valores de Cl y Cl de
50 90
0,04 y 0,14ppm, respectivamente. Romero et al.
Los resultados obtenidos mostraron que el extracto
acuoso por infusión de hojas de R. graveolens, no
presentó efecto insecticida en larvas del primer
instar de C. externa y C. carnea por contacto
residual. A pesar de que el análisis fitoquímico
realizado por Benazir et al. (2011) evidenció la
presencia de alcaloides, flavonoides y taninos en
este extracto.
Barbosa et al. (2011) demostraron que el extracto
acuoso de ruda al 5% de concentración aplicado
por pulverización es selectivo en larvas de
Chrysoperla sp. en condiciones de campo.
Mamprim et al. (2014) consideraron compatibles
el uso del extracto acuoso y etanólico de R.
graveolens al 10% de concentración con el hongo
entomopatógeno Beauveria bassiana (Bals.-Criv.)
Vuill. 1912 (Hypocreales: Clavicipitaceae). El
extracto por infusión también inhibió el
crecimiento de Cercospora calendulae Sacc., 1878
(Capnodiales: Mycosphaerellaceae) en un 30%,
DISCUSIÓN
(huevo y adulto), sin embargo, Iannacone &
Alvariño (2010) señalaron que el primer instar
larval de estos organismos son los mas sensibles.
Por otro lado, si bien es necesario evaluar también
otros protocolos de toxicidad, se realizó solo
bioensayos por contacto residual ya que esta es la
principal vía por la cual las larvas de estas especies
están expuestas a la contaminación por insecticidas
(Garzón et al., 2015).
Finalmente, se recomienda realizar más ensayos de
toxicidad con mayor tiempo de exposición y
concentración del extracto de R. graveolens,
además de verificar su inocuidad y sensibilidad del
mismo en condiciones de campo sobre estos
controladores biológicos, y sobre parasitoides y
entomopatógenos con el fin de obtener mayor
información para su aplicabilidad dentro de un
MIP.
(2015) demostraron la efectividad del extracto
etanólico de esta planta en adultos de Bemisia
tabac i (Gennadius, 1889) (Hemiptera:
Aleyrodidae), con mortalidades superiores al 90%.
Iannacone & Lamas (2002) al exponer por
contacto-residual, huevos, larvas y pupas de C.
externa a los insecticidas de origen botánico
rotenona y azadiractina, evidenciaron que estos
retrasaron considerablemente el porcentaje de
eclosión; sin embargo, no causaron mortalidades
significativas en las larvas del I instar, a pesar de ser
el estado de desarrollo inmaduro más sensible. En
contraste a esto, Iannacone et al. (2015), bajo
condiciones de laboratorio similares a las
trabajadas, evidenciaron que los extractos acuosos
crudos de hojas de Tagetes elliptica Sm., 1817
(Asterales: Asteraceae) afectaron la mortalidad
larvaria de C. externa a las 48h de exposición y con
-1
una Cl de 0,741mg·L . En otros estudios con
50
metabolitos de R. graveolens sobre insectos plagas
(Sitophilus zeamais Motschulsky, 1855
(Coleoptera: Curculionidae), Sitophilus oryzae
(Linnaeus, 1763) (Coleoptera: Curculionidae), y
Lasioderma serricorne (Fabricius, 1792)
(Coleoptera: Anobiidae)), se identificó la
resistencia de L. serricorne, siendo necesario
modificaciones químicas de los compuestos
fenólicos para ejercer la acción insecticida (Jeon,
2015)
En este trabajo, el extracto acuoso a diferentes
concentraciones (2, 5 y 10%) sobre ambas especies
de crisópidos mostró respuestas similares
referentes a la mortalidad, sobreviviendo en
condiciones de laboratorio hasta un periodo menor
de 72h, el cual aplicado en cultivos, es el tiempo en
que este extracto comenzaría afectar a las larvas
(Barbosa et al., 2011). Si bien, no se llega a
evidenciar un efecto claro sobre la mortalidad,
otros estudios ecotoxicológicos en animales
superiores han llegado a demostrar otras
consecuencias de la exposición a metabolitos de R.
graveolens, alterando inclusive la reproducción
(Forsatkar et al., 2016) y la morfología tisular de
los órganos internos (Serrano-Gallardo et al.,
2013), parámetros que no han sido evaluadas en
este trabajo.
La principal limitación de este estudio fue la
aplicación de los extractos botánicos en otros
estados de desarrollo de los biocontroladores
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Sensitivity of Chrysoperla against to Ruta graveolens
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Received February 21, 2017.
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