The Biologist (Lima), 2017, 15(1), jan-jun: 65-84.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
BENTHIC MACROINVERTEBRATES FOR ASSESSING WATER QUALITY OF THE HIGH RIVER
BASIN OF THE HUALLAGA RIVER, PERU
MACROINVERTEBRADOS BENTÓNICOS PARA EVALUAR LA CALIDAD DE LAS AGUAS DE
LA CUENCA ALTA DEL RÍO HUALLAGA, PERÚ
1 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM).
Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
2 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
1 1,2 1 1
José Alomía ; José Alberto Iannacone ; Lorena Alvariño & Karen Ventura
ABSTRACT
Keywords: water quality – biotic indexes – benthic macroinvertebrates – monitoring – Peru
Benthic macroinvertebrates (BMI) were used to evaluate the water quality of the upper basin of the Huallaga River
from the center of La Quinua in Cerro de Pasco (3655 masl) to the city of Huánuco, Peru (1886 masl). Twelve
sampling stations were established and evaluated in dry and rainy seasons, physicochemical parameters of water,
BMI and riverbank quality using the QBR-And index (Andean riparian vegetation quality index). In relation to the
benthic macroinvertebrates, 30 taxa were recorded, with the Chironomidae and Baetidae families being the most
abundant. When applying the biological indexes: ABI (Andean biotic index), BMWP/COL ("Biological Monitoring
Working Party") and EPT (Ephemeroptera - Plecoptera - Trichoptera), it was determined that the stations of the main
channel encounter some degree of disturbance, and on the other hand, the tributaries are of good biological quality.
The QBR-And was applied, being that most of the stations present an intermediate shore quality.
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
65
RESUMEN
Palabras clave: calidad de agua – índices bióticos – macroinvertebrados bentónicos – monitoreo – Perú
Los macroinvertebrados bentónicos (MIB) se usaron para evaluar la calidad de las aguas de la cuenca alta del río
Huallaga desde el centro poblado de La Quinua en Cerro de Pasco ubicada (3655 msnm) hasta la ciudad de Huánuco,
Perú (1886 msnm). Se establecieron 12 estaciones de muestreo y se evaluaron en temporada seca y lluviosa,
parámetros fisicoquímicos del agua, MIB y la calidad de la ribera empleando el índice QBR-And (Índice de calidad
de la vegetación de ribera andina). Con relación a los macroinvertebrados bentónicos se registraron 30 taxas, siendo
las familias Chironomidae y Baetidae las más abundantes. Al aplicar los índices biológicos: ABI (Índice biótico
andino), BMWP/COL (“Biological Monitoring Working Party”) y EPT (Ephemeroptera - Plecoptera - Trichoptera),
se determinó que las estaciones del cauce principal se encuentran con cierto grado de perturbación; en cambio los
tributarios presentan una buena calidad biológica. Se aplicó el QBR-And, encontrándose que la mayoría de las
estaciones presentan una calidad de ribera intermedia.
The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
66
La ONU (1992) advierte que la rapidez del
crecimiento de la población urbana y de la
industrialización está sometiendo a una gran
presión a los ecosistemas acuáticos que se ven
perturbados y amenazados. Muchos de esos
problemas han surgido debido a un modelo de
desarrollo que destruye el medio ambiente y no
protege a los recursos hídricos superficiales y
subterráneos. La ley general del ambiente del Perú
(CRP, 2005) señala que el estado protege los
ecosistemas de montaña, a los que considera
cosistemas frágiles. Acosta et al. (2009) indican
que las escasas leyes de saneamiento y la
promulgación de leyes de calidad del agua
demasiado tolerantes a los niveles permisibles de
contaminantes orgánicos e inorgánicos, han tenido
poco éxito en detener y disminuir el deterioro
acuático existente (PCM, 2009).
Los ríos corresponden a uno de los tipos de
ecosistemas más afectados por las actividades
humanas (Naiman & Turner, 2000), debido a que
éstos han sido siempre empleados por el hombre
como fuente de recursos y como vía para la
eliminación de residuos, lo cual ha producido una
degradación hisrica de estos ecosistemas
(Alonso & Camargo, 2005; Torralba & Ocharan,
2007).
La evaluación biológica puede estar basada en los
macroinvertebrados bentónicos (MIB) como
bioindicadores de la contaminación (Paredes et al.,
2007; Ríos-Touma et al., 2011; Guimaraes Souto et
al., 2011; Iannacone et al., 2013; Rios-Touma et
al., 2014; Custodio & Chanamé, 2016), los cuales
nos brindan la información de las perturbaciones
que se generan y afectan a los ecosistemas
acuáticos (Alba-Tercedor, 1996; Segnini, 2003;
Gamboa et al., 2008). Los MIB permiten realizar
un análisis rápido que refleja la situación del
ecosistema acuático e informa sobre las
alteraciones, integrando los datos químicos, físicos
y biológicos (Oscoz et al., 2006; Rosales &
Sánchez, 2013; Rios-Touma et al., 2014). Estos
artrópodos muestran una total eficacia en la
detección de puntos de alteración y cartografía de
la calidad del agua, y además que su muestreo no
requiere de equipos costosos (Alba-Tercedor,
1996; Salcedo- Gustavson et al., 2013).
La evaluación de la calidad de los sistemas lóticos y
lenticos empleando MIB como bioindicadores en
el Perú data de los últimos veinte años. Acosta
(2001) hizo una comparación en la distribución
espacial de los MIB en la orilla y en el medio del
cauce en la quebrada Cantón, tributario del río
Rímac, Lima, Perú. Acosta et al. (2001) evaluaron
la biodiversidad de MIB en la parte nororiental de
la cordillera de Vilcabamba, Perú. Huamán et al.
(2002) estudiaron la estructura comunitaria de los
MIB en la laguna de Paca, Junín, Perú. Iannacone et
al. (2003) analizaron la biodiversidad y similaridad
de los MIB de las lagunas de Puerto Viejo, Lima,
Perú. Paredes et al. (2004) usaron a los MIB como
bioindicadores de la calidad del agua en los ríos
Wuawuas y Amojú, Amazonas y Cajamarca,
respectivamente, empleando el índice BMWP'
(“Biological Monitoring Working Party”). Paredes
et al. (2005) evaluaron a los MIB para determinar la
calidad de las aguas desde la bocatoma de
SEDAPAL (Servicio de Agua Potable y
Alcantarillado de Lima), La Atarjea hacia la parte
inferior del río Rímac, El Agustino, Lima, Perú.
Arana (2008) estudio a los MIB como indicadores
biológicos tanto en época seca como lluviosa en
tres secciones altitudinales del río Santa Eulalia, el
cual es el principal tributario del río Rímac, Lima,
Perú. Acosta et al. (2009) proponen un protocolo
para evaluar la calidad ecológica, adaptado para
ríos altoandinos, proponiendo un nuevo índice
biológico denominado Índice Biológico Andino
“Andean biotic index” (ABI), el cual es una
adaptación del BMWP/Col ((Biological
Monitoring Working Party de Colombia).
Además proponen el Índice de Calidad de Ribera
(QBR) (Munné et al., 2003) al cual lo denomina
Índice de calidad de la vegetación de ribera andina
(QBR-And). Estos índices fueron probados en los
ríos Cañete y Guayllabamba ubicados en Perú y
Ecuador, respectivamente. Vizcardo (2009)
empleó a la comunidad de MIB como
bioindicadores de la calidad ambiental en los
humedales de Ventanilla, Callao, Perú. Alván et al.
(2012) determinaron la riqueza y abundancia de las
comunidades de macroinvertebrados bentónicos
de la Laguna de Quistococha (Loreto, Perú). Trama
& Mejía (2013) evaluaron los MIB en el cultivo de
arroz, Piura, Perú.
El río Huallaga es el afluente más importante del
río Marañon, y atraviesa los departamentos de
INTRODUCCIÓN
Alomia et al.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
67
Pasco, Huánuco, San Martín y Loreto, Perú (Mejía,
1986). La cuenca alta del río Huallaga está
ampliamente poblada y en ella se realizan diversas
actividades socioeconómicas. Las aguas del río
Huallaga en su cuenca alta y en las aproximaciones
a la ciudad de Huánuco han sido caracterizadas por
diversos autores. Mallma (1990) estudio las
fuentes de contaminación y las relacionó con las
variables fisicoquímicas y la comunidad
planctónica. AII (1997) hizo una evaluación
ambiental y territorial en la cuenca alta del río
Huallaga. Villanueva (1998) realizó un estudio
hidrológico de la cuenca del río Huallaga en el
tramo de la ciudad de San Rafael hasta la ciudad de
Huánuco. Ayala et al. (2003) determinaron la
contaminación producida por los residuos vertidos
a las aguas del río Huallaga, además de hacer un
estudio microbiológico de las aguas y relacionarlo
con los problemas de salud de los pobladores
ribereños. Sin embargo, no se ha realizado un
estudio para determinar la calidad biológica de sus
aguas empleando MIB en las aguas de la cuenca
alta del río Huallaga, Perú.
El objetivo principal de la presente investigación
fue emplear a los macroinvertebrados bentónicos
(MIB) para evaluar la calidad de las aguas de la
cuenca alta del río Huallaga, Perú.
