The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
EPIGEAL INSECTS OF THE LOWER LURÍN RIVER, LIMA, PERU
INSECTOS EPIGEOS DE LA CUENCA BAJA DEL RÍO LURÍN, LIMA, PERÚ
1Universidad Científica del Sur. Facultad de Ciencias Ambientales. Escuela de Ingeniería
Ambiental. Panamericana Sur km 19. Lima 42.
2Universidad Científica del Sur. Facultad de Ciencias Ambientales. Escuela de Ingeniería Agro-
Forestal. Panamericana Sur km 19. Lima 42.
fonia14@gmail.com, avelez@cientifica.edu.pe
The Biologist (Lima), 14(2), jul-dec: 387-399.
387
ABSTRACT
Key words: Abundance – Diversity – Entomofauna – Formicidae
In August 2010 and February 2011, quarterly collections of epigeal arthropods were made in the
lower basin of the Lurín river, at four sampling points using pitfall traps between 5 and 51 masl.
Alpha and beta diversity index were applied to collected data. A total of 2257 arthropods
belonging to 43 families was recorded distributed across three classes: Insecta, Arachnida and
Malacostraca; of which 2060 belong to the class Insecta. The Formicidae was the most abundant
family, with 74.4% of captured insects belonging to this family. The family Sphaeroceridae was
the next most abundant family and accounted for 9.56% of the total captures. Levels of alpha and
beta diversity were calculated and greater diversity and abundance were measured in the lower
part of the basin. The Jaccard similarity index showed a higher ratio of species in the lower part of
the basin (5 and 17 masl) which could be related to the lower level of anthropogenic activity in
that part of the basin.
1 2 2 1
Armando Vélez-Azañero ; Alfonso Lizárraga-Travaglini ; Javier Alvarado & Vania La Rosa
RESUMEN
Palabras clave: Abundancia – Diversidad – Entomofauna – Formicidae
En agosto 2010 y febrero 2011, se realizaron colectas trimestrales de artrópodos epigeos en la
cuenca baja del río Lurín, Lima, Perú en cuatro puntos de muestreo mediante trampas de caída
entre 5 y 51msnm, se aplicaron índices de diversidad alfa y beta para estudiar el ordenamiento y la
riqueza de los individuos para determinar su diversidad y relacionarla con sus servicios
ecosistémicos. Se registró un total de 2257 artrópodos pertenecientes a 43 familias distribuidas
en tres clases: Insecta, Arachnida y Malacostraca; de los cuales 2060 pertenecen a la clase insecta,
donde la familia Formicidae se presentó como la más abundante con 74,4%, seguida de la familia
Sphaeroceridae con 9,56% del total. Una mayor diversidad y abundancia se observó en la zona
más baja de la cuenca, que disminuye de forma variable con la altitud. El índice de similaridad
cualitativo de Jaccard muestra una mayor relación de especies en las zonas bajas, la cual podría
relacionarse con la menor incidencia de actividades antropogénicas.
388
Los insectos constituyen un componente
predominante en la diversidad mundial (80%
de las especies de animales conocidas) y
mantienen aún un número incierto de especies
por descubrir (Samways 2005); gracias a esta
gran diversidad, los insectos brindan
beneficios directos e indirectos al ser humano
(servicios ecosistémicos) los que incluyen
aprovisionamiento de recursos, regulación y
control biológico, soporte en actividades como
la formación de suelos, servicios culturales con
importancia en la educación y el ecoturismo
(ME 2005); y di-servicios ecosistémicos entre
los que encontramos a los fitófagos, parásitos y
vectores de enfermedades. El conocimiento de
la fauna entomológica permite establecer
relaciones simbióticas entre las comunidades
de insectos y las plantas en un área
determinada, estudiando el funcionamiento y
control de cada ecosistema desde una
perspectiva integral, además de predecir e
identificar posibles alteraciones en el medio
(UICN 2009).
