The Biologist (Lima), 2017, 15(1), jan-jun: 85-97.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ACUTE AND CHRONIC TOXIC EFFECT OF TAGETES MINUTA "BLACK MINT" (ASTERACEAE)
AND CARBARIL ON SIX IMPORTANT ENTOMOPHAGES IN BIOLOGICAL CONTROL
EFECTO TÓXICO AGUDO Y CRÓNICO DE TAGETES MINUTA “HUACATAY” (ASTERACEAE) Y
CARBARIL SOBRE SEIS ENTOMÓFAGOS DE IMPORTANCIA EN CONTROL BIOLÓGICO
1 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM).
Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
2 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
3Facultad de Farmacia y Bioquímica. Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Lima, Perú.
1,2 1 1 1 1
José Iannacone ; Lorena Alvariño ; Angélica Guabloche ; Karen Ventura ; María Isabel La Torre ;
3 1
Mario Carhuapoma & Luz Castañeda
ABSTRACT
Keywords: biological control – botanical pesticides – parasitoids – predator
Tagetes minuta L., commonly known in Peru as Black Mint (Asteraceae), is a nematicidal and insecticidal plant to
which is attributed medicinal properties such as digestive, carminative and antiproductive. Carbaryl is a chemical
compound belonging to the family of carbamates, used primarily as an insecticide. The objective of the present work
was to evaluate the toxic effect of T. minuta and carbaryl on six entomophages of importance in biological control.
Toxicity tests were performed for Chrysoperla asoralis, Orius insidiosus, Geocoris callosulus, Trichogramma
pretiosum, T. exiguum and T. pintoi. Carbaryl showed a higher toxic effect on the six entomophages than T. minuta.
An increased susceptibility to carbaryl was observed in larval mortality and non-hatching of C. asoralis eggs, and in
the mortality of first instar nymphs and in adults of O. insidiosus. In contrast, for T. minuta, a higher mortality of first-
stage and adult nymphs of O. insidiosus, and non-hatching of C. asoralis eggs was observed. The results in these six
entomophages show a greater toxicity of carbaryl and T. minuta to the predators than to the parasitoids.
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
RESUMEN
Palabras clave: control biológico – depredador – parasitoides – plaguicidas botánicos
Tagetes minuta, conocido comúnmente en Perú como Huacatay (Asteraceae), es una planta nematicida, insecticida
y se le atribuyen propiedades medicinales como digestivo, carminativo y antiabortivo. El carbaril es un compuesto
químico perteneciente a la familia de los carbamatos, empleado fundamentalmente como insecticida. El objetivo del
presente trabajo fue evaluar el efecto tóxico de T. minuta y carbaril sobre seis entomófagos de importancia en control
biológico. Las pruebas de toxicidad se realizaron para Chrysoperla asoralis, Orius insidiosus, Geocoris callosulus,
Trichogramma pretiosum, T. exiguum y T. pintoi. El carbaril mostró un mayor efecto tóxico en los seis entomófagos
que T. minuta. Se observó una mayor sensibilidad al carbaril en la mortandad larvaria y en la no eclosión de huevos de
C. asoralis, y en la mortandad de ninfas de primer instar y en adultos de O. insidiosus. En cambio para T. minuta, se
observó una mayor mortandad de ninfas de primer instar y en adultos de O. insidiosus, y en la no eclosión de huevos
de C. asoralis. Los resultados en estos seis entomófagos evidencian una mayor toxicidad del carbaril y de T. minuta a
los depredadores que a los parasitoides.
El huacatay puede ser usado como plaguicida, y se
le atribuyen propiedades medicinales como
digestivo, carminativo y antiabortivo (Vidal et al.,
2009; Grados & Peláez, 2012; Murga-Gutierrez et
al., 2012). La infusión de sus hojas se usa para
aliviar los dolores gástricos, y la decocción de sus
flores y hojas frescas para aliviar los catarros y
bronquitis. Se han identificado compuestos
principales bioactivos en el aceite esencial
(Carhuapoma, 2011; Diaz-Cedillo et al., 2013).
El carbaril es un compuesto químico perteneciente
a la familia de los carbamatos, es usado
fundamentalmente como insecticida, tiene acción
de contacto e ingestión, y es recomendado en el
control de insectos masticadores, minadores y
chupadores (Milam et al., 2005). Actúa al ser
ingerido vía estómacal o al ser absorbido por
contacto directo por la plaga (Bhavan & Geraldine,
2009). El carbaril es uno de los tres insecticidas
más utilizados en Estados Unidos, es un inhibidor
de la colinesterasa y es muy tóxico para los
humanos al ser clasificado como un potencial
carcinógeno para los seres humanos por la Agencia
de Protección Ambiental de los Estados Unidos
(USEPA) (Sanagoudra & Bhat, 2013). La
estructura química del carbaril (1-naftil-
metilcarbamato) es la indicada en la Figura 1:
Las especies del género Tagetes son plantas
herbáceas que pertenecen a la familia Asteraceae,
nativas de América, y de las cuales nueve
pertenecen al Perú (Carhuapoma, 2011). Estas
plantas tienen gran importancia industrial y
biomédica, como ornamentales y en el rubro
agrícola. Lo cual se debe a que presentan
compuestos bioactivos con actividad bactericida,
fungicida, nematicida e insecticida (Oduor-Owino
& Waudo, 1994; Perich et al., 1995; Pineda et al.,
2007; Roca et al., 2009; Cofre, 2011; Politi et al.,
2012).
