The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
ORNITHOFRUGIVORY IN STENOCEREUS GRISEUS AND CEREUS REPANDUS
(CACTACEAE) DURING THE RAINY SEASON IN A COASTAL XERIC HABITAT IN
NOTHEASTERN VENEZUELA
ORNITOFRUGIVORÍA EN STENOCEREUS GRISEUS (HAW.) BUXB Y CEREUS
REPANDUS MILL. (CACTACEAE) DURANTE EL PERÍODO DE LLUVIAS EN UN
HÁBITAT XEROFÍTICO LITORAL DEL NORORIENTE DE VENEZUELA
Laboratorio de Ecología de Aves, Departamento Biología, Universidad de Oriente, Cumaná, Venezuela.
*Autor corresponsal: e-mail: gediom@yahoo.com
Dirección Postal: Urbanización Villa Olímpica, Bloque 03, Apto 01-03, Cumaná, estado Sucre, Venezuela.
The Biologist (Lima), 14(2), jul-dec: 401-414.
401
ABSTRACT
Keywords: Cactaceae – ornithofrugivory – Venezuela
Cacti are naturally circumscribed to the American continent but the fruit consumption for birds
has received little attention in Caribbean semiarid lands. In this paper we quantify the
consumption of fruit of columnar cacti Stenocereus griseus (Sg) and Cereus repandus (Cr) by
birds in northeastern Venezuela. During the fruit season, we collected ripe fruits and analyzed
seed amount and some morphometric parameters. We practice four observation sessions in both
cacti, on June (n=3) and September (n=1) for Sg and July (n=4) for Cr. It was divided into four
periods: 07:00-09:00 am, 09:00-11:00 am, 11:00 am - 01:00 pm, and 1:00-03:00 pm, and the
average temperature for each period was calculated. We determined visit number and duration,
individuals and species consumers for each period, and intra and interspecific pugnacity. Sg fruits
were slightly bigger than Cr fruits but both cacti had a similar amount of seeds; nevertheless, the
amount of sterile seeds in Sr doubled that of Sg. Thirteen species consumed both cacti fruits, but
Leucippus fallax only consumed Sg fruits, while Saltator coerulescens, Mimus gilvus and
Campylorhrynchus griseus only consumed Cr fruits. Coereba flaveola accounts for the highest
percentage of visits in both cactus species. In Sg visit numbers were markedly higher in the first
morning period (7-9 am); nevertheless it was similar in all periods for Cr. Competitively,
Melanerpes rubricapillus was the most dominant species, while C. flaveola showed the greatest
intraspecific and interspecífic pugnacity.
*Gedio Marín-Espinoza & Milidalmi Durán-Maita
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
402
RESUMEN
Palabras clave: cactáceas – ornitofrugivoría – Venezuela
Las plantas cactáceas están naturalmente circunscritas al continente americano, y el consumo de
sus frutos por las aves ha sido puntualmente estudiado en algunas áreas semiáridas caribeñas.
Este estudio cuantifica aspectos ecológicos de la ornitofrugivoría en dos cactáceas columnares:
Stenocereus griseus (Sg) y Cereus repandus (Cr), en el nororiente de Venezuela. Se recolectaron
frutos maduros para la medición de contenido de semillas y algunos parámetros morfométricos.
Durante la maduración de los frutos se practicaron cuatro sesiones de observación, en junio (n=3)
y septiembre (n=1), para Sg, y en julio (n=4), para Cr, divididas en cuatro lapsos: 07.00-09.00 am,
09.00-11.00 am, 11.00 am-01.00 pm y 1.00 -03.00 pm, promediándose la temperatura ambiental
para cada lapso. Se determinaron número de individuos y especies de aves consumidoras por
lapso, frecuencia y duración de las visitas y pugnacidad intra e interespecífica. En promedio, los
frutos de Sg fueron ligeramente más grandes que los de Cr, pero con una cantidad similar de
semillas, aunque Cr casi duplicó a Sg en el número de semillas estériles. Trece especies
consumieron frutos de las dos especies de cactáceas, pero Leucippus fallax sólo consumió frutos
de Sg, mientras Saltator coerulescens, Mimus gilvus y Campylorhrynchus griseus sólo de Cr.
Coereba flaveola acaparó el mayor porcentaje de visitas en ambas cactáceas. En Sg, la frecuencia
de las visitas fue significativamente mayor durante el primer lapso matutino (7-9 am) que en el
resto; sin embargo, ésta fue similar para todos los lapsos en Cr. Competitivamente, Melanerpes
rubricapillus fue la especie más dominante, mientras C. flaveola tuvo la mayor pugnacidad, intra
e interespecífica.