Los insectos son excelentes indicadores de
cambios ambientales, por sus ciclos de vida
relativamente cortos, su fácil captura y la
simplicidad de su identificación taxonómica
(Didham et al. 1996), razón por la cual, pueden
ser utilizados para describir impactos
significativos por estrés, perturbación o
alteración de los ecosistemas (Arcila &
Lozano-Zombrado 2003). Los insectos como
clase hiperdiversa, se comportan como
elementos clave en la funcionalidad y
regulación de un paisaje, respondiendo
rápidamente a los cambios antropogénicos
(Didham et al. 1996, Torres-Garcia et al.
2014).
En la cuenca baja del río Lurín, actividades
como la agricultura, ganadería y asentamiento
de viviendas están desencadenando
alteraciones diversas en los ecosistemas
locales. En la producción de maíz, coliflor,
tomate, lechuga, brócoli y yuca propios del
valle, se aplican plaguicidas de manera
intensiva que afectan la presencia de la fauna
benéfica (Vélez-Azañero & Lizárraga-
Travaglini 2013).
El objetivo del trabajo fue determinar la
diversidad de insectos epigeos de la cuenca
baja del río Lurín, para generar herramientas
útiles en la identificación de servicios
ecosistémicos en zonas loticas afectadas por
actividades humanas.
Área de estudio
Está ubicada en el distrito de Lurín, provincia
de Lima, y forma parte de la cuenca baja del río
Lurín (12°11'27.12” y 12°18'S; 76°56' y
76°50'43.2”O; Coral, 2007) con los distritos de
Pachacamac y Cieneguilla (Alfaro & Claverías
2010). La cuenca del río Lurín es una de las 62
cuencas del Pacífico con una extensión
2
superficial de 1 658.19km (MINAGRI 2004).
Está comprendida en las provincias de Lima y
Huarochirí (Felipe-Morales 2012) y conforma
el hinterland de la capital de la República del
Perú, junto al río Chillón y al río Rímac (Alfaro
& Claverías 2010). Este río está conectado con
10 distritos a lo largo de la parte alta, media y
baja de la cuenca (Vega 2010, Alfaro &
Claverías 2010).
Muestreo y análisis
Se utilizaron trampas pasivas de caída con una
solución de 10:2:0.2 de agua destilada, jabón
l í q u id o y f o r m a l d e h í d o a l 1 0 % ,
respectivamente (Vélez-Azañero & Lizárraga-
Travaglini 2013). Las trampas fueron
instaladas en cuatro sitios de muestreo (5, 17,
28, 51msnm, Tabla 1), por un periodo de 48h,
en agosto de 2010 y febrero de 2011,
considerando cuatro repeticiones con 10m
lineales de separación en cada zona. Los
INTRODUCCIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
MATERIAL Y MÉTODOS
Vélez-Azañero et al.
389
resultados corresponden a la suma de estas
cuatro repeticiones, ya que no presentaron
diferencias significativas. Las muestras
biológicas se preservaron en alcohol etílico al
70% y se trasladaron al laboratorio de
Ingeniería Ambiental de la Universidad
Científica del Sur, Lima, Perú para ser
clasificadas siguiendo las claves taxonómicas
de Triplehorn & Johnson (2005) y Albertino et
al. (2012) a nivel de morfo-especie. Se
emplearon los índices de diversidad de
Simpson, Brillouin, Margalef y Pielou para
evaluar los niveles de diversidad alfa (Moreno
2001) a través del paquete estadístico
paleontológico PAST versión 2.17c. Para el
análisis de diversidad Beta, se calculó, además,
una matriz de distancias en función al índice
cualitativo de Jaccard, a partir de la cual se
generó un fenograma utilizando cinco métodos
de agrupación: Simple, Completo, UPGMA,
Ward y WPGMA, y se utilizó el criterio de
coeficiente de correlación para la elección del
más adecuado.