Tagetes minuta L., conocido comúnmente en Perú
como Huacatay (quechua), es una hierba anual, de
constitución erecta que puede alcanzar hasta 50 cm
de alto; tiene hojas lanceoladas, dentadas y un olor
fuerte. Es cultivada en la Costa, Sierra y en la
Amazonía del Perú. Se utiliza como condimento e
ingrediente indispensable en la preparación de
muchas comidas de la gastronomía peruana.
También se emplean sus hojas para extraer un
aceite esencial utilizado en perfumería
(Carhuapoma, 2011).
INTRODUCCIÓN
86
Figura 1. Estructura química del carbaril.
Iannacone et al.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Es fundamental calcular el nivel de riesgo
ambiental de T. y del sobre insectos minuta carbaril
entomófagos del ambiente aéreo-terrestre usando
bioensayos ecotoxicológicos (Brun et al., 1983;
Ahmed et al., 2004; González-Zamora et al., 2004;
Bakolia et al., 2008; Aly et al., 2011). Con este
objetivo fueron seleccionadas seis especies de
entomófagos para llevar a cabo ensayos
ecotoxicológicos:
Chrysoperla asoralis (Banks, 1915) (Neuroptera:
Chrysopidae) es una especie depredadora
perteneciente a la región Neotropical de
importancia en el cultivo de espárrago (Gonzales &
Reguillón, 2002; González et al., 2009). En Perú,
Colombia, México, Norteamérica y Europa ha sido
utilizada para el control de plagas en hortalizas y
frutales tanto en campo abierto como en
invernadero. Actualmente se le considera como un
agente biológico de importancia en el control de
plagas agrícolas. Las condiciones climáticas del
Perú, especialmente la costa (donde hay ausencia
de lluvias y temperaturas favorables para las
crisopas durante todo el año), hacen que este
depredador tenga especial éxito (Iannacone et al.,
2009; Iannacone & Alvariño, 2010; Iannacone et
al. 2014, 2015).
Orius insidiosus Say, 1832 (Hemiptera:
Anthocoridae), es un depredador naturalizado
importante de diferentes plagas económicas en
algodón, en invernadero y en plantas ornamentales
en el Perú. Se ha evaluado la toxicidad de varios
plaguicidas sobre este chinche benéfico
(Iannacone & Alvariño, 2010; Iannacone et al.
2014, 2015).
Geocoris callosulus Berg, 1878 (Hemiptera:
Geocoridae), es un insecto omnívoro generalista.
Geocoris spp. depreda en una amplia gama de
insectos presa, que incluyen varias plagas de
importancia económica en la agricultura (Schuman
et al., 2013; Iannacone et al., 2014, 2015).
Tr ic ho g r a m m a p re t i o s um Riley, 1879 ,
Trichogramma exiguum Pinto & Platner, 1978 y
Tr i c h o g r a m m a p i n t o i Vo e g e l é , 1 9 8 2
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) son avispas
microhimenopteras que se encuentran entre las
especies más empleadas como parasitoides de
huevos de plagas agrícolas en los programas de
control biológico (García-González et al., 2005;
Pratissoli et al., 2005; España-Luna et al., 2006;
Sumer et al., 2009; Buchori et al., 2010) y se
encuentran presentes en diversas zonas
agroecológicas del Perú (Iannacone & Lamas,
2003a; Virgala & Botto, 2010).
Por ende, este investigación pretende resolver la
siguiente pregunta: ¿Existirá un efecto tóxico
agudo y crónico de “ ” T. minuta Huacatay
(Asteraceae) y del sobre seis entomófagos carbaril
de importancia en control biológico?. De esta
forma el objetivo de la presente investigación fue
evaluar el efecto toxico agudo y crónico de T.
minuta “Huacatay” (Asteraceae) y del carbaril
sobre seis entomófagos de importancia en control
biológico.
Los bioensayos toxicológicos con T. minuta
“huacatay” (Asteraceae) y carbaril sobre seis
entomófagos de importancia en control biológico,
se realizaron en el Laboratorio de Ecología y
Biodiversidad Animal (LEBA), Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática, Universidad
Nacional Federico Villarreal, Distrito del
Agustino, Lima, Perú.
