The Biologist (Lima), 2017, 15(1), jan-jun: 49-58.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ARE THE NEOTROPICAL HONEYCREEPERS (CYANERPES SPP.) A CURIOUS CASE OF
CONVERGENT MORPHOLOGY WITH AFRICAN SUNBIRDS (NECTARINIIDAE) OR A
GONDAWANIAN RELICT LINK BETWEEN THEM AND THE HUMMINGBIRDS
(TROCHILIDAE)?
¿SON LOS COPEICILLOS NEOTROPICALES (CYANERPES SPP.) UN CASO CURIOSO DE
MORFOLOGÍA CONVERGENTE CON LOS PÁJAROS SOL AFRICANOS (NECTARINIIDAE)
O UN ESLABÓN RELICTO GONDWANIANO ENTRE ÉSTOS Y LOS COLIBRÍES
(TROCHILIDAE)?
Laboratorio de Ecología de Aves, Departamento Biología, Universidad de Oriente, Cumaná, Venezuela.
Autor corresponsal: e-mail: gediom@yahoo.com
Dirección Postal: Urbanización Villa Olímpica, Bloque 03, Apto 01-03, Cumaná, estado Sucre, Venezuela.
Gedio Marín Espinoza
ABSTRACT
Keywords: African sunbirds – convergent evolution – Cyanerpes spp. – ecomorphology – ecophylogenetic – hummingbirds
The coincidence between African sunbirds (Nectariniidae), with honeycreepers (Thraupidae) and hummingbirds
(Trochilidae) from the Neotropics, specifically by hovering meanwhile sucking nectar and also taking insects,
creates reasonable doubts about whether it is treated a simple case of ecological equivalents because of convergent
evolution (i.e., Trochilidae vs. Nectariniidae), or a real kinship between a relict nectarivorous group (Cyanerpes
spp.) and sunbirds. Based on unexpected findings, my analysis underscores the problems that may be encountered in
avian systematics, exacerbated by lack of molecular resolution, imperfect taxonomic sampling, uncertainty about
extent of morphological homoplasy and paucity of well-preserved fossils with plesiomorphic characters. The first
has to do with a new cestode species, Staphylepis ambilateris, found in African sunbird species and its striking
morphological and anatomical resemblance with S. inhamata, obtained from South American hummingbirds. The
second has to do with hummingbird fossils discovered on the European continent which allow the inference that
Trochilidae originated in the Old World to early Tertiary. The emergence of ecomorphology and ecophylogenetics
can elucidate, partially, the genuine kinships between avian lineages with enigmatic phylogeographical histories.
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
RESUMEN
Palabras clave: colibríes – Cyanerpes spp. – ecofilogenética – ecomorfología – evolución convergente – pájaros sol
La coincidencia entre los pájaros sol (Nectariniidae) africanos con los copeicillos (Thraupidae) y colibríes
(Trochilidae) del Neotrópico, particularmente usando el vuelo cernido para libar el néctar y atrapar insectos, crea
dudas razonables de si se trata de un simple caso de equivalentes ecológicos por evolución convergente (i.e.,
Trochilidae vs. Nectariniidae) o un parentesco en propiedad entre un grupo nectarívoro relicto (Cyanerpes spp.) y los
nectarínidos. Sobre la base de dos hallazgos inusitados, se replantean los conflictivos problemas en la sistemática
entre especies de aves, magnificados por la carencia de resolución en los análisis moleculares, el imperfecto
muestreo taxonómico, los desaciertos acerca de la extensión de la morfohomoplasia y la escasez de fósiles con
caracteres plesiomórficos bien preservados. El primer hallazgo tiene que ver con una nueva especie de cestodo,
Staphylepis ambilateris Mariaux & Vaucher 1991, descubierta en especies de aves nectarínidas africanas, y su
sorprendente similitud morfoanatómica con la especie S. inhamata Rietschel 1934, obtenida de colibríes
sudamericanos. El segundo, con el descubrimiento de fósiles de colibríes en el continente europeo, que permiten
inferir que los Trochilidae tuvieron su origen en el Viejo Mundo en los inicios del período Terciario. El resurgimiento
de la ecomorfología y la ecofilogenética pudiera terminar de esclarecer, parcialmente, los genuinos parentescos
entre linajes aviares con historias filogeográficas enigmáticas.
