The Biologist (Lima), 2017, 15(1), jan-jun: 131-139.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
INCIDENCE OF CANINE DISTEMPER (CD) IN MONGREL DOGS INFESTED NATURALLY WITH
THE STUMP CDV SA3 IN THE GUARANDA CANTON, BOLIVAR PROVINCE, ECUADOR
INCIDENCIA DEL DISTEMPER CANINO (DC) EN PERROS MESTIZOS INFESTADOS
NATURALMENTE CON LA CEPA VDC SA3 EN EL CANTÓN GUARANDA, PROVINCIA BOLIVAR,
ECUADOR
1 Clínica Veterinaria “Canino y Felinos”. Guaranda, provincia Bolívar, Ecuador. E-mail: veteja@gmail.com
2 Facultad de Tecnología de la Salud “Julio Trigo López”. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara, Cuba.
E-mail: rigobertofd@infomed.sld.cu
3 Facultad de Ciencias Agropecuarias. Universidad “Marta Abreu” de Las Villas, Villa Clara, Cuba.
E-mail: juanramon@uclv.edu.cu
4 Carrera de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Recursos Naturales y del Ambiente,
Universidad Estatal de Bolívar, Ecuador. E-mail: zootecja@gmail.com
5Clínica Veterinaria “Canino y Felinos”. Guaranda, provincia Bolívar, Ecuador. E-mail: veteja@gmail.com
6 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal. Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). Lima, Perú.
E-mail: joseiannacone@gmail.com. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Lima, Perú.
E-mail: joseiannacone@gmail.com
1* 2
Jorge Jagger Segura-Ochoa ; Rigoberto Fimia-Duarte ;
3 4,5 6,7
Juan Ramón García-Díaz ; Jaime Wilfrido Aldaz-Cardenas ; Jose Iannacone ;
4 4
Nancy Guadalupe Aldaz-Cardenas & Jenny Janeth Segura-Ochoa
ABSTRACT
Keywords: Guaranda canton – strain CDV SA3 – canine distemper – incidence – mongrel dogs
The objective of the investigation was to determine the incidence of canine distemper in mongrel dogs infected
naturally with the SA3 strain of the canine distemper virus (CDV) in the Guaranda canton, Bolivar province,
Ecuador. 24 mongrel canines were used, 3 to 8 months of age and 2 to 10 kg live weight, divided in two groups of 12,
six male and six females. One group consisted of healthy animals and the other group dogs affected by distemper.
The determination of the age of the animals, the breed and the clinical diagnosis of CDV was performed by the PCR
test. To each animal in the study was determined the haematochemical profile, platelets, total proteins (PT), glucose,
urea, creatinine and uric acid. The descriptive statistics (means) of each variable were compared between healthy and
diseased animals. The entirety of the dogs presented Hyperthermia (HT), a common symptom in the distemper
group; in the anorexic (AX) it was present in 11 of the affected dogs. Less frequent than the breathing symptoms were
the digestive ones. In the sick animals they diminished significantly with regard to the healthy ones, the hemoglobin,
hematocrit, total count of erythrocyte, mean corpuscular hemoglobin and corpuscular volume medium. It is
concluded that the clinical picture in mongrel dogs infected with the strain SA3 of the CDV drastically compromises
the conservation of endangered species due to its very high lethality.