Área de estudio
La cuenca alta de río Huallaga, Pasco, Huánuco,
Perú se localiza entre 10º 40'-10º 00' LS y 76º 20'-
76º 00' LO. Durante el mes de agosto del 2010
(temporada seca) y el mes de marzo del 2011
(temporada lluviosa) se evaluaron las aguas de la
cuenca alta del río Huallaga desde el centro
poblado de La Quinua en Cerro de Pasco ubicada a
unos 3655 msnm hasta la ciudad de Huánuco
ubicado a unos 1886 msnm, Perú. Se evaluaron
aproximadamente unos 67 km del cauce del río en
donde se establecieron 12 Estaciones de muestro
(E) ubicadas en el mismo cauce (CP) y en los
principales tributarios (PT).
Estaciones de muestreo (E)
E : en el anexo de La Quinua (3655 msnm), en la
1
zona de vida bosque muy húmedo montano
tropical (bmh-MT) (8826622N – 370971E), en la
naciente del río Huallaga, cercana a la confluencia
del río Panamarca y la Quebrada Pucayacu. La
ribera se caracteriza por la presencia de Polylepis
(Rosaceae) y de Baccharis (Asteraceae). CP.
E : en el distrito de Cajamarquilla (3352 msnm), en
2
la zona de vida de bosque muy húmedo montano
tropical (bmh-MT) (8836190N 370850E),
pasando el asentamiento minero de la minera
MILPO en Chicrin. Es una zona de relaves mineros
en el mismo río Huallaga. La ribera se caracteriza
por la presencia de Eucalyptus. CP.
E : a la entrada del anexo de Malauchaca (3347
3
msnm), en la zona de vida bosque muy húmedo
montano tropical (bmh-MT) (8836521N
370900E), pasando la confluencia del tributario
río Ticlayan, en el mismo río Huallaga. La ribera se
caracteriza por la presencia de Baccharis. CP.
E : a la entrada del distrito de Huariaca (2988
4
msnm), en la zona de vida bosque húmedo
montano tropical (bh-MT) (8843610N 371192E)
dentro del recreo Catalina Huanca, en el río
Pucurhuay, el cual es un tributario del río Huallaga.
La ribera se caracteriza por la presencia de Alnus
acuminata Kunth “aliso” (Betulaceae). PT.
E : a la entrada del anexo de Salcachupan (2895
5
msnm), en la zona de vida bosque seco montano
bajo tropical (bs-MBT) (8826622N 367853E),
pasando la ciudad de Huariaca. La ribera se
caracteriza por las plantaciones de eucalipto. CP.
E : dentro del anexo de Salcachupan (2905 msnm),
6
en la zona de vida bosque seco montano bajo
tropical (bs-MBT) (8851380N 367650E), en el
cauce río Tingo, el cual es un tributario del río
Huallaga. La ribera se caracteriza por la
abundancia de plantaciones de eucalipto. PT.
E : pasa por la ciudad del distrito de San Rafael
7
(2451 msnm), en la zona de vida estepa espinosa
montano bajo tropical (ee-MBT) (8868708N
373155E), antes de llegar a la confluencia del río
Huallaga con el río Blanco, en el mismo río
Huallaga. La ribera se caracteriza por ser de tipo
rocosa y de escasa presencia de vegetación
ribereña. CP.
E : a la entrada de la ciudad de Ambo (2110 msnm),
8
MATERIALES Y MÉTODOS
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
68
en la zona de vida estepa espinosa montano bajo
tropical (ee-MBT) (8879671N 368728E), en el
mismo río Huallaga. La ribera se caracteriza por ser
de tipo rocosa, pero con abundante vegetación
ribereña especialmente de pajonales. CP.
E : en la ciudad de Ambo (2105 msnm), en la zona
9
de vida estepa espinosa montano bajo tropical (ee-
MBT) (8880240N – 367632E), en el cauce del río
Huertas. La ribera se caracteriza por ser de tipo
rocosa con plantaciones de Schinus molle L.
(Anacardiaceae), Caesalpinia spinosa (Molina)
Kuntze (Fabaceae) y eucalipto. PT.
E : en el anexo de Hunguymaray (2030 msnm), en
10
la zona de vida monte espinoso premontano
tropical (mte-PT) (8890762N 364684E) y pasa
por la ciudad de Tomayquichua y la confluencia del
río Huallaga y Huertas, en el mismo río cauce del
río Huallaga. La ribera se caracteriza por ser de tipo
rocosa y por encontrarse en una zona agrícola con
plantaciones de hortalizas y maíz. CP.
E : en el anexo de Yacutoma (1991 msnm), en la
11
zona de vida monte espinoso premontano tropical
(mte-PT) (8901441N 361143E), en el cauce del
río Higueras. La ribera del río se caracteriza por ser
de tipo rocosa con predominancia de Tessaria
integrifolia L.“Pájaro bobo” (Asteraceae), y
también se usa por los volqueteros como canteras
para arena y hormigón. La ribera se encuentra en
una zona agrícola con plantaciones maíz y frutales.
PT.
E : en el la ciudad de Huánuco (1886 msnm), en la
12
zona de vida monte espinoso premontano tropical
(mte-PT) (8902858N 364732E), en el cauce del
río del Huallaga, pasando la confluencia de este
mismo y el río Higueras. La ribera se caracteriza
por encontrarse en una zona urbana y por las
abundantes plantaciones de Salix Sauce”. CP.
Parámetros fisicoquímicos. La temperatura (°C) se
evaluó con un termómetro de mercurio. El pH
utili un potencmetro marca QINGDAO
modelo PH-009(III) (Fabricante: Qingdao Tlead
International Company, Hecho en Taiwan,
Precisión: ± 0,1). El oxígeno disuelto (OD)
-1
(mg·L ) utilizó un producto que mide el oxígeno
por colorimetría, Sera Sauerstoff-Test (O )
2
(Fabricante: Sera Gmbh, Hecho en Alemania,
-1 3 -1
Precisión: ± 1 mg·L ). El caudal (m ·s ) se midió a
través de la profundidad, ancho y velocidad de la
corriente. La transparencia (cm) utilizó el disco de
Secchi (APHA, 2012).
Macroinvertebrados bentónicos (MIB). En cada E1-
se colectaron tres submuestras de MIB
12
utilizando una trampa tipo Surber modificada por
Paredes et al. (2005) con malla de 250 µm. Se
siguió las consideraciones de Barbour et al. (1999).
Se tomó como una zona de muestreo una extensión
de 100 m del canal del río, dentro del cual se
escogieron lugares para colectar las tres
submuestras. Antes de colectar los MIB, se
completaron la medición de los parámetros
fisicoquímicos. Se sumergió la trampa en el río y se
2
removió con los pies o las manos 1 m de
sedimento. Las muestras colectadas fueron
transferidas a envases etiquetados con alcohol
etílico al 95%. Luego los MIB fueron identificados
utilizando las claves taxonómicas de Roldán
(1996), Huamantinco & Ortiz (2010), Posada &
Roldán (2003), Serrano & Zepeda (2010),
Menjívar (2010) y Gutiérrez (2010), en el
Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal
(LEBA) de la Facultad de Ciencias Naturales y
Matemática (FCCNM) de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (UNFV).
Índices de diversidad (Moreno, 2001). Se
emplearon cuatro índices: Shannon-Wiener (H'),
Equidad de Pielou (J'), Simpson (λ) y Berger-
Parker (d).
Índices bióticos
*Biological Monitoring Working Party
(BMWP/Col) (Roldán & Ramírez, 2008). Método
simple, económico y rápido que evaluó la calidad
del agua usando MIB como bioindicadores. Este
método sólo necesita identificar hasta el nivel de
f a m i l i a c o n d a t o s c u a l i t a t i v o s
(presencia/ausencia). El puntaje asignado a cada
familia varía de 1 al 10, de acuerdo con la tolerancia
a la contaminación orgánica (Zúñiga de Cardozo et
al., 1997). Se clasifica en cinco categorías: (1)
buena (BMWP/Col > 101, aguas muy limpias, no
contaminadas o poco alteradas), (2) aceptable
(BMWP/Col entre 61-100, aguas ligeramente
contaminadas), (3) dudosa (BMWP/Col entre 36-
60, aguas moderadamente contaminadas), (4)
crítica (BMWP/Col entre 16-35, aguas muy
contaminadas) y (5) muy crítica (BMWP/Col <15,
aguas fuertemente contaminadas).
Alomia et al.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
69
*Biótico Andino (ABI) (Acosta et al., 2001). Este
método evalúa la calidad biológica de los ríos
altoandinos empleando MIB. Valores de tolerancia
son asignados a cada familia debido a la
contaminación orgánica y finalmente se suman las
puntuaciones de todas las familias presentes en el
sitio (Alba-Tercedor & nchez, 1988). Se
clasifica en cinco categorías: (1) muy bueno (ABI >
74), (2) bueno (ABI entre 45-74), (3) moderado
(ABI entre 27-44), (4) malo (ABI entre 11-26) y (5)
pésimo (ABI < 11).
*Ephemeroptera - Plecoptera - Trichoptera (EPT)
(Carrera & Fierro, 2001). Este método usa los tres
grupos de MIB que son buenos indicadores de
calidad de agua debido a que son muy sensibles a
los contaminantes. Se evalúa la abundancia de
estos tres grupos frente a la abundancia total de
todos los MIB. Se clasifica en cuatro categorías: (1)
muy bueno (entre 75-100), (2) bueno (entre 50-74),
(3) regular (entre 25-49) y (4) mala (entre 0-24).