El objetivo del presente trabajo fue evaluar la
coincidencia entre los pájaros sol (Nectariniidae)
africanos con los copeicillos (Thraupidae) y
colibríes (Trochilidae) del Neotrópico,
particularmente usando el vuelo cernido para libar
el néctar y atrapar insectos.
Hallazgos fósiles, en la década pasada, de colibríes
en el continente europeo permiten señalar que este
fascinante grupo de aves pareciera que tuvo su
origen en el Viejo Mundo hacia inicios del período
Terciario (Mayr, 2004; Louchart, 2008; Bochenski
& Bochenski, 2008). Sin embargo, mientras que
los colibríes se diversificaron en el Nuevo Mundo,
en el Viejo Mundo, por razones aún no aclaradas
convincentemente, se extinguieron (Mayr, 2005),
siendo sustituidos por evolución convergente por
l o s n e c t a r í n i d o s e n Á f r i c a ( d o n d e
desafortunadamente no se tienen aún registros
fosilizados de colibríes) y los melifágidos en
Australia (Higgins et al., 2008).
Acerca de la ausencia actual de colibríes en el Viejo
Mundo, Mayr (2005) presume que la distribución
Hallazgos inusitados: De cestodos gondwánicos
a colibríes europeos
El siguiente texto estimuló, en parte, el desarrollo
de esta nota: Llama la atención que S. inhamata
parasita a los Trochilidae (colibríes) en
Sudamérica. Esta convergencia en la fauna parásita
de grupos hospederos vicariantes es interesante y
sorprendente porque se sabe que estas dos familias
de aves están filogenéticamente separadas”. Esta
aseveración, de Mariaux & Vaucher (1991), se
refería a una nueva especie de cestodo por ellos
descubierta, Staphylepis ambilateris Mariaux &
Vaucher 1991 (Hymenolepididae), hallada en
especies de aves nectarínidas africanas, y su
similitud morfoanatómica con la especie
Staphylepis inhamata Rietschel 1934, obtenida de
colibríes sudamericanos. En esta misma línea de
investigación, otros géneros de cestodos,
filogenéticamente cercanos a Staphylepis, han sido
hallados en los colibríes Sephanoides sephaniodes
Lesson 1827 (Colibrilepis pusilla Widmer,
Georgiev & Mariaux 2013) y Amazilia tobaci
Gmelin 1788 (Amazilolepis trinidadensis Schmidt
& Dailey 1992), en Chile (Widner et al., 2013) y
Trin ida d ( Sch m idt & Da ile y, 1 992 ),
respectivamente.
INTRODUCCIÓN
50
Marín
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
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un total de 10 familias del Viejo Mundo que
utilizan esta forma de vuelo para consumir líquidos
de flores y frutos; además, hay especies de colibríes
que suelen perchar para alimentarse de flores y
frutos (Pyke, 1981; Miller, 1985; Marín & Durán,
2016).
En colibríes, tal habilidad alimentaria
aerodinámica parece deberse a sus singulares
atributos anatomofisiológicos (Altshuler &
Dudley, 2002), pues sólo algunas otras especies de
aves están capacitadas para ejecutarla (Wester,
2013), aunque de manera intermitente y por lapsos
muy cortos (Westerkamp 1990); en nuestro caso
particular, me referiré a miembros de las familias
Nectariniidae (Cheke & Mann, 2008) y Thraupidae
(Snow & Snow, 1971). Esta singularidad parece
sustentarse, palmariamente, en atributos
biomecánicos del diseño metabólico-corporal,
tales como la masa, longitud de las alas, morfología
de las patas, rapidez, aceleración, modo y costos
energéticos, mientras las aves se mueven entre las
flores (Wolf & Hainsworth, 1983; Collins &
Patton, 1989; Westerkamp, 1990; Altshuler &
Dudley, 2002). Sin embargo, Wester (2013) arguye
que las limitaciones en el uso del vuelo cernido
tiene que ver mayoritariamente con las
características de las plantas explotadas.