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
131
The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
RESUMEN
Palabras clave: cantón Guaranda – cepa VDC SA3 – Distemper canino – incidencia – perros mestizos
El objetivo de la investigación consistió en determinar la incidencia del Distemper canino en perros mestizos
infectados naturalmente con la cepa del Virus del Distemper canino (VDC) SA3 en el cantón Guaranda, provincia
Bolívar, Ecuador. Se utilizaron 24 caninos mestizos, de 3 a 8 meses de edad y 2 a 10 kg de peso vivo (PV); divididos
en dos grupos de 12, seis machos e igual cantidad de hembras. Un grupo estuvo conformado por animales sanos y el
otro por perros afectados por Distemper. La determinación de la edad de los animales, la raza y el diagnóstico clínico
del D. canino se realizó por la prueba de PCR. A cada animal en el estudio se le determinó el perfil hematoquímico,
también se determinaron las plaquetas, proteínas totales (PT), glucosa, urea, creatinina y ácido úrico. Se emplearon
los estadígrafos descriptivos de cada variable y se compararon entre sanos y enfermos. La totalidad de los perros
presentó Hipertermia (HT), un síntoma común en el D. canino y la anorexia (AX) estuvo presente en 11 de los perros
afectados. Menos frecuentes que los síntomas respiratorios fueron los digestivos. En los animales enfermos
disminuyeron significativamente con respecto a los sanos, la hemoglobina, hematocrito, conteo total de eritrocitos,
la hemoglobina corpuscular media y el volumen corpuscular medio. Se concluye, que el cuadro clínico en perros
mestizos infectados con la cepa SA3 del VDC compromete drásticamente la conservación de especies amenazadas
debido a su altísima letalidad.
(Bravo, 2007) y la presencia de anticuerpos contra
el Virus del D. canino (VDC) (Fiorella, 2014). Sin
embargo, esta virosis tiene mayor prevalencia en
los machos que en las hembras (63,08% y 36,92%,
respectivamente) y en los perros de talla grande
(40,00%) y mediana (42,31%), en relación con los
pequeños (17,69%) (Acosta-Jamett, 2009; Pinotti
et al., 2012; Fiorella, 2014).
Las manifestaciones y síntomas clínicos del D.
canino varían, desde leves a severos, con o sin
compromiso del sistema nervioso central y
dependen de la cepa viral, ésta puede localizarse en
el sistema nervioso central y genera la enfermedad
aguda con mioclonia, hiperestesia y depresión o la
enfermedad subaguda con incoordinación, paresia,
parálisis y temblores musculares (Appel &
Summers, 1999; Zhao et al., 2010).
La hematología en los perros con D. canino no es
muy específica, no obstante predomina la
linfopenia absoluta y severa (Smith et al., 2000).
Otras alteraciones hematológicas son las
compatibles con la anemia, disminución del conteo
total de eritrocitos, hemoglobina y hematocrito
(Moyón, 2011).
El hemograma característico de los perros
infectados con D. canino incluye la leucopenia y
linfopenia, la alteración hematológica más
El Distemper canino (DC) es la enfermedad
multisistémica y letal más difundida globalmente
de los cánidos y otras siete familias de mamíferos
(Mustelidae, Procyonidae, Ursidae, Viverridae,
Hyaenidae, Phocidae y Felidae), comprometiendo
drásticamente la conservación de especies
amenazadas debido a su altísima letalidad (Pardo et
al., 2005; Lorenzana, 2008).
Los síntomas clínicos del Distemper canino
pueden ser variables e inespecíficos (Appel &
Summers, 1999). En dependencia del tiempo de
infectados, los animales y la infección bacteriana
pueden encontrarse secreción nasal y ocular,
conjuntivitis y anorexia, secreción nasal, tos,
neumonía, diarrea, vómitos, pústulas dérmicas,
disnea, hipertermia y blefaritis (Martella et al.,
2008; Pinotti et al., 2012).
En cuanto a la raza del canino, se reporta mayor
incidencia del D. canino en los animales mestizos
(Landeros, 1988); pero en otro estudio, la misma no
constituyó un factor predisponente, como tampoco
el sexo del canino (Bravo, 2007). La influencia del
sexo sobre la presentación del D. canino ofrece
resultados contradictorios; en algunos trabajos no
se encontró asociación del sexo con la enfermedad
INTRODUCCIÓN
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Segura-Ochoa et al.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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las condiciones controladas en la ciudad de
Guaranda provincia Bolívar, Ecuador, donde se
encontró una nueva cepa SA3 del VDC (Sarute et
al., 2014), que predomina en el territorio, en el que
existen condiciones climáticas, densidad y formas
de vida de los perros diferentes a las publicaciones
consultadas.