La riqueza de especies fue estimada con los
indicadores de Chao2, Jack1 y Jack2 (Moreno
2001) y se comparó con el número de especies
colectadas. También se determinó la riqueza
mediante un Diagrama de Acumulación de
Especies para relacionar los esfuerzos de
muestreo o número de trampas con el número
de especies encontradas (Ugland & Ellingsen
2003) ajustando la curva a la Ecuación de
Clench (Jiménez-Valverde & Hortal 2003) por
una regresión no lineal (Bates & Watts 1988)
en el software estadístico R versión 3.0.0.
Se encontró un total de 2257 especímenes de
artrópodos pertenecientes a las clases Insecta,
Arachnida y Malacostraca, de las cuales 2060
correspondieron a la clase Insecta (91,3%). Se
identificaron 39 familias y 56 morfo-especies
de insectos (Tabla 2), donde los representantes
de la familia Formicidae se presentaron como
los más dominantes con 74,4% del total.
El indicador de Jack1 (82,50 ± 16,47) es el que
más se acercó a la riqueza encontrada en el área
de estudio; los índices de Chao (114,80±28,02)
y Jack2 (96,17) mostraron valores mucho más
elevados indicando que faltaría por cubrir
34,3% y 40,7% respectivamente. La curva de
acumulación de especies (Fig. 1), muestra que
el esfuerzo realizado no fue suficiente para
determinar la riqueza total, y que el número
tentativo de puntos de muestreo debería estar
cerca de 20 para reducir al máximo el sesgo de
las estimaciones; es decir, el trabajo solo
cubrió el 20% de la diversidad de insectos
presentes en la cuenca baja del río Lurín. Se
muestra, además, que la riqueza estimada es de
106 especies siguiendo la ecuación de Clench;
valor similar a los estimadores de Jack2 y
Chao, indicando que el valor real de la riqueza
específica podría estar muy cerca a estos
valores.
Los índices de diversidad biológica muestran
que el segundo punto de estudio (PII) fue el que
presentó la mayor riqueza (Tabla 3); sin
embargo, la tercera zona de muestreo (PIII) a
28 msnm fue la más diversa según el índice de
Margalef (5,52), y la más homogénea según el
índice de Brillouin (2,26). El segundo punto
ofrece un valor de 0,43 según el índice de
Pielou, siendo el valor más alejado para
a l c a n z a r s u d i v e r s i d a d m á x i m a ;
adicionalmente, el índice de Simpson para este
punto muestra un valor de 0,41 lo que indica
que no hay grupos predominantes en esta zona.
Se utilizó el método UPGMA (“Unweighted
Pair Group Method with Arithmetic Mean”,
Borcard et al. 2011) para desarrollar un
fenograma siguiendo una matriz de distancias
en función al índice de Jaccard, donde se
evidenció mayor similaridad entre los dos
primeros puntos de muestreo ubicados entre 5
y 17 msnm (Fig. 2).
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
RESULTADOS
Epigeal insects of the lower Lurín river
390
Tabla 1. Características de las zonas de muestreo de la cuenca baja del río Lurín, Lima, Perú.
Altitud
(msnm)
Coordenadas Descripción
Punto 1 5 12°16'14.14"S
76°54'4.18"O
Margen derecho.
Asociado a vegetación herbácea y a
la carretera “Panamericana Sur”,
Influencia directa del proyecto
“Mesias” –SEDAPAL. Sitio más
cercano a la desembocadura del río.
Punto 2 17 12°15'26.49"S
76°53'36.97"O
Margen derecho. Asociado a un
desagüe doméstico y vegetación
herbácea (desmonte en la etapa final
de los muestreos), presencia
considerable de residuos sólidos.
Punto 3 28 12°14'56.03"S
76°53'35.85"O
Margen derecho. Asociado ha
ganado vacuno (establo).