Los pájaros sol, también denominados suimangas o
nectarinas (Nectariniidae), son pequeñas aves
paseriformes que regularmente se alimentan de
néctar, aunque también atrapan artrópodos (Fry,
2000; Cheke & Mann, 2008). Sin embargo, llama la
atención la existencia de algunas semejanzas
morfológicas y comportamentales con los
colibríes, que han conducido a tratarlas como
equivalentes ecológicos (Fain & Houde, 2004). Y
es que aunque generalmente obtienen el néctar
desde una percha, varias especies de pájaros sol
pueden hacerlo como los colibríes, en vuelo
cernido frente a la fuente floral (Geerts & Pauw,
2009; Janeček et al., 2010; Janeček et al., 2015;
Padyšáková & Janeček, 2016); además, al igual
que los colibríes, los pájaros sol tienen un notable
dicromatismo y dimorfismo sexual, coloraciones
llamativas iridiscentes, picos largos, finos y,
generalmente, curvados, con lenguas tubulares con
la punta modificada para la succión (Fry, 2000;
Cheke & Mann, 2008); además, prefieren los
néctares ricos en sacarosa (pentosa) y muy poco las
hexosas (Fleming et al., 2004; Leseigneur &
de los colibríes en montañas y regiones templadas
del Neotrópico y los movimientos migratorios
regulares de varias especies desechan la hipótesis
del descenso de temperatura durante el Terciario
como causa de su extinción; más bien “prosigue” se
debe apuntar hacia las distintas características
ecológicas de las biotas del Viejo y el Nuevo
Mundo, especialmente de Centro y Sudamérica.
Ahora bien, existe consenso, entre la mayoría de
los geólogos, en que el supercontinente Gondwana
inició su fragmentación y posterior deriva
escindiéndose en lo que actualmente es
Sudamérica, África y la Antártida hace ca. 30 mill.
de años (Feduccia, 1995; Lawver & Gahagan,
2003). Los linajes aviares que existían para ese
entonces han promovido una serie de posturas,
según desde el punto de vista que se analice, acerca
de la evolución convergente o convergencia
adaptativa en diversos linajes aviares de
distribución geográficamente distantes y que,
aparentemente, no tienen parentesco filogenético
(Ericsson, 2008). Las semejanzas morfológicas y/o
conductuales entre los pájaros sol (Nectariniidae)
de África vs. los copeicillos (Cyanerpes
Oberholser, 1899) y colibríes (Trochilidae) de la
Región Neotropical, todos con dieta esencialmente
nectarívora, recrean la necesidad de retomar las
controversias acerca del significado evolucionario
de la conducta, ecomorfología y ecofisiología
alimentaria y los estudios taxomoleculares para
dilucidar relaciones filogenéticas entre linajes
(Leon & Nicolson, 1997; Cooper et al., 2001;
Briggs, 2003; McWhorter et al., 2003; Fain &
Houde, 2004; Arendt, 2008; Johnson & Nicolson,
2008; Nicolson & Fleming, 2014).
Nectarivoría y vuelo cernido
La alimentación a base de néctar ha sido
documentada diversas familias de aves, e.g.,
Trochilidae, exclusivos de América (Schuchmann,
1999); Nectariniidae, de África, Sur de Asia y
partes de Australasia (Cheke & Mann, 2008);
Drepanididae, de Hawaii (Pratt, 2005);
Meliphagidae, de Australia (Recher et al., 2016);
Promeropidae, del sur de África (Tjørve, 2005);
Dicaeidae, de Asia y partes de Australasia (Cheke
& Mann, 2008); Timaliidae, de la región
Indomalaya (Collar & Robson, 2007). Pero la
obtención del néctar utilizando el vuelo en
suspensión o cernido (hovering) no es exclusiva de
los colibríes; tanto es así, que Wester (2013) listó
Neotropical honeycreepers (Cyanerpes spp.)
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Marín
cromático, varias especies de nectarínidos
presentan coloraciones violáceas en el cuerpo
(Figura 3), e.g., Cynnyris spp., Leptocoma spp.,
Anthreptes spp. (Cheke & Mann, 2008).
Ahora bien, morfológica y superficialmente, los
copeicillos son parecidos a los pájaros sol, aunque
no poseen coloración iridiscente; pueden al igual
que colibríes y pájaros sol alimentarse en vuelo
cernido, como se ha observado en C. cyaneus
(Snow & Snow, 1971) y en C. caeruleus (observ.
pers.); adicionalmente, como los pájaros sol
(Cheke & Mann, 2008), poseen movimientos
migratorios estacionales (Willis, 1987) y el
plumaje violeta masculino se torna afeminado
(Figura 4), una vez terminado el período
reproductivo. Además, la tasa de metabolismo
basal y consumo de oxígeno, al menos en
cautividad son cuantitativamente similares a la de
los Nectarínidos (Prinzinger et al., 1989;
Prinzinger et al., 1997; Mata, 2010).