El objetivo de la investigación estuvo encaminado
a determinar la incidencia del D. canino en perros
mestizos infectados naturalmente con la cepa del
VDC SA3 en el cantón Guaranda, provincia
Bolívar, Ecuador.
La investigación se realizó en el hospital
veterinario «Caninos y Felinos» de la ciudad de
Guaranda, provincia Bolívar, Ecuador (figura 1).
Se utilizaron 24 caninos mestizos, con 3 a 8 meses
de edad y 2 a 10 kg de peso vivo (PV); divididos en
frecuente en esta enfermedad, que puede ser
absoluta y severa, común en la primera semana
post infección y predominar en perros muy
jóvenes. También se diagnosticaron en animales
con D. canino valores disminuidos del conteo total
de eritrocitos, hemoglobina y hematocrito, los que
son compatibles con la anemia (Smith et al., 2000;
Moyón, 2011).
Los resultados son contradictorios y poco
concluyentes sobre el impacto de la vacunación,
sexo, raza, tamaño y época del año en la
prevalencia del D. canino y en el cuadro clínico de
esta enfermedad, porque la mayoría de los trabajos
carecen de un diseño experimental adecuado para
abordar la problemática, dado que son hechos con
datos históricos obtenidos de hospitales y clínicas
veterinarias, donde la mayoría de las veces la
enfermedad se diagnosticó sin la confirmación por
los exámenes complementarios (Moyón, 2011;
Pinotti et al., 2012; Fiorella, 2014).
Las consideraciones anteriores indican la
necesidad de estudiar el cuadro clínico del DC en
MATERIALES Y MÉTODOS
Figura 1. Mapa político administrativo de la provincia Bolívar, Ecuador.
Canine distemper in mongrel dogs with the CDV SA3 strain in Ecuador
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Segura-Ochoa et al.
VetAutoread™, (IDEXX LABORATORIES
®
VetLab USA), según los procedimientos del
fabricante. Las PT, glucosa, urea, creatinina y ácido
úrico se realizaron en un analizador bioquímico de
alta tecnología de placa seca IDEXX VetTest®
®
(IDEXX LABORATORIES VetLab USA), según
los procedimientos del fabricante y la utilización
de kids comerciales.
Procesamiento estadístico de los resultados
Se determinaron los estadígrafos descriptivos de
cada variable y se compararon entre sanos y
enfermos mediante una prueba de t-Student para
muestras independientes. En todos los
procesamientos se utilizó el paquete estadístico
Statgraphis Centurion Ver. XV.II (Statistical
Graphic Corp., USA de 2006).
La totalidad de los perros presentó Hipertermia
(HT), un síntoma común en el D. canino y la
anorexia (AX) estuvo presente en 11 de los perros
afectados con D. canino, el 92% de los mismos
(figura 2). Ambos síntomas son generales e
inespecíficos y son los primeros que se detectan
durante la fase aguda del D. canino. A la
hipertermia y anorexia le siguieron los síntomas
respiratorios; el 83% (10/12) de los animales que
enfermaron presentaron conjuntivitis (CV),
secreciones oculares (SO), conjuntamente con
lesiones cutáneas (LC); el 75% (9/12) presentaron
disnea (DS) y secreciones nasales (SN); estos
síntomas tienden a aparecer en la fase subaguda del
D. canino, siguiéndole a los síntomas generales e
inespecíficos (Gröne et al., 2004; Woma et al.,
2007; Acosta-Jamett et al., 2011).
Menos frecuentes que los síntomas respiratorios
fueron los digestivos (figura 2), el 58% (7/12) de
los animales presentó diarreas (DR) y el 67%
(8/12) vómitos (VT). El síntoma que en menor
porcentaje se observó fue la hiperqueratosis en los
cojinetes plantales, solo el 17% (2/12) de los
perros; estos síntomas aparecen con frecuencia en
animales con D. canino (Moritz et al., 2000;
Martella et al., 2010).
dos grupos de 12 animales, seis machos e igual
cantidad de hembras. Un grupo estuvo conformado
por animales sanos y el otro con perros afectados
por DC, provocado por la cepa del VDC SA3.
