The Biologist (Lima), 2017, 15(1), jan-jun: 9-14.
The Biologist
(Lima)
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
BETA DIVERSITY IN THE COASTAL WETLANDS OF LIMA, PERU: ESTIMATION USING
PRESENCE/ABSENCE INDICES AND ITS IMPLICATIONS TO CONSERVATION
DIVERSIDAD BETA EN LOS HUMEDALES COSTEROS DE LIMA, PERÚ: ESTIMACIÓN CON
ÍNDICES DE PRESENCIA/AUSENCIA Y SUS IMPLICANCIAS EN CONSERVACIÓN
1Facultad de Ciencias Biológicas y Veterinarias. Escuela de Biología Marina. Universidad Cientíca del Sur. Av.
Antigua Carretera Panamericana Sur km 19 Villa El Salvador. - Lima 42, Perú. haponteu@yahoo.fr
2Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Avenida Arenales 1256, Jesús María -
Lima. Apartado 14-0434, Lima 14, Perú.
1,2
Héctor Aponte
ABSTRACT
Keywords: beta diversity – birdlife – vascular plants – wetlands
The wetlands of the Peruvian coast form a very important corridor of diversity in the South American desert.
Studying the beta diversity at the regional level is essential to properly measure its diversity and preserve this
ecosystem. This paper seeks to estimate beta diversity at the regional level using the presence / absence of vascular
plants and birds. This study also seeks to know the local beta diversity using data from previous studies in four
wetlands of this region. In all cases, Wittaker beta index (β) and Cody beta index (β) were calculated. Within each
W C
locality, the average Simpson index (1-D) and Shannon Wiener index (H) were also calculated, so as to compare two
alpha and beta estimators. The correlation between β, β, richness, 1-D and H was estimated by Pearson tests. All
W C
calculations were performed using the software PAST 2.14c. Beta diversity at regional scale for birds (β = 0.37; β =
W C
64.5) is lower than that of the plants (β = 1.52; β = 99.5), inversely to richness values (birds = 149, plants = 122
W C
species). Local beta diversity was higher than the regional diversity (Santa Rosa β =4.75 y β=63; Medio Mundo β
W C W
=5.56 y β=37; Paraíso β =4.29 y β=45.5; Puerto Viejo β=4.76 y β=5); locally, W was directly proportional to
C W C W C
richness; 1-D was directly proportional to H. These results are the first estimates of regional beta diversity through
beta indices. β represents better the local richness than alpha indices, making it a very good estimator of local and
C
regional richness. The implications of these results in decision making for the conservation of diversity in these
wetlands are discussed.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
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The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
RESUMEN
Palabras clave: Diversidad beta – humedales – ornitofauna – plantas vasculares
Los humedales de la costa peruana forman un corredor de diversidad muy importante en el desierto sudamericano.
Estudiar la diversidad beta a escala regional es fundamental para conocer la envergadura de su diversidad y
conservarlos adecuadamente. El presente trabajo busca estimar la diversidad beta a escala regional utilizando la
presencia/ausencia de plantas vasculares y aves publicados previamente para cinco humedales. Este estudio busca
también conocer la diversidad beta local utilizando datos de transectos realizados en estudios previos en cuatro
humedales de esta región. En todos los casos se calculó los índices beta de Wittaker (β) y de Cody (β). Al interior de
W C
cada humedal se calcularon también el promedio del índice de Simpson (1-D) y de Shannon Wienner (H), de esta
manera se compararon los índices beta con dos estimadores alfa. Se estimó la correlación entre β, β, la riqueza, 1-D
W C
y H mediante una prueba de Pearson. Todos los cálculos fueron realizados en el software PAST 2.14c. Los resultados
muestran que la diversidad beta regional a nivel de las aves (β =0,37; β=64,5) es menor que el de las plantas (β
W C W
=1,52; β =99,5), valores inversos a la riqueza (Aves=149 especies; Plantas =122 especies). La diversidad beta local
C
fue mayor que la diversidad regional (Santa Rosa β =4,75 y β=63; Medio Mundo β =5,56 y β=37; Paraíso β
W C W C W
=4,29 y β=45,5; Puerto Viejo β=4,76 y β=5); localmente, β fue directamente proporcional a la riqueza; 1-D fue
C W C W
directamente proporcional a H Estas cifras son las primeras estimaciones de la diversidad beta regional por medio de
estos índices. Se aprecia que β representa mejor la riqueza local que los índices alfa, lo que lo convierte en un muy
C
buen estimador de la riqueza local y regional. Se discuten las implicancias de estos resultados en la toma de
decisiones para la conservación de la diversidad en estos humedales.