Diseño experimental
Las pruebas de toxicidad aguda para C. asoralis, O.
insidiosus, G. callosulus, T. pretiosum, T. exiguum
y T. pintoi se emplearon para T. minuta y carbaril en
un diseño factorial en bloque completamente
aleatorizado (DBCA) de seis (concentraciones) x
seis (especies) x cuatro (repeticiones). C. asoralis
presentó también pruebas con la eclosión de los
huevos, a las mismas concentraciones que las
pruebas agudas. T. pretiosum, T. exiguum y T.
pintoi presentaron ensayos crónicos de emergencia
de adultos a las mismas concentraciones que las
pruebas de mortandad aguda. Los criterios de
selección de las concentraciones empleadas
siguieron a Iannacone & Lamas (2003b).
Material químico
Carbaril. (CAS = 63-25-2). La formulación de
Polvo mojable (WP) del carbaril (C H NO , PM =
12 11 2
201,23) empleada fue representativa del mercado
Nacional Peruano (Carvadin 85, 485-96-AG-
SENASA). El carbaril o 1-naftilo-metilcarbamato,
presenta una toxicidad aguda oral en ratas de DL =
50
Toxic effect of Tagetes minuta
MATERIALES Y MÉTODOS
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Iannacone et al.
-1
650 mg·Kg , Categoría III, Ligeramente Peligroso.
-1
DL dermal aguda (conejos): > 2000 mg·Kg ,
50
Categoría III, Ligeramente Peligroso. Densidad:
-1 -
1,23 Kg·L (20 °C). Solubilidad en agua: 120 mg·L
1 -5
(a 20 °C). Presión de vapor: 4,1 x 10 Pa (a 23,5
°C). Coeficiente de Log K 1,85. El carbaril es
OW
tóxico para las abejas. Se prepararon mezclas del
insecticida carbaril en agua, en las siguientes
concentraciones: 531,25; 1062,5; 2125; 4250 y
-1
8500 mg·L .
Material biológico
Tagetes minuta. La especie se seleccionó debido a
los antecedentes del género para el control de
plagas (Russo et al., 2005; Camarillo et al., 2009;
Vidal et al., 2009; Barajas et al., 2011; Espitia,
2011). Las hojas de huacatay se emplearon para la
preparación de los extractos acuosos crudos. Las
muestras botánicas se obtuvieron de Mercados de
Lima Metropolitana, Perú. Luego, las hojas fueron
secadas en estufa a 40ºC durante 48 h, hasta obtener
un peso seco constante. Posteriormente las hojas
fueron trituradas en un mortero. La preparación de
los extractos crudos se realizarón con agua
embotellada (Cielo®). Se obtuvieron extractos
acuosos crudos al 20%, en una proporción de 20 g
por 100 mL de agua embotellada, macerando por
24 h para la extracción de los compuestos
hidrosolubles (Iannacone & Lamas, 2003b), y se
filtraron a través de un papel filtro (Whatman®
Nº1). Finalmente se prepararon las siguientes cinco
concentraciones en orden creciente (12500, 25000,
-1
50000, 100000 y 200000 mg PS·L de T. minuta)
más el control, mezclando con agua embotellada
(Iannacone & Lamas, 2003b).
Chrysoperla asoralis: Las condiciones de cría para
los crisópidos para la obtención de huevos y larvas
siguió lo descrito por Iannacone & Lamas (2002).
Para los bioensayos, fueron empleados huevos de
menos de 48 h y larvas de primer instar de menos
de 24 h. Las larvas fueron criadas y alimentadas ad
libitum con huevos de Sitotroga cerealella (Olivier,
1819), pegados en cartulinas de 6 x 6 mm. Las
larvas fueron criadas hasta el primer instar de
desarrollo y se emplearon cohortes de especímenes
de menos de 24 h. Se escogió este instar debido a
que en bioensayos ecotoxicológicos previos se
observó que era el estado más sensible (Iannacone
& Lamas, 2002; Iannacone et al. 2014, 2015).
Ecotoxicidad por inmersión (ensayo de eclosión de
huevos)- Se realizaron las aplicaciones en huevos
de Chrysoperla por inmersión durante 5 s, en las
mezclas seleccionadas de huacatay y carbaril y en
agua embotellada (grupo control). Después de la
inmersión, los huevos fueron colocados en papel
Tissue® por 10 min para absorber lo restante de las
soluciones acuosas y permitir el secado a
temperatura ambiente. Se trataron 20 huevos por
cada concentración (5 especímenes por cada una de
las cuatro repeticiones). Los huevos fueron
individualizados en envases de plástico de 8 mL de
capacidad. Después de las aplicaciones tópicas, los
envases de plástico se mantuvieron en oscuridad
bajo condiciones de cría, realizándose las lecturas
hasta la eclosión de los huevos (~120 h) (Iannacone
et al., 2014, 2015).