El tamaño de la muestra se calculó según lo
recomendado por Snedecor & Cochran (1994),
considerando las diferencias entre grupos para
proporciones y medias de dos distribuciones
normales, según el estudio, obtenidas a partir de
determinaciones previas de este autor; se fijó una
potencia de la prueba del 90 % y un nivel de
confianza del 95 %.
La determinación de la edad de los animales, la raza
y el diagnóstico clínico del D. canino se realizaron
según los procedimientos descritos en materiales y
métodos generales, para lo cual se realizó la prueba
de PCR según condiciones establecidas (Panzera et
al., 2014; Sarute et al., 2014), en los laboratorios de
la sección Genética Evolutiva, Instituto de
Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de la
República Montevideo, Uruguay.
A cada animal en el estudio se le determinó el perfil
hematoquímico [hemoglobina (Hb), hematocrito
(Hto), conteo total de eritrocitos (CTE), volumen
corpuscular medio (VCM), hemoglobina
corpuscular media (HCM), concentración de
hemoglobina corpuscular media (CHCM), conteo
total de leucocitos (CTL) y el diferencial
(linfocitos, neutrófilos, basófilos y eosinófilos).
Además, se determinarán las plaquetas, proteínas
totales (PT), glucosa, urea, creatinina y ácido úrico.
Se tomaron 5mL de sangre por punción de la vena
radial, según los procedimientos descritos por
Kaneko et al. (2008). Para los análisis
hematológicos se depositaron 2mL en tubos
IDEXX VetTube™ (IDEXX LABORATORIES
® -1
VetLab USA) con EDTA (1mg·mL de sangre),
previamente tapados y esterilizados. Para los
análisis bioquímicos se colocaron 3 mL en tubos
sin anticoagulante; posteriormente se
centrifugaron a 3500g durante 10 min,
obteniéndose el suero sanguíneo, el que se
almacenó a -2 º C hasta su análisis.
Las determinaciones hematológicas [Hb, Hto,
CTE, VCM, HCM, CHCM, CTL y el diferencial
(linfocitos, neutrófilos, basófilos y eosinófilos)] se
re a l iz ar on e n u n a n al iz ad or I D EX X
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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otros autores en perros afectados por el D. canino
(Ezeib & Udegbunam, 2008; Salem, 2014). Se
sugirió que el VDC provoca hipoplasia eritroide,
provocando disminución de la respuesta de la serie
eritrocítica o que el mismo favorece la producción
de mediadores inflamatorios, que pueden inhibir la
eritrocitosis y disminuir la vida media de los
eritrocitos.
En la serie leucocítica se apreció linfopenia y
neutropenia; además se diagnosticó la
trombocitopenia. El CTL, linfocitos, neutrófilos y
las plaquetas disminuyeron significativamente (p<
0,05) en los animales enfermos con D. canino. Los
valores obtenidos en estos indicadores son
similares a los publicados para perros con esta
enfermedad por Salem (2014).
Los niveles de leucocitos totales (tabla 1) fueron
significativamente inferiores en los animales
enfermos con D. canino, menores que los
intervalos de referencia para la especie canina, que
9 -1
fluctúan entre 6 y 17x10 ·L (García-Navarro,
2005). Del CTL los más abundantes fueron los
neutrófilos y linfocitos, por lo que la disminución
de estos dos tipos de células es la responsable de
leucopenia encontrada (Tvedten, 2004; Kaneko et
al., 2008; Rizzi et al., 2010).
En ninguno de los animales se observaron
deshidratación y síntomas neurológicos, lo que
puede deberse, a que los dueños llevaron los
animales a la consulta una vez que aparecieron los
primeros síntomas del D. canino, lo que indica que
el daño del SNC aparecen más tardíamente,
resultados que concuerdan con los obtenidos por
Greene & Appel (2006). El cuadro clínico
observado en este trabajo es similar al descrito por
otros autores y estaba presente la mayoría de los
síntomas característicos de la enfermedad (Pinotti,
2011; Moyón, 2011; Pinotti et al., 2012).