*Calidad de ribera andino (QBR-And) (Suárez et
al., 2002; Munné et al., 2003; Acosta et al., 2009;
Fernández et al., 2009; Kutschker et al., 2009). En
cada estación se colectó flora representativa
arbustiva y arbórea, para la aplicación in situ del
índice QBR-And (Índice de calidad de ribera
andino). El cálculo del QBR fue en ambos
márgenes del cauce del río. Se contó con un
observador que estuvo familiarizado con las
especies arbóreas y arbustivas del lugar. Se
diferenció el bosque ribereño del canal principal
del río, se reconocieron las zonas de inundaciones,
y se utilizaron indicadores como terrazas fluviales,
vegetación de ribera y evidencias de inundaciones.
Este método considera las principales formaciones
vegetales andinas y sus tipos de riberas como las de
tipo rocosa, páramos y punas, las riberas. Se
consideraron la heleófitas, más no las macrofitas
sumergidas. Se delimitó una zona de 100 m
longitudinales, aguas arriba del canal de ingreso.
Las muestras de flora fueron identificadas por
comparación en el Herbario “San Marcos” del
Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú. Este
índice QBR-And considera cuatro componentes:
(1) grado de la cobertura vegetal, (2) estructura de
la vegetación, (3) calidad de la cubierta vegetal y
(4) grado de naturalidad del canal fluvial. Cada una
de estas secciones o apartados se califica entre 0 y
25 puntos. Los valores del índice QBR oscilaron
entre 0 y 100 puntos (Fernández et al., 2009). Se
clasifica en cinco categorías: (1) vegetación de
ribera sin alteraciones. Calidad muy buena. Estado
natural (QRB 96), (2) vegetación ligeramente
perturbada. Calidad buena (QRB entre 76-95), (3)
inicio de alteración importante. Calidad intermedia
(QRB entre 51-75), (4) alteración fuerte. Mala
calidad (QRB entre 26-50) y (5) degradación
extrema. Calidad pésima (QRB entre 25).
Análisis estadísticos
Se aplicó la prueba t de Student para muestras
independientes para determinar si hay diferencias
significativas en los valores fisicoquímicos,
diversidad alfa y de índices bióticos entre la
temporada seca y lluviosa y entre el cauce principal
del río Huallaga y sus tributarios. Se elaboró un
análisis de componentes principales (ACP) para la
temporada seca y lluviosa por separado como un
criterio de ordenamiento y reducción de las
variables. Los estadígrafos se calcularon con el
programa estadístico SPSS versión 21,00. Se
elaboraron dendrogramas empleando el índice de
similaridad cuantitativo de Bray-Curtis con la
abundancia de los MIB en cada una de las E en
temporada seca y lluviosa con el programa
estadístico Paleontological Software Package for
Education and Data Analysis (PAST), versión 2.4.
Parámetros fisicoquímicos
En la tabla 1, se observa que la temperatura del
agua va aumentando con la disminución de la
altitud, siendo más baja en las primeras estaciones
y más altas en las últimas. De acuerdo a los valores
de pH, las aguas son ligeramente alcalinas dentro
de un rango de 7,5 a 8,5. El OD fue menor, las aguas
más transparentes y más altos pH en temporada
seca que en lluviosa (Tabla 2). No se observaron
diferencias entre tres parámetros (Temperatura, pH
y OD) entre el cauce principal y los cuatro
tributarios (Tabla 3).
Macroinvertebrados bentónicos (MIB)
Se colectaron 30 taxas de MIB en temporada seca
y en la lluviosa (Tablas 4 y 5). Se observó que las
taxas más abundantes fueron Chironomidae,
Baetidae, Leptohyphidae y Hidropsychidae. La
clase insecta representa el 94% y 95% de la
RESULTADOS
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
70
abundancia total de los MIB en temporada seca y
lluviosa, respectivamente (Tablas 4 y 5). Las
familias de Ephemeroptera, Plecóptera y
Trichoptera (EPT) representan en abundancia el 42
% de la abundancia total de MIB en temporada
seca, mientras que en la temporada lluviosa su
abundancia aumenta a un 59 %.
Diversidad alfa
En la tabla 6 se observa que el índice para las
estaciones 1, 6, 9, 10 y 11 presentan una mayor
diversidad en la composición de MIB en ambas
temporadas, y solo la estación 4 presentó la mayor
diversidad en la temporada lluviosa. Las estaciones
2 y 3 presentaron taxas dominantes en ambas
Alomia et al.
Tabla 1. Parámetros sicoquímicos evaluados en cada una de las 12 estaciones (E) muestreadas en época seca
(agosto-2010) y en época lluviosa (marzo-2011) en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú. CV
=Coeciente de variación. OD = Oxígeno disuelto.
Época seca (agosto-2010)
Parámetros
1 2 3 4 5 6 7
8
9
10
11
12
Prom
CV (%)
Temperatura
10,2
8,5 9 9,5 10,1 11,2 12
13
12
15,5
17
16,9
12,1
25
pH 8,22
8,47
8,31
8,09 8,07 8,05 7,92
8,44
8,42
8,64
8,39
8,03
8,24
3
OD (mg L-1) 4 5 4 5 4 5 6
5
6
5
6
4
4,92
16
Transparencia (cm)
100
90
100 30 70 90 40
70
80
60
80
60
72,50
31
Caudal (m3·s-1)
3,2
3,4
4,8 2,8 7,4 5 17,5
19
18,5
42
7
49,5
15,01
100
Época lluviosa (marzo-2011)
Parámetros 1 2 3 4 5 6 7
8
9
10
11
12
Prom
CV (%)
Temperatura
10
11
11 12 13 13 13,5
14,5
16
17
16,9
17,5
13,7
25
pH 8,29
8,02
8,41
7,54 7,49 8,03 7,52
7,74
7,62
7,91
8,09
7,84
7,88
4
OD (mg L-1) 5 6 6 6 6 6 6
5,5
6
5
6
5,5
5,75
7
Transparencia (cm)
70
47
47 40 10 24 17
15
15
15
15
20
27,92
67
Caudal (m3·s-1)
9,9
11,5
15,6
12,2
23,5
10,8
35
43,2
43
90
15
121
35,89
198
Tabla 2. Comparación entre cuatro variables sicoquímicas, seis de diversidad y tres índices bióticos entre la
temporada seca y lluviosa, en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú. OD = Oxígeno disuelto. BMWP/Col
= Índice “Biological Monitoring Working Party” de Colombia. ABI = Índice Biológico Andino. EPT = Índice
Ephemeroptera - Plecoptera Trichoptera. t = Prueba de t de Student. Sig. = Signicancia. Valores en negrita indican
que son estadísticamente signicativos.
Variables
Temporada Prueba
seca lluviosa t sig.
Temperatura
(°C)
12,07±0,85 13,07
±0,71 1,45 0,16
pH
8,24 ±0,07 7,86 ± 0,09 3,44 0,002
OD (mg·L-1)
4,92±0,23 5,75± 0,12 3,25 0,04
Transparencia (cm)
72,5±6,41 27,91±5,39 5,32 0,000
Riqueza
10,58±0,95 9,25 ±0,75 1,10 0,28
Abundancia
384,95±47,68 277,50±41,98 1,68 0,10
Simpson (λ)
0,49±0,06 0,39±0,04 1,46 0,15
Shannon-Wienner
(H´)
1,16±0,12 1,26±0,10 0,93 0,36
Berger-Parker
(d)
0,64±0,05 0,54±0,04 1,65 0,11
Pielou (J´)
0,48±0,04 0,58±0,05 1,61 0,12
BMWP/Col
54,42±6,48 49,83±3,57 0,62 0,54
ABI
49,58±6,43 45±4,17 0,59 0,55
EPT 35,58±9,21 63,50±7,91 2,29 0,03
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
71
temporadas, y las estaciones 4, 5 y 12 solo en la
temporada seca de acuerdo a los índices λ y d. En la
mayoría de las estaciones, se observó una alta
abundancia de la familia Chironomidae y Baetidae
en la temporada seca y lluviosa. De acuerdo al
índice de Equidad de Pielou, se observó que la
estación 12 presentó una composición muy
homogénea en la abundancia de MIB en temporada
lluviosa, mientras que las estaciones 2 y 3,
presentaron una composición heterogénea en la
abundancia de MIB en ambas temporadas. Hay
diferencias significativas entre ambas temporadas
para EPT (Tabla 2) y para las variables Riqueza,
H´, ABI y BMWP/Col entre el cauce principal y los
tributarios, siendo en estos últimos más altos
(Tabla 3).
Diversidad beta
En la figura 1 se señala un dendrograma
cuantitativo en época seca en la cuenca alta del río
Huallaga, Perú. En las estaciones 2, 3 y 5, la
similaridad es cercana al 85%, las cuales son las
primeras estaciones perturbadas del cauce del río
Huallaga en la parte alta de nuestro estudio. Luego
las estaciones 1, 7 y 8 tienen una similaridad de
64%, estas estaciones son poco perturbadas y se
encuentran en el cauce del río Huallaga, después
las estaciones 9 y 11 presentan una similaridad de
65%. Estas estaciones se encuentran en los
tr ib u ta r io s : r í o H u er ta s e H i gu e ra s ,
respectivamente, los cuales se encuentran en la
parte baja de este estudio. Finalmente se resalta la
escasa similaridad de 21% de la estación 12 frente
a las demás estaciones. Esta estación es perturbada
y se encuentra en la ciudad de Huánuco. En la
figura 2 se señala un dendrograma cuantitativo en
época lluviosa en la cuenca alta del río Huallaga,
Perú. Las estaciones 11 y 12 presentan poca
similaridad de cerca al 32% frente a las demás
estaciones, ya que estas son las últimas estaciones
en este estudio.