Aponte
permiten tener una medida de la diversidad
biológica presente en un ecosistema determinado.
Los índices utilizados con mayor frecuencia son
los índices de tipo alfa, índices que buscan medir la
diversidad local principalmente en función de la
riqueza y la homogeneidad en que las especies se
encuentran en la unidad muestreal (Smith & Smith,
2001). Estos índices, por su naturaleza, están
diseñados para medir la diversidad de una unidad
muestreal evaluada (midiendo la entropía o la
dominancia en la unidad, Jost, 2006). De esta
manera, estos índices proveen de una estimación de
la diversidad de la unidad muestreal (un transecto o
parcela, por ejemplo) no de una localidad o mucho
menos a nivel regional. Para lograr una estimación
apropiada de la diversidad de toda una localidad
(por ejemplo, un bosque, un desierto, un manglar o
un humedal), es necesario integrar la información
proveniente de múltiples unidades muestreales
dentro de una misma localidad, logrando de esta
manera comprender la distribución de la diversidad
en el espacio, cosa que se logra aplicando
algoritmos como los que se utiliza para calcular la
diversidad beta (Socolar et al., 2016).
La aproximación beta de la diversidad, busca
estimar el recambio de especies en una gradiente; a
Los humedales costeros de Lima son un refugio
para la diversidad Biológica en el desierto costero
sudamericano. Estudios realizados sobre la flora de
esta región reportan más de 120 especies de plantas
vasculares (Aponte & Cano, 2013). Las aves son
también un grupo importante y diverso en esta
región con más de 140 especies reportadas (Tello &
Engblom, 2010). A estos grupos podemos
adicionar los mamíferos (Pacheco et al., 2015),
reptiles (Icochea, 1998), arañas (Paredes, 2010),
insectos (Alarcón & Iannacone, 2014) y
protozoarios (Guillén et al., 2003) que también
forman parte importante de estos ecosistemas.
Estos datos nos indican que estos ambientes, junto
con las lomas costeras (donde también
encontramos centenares de especies, Dillon et al.,
2011) son un refugio importante para la flora y
fauna de esta región.
Una forma de evaluar la diversidad, que se ha
utilizado en estos ecosistemas (por ejemplo en
Aponte & Ramírez, 2011; en Paredes, 2010 y en
Iannacone et al., 2010), consiste en calcular índices
de diversidad. Los índices de diversidad nos
INTRODUCCIÓN
10
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Diversity in the coastal wetlands
LPAR y MM) provenientes de estudios previos
(Aponte & Ramírez, 2011).
b) Estimación de la diversidad beta y
comparación con índices alfa
En todos los casos se halló los índices de Wittaker
(β) y de Cody ( ), dos de los índices beta más
w c
β
utilizados, y que tienen formas distintas de medir la
diversidad beta (Koleff et al., 2003). β utiliza los
w
datos de la Riqueza de especies (S) y los divide
entre el número de especies promedio por parcela
(α), de manera que si esta proporción es igual a 1 (es
decir, que las mismas especies se repiten en todas
las unidades muestreales), la diversidad beta es
cero. La ecuación utilizada fue la siguiente:
β utiliza la ganancia (g) y pérdida (p) de especies a
C
lo largo de la gradiente. Mientras más especies se
ganen o se pierdan a lo largo del muestreo (mayor
recambio) mayor será el valor de este índice de
diversidad. La ecuación utilizada fue la siguiente:
Con la finalidad de evaluar la correlación de estos
índices con estimaciones de diversidad alfa, se
anotó la riqueza de especies por localidad, la
riqueza de especies en los transectos evaluados, y
se calculó el índice de diversidad de Shannon
Wienner (H) y de Simpson (1-D) en los cuatro
humedales de las cuales se poseía la información de
abundancia por transectos. Las ecuaciones
utilizadas fueron las siguientes:
Donde pi es la proporción entre individuos de la
especie i y el número de individuos totales.