Ecotoxicidad por contacto-residual (ensayo de
mortandad larvaria)- Estos ensayos se llevaron a
cabo para las larvas de primer instar de menos de 24
h. Las sustancias químicas se mezclaron en agua
embotellada y se aplicaron en envases de plástico
(500 L por cada envase de plástico de 12 mL de
capacidad). En cada envase de plástico se esparció
homogéneamente en sus paredes y base, con la
ayuda de un hisopo de base de madera, los μL
determinados de la sustancia química colocada en
su interior y posteriormente se permitió el secado
de los envases a temperatura ambiente durante 2 h.
Posteriormente, en el interior de cada uno de los
envases ya secos, se depositó una larva de primer
instar. Se consideraron un total de 40 larvas por
concentración. Los envases de plástico se
mantuvieron en condiciones de cría y oscuridad y
se observó la mortandad acumulada a 48 h de
exposición (Iannacone et al., 2014, 2015).
Mortandad de C. asoralis: se consideraron muertos
los individuos que no realizaron ningún
movimiento coordinado en el envase durante 15 s
de observación al microscopio estereoscopio a 10 x
de aumento, con la ayuda de un alfiler
entomológico. Las pruebas de sensibilidad se
realizaron bajo condiciones de oscuridad, para
evitar el efecto de la fotólisis.
O r i us i ns id io su s, G eo co ri s c a ll os ul u s ,
Trichogramma pretiosum, T. exiguum y T. pintoi:
fueron obtenidos de colonias mantenidas por el
Programa Nacional de Control Biológico-Servicio
Nacional de Sanidad Agraria (PNCB-SENASA),
Lima, Perú. Las dos especies de chinches y los tres
Trichogrammatidos fueron criados en el
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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laboratorio con huevos de S. cerealella. Las
condiciones de temperatura para estas especies
fueron de 22 ± 3 °C (Iannacone et al., 2011). Los
ensayos de contacto residual se llevaron a cabo
para las ninfas y adultos de O. insidiosus y G.
callosulus, y solo para los adultos de T. pretiosum,
T. exiguum y T. pintoi. Los envases de plástico de 8
mL fueron cubiertos con una tapa de algodon, a los
que se les agregó 250 L de cada una de las
concentraciones acuosas con la ayuda de una pipeta
automática y luego con un hisopo se esparcieron
homogéneamente sobre la superficie interna del
envase. Posteriormente se permitió el secado de los
viales a temperatura ambiente durante 2 h con sus
respectivos tapones de algodón. Los experimentos
se realizaron con cohortes de ninfas de primer
instar y con adultos según especie con menos de 24
h de emergidos y no alimentados antes del
bioensayo. Se emplearon individuos machos y
hembras al azar, tomados de los frascos de
emergencia de adultos de O. insidiosus, G.
callosulus, T. pretiosum, T. exiguum y T. pintoi.
Para cada una de las pruebas se utilizaron 240
individuos, empleando 40 organismos por cada una
de las seis concentraciones y 10 por repetición, los
cuales se consideraron muertos cuando no se
posaron sobre el vial de vidrio y se encuentran con
las patas dirigidas hacia arriba, durante 10 s de
observación al microscopio estereoscopio
(Iannacone et al., 2003a). El tratamiento control
consistió en agua embotellada. Se utilizaron cuatro
repeticiones (1 envase = 1 repetición) por
tratamiento. Se condujeron ensayos de toxicidad
aguda estáticos de residuos bajo oscuridad. Los
envases se mantuvieron en condiciones de cría y
oscuridad y se observó la mortandad acumulada a
diferentes h de exposición, hasta 48 h. Las lecturas
se continuaron siempre y cuando la mortandad en
el control no fue mayor al 10 % y éstas se
corregieron con la fórmula de abbott. Este
bioensayo siguió lo señalado por Iannacone &
Lamas (2003a).
Los ensayos de aplicaciones tópicas para los
huevos parasitados de S. cerealella con los
trichogrammatidos se realizaron según lo indicado
por Iannacone et al. (2011). Las aplicaciones de los
insecticidas y agua embotellada, se hicieron
usando huevos de S. cerealella parasitados por T.
pretiosum, T. exiguum y T. pintoi, adheridos a
pequeños cuadrados de cartulina de 6 x 6 mm y
durante 5 s se sumergieron con las sustancias
acuosas en placas Petri de plástico. Después de la
inmersión, los huevos parasitados se colocaron en
papel Tissue® durante 10 min para absorber el
exceso de las soluciones acuosas y se dejaron secar
a temperatura ambiente por 2 h. Los porcentajes de
emergencia de T. pretiosum, T. exiguum y T. pintoi
se calcularon contando el número de huevos
adheridos a una cartulina de S. cerealella,
dividiéndolo entre el número de huevos
parasitados (Iannacone et al., 2014, 2015).