Índices bióticos
*BMWP/Col
Las estaciones 2, 3, 5, 7 y 12 presentaron los
valores más bajos (Tabla 7). Se observa que en la
temporada seca predominan las estaciones de
calidad biológica aceptable y en la temporada
lluviosa las de calidad biológica dudosa. La
estación 12 presentó una calidad crítica en ambas
temporadas y las estaciones 2, 3 y 6 presentaron
una calidad biológica crítica solo en la temporada
Tabla 3. Comparación entre cuatro variables sicoquímicas, seis de diversidad y cuatro índices bióticos entre en
cauce principal (n=8) (E , E , E , E , E , E , E y E ) y los tributarios (n=4) (E , E , E y E ), en la cuenca alta del río
1 2 3 5 7 8 10 12 4 6 9 11
Huallaga, Perú. OD = Oxígeno disuelto. BMWP/Col = Índice “Biological Monitoring Working Party” de Colombia.
ABI = Índice Biológico Andino. EPT = Índice Ephemeroptera - Plecoptera Trichoptera. QBR-And = Índice de
calidad de la vegetación de ribera andina. t = Prueba de t de Student. Sig. = Signicancia. Valores en negrita indican
que son estadísticamente signicativos.
Variables Cauce Prueba
principal tributarios t sig.
Temperatura (°C)
12,6±0,70 13,45
±1,00 0,68 0,49
pH
8,06
±0,85 8,01
± 0,11 0,39 0,69
OD (mg·L-1)
5,12±0,19 5,75± 0,16 2,07 0,05
Transparencia (cm)
51,93±7,66 46,75±11,13 0,38 0,70
Riqueza
9,06±0,66 11,63
±1,05 2,14 0,04
Abundancia
328,18±37,68 343,50±67,80 1,68 0,10
Simpson (λ)
0,49±0,04 0,35±0,05 1,96 0,06
Shannon-Wienner (H´)
1,05±0,08 1,45±0,11 2,69 0,01
Berger-Parker (d)
0,63±0,04 0,50±0,05 1,79 0,08
Pielou (J´)
0,49±0,04 0,60±0,04 1,54 0,13
BMWP/Col
45,56±3,85 65,25±5,22 2,93 0,008
ABI
39,19±3,46 63,50±5,74 3,83 0,001
EPT
44,81±8,55 59,00±9,91 1,01 0,32
QBR-And 58,13±3,91 65,00±2,09 1,04 0,29
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
72
Alomia et al.
Tabla 4. Composición de MIB colectados en cada una de las 12 estaciones (E) muestreadas en época seca (agosto-
2010) en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú.
12
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
EPHEMEROPTERA
Baetidae 205 5 5 12 1 8 152 244 124 6 0 1 763
Leptohyphidae 0 0 0 1 1 32 7 30 213 57 249 2 592
Leptophebiidae 2 0 0 4 0 0 0 0 53 0 63 0 122
TRICHOPTERA
Glossosomatidae 0 0 0 1 0 2 0 3 12 4 2 0 24
Hydropsychidae 0 0 0 7 15 68 14 19 26 101 30 0 280
Hydrobiosidae 6 0 0 0 0 0 0 4 0 15 0 0 25
Hydroptilidae 0 0 0 2 0 0 0 1 48 21 5 0 77
Leptoceridae 0 0 0 1 0 2 2 11 21 0 0 0 37
Limnephilidae 5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5
PLECOPTERA
Gripopterygidae 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 4
Perlidae 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1
COLEOPTERA
Elmidae 22 0 0 6 0 4 0 0 27 1 4 0 64
DIPTERA
Blepharoceridae 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Ceratopogonidae 0 0 1 23 1 5 0 0 0 0 0 0 30
Chironomidae 136 238 203 334 210 217 92 35 173 420 66 50 2174
Empididae 3 1 0 1 0 0 0 0 0 0 2 0 7
Ephydridae 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 2
Psychodidae 0 0 0 0 0 5 2 1 0 0 0 0 8
Simuliidae 1 1 0 3 0 3 0 21 3 33 25 10 100
Syrphidae 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Tipulidae 0 0 0 0 1 10 0 0 0 0 0 0 11
NEUROPTERA
Corydalidae 0 0 0 0 0 0 0 1 3 0 0 0 4
CHELICERATA
Acari 0 0 0 17 0 12 0 0 0 0 0 0 29
CRUSTACEA
Amphipoda 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Cladocera 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
MOLUSCA
Physidae 1 0 1 1 4 0 0 8 2 3 0 111 131
Planorbidae 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
Pulmonata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
ANNELIDA
Oligochaeta 2 7 11 0 4 9 3 7 0 2 0 1 46
PLATEHELMINTOS
Tricladida 39 19 11 0 1 4 0 1 0 0 0 0 75
423 272 235 417 239 382 272 386 706 663 447 175 4617
Taxas
Estaciones
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
73
Tabla 5. Composición de MIB colectados en cada una de las 12 estaciones (E) muestreadas en época lluviosa
(marzo-2011) en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú.
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Taxas
Estaciones
EPHEMEROPTERA
Baetidae 177 30 70 86 192 36 64 291 115 86 5 0 1152
Leptohyphidae 0 0 0 21 134 114 38 41 46 178 17 12 601
Leptophebiidae 0 0 0 4 0 0 0 0 16 0 36 0 56
TRICHOPTERA
Glossosomatidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hydropsychidae 0 0 0 0 8 4 2 3 9 49 6 15 96
Hydrobiosidae 8 3 3 4 6 1 0 6 1 2 0 0 34
Hydroptilidae 4 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 5
Leptoceridae 0 0 0 0 0 0 1 8 4 6 1 9 29
Limnephilidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
PLECOPTERA
Gripopterygidae 0 0 0 4 0 1 0 0 0 0 0 0 5
Perlidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
COLEOPTERA
Elmidae 22 1 0 6 3 1 1 0 9 1 0 0 44
DIPTERA
Blepharoceridae 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1
Ceratopogonidae 0 0 0 15 1 0 0 1 2 0 0 0 19
Chironomidae 103 455 165 49 46 122 4 13 20 10 0 14 1001
Empididae 2 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 4
Ephydridae 0 0 1 0 0 0 0 2 0 0 0 0 3
Psychodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Simuliidae 4 1 2 1 0 0 7 2 10 95 1 0 123
Syrphidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tipulidae 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 2
NEUROPTERA
Corydalidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
CHELICERATA
Acari 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
CRUSTACEA
Amphipoda 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Cladocera 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
MOLLUSCA
Physidae 3 2 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7
Planorbidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Pulmonata 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
ANNELIDA
Oligochaeta 7 40 6 14 10 0 0 2 0 0 5 30 114
PLATEHELMINTOS
Tricladida 20 0 1 1 3 0 0 0 0 0 0 0 25
356 532 252 208 404 280 117 370 232 427 72 80 3330
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
lluviosa (Tabla 7). La temporada seca presentó una
mayor variación en sus valores que la lluviosa, pero
sin diferencias significativas (Tabla 2).
BMWP/Col presentó diferencias significativas
entre el cauce principal y los tributarios (Tabla 3).
*Biótico Andino (ABI)
De acuerdo al ABI se observa que las estaciones 2,
3, 5, 7 y 12 presentaron los valores bajos de este
índice en ambas temporadas (Tabla 7). La estación
4 presentó una calidad biológica de agua muy
buena en ambas temporadas y la estación 6 solo en
la temporada seca presentó un estado de calidad
biológica muy buena (Tabla 7). La estación 12, en
la ciudad de Huánuco presenta un estado de calidad
biológica mala en ambas temporadas, y las
estaciones 2, 3 presentan una calidad biológica
mala en temporada seca y en temporada lluviosa se
recuperan a calidad moderada (Tabla 7). En la
temporada seca hay una mayor variabilidad en los
valores de este índice en comparación a la
temporada lluviosa, resaltando que la estación 4 es
la única estación en la temporada lluviosa con un
alto valor en comparación de las demás estaciones
(Tabla 7). ABI presentó mayores valores en los
tributarios que en el cauce principal (Tabla 3).
*EPT
Se observó que este índice fue mayor en la
temporada lluviosa en todas las estaciones, siendo
mayor esta diferencia en las estaciones 3, 4, 5 y 12
(Tablas 2 y 7). En ambas temporadas en la estación
2 fue muy bajo el valor de este índice. Las
estaciones con calidad muy buena predominan en
la temporada lluviosa, mientras en la temporada
seca predominan las estaciones con calidad mala
(Tabla 7). La variabilidad en las temporada seca fue
un poco mayor que en la temporada lluviosa
(Tablas 2 y 7). EPT no presentó diferencias
significativas en los tributarios que en el cauce
principal (Tabla 3).
*QBR-and
La Tabla 7 muestra el estado de conservación de las
zonas ribereñas, expresadas en los valores
obtenidos al aplicar el índice QBR-and en cada una
de las estaciones. Los apartados: grado de cubierta
y estructura de la cubierta, aportaron menores
valores a la puntuación del QBR y la mayoría de las
estaciones presentaron una calidad intermedia
(Tabla 7). QBR-and no presentó diferencias
significativas en los tributarios y en el cauce
principal (Tabla 3).