Betancourt & Guevara 1998, Locatelli &
Machado 1999, Soriano et al. 1999, Ruiz et al.
2000, Mellink & Riojas-López 2002, Wolf et
al. 2002, Naranjo et al. 2003, Nassar &
Ramírez 2004, Fonseca et al. 2008, Gomes et
al. 2014), de tal modo que estas plantas son una
fuente de alimentación sustancial en las
demandas energéticas que imponen
ecosistemas de marcada aridez (Wolf et al.
2002), donde generalmente se desarrolla este
tipo de vegetales, y las aves, a su vez,
potencialmente sirven de agentes dispersores o
depredadores de sus semillas (Silvius 1995,
Betancourt & Guevara 1998, Soriano et al.
1999, Naranjo et al. 2003, Ramoni & Bianchi
2004, Muñoz et al. 2005).
Los frutos de las cactáceas muestran un
conjunto de rasgos morfológicos que pueden
interpretarse como adaptaciones que
favorecen la ornitocoria y/o la quiropterocoria
Las plantas cactáceas están naturalmente
circunscritas al continente americano, y la
dinámica de sus relaciones fenológicas en
muchas especies de esta familia está
ineludiblemente ligada a las aves (Nobel &
Bobich 2002, Mellink & Riojas-López 2002,
Wolf et al. 2002).
Además de otros vertebrados e.g., quirópteros
(Soriano et al. 1991, Petit 1995, 2011,
Valiente-Banuet et al. 1995, Nassar et al. 1997,
Nassar et al. 2003, Naranjo et al. 2003, Ibarra-
Cerdeña 2005, Rengifo et al. 2007), varias
especies de aves son consumidoras habituales
de néctar y frutos de cactáceas (Grant & Grant,
1981, Bosque 1984, Silva 1988, Wendelken &
Martin 1988, Martínez del Río et al. 1992,
Silvius 1995, Sosa & Soriano 1996,
INTRODUCCIÓN
Marín-Espinoza & Durán-Maita
402
(Sosa & Soriano 1996, Soriano et al. 1999,
Rengifo et al. 2007, Petit 1995, 2011). Por
ejemplo, los frutos de Stenocereus griseus
(Haw.) Buxb presentan dos variedades o
morfos cromáticos claramente distinguibles al
madurar (fenofase en la cual pierden sus
espinas), uno de color rojo intenso (tanto la
pulpa como el pericarpio), y otro de color
verde claro (pulpa blanca, pericarpio verde).
En ambos morfos, los frutos tienden a ubicarse
hacia los extremos terminales de los cladodios
incrementando la accesibilidad para
frugívoros voladores (Soriano et al. 1999).
Adicionalmente, a pesar de mostrar semejantes
composiciones en su contenido de
carbohidratos (Ramoni & Bianchi 2003,
López 2008), y tomando en cuenta que las aves
poseen visión a color (Bowmaker 1980), se ha
postulado que estos animales serían
mayoritariamente atraídos por el morfo rojo de
S. griseus que por su morfo blanco y por los
frutos de Cereus repandus Mill., de pulpa
blanca y pericarpio verde amarillento (Soriano
et al. 1991, Soriano et al. 1999); no obstante,
ninguna de las especies de aves que consumen
estos cactus son estrictamente frugívoras, pues
tienen otras fuentes nutricionales alternas
(Poulin et al. 1994, Ramoni & Bianchi 2003).
De igual modo, existen efectos diferenciales,
intrínsecos y extrínsecos, producidos por la
ingestión de semillas de cactáceas por las
distintas especies de aves, en cuanto a la
germinación; de hecho, las aves tienden a
remover más cantidad de semillas que otros
grupos zoológicos, como los mamíferos, por lo
que se favorece el síndrome de dispersión
especializada hacia aquel grupo (Fleming
1993). En el caso de S. griseus y C. repandus,
Naranjo et al. (2003) señalan que como la
mayoría de las especies de aves dispersoras son
comunes a ambas especies de cactus, las
diferentes tasas de germinación pueden estar
relacionadas más con las propiedades físicas
(e.g., dureza, porosidad, etc.), bromatológicas
(contenido nutricional) y bioquímicas (e.g.,
compuestos inhibidores) de las semillas que
con su tránsito a través del tracto digestivo de
las aves; no obstante, se reconoce que la
influencia de este pasaje acelera el proceso de
germinación en los cactus (León de la Luz &
Domínguez 1991, Naranjo et al. 2003).