Tratamiento de datos
En todos los casos, la eficacia de los tratamientos y
las repeticiones se evaluaron a través de un análisis
de varianza (ANDEVA) de dos vías con prueba
complementaria de significancia de Tukey. Los
datos fueron previamente normalizados
(transformación de los datos a raíz cuadrada del
arcoseno). La Concentración letal media (CL ) y la
50
Concentración Efectiva media (CE ) se calcularon
50
usando el programa computarizado Probit versión
1,5.
El modelo de regresión fue verificado usando el
2
estadístico Chi-cuadrado (X ) y el coeficiente de
2
determinación (r ). Se calculó el cociente
comparativo (CC) mediante la siguiente fórmula:
CC= Cociente comparativo = CL(E) Tagetes
50
minuta/ CL(E) carbaril. Este índice fue empleado
50
para determinar la toxicidad relativa del extracto de
planta biocida T. minuta versus el químico sintético
carbaril en ensayos agudos y crónicos para los seis
entomófagos. Se empleó el paquete estadístico
SPSS, versión 21 para Windows XP para el cálculo
de los estadísticos descriptivos e inferenciales a un
nivel de significancia de p ≤0,05.
Aspectos éticos
Los procedimientos experimentales con los seis
entomófagos siguieron las pautas de la
“Institutional Animal Care and Use Committee”
(IACUC) (APA, 2012), minimizando el número de
los organismos empleados, repeticiones y
empleando las tres Rs “Rs-reemplazamiento,
reducción, y refinamiento” (Mukerjee, 1997).
La Tabla 1 muestra el efecto del carbaril y de T.
minuta sobre la mortandad de larvas de primer
Toxic effect of Tagetes minuta
RESULTADOS
Tabla 2. Toxicidad del carbaril y Tagetes minuta sobre la mortandad de ninfas de primer instar y de adultos (%) a 48h
de exposición en Orius insidiosus.
mg IA L-1
carbaril
Orius
insidiosus ninfas
mortandad
Orius
insidiosus adultos
mortandad
mg PS L-1
Tagetes minuta
Orius
insidiosus ninfas
mortandad
Orius
insidiosus adultos
mortandad
Control 0a 0a Control 0a 0a
531,25 61,3b 54,8b 12500 81,25b 75b
1062,5 67,7b 54,8b 25000 87,5bc 81,25b
2125 80,6bc 67,7b 50000 93,75bc 87,5bc
4250 93,6c 100c 100000 93,75bc 93,75bc
8500 100c 100c 200000 100c 100c
CL50 921,6 1154 8290 12525
CL50 inferior 659 971 ND 9093
CL50 superior 1359 7652 23487 27139
X2 251,1 319,3 208 216
p 0,0001 0,0001 0,0001 0,0001
r2 0,34 0,41 0,29 0,37
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Iannacone et al.
instar a 48 h de exposición y de no eclosión de
huevos a 144 h de exposición de C. asoralis. El
carbaril mostró un mayor efecto que T. minuta
sobre C. asoralis. En el caso del carbaril se observó
un mayor efecto tóxico en la mortandad larvaria
que en la no eclosión de huevos de C. asoralis. En
cambio T. minuta resultó ser más tóxica en la no
Tabla 1. Toxicidad del carbaril y Tagetes minuta sobre la mortandad de larvas de primer instar (%) a 48h de
exposición y de no eclosión de huevos (%) a 144h de exposición en Chrysoperla asoralis.
mg IA L-1
carbaril
Chrysoperla
asoralis larvas
mortandad
Chrysoperla
asoralis huevos
no eclosión
mg PS L-1
Tagetes minuta
Chrysoperla
asoralis larvas
mortandad
Chrysoperla
asoralis huevos
no eclosión
Control 0a 0a Control 0a 0a
531,25 65b 47,1b 12500 0a 17,7b
1062,5 75b 70,6c 25000 0a 29,4bc
2125 100c 88,2c 50000 0a 41,1c
4250 100c 100d 100000 10ab 52,9cd
8500 100c 100d 200000 15b 64,7d
CL(E)50 617,1 869.4 ND 77161
CL(E)50 inferior 191,3 217,6 ND 25688
CL(E)50 superior 1122 1705,6 ND ND
X2 415,5 375 16,37 40,84
p 0,0001 0,0001 0,011 0,0001
r2 0,40 0,46 0,01 0,06
2
PS = peso seco. IA = Ingrediente activo. CL = Concentración letal media. CE = Concentración efectiva media. X = Valor de la prueba de Chi-
50 50
2
cuadrado. p = signicancia. r = coeciente de determinación de la ecuación de regresión. Letras iguales en una misma columna indican que los
promedios son estadísticamente iguales según la prueba de tukey (P>0,05). ND = No determinado.
eclosión de huevos que en la mortandad larvaria de
C. asoralis.
La Tabla 2 muestra el efecto del carbaril y de T.
minuta sobre la mortandad de ninfas de primer
instar y de adultos de O. insidiosus a 48 h de
exposición. El carbaril mostró un mayor efecto que
2
PS = peso seco. IA = Ingrediente activo. CL = Concentración letal media. CE = Concentración efectiva media. X = Valor de la prueba de Chi-
50 50
2
cuadrado. p = signicancia. r = coeciente de determinación de la ecuación de regresión. Letras iguales en una misma columna indican que los
promedios son estadísticamente iguales según la prueba de tukey (P>0,05). ND = No determinado.