Análisis de Componentes Principales (ACP)
En las figuras 3 y 4 para ambas temporadas, se
observó la relación entre las variables ABI y
BMWP/COL, EPT, H´, caudal y temperatura.
También una relación negativa entre caudal y
transparencia.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Alomia et al.
Tabla 6. Valores de cuatro índices de diversidad alfa obtenidos con los MIB (Macroinvertebrados bentónicos) en
cada una de las 12 estaciones (E) muestreadas en época seca y lluviosa en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga,
Perú.
E
Shannon-Wiener (H´)
Pielou (J´)
Simpson (λ)
Berger-Parker
(d)
seca
lluviosa
seca
lluviosa
seca
lluviosa
seca
lluviosa
1
1,33
1,45
0,54
0,57
0,35
0,33
0,48
0,49
2
0,53
0,56
0,27
0,29
0,77
0,74
0,87
0,85
3
0,59
0,93
0,31
0,41
0,75
0,51
0,86
0,65
4
0,92
1,76
0,34
0,67
0,64
0,24
0,80
0,41
5
0,56
1,30
0,24
0,56
0,77
0,35
0,87
0,47
6
1,52
1,13
0,56
0,54
0,36
0,37
0,56
0,43
7
1,06
1,13
0,55
0,58
0,43
0,41
0,55
0,54
8
1,41
0,85
0,53
0,36
0,42
0,63
0,63
0,78
9
1,88
1,58
0,73
0,69
0,19
0,30
0,30
0,49
10
1,25
1,45
0,53
0,70
0,43
0,27
0,63
0,42
11
1,38
1,44
0,60
0,69
0,36
0,32
0,55
0,50
12
0,92
1,51
0,51
0,94
0,48
0,24
0,63
0,37
74
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
75
Tabla 7. Valores de cuatro índices bióticos: BMWP/Col, ABI, EPT obtenidos con los MIB y QRB-And en cada una
de las 12 estaciones (E) muestreadas en época seca y lluviosa en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú.
BMWP/Col = Índice “Biological Monitoring Working Party” de Colombia. ABI = Índice Biológico Andino. EPT =
Índice Ephemeroptera - Plecoptera Trichoptera. QBR-And = Índice de calidad de la vegetación de ribera andina.
E BMWP/Col ABI EPT QBR-And
seca lluviosa seca lluviosa seca lluviosa
1 55 54 56 47 52 53 85
2 29 41 22 28 2 6 45
3 28 41 22 40 2 29 60
4 78 69 84 78 8 58 70
5 40 52 38 46 7 84 50
6 76 42 75 45 29 56 60
7 32 45 30 36 64 90 65
8 79 62 64 56 81 94 75
9 87 66 72 58 71 82 55
10 64 54 53 44 31 75 50
11 57 47 57 39 78 90 75
12 28 25 22 23 2 45 35
0 1.6 3.2 4.8 6.4 8 9.6 11.2 12.8
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1
Similaridad
12
10
5
2
3
6
4
9
11
7
1
8
Figura 1. Dendrograma cuantitativo según su composición de MIB empleando índice de Bray-Curtis entre las 12 estaciones (E)
muestreadas en época seca en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú.
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Alomia et al.
76
0 1.6 3.2 4.8 6.4 8 9.6 11.2 12.8
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1
Similaridad
11
12
3
1
6
4
7
9
5
8
10
2
Figura 2. Dendrograma cuantitativo según su composición de MIB empleando índice de Bray-Curtis entre las 12 estaciones (E)
muestreadas en época lluviosa en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú.
Figura 3. Distribución y asociación de las variables estudiadas según ACP (Análisis de Componentes Principales) obtenidos en
época seca (Agosto-2010) en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú. OD = Oxígeno disuelto. BMWP/Col = Índice
“Biological Monitoring Working Party” de Colombia. ABI = Índice Biológico Andino. EPT = Índice Ephemeroptera - Plecoptera
Trichoptera. QBR-And = Índice de calidad de la vegetación de ribera andina.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
77
Figura 4. Distribución y asociación de las variables estudiadas según ACP (Análisis de Componentes Principales) obtenidos en
época lluviosa (marzo-2011) en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga, Perú. OD = Oxígeno disuelto. BMWP/Col = Índice
“Biological Monitoring Working Party” de Colombia. ABI = Índice Biológico Andino. EPT = Índice Ephemeroptera - Plecoptera
Trichoptera. QBR-And = Índice de calidad de la vegetación de ribera andina.
es la piedra caliza (Baird, 2001). Se han
encontrado diferencias significativas en el pH,
siendo el pH mayor en temporada seca que en la
lluviosa. Esto se podría deber al efecto de dilución
en la época lluviosa (Molina et al., 2008).
Los estándares nacionales de calidad de agua
(MINAN, 2015) categorizan al agua según el uso
que se va a dar. Para los fines de este estudio, las
aguas de la cuenca alta del río Huallaga, entrarían
en la categoría IV destinadas a la conservación del
ambiente acuático. Todas las estaciones cumplen
con los estándares nacionales para las variables
fisicoquímicas estudiadas, a excepción de el
oxígeno disuelto en donde las estaciones 1, 3, 5 y
-1
12 que presentan valores bajos de OD (4 mg·L ) en
la temporada seca. Se encontraron diferencias
significativas en el OD en ambas temporadas. Esto
se podría deber a que el caudal se reduce en
temporada seca a causa de las escasas lluvias, con
lo cual, aumentan las concentraciones de las
descargar de los ríos, principalmente de materia
orgánica, cerca a las comunidades, estando las
estaciones 1, 3, 5 y 12 cercanas a las poblaciones de
las ciudades de La Quinua, Cajamarquilla,
DISCUSIÓN
La temperatura en el agua en los trópicos depende
de la altura sobre el nivel del mar (Guerrero et al.,
2003). Esto se observó en el presente estudio
debido a que la temperatura incrementa conforme
disminuye la altitud. Además no se encontraron
diferencias significativas en las temperaturas entre
ambas temporadas. Esta relativa poca variabilidad
de la temperatura entre temporadas en los ríos
altoandinos ya ha sido registrada previamente
(Acosta, 2001; Molina et al., 2008).
El pH en las aguas de la cuenca alta del río Huallaga
es ligeramente alcalino, en el rango de 7,5 a 8,5.
Esto se podría deber a que de acuerdo al plano
geológico para la cuenca alta del río Huallaga
elaborado por Berrospi (1975) señala la presencia
de calizas con intercalaciones de lutitas en la
composición litológica del lecho del río, la
susceptibilidad del agua natural a volverse ácida
está determinada en gran medida por su capacidad
amortiguadora, por el bicarbonato disuelto. La
fuente natural de ion bicarbonato más importante
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Alomia et al.
78
Huariaca y Huánuco. Por lo tanto el incremento de
la materia orgánica produce una proliferación de
los microorganismos encargados de su
descomposición. Lo que genera, entre otros
efectos, una reducción de la concentración de
oxígeno disuelto en el agua (Alonso & Camargo,
2005).
La transparencia mide indirectamente la capacidad
de la luz solar en penetrar en el cuerpo de agua. Sus
efectos más importantes son el calentamiento y la
fotosíntesis, los cuales se reducen por los sólidos
disueltos y en suspensión que son transportados
por la corriente (Roldán & Ramírez, 2008). En el
presente estudio se determinó que existen
diferencias significativas entre temporadas para la
transparencia, siendo en la temporada lluviosa
menor la transparencia. Esto se debería a que en la
temporada lluviosa, las escorrentías son muy
frecuentes, acarreando consigo sólidos que
enturbian el agua.
Es conocida la representatividad en la composición
de MIB de las familias Baetidae y Chironomidae en
los ríos altoandinos (Acosta, 2001; Arana, 2008;
Molina et al., 2008; Acosta, 2009; Moya et al.,
2009). Los chironomidos fueron el grupo más
abundante llegando en temporada seca a una
abundancia del 47% del total de MIB, siendo los
responsables que en las estaciones 2 y 3 presenten
altos valores del índice de dominancia Simpson y
las estaciones 4 y 5 solo en la temporada seca.
La mayor abundancia de los chironómidos se debe
a que son sumamente tolerantes a grandes
porcentajes de materia orgánica y cortos ciclos de
vi da (A lo ns o & Ca ma rgo , 2 00 5) , alt a
disponibilidad de alimento y posible reducción de
depredadores y competidores naturales (Caicedo &
Palacios, 1998). Además la capacidad para
transportar oxigeno a su medio interno se ve
incrementada por la presencia de la hemoglobina y
la hemocianina, las cuales les permiten vivir en
zonas con escaso OD (Margalef, 1995). Finalmente
son conocidas por ser especies oportunistas y
rápidas colonizadoras que se adaptan a condiciones
fluctuantes (Acosta, 2009) e indicadores de
contaminacn orgánica (Alonso & Camargo,
2005).