Se halló la correlación entre la riqueza, el promedio
de los índices alfa y beta de cada localidad
utilizando una prueba de correlación de Pearson
considerando correlación cuando el valor p fue
mayor recambio de especies, mayor diversidad en
el espacio evaluado (el cual puede ser una
localidad, o inclusive una región). Algunos índices
de diversidad beta buscan medir este recambio,
utilizando datos de presencia y ausencia de
especies, lo que disminuye el tiempo de muestreo
en campo (en comparación con otras técnicas
cuantitativas). Los estimadores beta nos presentan
una valoración de mayor escala que la alfa, siendo
los más apropiados para caracterizar una localidad
o una región (Koleff et al., 2003). Hasta la fecha no
se han utilizado índices para conocer valores estos
de diversidad beta a nivel local o regional en los
humedales costeros de Lima; habiéndose sugerido
que la diversidad beta es alta dada la poca similitud
de la flora entre localidades (Aponte & Cano,
2013).
El presente estudio busca proveer de las primeras
estimaciones de diversidad beta para las plantas
vasculares y aves presentes en algunos humedales
costeros de Lima a partir de algoritmos de
presencia y ausencia. A partir de los datos
obtenidos se analizarán las implicancias de estas
estimaciones para la gestión y conservación de los
humedales en esta región.
a) Datos utilizados
Para hallar la diversidad beta regional en plantas
vasculares se utilizaron los datos históricos de la
riqueza de especies de plantas vasculares de seis
humedales de la costa de Lima: Humedal de Puerto
Viejo (PV), Pantanos de Villa (PAN), Humedales
de Ventanilla (VEN), Humedal de Santa Rosa (SR),
Laguna El Paraíso (LPAR) y Albufera de Medio
Mundo (MM). Estos datos provienen de estudios
realizados en las localidades mencionadas (Aponte
& Cano, 2013). Se halló también la diversidad beta
regional en las aves utilizando el listado de aves
presentes en 5 humedales de la costa de Lima (PV,
PAN, SR, LPAR y MM) provenientes de registros
previos (Tello & Engblom, 2010).
Para hallar la diversidad beta en las plantas
vasculares dentro de cada localidad se utilizaron
datos provenientes de 120 transectos muestreados
en cuatro humedales de la costa de Lima (PV, SR,
MATERIALES Y MÉTODOS
βW=S
α−1
...(1)
βC=g+p
2
...(2)
H= − ∑
i
n
pi . ln(pi)
....(3)
1−D=1−∑
i
n
ln pi2
... (4)
11
Beta
R
1-D H
bWbc
Regional
Plantas
1,52
99,5
122
- -
Regional
Aves
0,37
64,5
149
- -
PV
4,76
45
15
0,32±64,63(0-
0.,64) 0,54±64,06(0-1,19)
SR
4,75
63
23
0,37±63,57(0-0,74) 0,72±64,02(0-1,45)
LPAR
4,29
45,5
15
0,48±72,,33(0-
0,92) 1,05±86,65(0-2,79)
MM
5,56
37
14
0,30±66,84(0-0,63) 0,48±66,28(0-1,05)
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Aponte
Los resultados nos muestran que el recambio de
especies en el caso de las plantas es mayor al de las
aves. El hecho de que el 30% de aves listadas sean
de tipo migratorio (Tello & Engblom, 2010), indica
que pueden ocupar múltiples localidades costeras,
lo que podría explicar por qué el recambio de
especies es menor en este grupo. Por otro lado, esto
sugiere que este desplazamiento entre localidades
en el caso de las plantas es menos frecuente, pero
no necesariamente inexistente (inclusive se ha
sugerido en otros estudios que las especies
vegetales pueden moverse entre localidades y
ecosistemas; Aponte, 2016).
La variabilidad ecosistema que se genera al interior
de cada localidad genera una variabilidad de
menor de 0,05. Todos los análisis fueron realizados
en el software PAST 2.17c (Hammer et al., 2001).
Los resultados de todos los análisis se muestran en
la Tabla 1. La diversidad beta regional a nivel de las
plantas es mayor a la de las aves. La diversidad beta
regional es a la riqueza regional (la cual es inversa
mayor en aves). Si comparamos la diversidad beta
regional con la local, podemos apreciar que esta
última fue mayor. El análisis de correlación nos
indica que fue directamente proporcional a la βc
riqueza y 1-D fue directamente proporcional a H
(p<0,05 para el índice de Pearson en ambos casos,
p>0,05 para las otras variables).