El estado Sucre, en el nororiente de Venezuela,
se caracteriza por poseer matorrales xerófilos
en gran parte de su litoral noroccidental,
particularmente en la franja que bordea casi
toda la costa del golfo de Cariaco y península
de Araya. En vista de que, con las excepciones
precitadas, se necesita un mayor conocimiento
de la ornitofrugivoría en las plantas cactáceas
de las regiones áridas neotropicales
circuncaribeñas, este estudio pretende
averiguar algunos aspectos ecológicos
cualicuantitativos en dos especies de cactáceas
columnares: S. griseus y C. repandus.
Área de estudio
Está ubicada en Cerro del Medio (GPS:
10º26'57” N; 64º12'56” O), dentro del campus
de la Universidad de Oriente, al oeste de la
ciudad de Cumaná, estado Sucre, Venezuela
(Fig. 1). Se caracteriza por ser una colina
aislada (26 msnm), parcialmente urbanizada,
con vegetación tipo matorral xerófilo litoral
(Fig. 2), típica de esta franja costera
nororiental, donde predominan las plantas
armadas (Cumana 1999). Fisiográficamente,
el área de estudio está enmarcada en la
subregión continental costera, i.e., 0 y 100 m,
temperatura media anual 28ºC, y con
pluviosidad media anual entre 300 y 1000
3
mm ), incluida a su vez dentro de la región
insular y litoral (Huber 1997).
Se escogieron treinta frutos (10 de S. griseus y
20 de C. repandus) de varias plantas para cada
especie en fructificación, dentro de un
2
transecto de 50 m , para promediar sus
dimensiones (medidas del diámetro interpolar
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
MATERIALES Y MÉTODOS
Ornithofrugivory in Stenocereus and Cereus
403
y ecuatorial) y número de semillas viables y
estériles.
Las actividades de alimentación para cada
especie de cactus se practicaron así: para S.
griseus, tres muestreos en junio y otro
muestreo en septiembre uno cada semana; y
para C. repandus, cuatro muestreos en julio,
uno cada semana. Los observaciones e
identificación de las especies se realizaron con
binoculares y una guía de las aves de
Venezuela (Hilty 2003), a razón de un día a la
semana, entre las 07.00 am y 03.00 pm, en
sesiones supeditadas a las condiciones
pluviométricas locales. El período de
observación se dividió en cuatro lapsos: 07.00
am-09.00 am, 09.00 am-11.00 am, 11.00 am-
01.00 pm y 1.00 pm-03.00 pm, y se promedió
la temperatura ambiental para cada lapso con
un termómetro digital.
Para cada especie de ave se evaluó el número
de visitas individuales, su duración (utilizando
un cronómetro digital) y promedio de tiempo
entre cada visita; de igual modo, número
promedio de bocados por visita en los
individuos de cada especie (excepto las
especies libadoras), número de individuos y
especies de aves por lapso de observación,
modo de alimentarse y pugnacidad intra e
interespecífica.
Aspectos fenológicos y morfométricos
Aunque S. griseus produce frutos durante casi
todo el año, con dos apogeos, C. repandus tiene
un patrón reproductivo estacional unimodal de
fructificación (Petit 2001, Nassar & Emaldi
2008). El apogeo de maduración de los frutos
en el área de estudio comenzó con el inició de
las lluvias, en mayo, cerca de un mes antes que
el de los frutos de C. repandus. En la isla de
Curazao, Petit (2011) registró un 80% de
superposición en los períodos de fructificación
de estas dos especies de cactus; por su parte, en
Venezuela, en la isla de Margarita, Silvius
(1995) señala un patrón de fructificación de
junio a septiembre, bicúspide, para S. griseus;
en el región noroccidental (estados Lara y
Falcón), Nassar & Emaldi (2008) también
registraron un patrón bimodal de
fructificación, pero uno de enero a abril y otro
de agosto a septiembre, resaltando que la
duración de la fructificación y la cantidad de
frutos maduros por planta puede cambiar de un
año a otro.