Los Baetidae fueron el segundo grupo más
abundante, predominando en la temporada lluviosa
con una abundancia del 35% del total del MIB. Si
bien los ephemeropteros son considerados como
indicadores ecológicos de buena calidad (Roldán,
1985), en algunas investigaciones reportan a los
Baetidae como indicadores de aguas de nivel
aceptable a óptimo, resaltado que algunos géneros
son moderadamente sensibles a la contaminación
como Baetodes, los cuales, tienen un amplio rango
de tolerancia en cuanto a la perturbación de hábitat
se refiere (Figueroa et al., 2003; Guerrero et al.,
2003), con lo cual se resalta a los baetidos como
una familia diversa y de amplia distribución, y se
pueden encontrar en estaciones prístinas y
perturbadas (Vega & Durant, 2000).
En el presente estudio la familia Baetidae es
reportada en casi todas las estaciones desde las más
a las menos perturbadas, siendo en estos últimos
casos con una menor abundancia. Esto se puede
deber que los efemerópteros tienen prolongaciones
branquiales laminares en el abdomen, las cuales le
sirven para aumentar la superficie respiratoria de su
cuerpo. Se ha encontrado que este tipo de
estructuras es más desarrollado en organismos que
viven en medios con déficit de oxígeno y es menos
desarrollado en aguas oxigenadas (Roldán &
Ramírez, 2008).
Según Roldán (1996) bajo un enfoque de
diversidad, una comunidad natural se caracteriza
por tener una alta riqueza y un bajo número de
individuos por especie. Por el contrario, una
comunidad bajo una presión de contaminación, se
caracteriza por poseer un bajo número de especies,
pero muchos individuos por especie. Siguiendo
esta afirmación, según el índice de Shannon-
Wiener y Berger-Parker, podemos considerar a la
estación 2 en ambas temporadas y a las estaciones 3
y 5 en temporada seca como contaminados por los
bajos valores obtenidos en el primer índice y altos
en el segundo, debido a la dominancia de la familia
Chironomidae frente a los demás taxas de MIB. En
cambio la estación 9 en ambas temporadas se
clasifica como aguas de buena calidad por los altos
valores de Shannon-Wiever y bajos valores de
dominancia. Sin embargo, hay que tener presente
que los incrementos o decrementos en los índices
de diversidad permiten inferir no solo a cambios de
las condiciones ambientales, sino también a las
interacciones bióticas que se desarrollan dentro del
ecosistema (Ramírez, 2005), y además que las
medidas de diversidad no toman en cuenta el tipo
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
79
de organismo presente y la capacidad de los
mismos a adaptarse a los cambios del ambiente
(Segnini, 2003).
Los índices bióticos son una de las maneras más
comunes de establecer la calidad biológica de los
ríos (Prat et al., 2009). El índice BMWP se ha
comprobado ser muy práctico, ya que solo son
necesarios datos cualitativos (presencia y
ausencia) y una identificación taxonómica hasta
nivel de familia (Alonso & Camargo, 2005). Para el
presente estudio, el ABI, se adecuó a la
composición de MIB capturados, a excepción de
que en su propuesta inicial, carecía de puntuación
para la familia Corydalidae, lo cual, no tuvo mucha
trascendencia en las puntuaciones ya que solo en la
estación 9, se colectó esta familia, y por lo tanto
para este estudio, generaría confianza al aplicar
este índice, debido a que solo se omitió una taxa.
También el BMWP/Col en su propuesta no incluye
a las familias Limnephilidae, Gripopterygidae,
Syrphidae y Ephydridae, las cuales tuvieron poca
influencia en el resultado del índice, ya que no son
muy frecuentes la presencia de estas familias en las
estaciones en el presente estudio. Los valores más
altos obtenidos en el índice ABI se registraron en la
estación 4, la cual fue la única en que ambas
temporadas registró la familia Gripopterygidae.
Se determinó que hay diferencias significativas
entre los índices ABI y el BMWP/Col entre el
cauce principal y los tributarios, siendo mayor la
puntación en los tributarios, por lo tanto los
tributarios como los rìos Pucurhuay, Tingo,
Huertas y Higueras, presentaron una mejor calidad
biológica que el cauce principal del río Huallaga.
Sin embargo, Prat et al. (2009) advierten que para
este tipo de índices biológicos, su aplicación debe
hacerse con cautela debido a que la generalización
de los valores de tolerancia para las diferentes
familias puede dar lugar a errores en su utilización,
y además es necesario comprobar la eficacia de este
tipo de índices para valorar la contaminación no
orgánica que afecta a nuestro ríos como metales
pesados, contaminantes orgánicos, productos
farmacéuticos, etc. (Alonso & Camargo, 2005).
Se determinó variación estacional en la proporción
EPT, más no en los índices tipo BMWP, el cual
estuvo más influenciado por la variación de la
abundancia de los efemerópteros, siendo mayor su
abundancia en temporada lluviosa, en donde esta
diferencia fue más resaltante en las estaciones 3, 4,
5 y 12 en el presente estudio. Esto se puede deber a
q u e l o s e f e m e r ó p t e r o s p o s e e n r a s g o s
hidrodinámicos en la forma de su cuerpo y una alta
movilidad al nado (Molina et al., 2008), lo que les
permite desarrollarse en ambientes caudalosos,
propios de la temporada lluviosa. Esta variación
significativa del índice EPT entre temporadas ya ha
sido reportada antes para río altoandinos
(Giacometti & Bersosa, 2006; Moya et al., 2009).
Jacobsen (1998) registró que el efecto de la
contaminación orgánica es más pronunciado
durante la temporada seca para ríos altoandinos,
haciendo que el índice BMWP disminuya en valor
en comparación a la temporada lluviosa. Siguiendo
esta afirmación podemos decir que las estaciones 2,
3, 5 y 7 presentaron este caso, tanto para el índice
BMWP/Col y ABI; sin embargo, la estación 12 no
presentó esta situación tan acentuadamente, a pesar
de estar ubicada en la ciudad de Huánuco, esto se
podría deber a que probablemente la inestabilidad
del caudal y las fuerte corrientes sean un factor aún
más determinante en la estructura de la comunidad
de MIB, más que la contaminación orgánica
(Jacobsen & Encalada, 1998).
El índice QBR-And es considerado como una
herramienta económica, útil y aplicable para
calcular el estado de conservación in situ de la
vegetación ribereña (Fernández et al., 2009). La
aplicación del QBR-And facilitó la valoración
comparativa del estado de conservación de los
bosques ribereños de la cuenca alta del río
Huallaga, Perú. Asimismo, permitió identificar las
causas que condicionan la mala e intermedia
calidad de la ribera de las estaciones, las cuales son
la cercanía que tiene la ribera con la carretera
interprovincial y a caminos o trochas, la cual,
disminuye la puntuación en el apartado de grado de
cubierta, ya que reduce la conectividad de la ribera
con el ecosistema adyacente, facilitando el ingreso
hacia la ribera y reduciendo el ancho del bosque
ribereño, el cual, tiene efectos negativos en la
calidad biológica del agua, ya que al disminuir el
ancho, la franja disminuye las cualidades de filtro
de la vegetación ribereña y en consecuencia, la
retención del exceso de sedimentos, agroquímicos
y nutrientes que por acción de la lluvias discurren
hacia los cauces (Arcos et al., 2005). Otro
problema que afecta a la zona ribereña para este
estudio, es la perturbación de la estructura vegetal
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Alomia et al.
80
de la ribera, ya sea dado por la tala de árboles para
la, utilización de la ribera como pasturas,
acercamiento de poblaciones y la introducción de
especies forestales, principalmente la siembra de
Eucalyptus, que se da de manera acentuada en las
estaciones 2, 5, 7 y 9. En muchas regiones de los
Andes, la acentuada deforestación de los bosques
nativos y la introducción de especies exóticas
como E. globulus y Pinus spp están generado un
cambio brusco en la estructura vegetal de las
riberas andinas (Acosta, 2009).
La calidad biológica de las aguas de la cuenca alta
del río Huallaga es catalogada en ambas
temporadas, en forma integral como de buena y
dudosa calidad según el índice ABI y BMWP/Col,
respectivamente. Según el Índice EPT, cataloga la
calidad biológica de las aguas de la cuenca alta del
río Huallaga, en forma integral, como aguas de
buena calidad en temporada lluviosa y aguas de
calidad regular en temporada seca. La calidad de la
ribera de las estaciones evaluadas en la cuenca alta
del río Huallaga se ve reducida por su proximidad a
la carretera interprovincial y a caminos, y por la
perturbación en la estructura de la cubierta vegetal.
Las estaciones 2, 3, 5 y 12 fueron las que menor
calidad biológica presentaron, obteniendo los
valores más bajos en los índices bióticos, baja
diversidad y alta dominancia, caso contrario de las
estaciones 1, 4, 6, 9 y 11. El ABI, es el índice que
más se adecuó a la composición de MIB
capturados, por lo tanto es el índice que da más
confianza para este estudio. Las familias
Chironomidae y Baetidae tuvieron gran
representatividad, siendo los primeros más
abundantes en la temporada seca, y los segundos
más abundantes en la temporada lluviosa, y por lo
t a n t o p u e d e n s e r c o n s i d e r a d o s c o m o
bioindicadores para este estudio. La composición
de familias pertenecientes al grupo EPT, fue mucho
mayor en la temporada lluviosa que en la seca. Los
tributarios presentaron una mayor calidad
biológica que el cauce principal del río Huallaga.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Acosta, C. 2001. Patrones de diversidad espacio-
tempora l d e i n s e c t o s a c u á t i c o s y
caracterización limnológica en la quebrada
Can tón, trib uta r ia de l R í o R ímac
(Huarochirí, Lima). Tesis de licenciatura,
Universidad Nacional Agraria La Molina.