Punto 4 51 12°13'46,87"S
76°52'49.69"
Margen izquierdo. Asociado a
campos de cultivo (coliflor y
tomate).
Tabla 2. Morfo-especies de artropoda acumulada, registrados en la cuenca baja del río Lurín, Lima, Perú entre
agosto de 2010 y febrero de 2011. PI: Primer punto de muestreo, PII: Segundo punto de muestreo, PIII: Tercer punto
de muestreo, PIV: Cuarto punto de muestreo, SE: Servicio ecosistémico, AP: Aprovisionamiento, RE: Regulación,
SO: Soporte, DI: Di-servicio. *Arachnida.
Continua Tabla 1
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Vélez-Azañero et al.
Nº Morfo-especies
PUNTOS DE MUESTREO TOTAL
PI PII PIII PIV SE
1Anisolabididae 1 0 5 5 0 RE
10
2 Anthocoridae 1 0 3 4 0 DI
7
3 Aphelinidae 1 0 0 2 0 DI
2
4 Aphididae 1 0 2 3 0 DI
5
5 Bibionidae 1
0 2 0 0 DI
2
6 Blaberidae 1
0 2 1 1 SO
4
7 Carabidae 1
49 0 1 8 RE
58
8
Carabidae 2
2 0 0 0 RE
2
9
Carabidae 3
1 0 0 0 RE
1
10
Chironomidae 1 0 3 2 0 DI
5
11
Chloropidae 1 0 0 0 1 DI
1
12
Chloropidae 2 0 1 0 0 DI
1
13
Chloropidae 3 0 1 0 0 DI
1
14
Cicadellidae 1 1 0 19 0 DI
20
15
Cicadellidae 2
0 0 0 1 DI
1
16 Cicadellidae 3 0 0 1 2 DI 3
17 Cicadellidae 4 0 23 13 6 DI 42
18 Cicadellidae 5 0 1 0 0 DI 1
391
Tabla 3. Índices de diversidad acumulada de la cuenca baja del río Lurín, Lima, Perú entre agosto de 2010 y febrero
de 2011. PI: Primer punto de muestreo, PII: Segundo punto de muestreo, PIII: Tercer punto de muestreo, PIV: Cuarto
punto de muestreo.
ÍNDICES IP
IIP
IIIP IVP
Riqueza 10
34
33
19
Individuos 191 692
330 850
Simpson
0,42 0,40 0,16 0,34
Brillouin
1,03 1,45 2,25 1,26
Margalef 1,71 5,04 5,51 2,66
Pielou 0,47 0,43 0,68 0,44
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Epigeal insects of the lower Lurín river
Continua Tabla 2
Nº Morfo-especies
PUNTOS DE MUESTREO TOTAL
PI PII PIII PIV SE
22
Cynipidae 2
0 0 0 1 DI
1
23
Delphacidae 1
0 3 2 0 DI
5
24
Dytiscidae 1
0 0 1 0 RE
1
25 Elateridae 1
0 0 0 2 DI
2
26 Ephydridae 1
0 1 0 0 AP
1
27 Formicidae 1
107 424 24 377
SO
932
28 Formicidae 2
64 99 115
305
SO
583
29 Formicidae 3
0 4 13 0 SO
17
30 Formicidae 4
0 0 1 0 SO
1
31 Gryllidae 1
4 10 11 4 AP
29
32 Halictidae 1
0 0 1 0 SO
1
33 Ichneumonidae 1 0 0 2 0 RE
2
34 Labiduridae 1
0 3 1 0 RE
4
35 Lauxaniidae 1 0 2 0 0 SO
2
36 Lauxaniidae 2 0 1 0 0 SO
1
37 Lonchaeidae 1 0 1 1 2 DI
4
38 Lycosidae 1* 0 2 1 9 RE 12
39 Lygaeidae 1 0 1 0 0 DI 1
40 Muscidae 1 0 1 0 0 DI 1
41 Nabidae 1 0 0 1 0 RE 1
42 Nitidulidae 1 0 2 2 1 SO 5
43 Phoridae 1 0 0 0 4 SO 4
44 Phoridae 2 0 3 0 0 SO 3
Cynipidae 1
19 Collembola 1 0 6 0 0 SO 6
20 Curculionidae 1 0 0 1 0 SO 1
21 0 0 0 1 DI 1
*No son insectos y no se incluyeron en el análisis de diversidad.