En promedio, las dimensiones de los frutos de
S. griseus fueron ligeramente mayores que las
de C. repandus; sin embargo, en el estado
Mérida, Rondón et al. (2012) encontraron que
los frutos de C. repandus fueron de mayor
tamaño que los de S. griseus. Ambos cactus
presentaron una cantidad similar de semillas,
pero en C. repandus el 15,60% de las semillas
resultaron estériles versus un 27,05% en S.
griseus (Tabla 1). El promedio de semillas
contenidas en los frutos S. griseus fue
ligeramente mayor al registrado por Silvius
(1995), en la isla de Margarita, y
marcadamente mayor al obtenido por Rondón
et al. (2012), en Mérida, tanto para S. griseus
como para C. repandus. Todas estas
variaciones morfométricas y fenológicas
pudieran estar sustentadas, parcialmente, en la
diversidad de la estructura genética
poblacional de las dos cactáceas (Nassar et al.
2003); de hecho se notó que, en algunas
plantas, los frutos de C. repandus, previo a la
maduración, presentaban una llamativa
coloración púrpura (Figura 3).
Durante la dehiscencia, los frutos de S. griseus
generalmente exponen la pulpa a través de
hasta tres hendiduras (Rondón et al. 2012),
mientras que C. repandus solo presenta una
hendidura longitudinal que atraviesa el fruto
completamente (Figura 3), la cual, la mayoría
de las veces, comienza por la parte inferior,
orientada hacia el suelo, ocasionalmente es
lateral y excepcionalmente se inicia desde
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
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Marín-Espinoza & Durán-Maita
404
arriba (Fig. 4). Aunque no se analizó el lapso
cuando ocurre la dehiscencia, en Brasil,
Gomes et al. (2014), en el cactus en Cereus
jacamaru DC, encontraron una mayor
frecuencia de la dehiscencia en horas de la
mañana.
Aves consumidoras de los frutos
En total, 13 especies consumieron frutos de las
dos especies de cactáceas (Tabla 4); sin
embargo, dos colibríes, Anthracothorax
nigricollis Vieillot 1817 y Amazilia tobaci
Gmelin 1788, no se incorporaron en las
mediciones ya que fueron vistos sólo una vez,
en un lapso. En Venezuela se han realizado
algunos trabajos en aves consumidoras de
frutos en cactáceas de ecosistemas xerofíticos;
así, Bosque (1984), en la península de
Paraguaná, señaló hasta 17 especies de aves
que consumen frutos de cactáceas. Soriano et
al. (1999), en una región semiárida del estado
Mérida, observaron un total de 19 especies que
consumían frutos de S. griseus y 10 de C.
repandus, donde Saltator albicollis Vieillot
1817 (Cardinalinae), Carduelis psaltria Say
1823 (Fringillidae), Tiaris bicolor L. 1766
(Emberizidae) y Leptotila verreauxi
Bonaparte 1855 (Columbidae) resultaron los
mayores depredadores de semillas, y
Melanerpes rubricapillus Cabanis 1862
(Picidae), Mimus gilvus Vieillot 1808
(Mimidae), Turdus nudigenis Vieillot 1808
(Turdidae) y Thraupis episcopus L. 1766
(Thraupidae), los principales diseminadores.
Por su parte, Silvius (1995), en la isla de
Margarita, observó un total de 14 especies
consumiendo frutos de S. griseus, donde
predominaron Aratinga pertinax L. 1758 y
Amazona barbadensis Gmelin 1788
(Psittacidae). En la península de Araya, Poulin
et al. (1992) señalan, por análisis de contenido
estomacal de aves, consumo de frutos de
Opuntia sp., Acanthocereus tetragonus (L.).
Hummelinck, Melocactus curvispinus Pfeiff.,
Pilosocereus moritzianus (L.) Byles & G.D.
Rowley, S. griseus y C. repandus; finalmente,
64°00' 63°20'64°40'
10°00'
10°40'
VENEZUELA
I. Coche
MAR CARIBE
Golfo de Cariaco
Península de Araya
Cumaná
I. Cubagua
ESTADO SUCRE
N
ESTADO ANZOÁTEGUI ESTADO MONAGAS
Figura 1. Ubicación relativa del área de estudio aledaña a Cumaná, Venezuela.
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Ornithofrugivory in Stenocereus and Cereus
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Muñoz et al. (2005), en esta misma península,
señalan consumo regular de semillas de los
cactus M. curvispinus y S. griseus por las
palomas Columbina passerina L. 1758 y
Columbina squammata Lesson 1831. Un
resumen comparativo de varias familias y
especies de aves consumidoras de frutos de S.
griseus y C. repandus en enclaves semiáridos
de Venezuela y Colombia se muestra en la
Tabla 5.