Lima, Perú.
Acosta, C. 2009. Estudio de la cuenca altoandina
del río Cañete (Perú): Distribución
a l t i t u d i n a l d e l a c o m u n i d a d d e
m a c ro i n v e r t e b r a d o s b e n t ó n i c o s y
caracterización hidroquímica de sus
cabeceras carsticas. Tesis de doctorado,
Universidad de Barcelona. Barcelona,
España.
Acosta, R.; Hidalgo, M.; Castro, E.; Salcedo-
Gustavson, N. & Reyes, D. 2001.
Biodiversity assessment of the aquatic
systems of the Southern Vilcabamba
Region, Perú. En: Leeanne, A.; Alfonso, A.;
Schulenberg, T. & Dallmeier, F. (Eds).
Biological and Social Assessments of the
Cordillera de Vilcabamba, Peru. RAP
Working Papers 12 SI/MAB Series 6
Conservation International, Washington,
DC.
Acosta, R.; Ríos, B, Rieradevall, M. & Prat, N.
2009. Propuesta de un protocolo de
evaluación de la calidad ecológica de ríos
andinos (CERA) y su aplicacn a dos
cuencas en Ecuador y Perú. Limnetica, 28:
35-64.
AII (Adi Internacional Inc). 1997. Evaluación
ambiental y territorial de la cuenca del río
del alto Huallaga. Dirección General de
Asuntos Ambientales. Ministerios de
Energía y Minas. Huánuco. Perú.
Alba-Tercedor, J. 1996. Macroinvertebrados
acuáticos y calidad de las aguas de los ríos.
IV Simposio del Agua en Andalucia
(SIAGA), Almeria, 2: 203-213.
Alba-Tercedor, J. & Sánchez, A. 1988. Un método
rápido y simple para evaluar la calidad
biológica de las aguas corrientes basado en
el de Hellawell (1978). Limnetica, 4: 51-56.
Alonso, A. & Camargo, J. 2005. Estado actual y las
perspectivas en el empleo de la comunidad
de MIB como indicadoras del estado
ecológico de los ecosistemas fluviales
españoles. Ecosistemas, 14: 87-99.
Alván, A.J.; Rodríguez, C.L. & Alvan-Aguilar, M.
2012. Evaluación preliminar de las
comunidades de macroinvertebrados
bentónicos de la laguna de Quistococha,
Iquitos, Perú. Ciencia Amazónica, 2: 86-92.
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
81
APHA, AWWA, WEF. 2012. Standard Methods for
nd
examination of water and wastewater. 22
ed. Washington: American Public Health
Association; 1360 pp.
Arana, J. 2008. Caracterización ecológica del río
Santa Eulalia, Lima (Perú) mediante el uso
de macroinvertebrados como indicadores
bi oló gi cos . Tesis de Licenciatura,
Universidad Nacional Mayor de San
Marcos. Lima, Perú.
Arcos, I.; Jiménez, F.; Harvey, C.; Joaquín, J.;
Casanovas, F. & Aníbal, J. 2005. Efecto del
ancho del bosque ribereño en la calidad del
agua en la microcuenca del río Sesesmiles,
Copán, Honduras. Recursos Naturales y
Ambiente, 48:29-34.
Ayala, S.; Bravo, E. & Carrión, L. 2003.
Contaminación del rio Huallaga por
r e s i d u o s b i o d e g r a d a b l e s y n o
biodegradables que afectan la salud del
poblador ribereño en el año 2002, entre el
puente Huancachupa - ISTAP. Tesis de
Licenciatura, Universidad Nacional
Hermilio Valdizán. Huánuco, Perú.
Baird, C. 2001. da
Química Ambiental. 2 ed.
Editorial Reverté. Barcelona, España.
Barbour, M.; Gerritsen, J.; Snyder, B. & Stribling,
J. 1999. Rapid bioassessment protocols for
use in streams and wadeable rivers:
Periphyton, Benthic Macroinvertebrates
nd
and Fish. 2 Ed. EPA 841-B-99-002. U.S.
Environmental Protection Agency, Office
of Water. Washington, D.C.
Berrospi, T. 1975. Estudio geológico preliminar
para el aprovechamiento hidroeléctrico de
la cuenca del río Huallaga. Tesis de grado,
Universidad Nacional Mayor de San
Marcos. Lima, Perú.
Caic edo , O. & P ala cio s, J . 19 98. Los
macroinvertebrados bentónicos y la
contaminación orgánica en la quebrada de
La Mosca (Guarne, Antioquia, Colombia).
Actualidades Biológicas, 20: 61-73.
Carrera, C. & Fierro, K. 2001. Manual de
monitoreo: Los macroinvertebrados
acuáticos como indicadores de la calidad
del agua. Ed. Eco Ciencia. Quito, Ecuador.
57 pp.
CRP (Congreso de la República Peruana). 2005.
Ley 28611. Ley General del Ambiente.
Aprobada el 15 de octubre del 2005. Lima,
Perú.
Custodio, V.M. & Chanamé, Z.F.C. 2016. Análisis
de la biodiversidad de macroinvertebrados
bentónicos del río Cunas mediante
indicadores ambientales, Junín-Perú.
Scientia Agropecuaria, 7: 33-44.
Fernández, L.; Rau, J. & Arriagada, A. 2009.
Calidad de la vegetación ribereña del río
Maullín (41º28´ S; 72º59` O) utilizando el
índice QBR. Gayana Botánica, 66: 269-278.
Figueroa, R.; Valdovinos, C.; Araya, E & Parra, O.
2003. Macroinvertebrados bentónicos
como indicadores de calidad de agua de ríos
del sur de Chile. Revista Chilena de Historia
Natural, 76: 275-285.
Gamboa, M.; Reyes, R. & Arrivillaga, J. 2008.
Macroinvertebrados bentónicos como
bioindicadores de la salud ambiental.
Boletín de Malariología y Salud Ambiental,
48: 109-120.
G i a c o m e t t i , J . & B e r s o s a , F. 2 0 0 6 .
Macroinvertebrados acuáticos y su
importancia como bioindicadores de la
calidad del agua en el río Alambi. Boletín
Técnico 6, Serie Zoológica, 2: 17:32.
Guerrero, F.; Manjarres, A. & Nuñez, N. 2003. Los
macroinvertebrados bennicos de Pozo
Azul (cuenca del río Gaira, Colombia) y su
relación con la calidad del agua. Acta
Biológica Colombiana, 8: 43-55.
Guimaraes Souto, R.M.; Facure, K.G.; Pavanin,
L.A. & Jacobucci, G.B. 2011. Influence of
environmental factors on benthic
macroinvertebrate communities of urban
streams in Vereda habitats, Central Brazil.
Acta Limnologica Brasiliensia, 23: 293-
306.
Gutiérrez, P. 2010. Guía ilustrada para el estudio
ecológico y taxonómico de los insectos
acuáticos del Orden Colptera en el
Salvador. En: Springer, M & Sermeño, J.
(eds .). Fo r m u l a c i ó n d e u n a g u í a
metodol ó g i c a e s tandar i z a d a p a r a
determinar la calidad ambiental de las
aguas de los ríos de El Salvador, utilizando
insectos acuáticos. Proyecto Universidad
de El Salvador (UES) Organización de los
Estados Americanos (OEA). Editorial
Universitaria UES, San Salvador, El
Salvador.
Huamán, P.; Mariano, M.; Chanco, M. & Montoya,
H. 2002. Estructura del macrobentos de la
laguna de Paca, Junín. Revista Peruana de
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Alomia et al.
82
Biología, 9: 2-38.
Huamantinco, A. & Ortiz, W. 2010. Clave de
géneros de larvas de Trichoptera (Insecta)
de la Vertiente Occidental de los Andes,
Lima- Perú. Revista Peruana de Biología,
17:75-80.
Iannacone, J.; Mansilla, J. & Ventura, K. 2003.
Macroinvertebrados de las lagunas de
Puerto Viejo, Lima-Perú. Ecología
Aplicada, 2:116-124.
Iannacone, J.; Alvariño, L.; Jiménez, R. & Argota,
G. 2013. Diversidad de plancton y
m a c r o z o o b e n t o s c o m o i n d i c a d o r
alternativo de calidad de agua del río Lurín
en el distrito de Cieneguilla, Lima - Perú.
The Biologist (Lima), 11:79-95.
Jacobsen, D. 1998. The effect of organic pollution
on the macroinvetebrate fauna of
Ecuadorian Highland streams. Archiv fur
Hydrobiologie, 158:179-195.
Jacobsen, D. & Encalada, A. 1998. The
macroinvertebrate fauna of Ecuadorian
highland streams in the wet and dry season.
Archiv fur Hydrobiologie, 142:53-70.
Kutschker, A.; Brand, C. & Miserendino, M. 2009.
Evaluación de la calidad de los bosques de
ribera en ríos del NO de Chubut sometidos a
distintos usos de la tierra. Ecología Austral,
19:19-34.
Mallma, L. 1990. La contaminación del río
Huallaga, sus agentes y la relación con el
potencial biológico - planctónico entre los
2100 y 1800 m.s.n.m. en julio-agosto de
1989. Tesis de Licenciatura. Universidad
Nacional Hermilio Valdizan. Huánuco,
Perú.