392
0 5 10 15 20
0 20 40 60 80 100 120
Número de sitios muestreados
Número de especies
106 especies
Figura 1. Diagrama de acumulación de especies de artrópodos en la cuenca baja del río Lurín, Lima, Perú donde se muestra la
ecuación de Clench para estimar el número de especies.
P1
P4
P2
P3
0,60 0,65 0,70 0,75 0,80
Distancia
Figura 2. Fenograma generado a partir de una matriz de distancias calculados con el índice de diversidad de Jaccard, agrupados
por el método UPGMA.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Vélez-Azañero et al.
393
La riqueza no presentó un patrón definitivo en
ninguno de los grupos estudiados, sin
embargo, las morfo-especies de la familia
Formicidae fueron más abundantes a los
51msnm (IVP) y menos abundantes a los
5mnsm (IP). Bravo et al. (2011) y Vélez-
Azañero & Lizárraga-Travaglini (2013), en
contraposición a nuestros resultados,
identificaron una correlación negativa entre la
abundancia de insectos y la altitud, resaltando
la disminución de los servicios ecosistémicos
en las zonas más altas. Por otro lado, se han
encontrado patrones importantes de
distribución altitudinal de hormigas
influenciado por la temperatura, indicando que
la riqueza tiende a disminuir en zonas con
mayor altitud (Hölldobler & Wilson 1990,
Brühl et al. 1999, Castro-Delgado et al. 2008).
Hölldobler & Wilson (1990) mostraron que en
las zonas bajas, la diversidad aumenta por la
mayor cobertura vegetal y complejidad de
hábitats; lo que no sucedió en nuestra
investigación, probablemente por influencia
antropogénica. Asimismo, Matienzo et al.
(2010) señalan que durante las estaciones
donde el control químico de plagas es menos
intenso, la abundancia de las hormigas es
mayor, comparada con estaciones donde existe
un uso intensivo de plaguicidas; lo que pudo
ocurrir en nuestro caso, donde el uso de
insecticidas fue mayor en las zonas más bajas,
aunque no significativo.
Por otro lado, Gaminde (2015) señaló que una
de las familias de dípteros más abundantes
durante los meses más cálidos es la familia
Sphaeroceridae, que brinda el servicio
ecosistémico de descomposición de materia
orgánica, y puede ser utilizada como indicador
de diversidad e influencia antrópica
(Remedios et al. 2012), lo que confirma
nuestros resultados, debido a que nuestro
estudio fue realizado durante los meses de
agosto y febrero, donde las temperaturas
fueron más elevadas.
Cepeda-Pizarro et al. (2006) y Devia &
Escobar (2001) informaron que los Muscidae
(Diptera) son los más abundante en ambientes
secos, mientras que los Sphaeroceridae son
más abundantes en ambientes húmedos; lo que
confirma la abundancia de esta familia en los
puntos II y IV, relacionado con zonas de riego y
presencia de desagües domésticos. Remedios
et al. (2012) indicaron que la familia de
dípteros más abundante en ambientes
relacionados a excretas de ganado vacuno fue
Sphaeroceridae; lo que no concuerda con los
resultados encontrados en este trabajo, debido
a que esta familia presentó poblaciones muy
bajas en el Punto III el cual estaba asociado a
establos de ganado vacuno.