A s p e c t o s e c o f i s i o l ó g i c o s y
comportamentales
Si bien trece especies consumieron frutos de
las dos especies de cactáceas, el colibrí
Leucippus fallax Bourcier 1843 sólo fue visto
consumiendo frutos de S. griseus, mientras
Saltator coerulescens Vieillot 1817, M. gilvus
y Campylorhrynchus griseus Swainson 1837
sólo frutos de C. repandus; no obstante, la
Zona urbanizada
Cerro del Medio
Figura 2. Panorámica del área de estudio (recuadro blanco) con su vegetación xerófila típica.
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Marín-Espinoza & Durán-Maita
C
A B
406
paraulata M. gilvus fue vista en muy pocas
ocasiones visitando los cactus. Por el
contrario, se ha señalado que M. gilvus es un
asiduo consumidor de los frutos de S. griseus
en varias regiones de Venezuela, como en la
isla de Margarita (Silvius 1995), Mérida
(Soriano et al. 1999, Naranjo et al. 2003) y la
península de Araya (López 2008); también en
Colombia (Ruiz et al. 2000). Una situación
similar se indica para S. coerulescens, pues en
Mérida es señalado como un depredador
regular de frutos de S. griseus y C. repandus
(Soriano et al. 1999).
Sin embargo, la presencia cercana de plantas
frutales como mango (Mangifera indica L. non
Blume, nec Wall), guayaba (Psidium guajava
L.) y merey (Anacardium occidentale L.), en
urbanismos aledaños al área de estudio,
pudiera representar una alternativa alimentaria
estacional para las aves frugívoras,
condicionando así, en parte, la frecuencia de
las visitas de las aves a los cactus estudiados.
Otro factor clave es la coincidencia del período
reproductivo de varias de las especies de aves
frugívoras estudiadas con el período de
fructificación de estas cactáceas, lo que,
generalmente, obliga a las aves a consumir,
temporalmente, dieta animal, principalmente
artrópodos, necesaria para el desarrollo de las
crías (Poulin et al. 1992); no obstante, al
carpintero M. rubricapillus se le vio llevando
pulpa en el pico presumiblemente para
alimentar a sus pichones, una conducta
también observada en varias especies de aves
por Gomes & Araujo (2014), en C. jacamaru.
Otro factor a tomar en cuenta es el nutricional;
así, Ramoni & Bianchi (2003), en su análisis
bromatológico de los frutos de S. griseus, en
sus dos morfos, rojo y verde claro,
determinaron que glucosa, fructosa (hexosas)
y sacarosa (pentosa), en ese orden cuantitativo,
fueron los principales carbohidratos presentes.
Por otro lado, se ha evidenciado que existen
preferencias de algunas especies de aves por
Figura 3. Fruto de Cereus repandus completamente abierto (A), variedad púrpura en premaduración (B). e individuo de
Leucippus fallax alimentándose posado en el fruto de Stenocereus griseus (C).
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Ornithofrugivory in Stenocereus and Cereus
407
A B
C
Figura 4. Patrones de inicio de la dehiscencia longitudinal en los frutos de Cereus repandus: Inferior (A), lateral (B) y superior
(C).
Tabla 1. Dimensiones promedio ( desviación estándar e intervalo), i. e., Diámetro interpolar (DI) y ecuatorial (DE);
número de semillas fértiles (SF) y estériles (SE), de los frutos en los cactus columnares Stenocereus griseus y Cereus
repandus.
S. griseus (n=10) C. repandus (n=20)
DI (mm) SF DI (mm) SF
49,41±3,72 / 40,70-51,61 1297,90±349,9 47,91±12,59
/ 33,97-76,00
1295,20 ±251,99
DE (mm) SE DE (mm) SE
43,71 ±
2,65 / 42,79-56,90 481,22±33,80 42,14 ±
5,01 / 31,80-49,12
240,30±99,04
Tabla 2. Promedio de visitas ( ± DE/intervalo) y temperatura ( ± DE) en los diferentes lapsos diarios para Cereus X X
repandus y Stenocereus griseus.