Un análisis comparativo de caracteres
morfológico-estructurales (e.g., esqueléticos y/o
Nicolson, 2009; Brown et al., 2010).
Taxonómicamente, los pájaros sol se han agrupado
en unos 15 géneros (Cheke & Mann, 2008),
mientras que los colibríes alcanzan alrededor de la
centena (Schuchmann, 1999). Por otro lado, no
existe parentesco filogenético entre las dos
familias (Bleiweiss, 1998; Irwin, 1999); de hecho,
a los pájaros sol se les considera paseriformes y a
los colibríes, no paseriformes.
Por su parte, los copeicillos constan de 4 especies
agrupadas en el género Cyanerpes (Thraupidae); y,
a pesar de que son nativos de la región Neotropical,
tampoco parecen tener relación filogenética con
los colibríes (Burns et al., 2003). La coloración
básica de los machos es de tonalidades violeta y
negro, con las patas coloreadas de rojo (2 spp.) o
amarillo (2 spp.), y las hembras presentan
tonalidades verdosas, jaspeadas ventralmente
(Figuras 1 y 2). Vale comentar que, en Venezuela,
Cyanerpes cyaneus L. 1766 y C. caeruleus L. 1766
son capturadas para su comercialización como
aves de enjaular (Marín et al., 2011). En el aspecto
Figura 1. Cyanerpes cyaneus (♂), al frente; Cyanerpes caeruleus (♀), al fondo. Fotografías: Yalicia Carvajal.
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Neotropical honeycreepers (Cyanerpes spp.)
períodos de transgresiones marinas interglaciares,
con el consecuente ascenso del nivel del mar,
quedaron separadas del continente, por lo que estas
especies ya residían en ellas, y no colonizaron
dichas islas por migración, como, por el contrario,
se ha planteado para islas del Océano Índico
(Nelson et al., 2001; Warren et al., 2003).
Más interrogantes que respuestas
Las elucubraciones e inferencias teóricas
planteadas aquí reviven puntos de vista
antagónicos y controversiales que se presentan en
la sistemática e historia biogeográfica de las aves
(Marín, 2010); por un lado, la reiterada evolución
de algunos rasgos morfológicos, en este caso, de
nectarínidos y copeicillos, en relación a la forma
del pico, lengua, huesos y musculatura hiodea
(Beecher, 1951; Farquhar et al., 1996); por otro
lado, la rápida diversificación de los linajes en
diferentes momentos evolutivos, lo cual tiende a
difuminar las señales secuenciales moleculares,
haciendo cuesta arriba la reconstrucción de las
relaciones entre taxones como resultado de una
radiación adaptativa (Sefc, 2003).
Al parecer, las asunciones acerca del significado
evolucionario de la conducta y morfología de la
alimentación tienden a oscurecer potenciales
relaciones filogenéticas entre taxones (Burns et al.,
2003; Packer et al., 2009); pero, a contramano, los
estudios taxomoleculares también han recibido
críticas metodológicas (Houde, 1987; Sarich et al.,
1989; Lanyon, 1992; McCraken & Sheldon 1998;
Nelson 2001; Fain & Houde, 2004; Meyer &
Paulay, 2005; Wheeler, 2005; Hickerson, 2006;
Philippe et al., 2011); sin embargo, ambas
posiciones se tornan imprescindibles para aclarar
controversias aparentemente irreconciliables
(Hillis, 1987; Baker et al., 1998; Mayr, 2008;
Torres & Van Tuinen, 2013). Así, el surgimiento
hace dos décadas de la Ecología Histórica, la cual
conjuga dos áreas interrelacionadas, la
ecomorfología, en la cual la evolución morfológica
es interpretada en términos ecológicos, y la
ecofilogenética, en la cual la ecología y el
comportamiento son interpretados a la luz de la
filogenia (Sheldon & Whittingham, 1997), pudiera
contribuir al esclarecimiento parcial de los
parentescos entre linajes aviares con historias
filogeográficas enigmáticas (Arendt & Reznick,
2008; Hackett et al., 2008).
musculares) entre nectarínidos (Farquhar et al.,
1996) y copeicillos (Beecher, 1951) pudiera arrojar
más luces de eventuales coincidencias entre estos
dos grupos; asumiendo como premisa que la
convergencia evolucionaria parece menos
probable que ocurra a nivel molecular que a nivel
morfológico (Torres & Van Tuinen, 2013), pues las
diferencias morfológicas entre los diferentes
linajes aviares se observan principalmente en
aquellas regiones anatómicas directamente
involucradas en las actividades de alimentación y
locomoción (Ericson, 2008).