La familia Chloropidae registro solo tres
individuos en tres morfo-especies, distribuidos
en el segundo y el cuarto punto, aunque su
frecuencia fue muy baja en nuestros
muestreos. Es importante resaltar su
comportamiento como parásito de vertebrados
menores (Medina et al. 2009) lo que se
relacionaría a la presencia de desagües
domésticos en el segundo punto, y la mayor
cantidad de basura y desmontes en el punto
cuatro, cercano a la desembocadura del río.
La morfo-especies de la familia Curculionidae
cumple un servicio ecosistémico de soporte y
rara vez se asocia con plagas agrícolas de
importancia, se encuentra preferentemente en
vegetación arbustiva no cultivada, y algunas
poblaciones pueden adaptarse a la polinización
o polifagia en las plantas hospederas (Agrawal
et al. 2006, Anderson 1995, Fornasari 2004,
Marvaldi et al. 2002, Thompson 2005); la
morfo-especie se registró en el punto 3, donde
las áreas de cultivo agrícola fueron mínimas, y
la vegetación arbustiva fue predominante.
Las morfo-especies de Tenebrionidae fueron
registradas en los tres primeros puntos de
DISCUSIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Epigeal insects of the lower Lurín river
394
muestreo, y pueden relacionarse con servicios
ecosistémicos de apoyo y soporte, ya que su
actividad detritívora está asociada a la
descomposición de materia orgánica,
enriquecimiento del suelo, y a la provisión de
alimentos a otros organismos (Crawford 1981,
MINAGRI 2004). Muchas especies de esta
familia pueden encontrarse en troncos en
descomposición, alimentándose de maderas e
hifas de hongos, lo que les permite reciclar la
materia orgánica y completar sus ciclos
biológicos (Watt 1974, Matthew et al. 2010).
La ausencia de estas morfo-especies en el
punto 4 podría explicarse por el uso excesivo
de fertilizantes químicos.
Los áfidos o pulgones se registraron en el
punto 2 y el punto 3, donde el control químico
de plagas fue bajo, ya que los niveles agrícolas
son menores; estos insectos se comportan
como las plagas agrícolas más frecuentes e
importantes en nuestro medio, su reproducción
asexual partenogenética les permite aumentar
sus poblaciones y abarcar grandes áreas en
corto tiempo, en su mayoría son vectores de
virus no persistentes (Quiros 2006).et al.
La única morfo-especie de Ichneumonidae fue
registrada en el punto 3, lo que podría explicar
que la presencia de residuos sólidos, efluentes
y el uso de insecticidas químicos, podría
afectar su presencia en las otras zonas de
muestreo. Ruiz-Cancino 2014) indican et al. (
que las especies de la familia pueden
comportarse como indicadores de calidad por
su alta sensibilidad a los cambios ambientales,
además resaltan las características de este ,
grupo, ya que brindan servicios ecosistémicos
de en ambientes naturales y regulación
artificiales.
La morfo-especie de la familia Syrphidae se
registró únicamente en el punto dos, donde la
presencia de residuos sólidos fue considerable;
las especies de esta familia brindan servicios
ecosistémicos de soporte y regulación, y son
considerados como buenos agentes
polinizadores y en otros casos depredadores de
plagas agricolas como trips, moscas blancas y
psilidos, teniendo mayor prevalencia los
sírfidos afidófagos, donde los estados
inmaduros se alimentan de pulgones (Rojo et
al. 2003). La presencia casi nula de estos
especímenes en nuestros muestreos deja clara
la influencia de la contaminación en la cuenca
baja del río Lurín (efluentes, residuos sólidos e
insecticidas químicos) y su efecto en la
reducción de insectos benéficos (Vélez-
Azañero & Lizárraga-Travaglini 2013).
La familia Collembola está asociada a
procesos de descomposición de materia
orgánica y enriquecimiento de suelos,
cumpliendo servicios ecosistémicos de
regulación y soporte, pueden encontrarse en
hábitats muy diversos donde los niveles de
perturbación no sean altos (Zumeta 2001); en
nuestro caso solo se registraron seis
especímenes en el segundo punto, lo que se
asocia a niveles de contaminación en las otras
estaciones evaluadas.