C. repandus S. griseus
LAPSO N° de Visitas Temperatura N° de Visitas Temperatura
7-9 am 31,00 ±14,58 / 13-48 27,2
±
1,46 46,75 ±
32,44 / 7-80 26,9
±
1,55
9-11 am 30,25 ±
11,95 / 20-46 32,2
±
1,50 26,50 ±
15,84 / 12-49 31,6
±
1,42
11- 1 pm 28,00 ±
6,38 / 23-37 36,2
±
1,24 22,75 ±
10,11 / 14-32 36,5
±
1,84
1-3 pm 31,75 ±
7,27 / 22-39 35,7
±
1,76 24,50 ±
5,68 / 18-31 36,3
±
1,32
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Marín-Espinoza & Durán-Maita
determinados tipos de carbohidratos, según su
grado de concentración (Mata & Bosque
2004); por ejemplo, las aves paserinas tienen
preferencias por glucosa y fructosa, mientras
que los colibríes prefieren la sacarosa
(Martínez del Río et al. 1992). En la península
de Araya, López (2008) registró una cantidad
de carbohidratos significativamente mayor en
los frutos de S. griseus que en los de C.
repandus, aunque no discriminó el tipo y
proporción de carbohidratos presentes en los
frutos de ambas cactáceas; en cambio,
encontró que el contenido de agua en sus frutos
fue similar. En contraste, al NO de Venezuela,
Nassar & Emaldi (2008) registraron una mayor
cantidad de agua y peso en los frutos de C.
repandus; no obstante, los frutos de S. griseus
superaron significativamente, en peso, la
cantidad de pulpa por fruto: 66% vs 34%.
Vale comentar que la mayor viscosidad de la
pulpa de los frutos de C. repandus nos lleva a
sugerir que, por la manera de alimentarse los
colibríes, libando los líquidos con su lengua
especializada, la succión de una pulpa tan
mucilaginosa debiera dificultar el pasaje del
alimento; de allí que los individuos de L. fallax
no se observaran alimentándose regularmente
sobre los frutos de esta cactácea;
adicionalmente, la dehiscencia de los frutos de
C. repandus, mayoritariamente en posición
inferior, hace más difícil su acceso para los
colibríes.
Cuantificación de las Visitas
El parúlido Coereba flaveola acaparó el mayor
porcentaje de visitas, tanto en S. griseus
(45,66%) como en C. repandus (22,62%). En
S. griseus, la frecuencia de las visitas fue
Tabla 3. Número de bocados ( B), duración de la visita (DV), duración entre visitas (EV), en minutos, para las
diferentes especies de aves consumidoras de frutos de S. griseus y C. repandus.
Stenocereus griseus
Cereus repandus
Especies
#
B
DV (min.)
EV (min.)
#
B
DV (min.)
EV (min.)
Anthracothorax
nigricollis*
-
0,16±0,04
-
-
-
Amazilia tobaci*
-
0,20±0,09
11,8±15,91
-
-
-
Columba corensis
12,25±4,57
0,42±0,22
27,00±29,82
20,57±34,09
0,81±1,26
18,35±22,67
Coereba flaveola*
-
0,68±0,65
2,36±2,84
-
4,60±6,08
0,70±0,50
Campylorhynchus
griseus -
-
-
10,62±5,84
0,43±0,28
20,4±22,32
Columbina
squammata
20,5±23,55
0,70±0,82
10,14±6,28
185,63±216,49
3,85±3,95
5,62±8,17
Icterus
nigrogularis
22,46±19,17
0,94±1,20
8,77±8,67
23,92±19,05
1,01±0,85
6,05±7,24
Leucippus fallax*
-
0,54±0,70
5,35±7,83
-
-
-
Mimus gilvus
-
-
-
16,79±7,95
0,52±0,28
16,77±6,33
Melanerpes
rubricapillus
27,94±22,24
0,94±0,96
12,30±9,33
20,37±22,89
0,78±0,83
6,98±8,44
Saltator
coerulescens
-
-
-
9,17±6,66
0,47±0,35
24,71±22,99
Thraupis
glaucocolpa
17,69±13,35
0,66±0,92
8,46±10,72
14,97±9,50
0,53±0,25
6,30±6,35
(media ±
desviación estándar); *: No se computó el #
de bocados por ser especies libadoras.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Ornithofrugivory in Stenocereus and Cereus
408
significativamente mayor durante el primer
lapso matutino (7-9 am), cuando la intensidad
de la temperatura fue menor, que en el resto de
los lapsos; sin embargo, esta frecuencia fue
similar para todos los lapsos en C. repandus,
independientemente de la temperatura (Tabla
2). En Brasil, Gomes & Araujo (2014)
observaron que la frecuencia de las visitas a los
frutos de C. jacamaru disminuían a mayor
intensidad de la temperatura. Vale señalar que
Thraupis glaucocolpa Cabanis 1850 e Icterus
nigrogularis Hahn 1816 siempre visitaron los
frutos en pareja o acompañados con sus
volantones.