T. minuta sobre O. insidiosus. En el caso del
carbaril y de T. minuta se observó un mayor efecto
tóxico en la mortandad de ninfas de primer instar
que en adultos de O. insidiosus.
La Tabla 3 muestra el efecto del carbaril y de T.
minuta sobre la mortandad de ninfas de primer
instar y de adultos a 48 h de exposición de G.
callosulus. El carbaril mostró un mayor efecto que
T. minuta sobre G. callosulus. En el caso del
carbaril y de T. minuta se observó un mayor efecto
tóxico en la mortandad de ninfas de primer instar
que en adultos de O. insidiosus.
La Tabla 4 muestra el efecto del carbaril sobre la
mortandad de adultos a 48h de exposición y de no
emergencia de adultos (%) a 144h de exposición de
T. pretiosum, T. exiguum y T. pintoi. El carbaril
mostró un mayor efecto sobre la mortandad de
adultos de T. pintoi y de no emergencia de adultos
de T. pretiosum.
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91
Toxic effect of Tagetes minuta
Tabla 3. Toxicidad del carbaril y Tagetes minuta sobre la mortandad de ninfas de primer instar y de adultos (%) a 48h
de exposición en Geocoris callosulus.
mg IA L-1
carbaril
Geocoris
callosulus
ninfas
mortandad
Geocoris
callosulus
adultos
mortandad
mg PS L-1
Tagetes
minuta
Geocoris
callosulus
ninfas
mortandad
Geocoris
callosulus
adultos
mortandad
Control 0a 0a Control 0a 0a
531,25 20b 20b 12500 0a 20b
1062,5 40bc 20bc 25000 20b 20b
2125 60c 40c 50000 40bc 40bc
4250 100d 60cd 100000 40bc 40bc
8500 100d 80d 200000 60c 60c
CL50 1616 1969 146260 144562
CL50 inferior 1174 1330 74942 82076
CL50 superior 2316 3107 ND 695463
X2 436 439 117,5 83,4
p 0,0001 0,0001 0,0001 0,0001
r2 0,52 0,51 0,17 0,12
2
PS = peso seco. IA = Ingrediente activo. CL = Concentración letal media. CE = Concentración efectiva media. X = Valor de la prueba de Chi-
50 50
2
cuadrado. p = signicancia. r = coeciente de determinación de la ecuación de regresión. Letras iguales en una misma columna indican que los
promedios son estadísticamente iguales según la prueba de tukey (P>0,05).
La Tabla 4 muestra el efecto del carbaril sobre la
mortandad de adultos a 48h de exposición y de no
emergencia de adultos (%) a 144h de exposición de
T. pretiosum, T. exiguum y T. pintoi. El carbaril
mostró un mayor efecto sobre la mortandad de
adultos de T. pintoi y de no emergencia de adultos
de T. pretiosum.
La Tabla 5 muestra el efecto de T. minuta sobre la
mortandad de adultos a 48h de exposición y de no
emergencia de adultos (%) a 144h de exposición de
T. pretiosum, T. exiguum y T. pintoi. T. minuta
mostró un mayor efecto sobre la mortandad de
adultos de T. exiguum y de no emergencia de
adultos de T. pintoi.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
92
Iannacone et al.
La Tabla 6 nos señala los valores del Cociente
Comparativo (CC) de la toxicidad de T. minuta y
del carbaril sobre seis entomófagos de importancia
en control biológico. Los tres valores más altos del
CC fueron para C. asoralis para la mortandad
larvaria y no eclosión de huevos, y para mortandad
de las ninfas de G. callosulus.
Tabla 5. Toxicidad de Tagetes minuta sobre la mortandad de adultos (%) a 48h de exposición y de no emergencia de
adultos (%) a 144h de exposición en Trichogramma pretiosum, Trichogramma exiguum y Trichogramma pintoi.