En la tabla 1 se expone el perfil hematológico de
perros sanos (grupo control) y con D. canino,
provocado por la cepa SA3 del VDC. Nótese que en
l o s a n i m a l es e n f e r m os d i s m in u y e r o n
significativamente (p< 0,05) con respecto a los
sanos, la hemoglobina, hematocrito, conteo total de
eritrocitos (CTE), la hemoglobina corpuscular
media (HCM) y el volumen corpuscular medio
(VCM). En este grupo los valores de dichos
parámetros son inferiores a los publicados, y
compatible con la anemia que experimentan los
animales con D. canino (Tvedten, 2004; Kaneko et
al., 2008; Rizzi et al., 2010).
Los resultados alcanzados en el presente trabajo
están en correspondencia con los obtenidos por
92
100
83 83
75 75
67
58
83
17
0
20
40
60
80
100
AX HT CV SO SN DS VT DR LC HCP
% de canes en que se
diagnóscan
Síntomas clínicos
Figura 2. Síntomas clínicos en perros afectados por la capa SA3 del DC en el cantón Guaranda, provincia Bolívar, Ecuador.
Canine distemper in mongrel dogs with the CDV SA3 strain in Ecuador
Leyenda: AX: Anorexia. HT: Hipertermia. CV: Conjuntivitis. SO: Secreción Ocular. SN: Secreciones Nasales. DS: Disnea. VT: Vómitos. DR:
Diarreas. LC: Lesiones cutáneas. HCP: Hiperqueratosis de los cojinetes plántales.
Tabla 2. Perl bioquímico de perros sanos y con D. canino provocado por la cepa SA3 en el cantón Guaranda,
provincia Bolívar, Ecuador.
Variables Grupos ±EE
Control (x) Distemper (x)
PT (g·L-1)
57,82a*
56,77b 0,29
Glucosa (mmol·L-1) 4,53
a***
3,60
b 0,16
Ácido úrico
(mmol·L-1)
47,01a
43,61a 2,21
Creatinina (mmol·L-1)
92,82
a*** 115,95
b 2,11
BUN (mmol·L-1)
3,76 a***
8,68a
0,18
* P< 0,05; *** P< 0,001 (t-Student)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Segura-Ochoa et al.
almacenamiento medular, resultados que
coinciden con los obtenidos por varios autores al
respecto (Greene & Appel, 2006; Goddard et al.,
2008; Pratelli, 2011).
Las plaquetas disminuyeron significativamente en
los perros con D. canino causado por la cepa SA3,
lo que corrobora que la trombocitopenia se
presenta en curso temprano de la enfermedad,
aunque no llegó a ser tan manifiesta como publican
algunos autores, quienes plantean que los
9
trombocitos pueden descender de 30 x 10 (Greene,
2000; Beineke et al., 2009). La relación
neutrófilos-linfocitos (tabla 1) fue mayor (p< 0,05)
en los animales con D. canino, aunque en todos los
animales en estudio e encontró dentro del
parámetro de referencia para la misma (1,5-3,5)
recomendado por Cerón et al. (2007). La causa de
ese aumento fue debido a que la disminución de
neutrófilos y linfocitos, no fue en igual proporción.
E l v a l or d e lo s li n f o ci t o s d is m i n uy ó
significativamente (P< 0,001) en los animales
enfermos con D. canino, diagnosticándose
linfopenia en el 100% de los perros enfermos. En la
epecie canina se considera linfopenia cuando sus
9 -1
valores descienden por debajo de 1,5 x10 ·L
(Kaneko et al., 2008; Rizzi et al., 2010; Pratelli,
2011). Según estos autores, la linfopenia en perros
afectados por el VDC puede ser atribuida a la
pérdida, secuestro o bloqueo de la circulación de la
linfa rica en linfocitos o a replicación viral dentro
de los nódulos linfoides, que provoca disminución
de los linfocitos (Pardo et al., 2005; Von, 2006).