En S. griseus, Columba corensis Jacquin 1784
invirtió menor cantidad de tiempo promedio
alimentándose (0,42 min), mientras que I.
nigrogularis y M. rubricapillus invirtieron la
mayor (0,94 min). En C. repandus, C. griseus
(0,43 min) y S. coerulescens (0,47 min)
invirtieron la menor cantidad de tiempo
alimentándose, mientras C. flaveola L. 1758
invirtió la mayor (4,60 min). En S. griseus, la
menor duración entre visitas recayó en C.
flaveola y L. fallax, y la mayor en C. corensis.
En C. repandus, la menor duración entre
visitas recayó C. flaveola y C. squammata y la
mayor en S. coerulescens (Tabla 3). El hecho
de que C. flaveola y L. fallax invirtieran
mayor tiempo y realizaran mayor número de
visitas en su alimentación era de esperarse,
pues son especies de elevado metabolismo, por
lo que requieren mayor cantidad relativa de
alimento para suplir su demanda energética
(Mata & Bosque 2004, Hernández 2014).
En S. griseus, C. corensis promedió el menor
número de bocados por visita y M.
rubricapillus el mayor, mientras que en C.
repandus, S. coerulescens promedió el menor
número de bocados por visita y C. squammata
el mayor. Deber recordarse que C. squammata
es una especie básicamente granívora (Muñoz
et al. 2005), por ello la tendencia a gastar más
tiempo y presentar un número de bocados por
visita marcadamente superior al resto especies,
por el picoteo continuo para consumir las
pequeñas semillas; esta conducta también ha
sido observada en los emberícidos granívoros
Coryphospingus cucullatus Müller 1776 y
Zonotrichia capensis Müller 1776, en Brasil,
con los frutos de Cereus peruvianus R.
Kiesling 1882 (Silva 1988), y con el fringílido
C. psaltria, en la península de Paria,
Venezuela, con los frutos de C. repandus (G.
Marín, obs. pers.).
Las formas de alimentación fueron: A. Asido al
borde superior o inferior del fruto abierto, B.
Asido al tronco, C. Asido a las espinas, D.
Suspendido en el aire (sólo colibríes), E. Desde
la rama de otra planta, F. Posado sobre el fruto,
G. Una pata en el tronco y otra en el fruto, H.
Posado sobre otro fruto. El ictérido I.
nigrogularis fue la única especie observada
desprendiendo las espinas de los frutos
maduros de S. griseus, conducta previamente
señalada para los sitácidos A. pertinax y A.
barbadensis en la isla de Margarita (Silvius
1995); por otra parte, C. corensis, debido a su
mayor envergadura corporal, sólo pudo
alimentarse de los frutos expuestos hacia los
extremos de los cladodios, posado sobre el
ápice de los mismos. Otra conducta interesante
observada varias veces en el colibrí L. fallax,
fue la de posarse sobre el borde expuesto del
fruto abierto (a veces afincando sus alas a
manera de palancas), y picotear porciones de
pulpa, cuando ésta había mermado y se
encontraba hacia el fondo del fruto (Figura 3);
este comportamiento pudiera explicarse, pues
al estar la pulpa a mayor profundidad el
alcance del alimento se ve impedido para su
vuelo de suspensión habitual.
Pugnacidad intra e interespecífica
Competitivamente, M. rubricapillus fue la
especie más dominante, mientras C. flaveola
tuvo la mayor cantidad de interacciones
agresivas, intra e interespecíficas (Tablas 5 y
6); en Mérida, Soriano et al. (1999) señalan a
M. rubricapillus como la especie que desplaza
al resto en los encuentros agresivos. S.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Marín-Espinoza & Durán-Maita
409
Tabla 4. Familias y especies de aves consumidoras de Stenocereus griseus y Cereus repandus en enclaves
semiáridos de Venezuela (Sucre, Lagunillas, Macanao y Paraguaná) y Colombia (La Tatacoa).