Margalef, R. 1995. Ecología. Ed. Omega.
Barcelona, España.
Mejía, J. 1986. Gran geografía del Perú-
Naturaleza y Hombre. Volumen I. Ed. Juan
Mejía Baca. Lima, Perú.
Menjívar, R. 2010. Guía ilustrada para el estudio
ecológico y taxonómico de los insectos
acuáticos del Orden Diptera en el Salvador.
En: Springer, M & Sermeño, J. (eds.).
Formulación de una guía metodológica
estandarizada para determinar la calidad
ambiental de las aguas de los ríos de El
Salvador, utilizando insectos acticos.
Proyecto Universidad de El Salvador (UES)
Organización de los Estados Americanos
(OEA). Editorial Universitaria UES. San
Salvador, El Salvador.
MINAM (Ministerio del Ambiente). 2015.
Modifican los Estándares Nacionales de
Calidad Ambiental para Agua y establecen
disposiciones complementarias para su
aplicación. Decreto supremo N° 015-2015-
MINAM. El Peruano, 569076-569082. 19
de diciembre del 2015. Obtenido de
h t t p : / / w w w. m i n a m . g o b . p e / w p -
content/uploads/2015/12/Decreto-
S u p r e m o - N % C 2 % B 0 - 0 1 5 - 2 0 1 5 -
MINAM.pdf
Molina, C.; Gibon, F.; Pinto, J. & Rosales, C. 2008.
Estructura de macroinvertebrados acuáticos
en un río altoandino de la cordillera real,
Bolivia: Variación anual y longitudinal en
relación a factores ambientales. Ecología
aplicada, 7: 105-116.
Moreno, C. 2001. Métodos para medir la
biodiversidad. M & T-Manuales y tesis
SEA. Madrid, España.
Moya, N.; Gibon, F.; Oberdorff, T.; Rosales, C. &
Domínguez, E. 2009. Comparación de las
comunidades de macroinvertebrados
acuáticos en ríos intermitentes y
permanentes del altiplano boliviano:
Implicaciones para el futuro del cambio
climático. Ecología Aplicada, 8:105-114.
Munné, A.; Prat, N.; Sola, C.; Bonada, N. &
Rieradevall, M. 2003. A simple field
method for assessing the ecological quality
of riparian habitat in rivers and streams:
QBR index. Aquatic conservation: marine
and freshwater ecosystems, 13:147-163.
Naiman, R. & Turner, M. 2000. A future
perspective on North America's freshwater
ecosystems. Ecological Applications,
10:958-970.
ONU (Organización de las Naciones Unidas).
1992. Agenda 21 - Capitulo 18: Protección
de la Calidad y el Suministro de los
Recursos de Agua Dulce. Río de Janeiro,
Brasil.
Oscoz, J.; Campos, F. & Escala, M. 2006.
Variacn de la comunidad de MIB en
relación con la calidad del agua. Limnetica,
25:683-692.
Paredes, C.; Iannacone, J. & Alvariño, L. 2004.
Macroinvertebrados bentónicos como
indicadores biológicos de la calidad de agua
en dos ríos de Cajamarca y Amazonas, Perú.
Revista Peruana de Entomología, 44:107-
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
83
118.
Paredes, C, Iannacone, J & Alvariño, L. 2005. Uso
de Macroinvertebrados bentónicos como
bioindicadores de la calidad de agua en el
río mac, Lima, Callao, Perú. Revista
Colombiana de Entomología, 31: 219-225.
Paredes, C.; Iannacone, J. & Alvariño, L. 2007.
Biodiversidad de invertebrados de los
humedales de Puerto Viejo, Lima, Perú.
Neotropical Helminthology, 1:21-30.
PCM (Presidencia del Consejo de Ministros).
2009. Ley Nº 29338. Ley de Recursos
Hídricos. Aprobada el 30 de marzo del 2009.
Lima, Perú.
Posada, J. & Roldán, G. 2003. Clave ilustrada y
diversidad de las larvas de trichoptera en el
nor-occidente de Colombia. Caldasia,
25:169-192.
Prat, N. Ríos-Touma, B.; Acosta, R. & Rieradevall,
M. 2009. Los macroinvertebrados como
indicadores de calidad de las aguas. En:
Donguez, E. & Fernández, H. (Eds).
M a c r o i n v e r t e b r a d o s b e n t ó n i c o s
sudamericanos, sistemática y biología.
Argentina: Publicaciones Especiales.
Fundación Miguel Lillo. San Miguel de
Tucumán, pp. 631-651.
Ramírez, A. 2005. Ecología Aplicada: diseño y
análisis estadístico. Centro editorial Escuela
Colombiana de Ingeniería. Bogotá.
Colombia.
Ríos-Touma, B.; Encalada, A.C. & Prat, F.N. 2011.
Macroinvertebrate Assemblages of an
Andean High-Altitude Tropical Stream: The
Importance of Season and Flow. Internat.
Rev. Hydrobiol, 96: 667-685.
Rios-Touma, B.; Acosta, R. & Prat, N. 2014. The
Andean Biotic Index (ABI): revised
tol er an ce t o p ol lu tio n v al ue s fo r
macroinvertebrate families and index
performance evaluation. Revista de
Biología Tropical, 62:249-273.
Roldán, G. 1985. Contribución al conocimiento de
las ninfas de los efemepteros (Clase:
Insecta, Orden: Ephemeroptera) en el
departamento de Antioquia, Colombia.
Actualidades Biológicas, 14:3-11.
Roldán, G. 1996. Guía para el estudio de
macro i n verte b r a dos ac u á t icos d e l
d e p a r t a m e n t o d e A n t i o q u í a . E d.
Universidad de Antioquia. Medellín,
Colombia.
Roldán, G. & Ramírez, J. 2008. Fundamentos de
da
Limnología Neotropical. 2 ed. Editorial
Universidad de Antioquia. Medellín,
Colombia.
Rosales, L.E. & Sánchez, M.S. 2013. Uso de
macroinvertebrados bentónicos como
bioindicadores de calidad del agua del río
Palacagüina, Norte de Nicaragua. Revista
Científica de FAREM- Estelí. Medio
Ambiente, tecnología y desarrollo, 8:66-75.
Salcedo-Gustavson, S.; Cosme, L.A. & Trama,
F.A. 2013. Macroinvertebrados bentónicos
como indicadores de la calidad de agua en la
microcuenca San Alberto, Oxapampa, Perú.
Apuntes de Ciencia & Sociedad, 3: 124-
138.
Segnini, S. 2003. El uso de los macroinvertebrados
bentónicos como indicadores de la
condición ecológica de los cuerpos de agua
corriente. Ecotrópicos, 16: 45-63.
Serrano, L. & Zepeda, A. 2010. Guía ilustrada
para el estudio ecológico y taxonómico de
l o s i n s e c t o s a c u á t i c o s d e l Ord e n
Ephemeroptera en el Salvador. En: Springer,
M & Sermeño, J. (eds.). Formulación de
una guía metodológica estandarizada para
determinar la calidad ambiental de las
aguas de los ríos de El Salvador, utilizando
insectos acuáticos. Proyecto Universidad de
El Salvador (UES) Organización de los
Estados Americanos (OEA). Editorial
Universitaria UES. San Salvador, El
Salvador.
Suárez, M.; Vidal-Abarca, M.; Sánchez, M, Alba-
Tercedor, J, Álvarez, M, Avilés, J, Bonada,
N, Casas, J, Jáimez-Cuéllar, P, Munné, A,
Pardo, I, Prat, N, Rieradevall, M, Salinas, M,
Toro, M & Vivas, S. 2002. Las riberas de los
ríos mediterráneos y su calidad: el uso del
índice QBR. Limnetica, 21:135-148.
Torralba, A. & Ocharan, F. 2007. Comparación del
muestreo de macroinvertebrados bentónicos
fluviales con muestreador surber y con red
manual en ríos de Aragón (NE Península
Ibérica). Limnetica, 26:13-24.
Trama, F.A. & Mejía, M.J.A. 2013. Biodiversidad
de macroinvertebrados bennicos en el
sistema de cultivo de arroz en el sector
Muñuela margen Derecho en Piura, Perú.
Ecología Aplicada, 12:147-162.
Vega, M. & Durant, P. 2000. Fenología de
efemerópteros y su relación con la calidad de
Benthic macroinvertebrates of Huallaga River, Peru
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Alomia et al.
84
agua del río Albarregas. Mérida, Venezuela.
Revista de Ecología Latinoamericana, 7:19-
27.
Villanueva, O. 1998. Estudio hidrológico de la
cuenca del río Huallaga: Tramo Huánuco
San Ra fael. Tesis de Licenciatura,
Universidad Nacional Hermilio Valdizan.
Huánuco, Perú.
Vi z c a r d o , M . 2 0 0 9 . C o m u n i d a d d e
macroinvertebrados bentónicos como
bioindicadores de la calidad ambiental de
los humedales de Ventanilla-Callao. Tesis
de Licenciatura, Universidad Nacional
Agraria La Molina. Lima, Perú.
Zúñiga de Cardoso, M.; Rojas, A. & Caicedo, G.
1997. Indicadores ambientales de calidad
de agua en la cuenca del río Cauca. En:
Bioindicadores Ambientales de la Calidad
del Agua. Universidad del Valle. Cali,
Colombia.
Received December 23, 2016.
Accepted January 31, 2017.