Los neutrófilos fueron inferiores (P< 0,001) en los
perros con diagnóstico positivo del D. canino. La
neutropenia puede atribuirse al aumento de sus
necesidades por los tejidos o el desvío de
neutrófilos circulantes para el compartimento
marginal debido a la endotoxemia; además, causan
d e p l e c i ó n d el s i t i o d e m a d u r a ci ó n y
Tabla 1. Perl hematológico de perros sanos y con D. canino provocado por la cepa SA3 en el cantón Guaranda,
provincia Bolívar, Ecuador.
Variables Grupos ±EE
Control (x)
Distemper (x)
Hemoglobina (Hb) (g·L-1)
128,41a***
100,83b
4,48
Hematocrito (Hto) (L·L-1)
0,35a** 0,30
b 0,01
CTE (x1012)
4,44
a*** 3,75
b 0,10
HCM (10-12g)
28,88
a* 26,76
b 0,63
CHCM (g·L-1)
335,83a 340,58a 3,29
VCM (10-15L)
79,91a 81,38a 1,16
Plaquetas(x109·L-1)
570,33
a*** 366,16
b 27,88
CTL (x109·L-1)
9,87
a*** 5,89
b 0,29
Linfocitos x109·L-1
2,55
a***
1,33
b
0,03
Neutrólos x109·L-1
7,31
a***
4,56
b
0,29
R N·L-1 2,87 a* 3,43 b0,17
* P< 0,05; ** P< 0,01; *** P< 0,001 (t-Student)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Los indicadores bioquímicos se exponen en la tabla
2. Se aprecia una disminución significativa en los
animales con D. canino de las proteínas totales
(PT) (p< 0,05) y la glucosa (P< 0,001). En cambio,
en los perros con esta enfermedad aumentaron
significativamente el ácido úrico (p< 0,05), el
nitrógeno ureico en sangre (BUN) y la creatinina
(P< 0,001). Resultados similares se publican en
perros infectados por el VDC (Salem, 2014).
La glucosa sanguínea en los animales controles se
encuentra dentro de los valores normales de
-1
glicemia para caninos (3,85-6,60 mmol·L )
establecidos por Kaneko et al. (2008), no así en los
perros con DC, que presentaron inanición por
largos periodos de tiempo, la que pudo causar en
ellos la disminución de la glicemia (Cuesta et al.,
2007). Otro aspecto importante que pudo haber
influido en la disminución de la glucosa fue la
sepsis que debieron presentar los animales, la cual
altera el metabolismo de la glucosa/glucógeno
(Cerón et al., 2007).
El nitrógeno ureico en la sangre (BUN) (Blood
Urea Nitrogen, por sus siglas en inglés) es la
cantidad de nitrógeno que circula en forma de urea
en el torrente sanguíneo, producto del metabolismo
proteico a nivel hepático a través del ciclo de la
urea. Los valores del BUN en los controles están
1
dentro del rango de referencia (1,66-4,98 mmol·L )
publicado por varios autores (Tvedten, 2004;
Kaneko et al., 2008; Rizzi et al., 2010). Se ha
atribuido el aumento del BUN a la excesiva
destrucción de proteínas en estados febriles, sepsis
o por la hemoconcentración debida generalmente a
vómitos y diarreas (Cuesta et al., 2007). Estos
síntomas fueron encontrados en los perros
infectados por el VDC. El aumento del BUN en
suero sanguíneo puede provocar daño renal, que
puede ser la causa del aumento de la creatinina y el
ácido úrico en los animales con D. canino.
Se concluye, que el cuadro clínico en perros
mestizos infectados con la cepa SA3 del VDC en el
cantón Guaranda, provincia Bolívar, Ecuador se
caracteriza por hipertermia, anorexia, síntomas
respiratorios y digestivos; donde, el perfil
metabólico de perros mestizos infectados con la
cepa SA3 del VDC predominan la leucopenia,
linfopenia, disminución significativa de las
proteínas séricas y la glucosa, así como el aumento
del BUN.
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