mg PS L-1
Tagetes minuta
T. pretiosum
adulto
T. exiguum
adulto
T. pintoi
adulto
T. pretiosum
no emergidos
T. exiguum
no emergidos
T. pintoi
no emergidos
Control 0a 0a 0a 0a 0a 0a
6250 0a 0a 20b 0a 1,8a 8,9a
12500 0a 0a 25b 6,1ab 10,7ab 20,9b
25000 0a 0a 25b 15,3b 23,5b 29,6b
50000 0a 0a 30bc 18,4b 36,2bc 36,4bc
100000 11,1a 0a 35c 35,7c 28,6b 38,1bc
200000 33,3b 20b 40c 45,9c 46,4c 50,2c
CL(E)50 228255 214823 229052 185710 186080 179470
CL(E)50 inferior 207725 199999 122634 156210 163540 138520
CL(E)50 superior 257094 ND ND 215210 208630 220430
X2 121 81,5 28,6 145 139 152
p 0,0001 0,0001 0,0001 0,001 0,001 0,001
r2 0,51 0,11 0,04 0,58 0,89 0,84
2
PS = peso seco. IA = Ingrediente activo. CL = Concentración letal media. CE = Concentración efectiva media. X = Valor de la prueba de Chi-
50 50
2
cuadrado. p = signicancia. r = coeciente de determinación de la ecuación de regresión. Letras iguales en una misma columna indican que los
promedios son estadísticamente iguales según la prueba de tukey (P>0,05).
Tabla 6. Cociente comparativo de la toxicidad de Tagetes minuta y del carbaril sobre seis entomófagos de
importancia en control biológico. CC= Cociente comparativo = CL(E) Tagetes minuta/ CL(E) carbaril.
50 50
Entomófago Estado de desarrollo Parámetro CC
Chrysoperla asoralis
Larva
Mortandad
324,1
Chrysoperla asoralis
Huevo no eclosión 88,75
Orius insidiosus
Ninfa Mortandad 8,99
Orius insidiosus
Adulto Mortandad 10,85
Geocoris callosulus
Ninfa Mortandad 90,50
Geocoris callosulus
Adulto Mortandad 73,41
Trichogramma
pretiosum
Adulto Mortandad 27,28
Trichogramma
pretiosum
Huevo no emergencia 47,83
Trichogramma exiguum
Adulto Mortandad 32,14
Trichogramma exiguum
Huevo no emergencia 45,56
Trichogramma pintoi
Adulto Mortandad 67,72
Trichogramma pintoi Huevo no emergencia 25,99
Se observó una mayor sensibilidad al carbaril en la
mortandad larvaria y en la no eclosión de huevos de
C. asoralis, y en la mortandad de ninfas de primer
instar y en adultos de O. insidiosus (Tablas 1 al 5).
En cambio para T. minuta, se vio una mayor
mortandad de ninfas de primer instar y en adultos
de O. insidiosus, y en la no eclosión de huevos de C.
asoralis (Tablas 1 al 5).
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
93
mortandad, respectivamente. Para el parasitoide
Aphytis melinus DeBach, 1959, se observó a la
dosis de uso y a 1/100 de la dosis de uso del
carbaril, 100% y 0% de mortandad. Estos últimos
resultados corroboran lo encontrado en esta
investigación que los entomófagos depredadores
son más sensibles que los parasitoides al carbaril.
En el abejorro polinizador Bombus terrestris
Linnaeus, 1758 se ha observado que el carbaril en
productos formulados ocasiona altas mortandades
en el ensayo de toxicidad oral aguda, pero no fue
significativo en la mortandad para el ensayo de
contacto agudo (Marletto et al., 2003). Lima et al.
(2010) encontraron un aumento en los efectos
deletéreos del carbaril sobre la lombriz de tierra
Eisenia andrei Bouché, 1972 (Oligochaeta).
Yasmin & D'Souza (2010) han encontrado efectos
en la reproducción de Eisenia fetida (Savigny,
1826). En contraste al presente estudio que mostró
alta toxicidad del carbaril a diferentes entomófagos
del control biológico; en las larvas y en las obreras
del polinizador Apis mellifera Linnaeus, 1758 se ha
observado un bajo riesgo por acción del carbaril
(Sánchez-Bayo & Goka, 2014).
Tagetes minuta ocasionó una mayor mortandad de
ninfas de primer instar y en adultos de O.
insidiosus, y en la no eclosión de huevos de C.
asoralis. Los resultados en estos tres entomófagos
evidencian una mayor toxicidad de T. minuta a los
depredadores que a los parasitoides. A la fecha, no
se tiene información publicada sobre le efecto
tóxico de T. minuta sobre organismos no objetivos
del control de plagas. Desde punto de vista
fitoquímico, T. minuta es rica en metabolitos
secundarios, incluyendo monoterpenos,
sesquiterpeno, flavonoides y compuestos
tiofenoles responsables de la bioactividad
mostrada sobre diferentes organismos (Lovatto et
al., 2013).
Se tienen trabajos sobre el efecto de los aceites
esenciales de T. minuta en el gorgojo Sitophilus
zeamais, atribuyendo sus efectos tóxicos a las
cetonas como la cis-B-Ocimene y a la (E)-Ocimene
que son sus principales constituyentes (Iannacone
et al., 2008; Herrera et al., 2014). Posiblemente
estos mismos compuestos tengan efecto sobre O.
insidiosus, y C. asoralis. Efectos de toxicidad de
los extractos T. minuta y Tagetes spp. se han
realizado sobre las especies de pulgones Aphis
Toxic effect of Tagetes minuta
Se observó en general que el carbaril mostró una
mayor toxicidad sobre los seis entomófagos de
importancia en el control biológico en
comparación al insecticida botánico T. minuta.