RESULTADOS
DISCUSIÓN
Tabla 1. Estimadores de Diversidad beta (índices de Whittaker y Cody), riqueza (R) y diversidad alfa (promedios ±
coeciente de variación (mínimo – máximo) de 1-D y H) para los datos evaluados en el presente estudio. β=Índice
c
de Cody; β=Índice de Wittaker; 1-D=Índice de Simpson; H=Índice de Shanon Wienner. PV = Humedal de Puerto
w
Viejo. SR = Humedal de Santa Rosa. LPAR = Laguna El Paraíso. MM= Albufera de Medio Mundo.
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Diversity in the coastal wetlands
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Tabla 2. Correlación entre los estimadores de diversidad Beta y alfa locales. La diagonal inferior izquierda contiene
los valores del índice de Pearson. La diagonal superior derecha (sombreado) contiene los p valores. βc=Índice de
Cody; β=Índice de Wittaker; 1-D=Índice de Simpson; H=Índice de Shanon Wienner.
W
bw b Riqueza
1-D
H
b
c
0,56 0,78
0,16
0,16
b
W
-0,44 0,03
0,76
0,72
Riqueza
-0,22 0,97 0,91
0,88
1-D
-0,84
0,24
0,09
0,00
H-0,84 0,28 0,12 1,00
c
El análisis de correlación nos indica que es un βc
muy buen indicador de la riqueza local. Si bien este
índice no nos dice el número exacto de especies,
este crece en los humedales con mayor riqueza
convirtiéndolo en el mejor estimador de la riqueza
(para los índices evaluados). En el caso de los
humedales donde se contó con datos de transectos,
el humedal Santa Rosa es el que presenta mayor
diversidad beta vegetal, dato compatible con la
riqueza vegetal reportada para este ecosistema
(Aponte & Cano, 2013). Estos resultados sugieren
que c es un índice que no debería dejar de β
cuantificarse en las evaluaciones de impacto
ambiental o de monitoreo de la diversidad vegetal
en estos ecosistemas.
El presente trabajo resalta a las plantas como un
taxón importante a evaluar para conocer la
diversidad que estos ecosistemas y de los índices
beta como estimadores de la riqueza específica
local. Hasta la fecha las evaluaciones de la
diversidad beta en esta región habían utilizado
índices de similitud, por lo que las cifras mostradas
en este trabajo, son las primeras estimaciones de la
diversidad beta en la costa de Lima con estos
índices.
Agradezco a Mariana Barros por su apoyo en el
procesamiento de datos y a los revisores de la
presente revista por sus sugerencias al manuscrito.
especies mayor que la variabilidad de especies
entre localidades. Esta observación se encuentra
reflejada en el hecho de que la diversidad beta
regional sea menor que la local. Las gradientes que
se forman en los humedales permiten generar
sucesiones de especies que, como consecuencia,
generan una variabilidad de ecosistemas
localmente (juncales, gramadales, totorales y
vegas). Estas comunidades tienen una
composición similar en los diferentes humedales,
por lo que la variabilidad es menor entre
localidades que al interior de las mismas. Ello no
significa que las comunidades de cada localidad
están compuestas exactamente por las mismas
especies; si bien las comunidades son similares en
forma, su composición es particular a cada
humedal (Aponte & Ramírez, 2011).
Siendo que las plantas se encuentran en la base de
las redes tróficas, los resultados obtenidos nos
sugieren que la diversidad beta local puede ser alta
también a nivel de taxones que se alimentan de las
plantas (invertebrados y vertebrados herbívoros): a
mayor recambio de especies en la base de la red
trófica, se esperaría tener mayor diversidad beta en
los niveles mayores. Este patrón ha sido observado
en otros humedales, donde el aumento de la
diversidad beta vegetal determina la presencia de
una variedad de espacios para anidamiento y
alimentación, produciendo mayor diversidad en
grupos como las aves (Zmihorski et al., 2016). Son
necesarios estudios cuantitativos de los otros
taxones para poder aceptar o rechazar esta
hipótesis.
AGRADECIMIENTOS
The Biologist (Lima). Vol. 15, Nº1, jan - jun 2017
Aponte
15614
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Received September 5, 2016.
Accepted January 21, 2017.