FAMILIA
ESPECIE
Sucre
S. griseus
C. repandus
Lagunillas
S . griseus
C. repandus
Macanao
S.
griseus
Paraguaná
S.
griseus
La Tatacoa
S.
griseus
Phasianidae
Colinus cristatus
X
X
X
Columbidae
Columba corensis
X
X
X
Columbina squammata
X
Columbina passerina
X
Leptotila verreauxi
X
X
Psittacidae
Amazona barbadensis
X
X
Aratinga pertinax
X
X
Forpus conspicillatus
X
Forpus passerinus
X
X
Cuculidae
Crotophaga sp.
X
Trochilidae
Leucipus fallax
X
X
X
Amazilia tobaci
X
Anthracothorax
nigricollis
X
Phaethornis hispidus
X
Picidae
Melanerpes rubricapillus
X
X
X
X
X
Dendrocolaptidae
Xiphorhynchus picus
X
Tyrannidae
Elaenia sp.
X
Pitangus sulphuratus
X
Tyrannus melancholicus
X
Pyrocephalus rubinus
X
Turdidae
Turdus nudigenis
X
Troglodytidae
Campylorhynchus griseus
X
X
Mimidae
Mimus gilvus
X
X
X
X
X
Cardinalidae
Cardinalis phoenicius
X
X
Saltator albicollis
X
Saltator coerulescens
X
X
Emberizidae
Sicalis flaveola
X
Sicalis sp.
X
Tiaris bicolor
X
X
Zonotrichia capensis
X
Sicalis flaveola
X
Thraupidae
Euphonia laniirostris
X
Piranga rubra
X
Ramphocelus dimidiatus
X
Tachyphonus rufus
X
Thraupis episcopus
X
X
Thraupis palmarum
X
Thraupis glaucocolpa
X
Icteridae
Icterus icterus
X
X
Icterus nigrogularis
X
X
X
Parulidae
Coereba flaveola
X
X
X
X
Fringillidae Carduelis psaltria X
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Ornithofrugivory in Stenocereus and Cereus
410
coerulescens fue la única especie que no fue
observada en actividades agresivas. En los
estudios similares realizados en Margarita
(Silvius 1995) y Guatemala (Wendelken &
Martin 1988) no se señala pugnacidad entre las
aves, pero sí en Brasil (Silva 1988).
En resumen, este estudio ratificaría que la
dinámica de las relaciones tróficas de las aves
con los frutos de S. griseus y C. repandus,
parece estar influenciada como en otras
especies de Cactáceas por factores
fenológicos, nutricionales, climáticos y
comportamentales (Jordan & Nobel 1982,
Martínez del Río et al. 1992, Parker 1993, Ruiz
et al. 2000, Petit 2001, Nobel & Bobich 2002,
Parker 2003, Ramoni & Bianchi 2004,
Bustamante & Burquez 2008, Munguía-Rosas
& Sosa 2010, Gomes & Araujo 2015); de
hecho, las diferencias entre el tiempo que se
emplea para la alimentación, la estrategia
alimenticia y la territorialidad, están sujetos al
comportamiento, grado de jerarquía y/o a la
agresividad (pugnacidad) que presente cada
especie dentro del ecosistema (Soriano et al.
1999), lo que, en conjunto, resaltaría el rol
ecológico ejercido por estas dos especies de
cactus en los hábitat xerofíticos, debido a la
dependencia que tienen las aves por sus frutos.
Tabla 5. Matriz de pugnacidad intra (x) e interespecífica (X) en aves consumidoras de los frutos de Stenocereus
griseus (Sg). Coereba flaveola (Cf), Columba corensis (Cc), Columbina squammata (Cs), Icterus nigrogularis (In),
Melanerpes rubricapillus (Mr), Thraupis glaucocolpa (Tg ), Leucippus fallax (Lf).
S. griseus Cc Cf
Cs
In
Mr
Tg Lf
Cc x
Cf x
X
X
X
X X
Cg
Cs
X
In
x
Mr
x
Tg x
Lf X x
Tabla 6. Matriz de pugnacidad intra (x) e interespecífica (X) en aves consumidoras de los frutos de Cereus repandus.
Columba corensis (Cc), Coereba flaveola (Cf), Campylorhynchus griseus (Cg), Columbina squammata (Cs),
Icterus nigrogularis (In), Mimus gilvus (Mg), Melanerpes rubricapillus (Mr), Thraupis glaucocolpa (Tg).
C. repandus Cc Cf
Cg
Cs
In
Mg
Mr
Tg
Cc x
X
X
Cf x X X
X
X
X
Cg X
X
Cs x x
X
In
x
X
Mg
X
Mr
X
x
Tg X X X
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