Aspectos biogeográficos
Los nectarínidos se expandieron desde el
continente africano más hacia el oriente,
colonizando islas y archipiélagos del océano
Índico, llegando hasta Asia y Australasia (Warren
et al., 2003), pero pocas especies se dispersaron
hacia las islas y archipiélagos del océano Atlántico
africano, donde se encuentra un número importante
de entidades insulares (EI), geopolíticamente
pertenecientes a países de tierra firme, como
Guinea-Bisáu (15 EI), Namibia (10 EI), Guinea (4
EI), Guinea Ecuatorial (4 EI), Mauritania (4 EI),
Gambia (2 EI), Marruecos (2 EI); más los países
insulares Cabo Verde (10 EI) y Santo Tomé y
Príncipe (2 EI). De hecho, sólo están registrados los
nectarínidos Anabathmis hartlaubii Hartlaub 1857
y Anabathmis newtonii Bocage 1887, y Dreptes
thomensis Bocage 1889, endémicas de isla
Príncipe, y San Tomé y Tórtolas, respectivamente.
En el Océano Índico, el archipiélago de Seychelles,
ubicado a 1.600 km de tierra firme africana, es la
entidad insular más lejana adonde se ha registrado
un nectarínido (Nectarinia dussumieri Hartlaub,
1861) proveniente de ancestros africanos (Warren
et al., 2003); tal distancia triplica la existente entre
las islas Cabo Verde y la costa occidental de África,
500 km, y, mucho más, la de las islas Canarias, a
menos de 100 km de Marruecos, al NO de África;
ambos archipiélagos sin registros de especies
nectarínidas.
Quedaría en el ambiente, la posibilidad de que, en
las islas atlánticas africanas con especies
nectarínidas, la distribución de estas tres especies
de pájaros sol haya sido apelando a
consideraciones geológicas postuladas por la
escuela panbiogeografista (Croizat, 1982) debido a
que estas islas estuvieron unidas al continente
africano en tiempos primigenios, y durante los
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Marín
campo de modelización y experimentación espera
al que se quiera adentrar en uno de los terrenos más
fructíferos de la ecología evolutiva.
Entre tanto, persisten los conflictos filogenéticos
entre las aves modernas, los cuales se han visto
exacerbados por la carencia de resolución en los
análisis moleculares, el imperfecto muestreo
taxonómico, los desaciertos acerca de la extensión
de la morfohomoplasia y la escasez de fósiles con
caracteres plesiomórficos bien preservados, para
los clados aviares Paleognatos, Neognatos y
Neoaves (Torres & Van Tuinen, 2013).
En retrospectiva, la comprensión de las fuentes de
variación genética en poblaciones naturales y de la
importancia de la plasticidad fenotípica en rasgos
de estrategia vital constituye otro reto para el
futuro, por lo que caben las preguntas de Moreno-
Klemming (2002): ¿Hasta qué punto la variación
observada es debida a plasticidad fenotípica, y
cómo ha sido dicha plasticidad modulada por la
selección natural? ¿Por qué en determinados
organismos, la adaptación ha operado por medio de
plasticidad fenotípica, y en otros vía diferenciación
genética? ¿Cuáles son los límites de la plasticidad
fenotípica como sustento de adaptación? Un vasto
Figura 2. Detalle del pico y coloración de las patas de Cyanerpes caeruleus (♀). Fotografías: Yalicia Carvajal.
Figura 3. Suimanga Espléndida (Cinnyris coccinigaster Latham 1802). Fotografía: WIKIPEDIA (izquierda). Individuo de
Cyanerpes. Fotografía: Jorge Muñoz (derecha).
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Retrieved from: http://www.els.net [doi:
10.1002/9780470015902.a0003357.pub3]
Received November 21, 2016.
Accepted January 25, 2017.