Grdiša & Gršić (2013) señalan que los insecticidas
botánicos como T. minuta presentan una rápida
degradación a la luz solar, carencia de persistencia,
selectividad a organismos no destinatarios,
carencia de bioacumulación en el ambiente, y
modos de acción alternativos por los diferentes
metabolitos secundarios (Sarkar & Kshirsagar,
2014; Arnason et al., 2016; Pavela, 2016). Sin
embargo, no son ampliamente usados como
agentes de control de plagas, pero son reconocidos
por los productores de cultivos orgánicos en los
países industrializados, y pueden jugar un rol
importante la protección postcosecha de cultivos
alimenticios en los países en desarrollo (El-Wakeil,
2013). Por ende, es concordante que el insecticida
botánico T. minuta presentó valores según los CC
entre 8,99 a 324,1 veces menos sensible al carbaril.
T. minuta sigue siendo una opción en la protección
de cultivos y en el manejo de plagas agrícolas
insectiles (Grdiša & Gršić, 2013).
El carbaril resultó ser más tóxico en la mortandad
larvaria y en la no eclosión de huevos de C.
asoralis, y en la mortandad de ninfas de primer
instar y en adultos de O. insidiosus. Los resultados
en estos entomófagos evidencian una mayor
toxicidad del carbaril a los depredadores que a los
parasitoides. El carbaril es un potente plaguicida y
es conocido por ser una toxina nerviosa y por
presentar un mecanismo de acción sobre la AChE
(Acetilcolinesterasa) (Boran et al., 2007; Singh et
al., 2010).
Michaud & Grant (2003) han encontrado una alta
toxicidad al carbaril sobre varias especies de
controladores biológicos depredadores como los
coccinélidos Curinus coeruleus Mulsant, 1850,
Cycloneda sanguínea (Linnaeus, 1763), Harmonia
axyridis (Pallas, 1772), Olla v-nigrum (Mulsant,
1866) y sobre el neuróptero Chrysoperla rufilabris
(Burmeister, 1839) inclusive a 1/100 de la dosis de
uso de este insecticida en el cultivo de cítricos. En
el caso del segundo instar ninfal del depredador O.
insidiosus se observó a la dosis de uso y a 1/100 de
la dosis de uso del carbaril, 95,6% y 28,6% de
DISCUSIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
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Iannacone et al.
gossypii Glover, 1877, Brevicoryne brassicae
(Linnaeus, 1758), Hyperomyzus lactucae
(Linnaeus, 1758) y Macrosiphum euphorbiae
(Thomas, 1878) (Russo et al., 2005; Lovatto et al.,
2013; Solis-Aguilar et al., 2015). Murga-Gutiérrez
et al. (2012) señalan que el follaje de T. minuta
adicionado como enmienda orgánica al suelo de
cultivo de Capsicum annuum Linnaeus disminuye
la nodulación radicular por Meloidogyne incognita
(Kofoid & White, 1919) Chitwood, 1949,
sugieriendo un uso potencial en el control de este
nematodo.
Lovatto et al. (2013) argumentan que las
investigaciones han demostrado que hay
variaciones en la composición química de T.
minuta, de acuerdo con el lugar de colección de la
planta, fase fenológica, diferentes partes de la
planta, y quimiobiotipos de la especie, por lo que la
bioactividad de T. minuta es de acuerdo a las
particularidades ambientales de cada región.
Se requieren realizar ensayos ecotoxicológicos con
carbaril y T. minuta en escarabajos controladores
de la familia Coccinellidae. También se deben
efectuar ensayos ecotoxicológicos con carbaril y T.
minuta en polinizadores de la familia Apidae. Es
importante llevar a cabo bioensayos con carbaril y
T. minuta en dípteros de la familia Syrphidae.
El carbaril mostró un mayor efecto tóxico en los
seis entomófagos que T. minuta. Se observó una
mayor sensibilidad al carbaril en la mortandad
larvaria y en la no eclosión de huevos de C.
asoralis, y en la mortandad de ninfas de primer
instar y en adultos de O. insidiosus. Para T. minuta,
se vio una mayor mortandad de ninfas de primer
instar y en adultos de O. insidiosus, y en la no
eclosión de huevos de C. asoralis. Los seis
entomófagos evidencian una mayor toxicidad del
carbaril y de T. minuta a los depredadores que a los
parasitoides. El presente trabajo constituye la
primera investigación que evalua el efecto tóxico
agudo y crónico de T. minuta “Huacatay”
(Asteraceae) y carbaril sobre seis entomófagos de
importancia en control biológico en el Perú: C.
asoralis, O. insidiosus, G. callosulus, T. pretiosum,
T. exiguum y T. pintoi.
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Received February 26, 2017.
Accepted March 18, 2017.