Las morfo-especies de Cicadellidae se
presentaron en todos los sitios estudiados, y no
mostraron ningún patrón de distribución, sin
embargo, Rojas et al. (1999) muestran que la
población de estas especies presenta una
relación inversa con la temperatura y la
humedad relativa, las que representan los
principales factores condicionantes del
aumento y la disminución de estas poblaciones
en determinadas épocas del año. Los efectos de
la contaminación mencionados en este trabajo,
pueden no haber influido en la distribución y
abundancia de estas morfo-especies, ya que las
poblaciones de insectos de esta familia no han
registrado impactos considerables por factores
ambientales y actividades humanas como la
fragmentación de hábitats (Grez et al. 2002).
La familia Carabidae disminuyó en relación
inversa con la altitud, como lo señalan Velez-
Azañero & Lizárraga-Travaglini (2013) en un
estudio de la diversidad de Carabidae en la
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Vélez-Azañero et al.
395
misma zona, debido a que las poblaciones de
esta familia tienden a disminuir según la
temperatura y son más abundantes en zonas
bajas (Paleologos 2012, Paleologos et al.
2015); además, son altamente sensibles al
cambio climático (Bastidas 2012), por lo que
muchas veces suelen utilizarse como
indicadores de impacto antropogénico. Por
otro lado, otros autores señalan que se han
encontrado casos particulares donde la riqueza
de esta familia aumenta con la altitud (Sanders
et al. 2003; Camero 2003). La mayor
abundancia se presentó en el primer punto,
donde la disponibilidad de alimento y materia
orgánica fueron mayores; lo que podría
relacionarse con la presencia de huevos de
ortópteros (probablemente grillos), alimento
alternativo de estos controladores (Salas-
Araiza & Salazar-Solís 2009).
El indicador Jackknife1 fue el que más se
acercó a la riqueza encontrada en el área de
estudio, el cual también fue el método más
exacto incluso con esfuerzos de muestreo
bajos en el análisis realizado por Oreja et al.
(2010) al estudiar aves en la ciudad de Puebla,
México; donde el objetivo fue evaluar el
desarrollo de estimadores no paramétricos de
la riqueza de especies con datos reales.
Asimismo, Palmer (1990) y Hellmann &
Fowler (1999) encontraron que el indicador de
Jackknife1 fue el menos sesgado y más preciso
al momento de estudiar la riqueza de especies
de extrapolación y plantas leñosas
respectivamente. Por su parte, Bautista-
Hernández et al. (2013) mencionan que los
estimadores de Jackknife sobreestiman la
riqueza, debido a que son imprecisos y podrían
excederse en estimar el número de especies.
No obstante, existen otras investigaciones
donde se afirma que el indicador Jackknife 2 es
mucho más exacto (Gómez & Linera 2006) y
menos segado cuando las muestras son
pequeñas (Hellmann & Fowler 1999).
Los indicadores Chao, Jack 2, y la curva de
acumulación de especies ajustada a la ecuación
de Clench indican que el valor de la riqueza
debería estar por encima de las 86 especies, lo
que advierte que el esfuerzo de muestreo no fue
suficiente, y debería ubicarse cerca de las 20
repeticiones por cada punto. Gómez & Linera
(2006) encontraron que los estimadores ICE y
Chao 2 son los mejores estimadores de riqueza,
debido a que presentaron curvas de
acumulación con un crecimiento inicial rápido,
y alcanzan una asíntota definida. Sin embargo,
Bautista-Hernández et al. (2013) señalan que
los estimadores de Bootstrap y Chao 1 son los
métodos más precisos y menos sesgados al
reflejar la riqueza real.
Agradecemos a Carlos Acosta por sus valiosos
aportes a esta investigación, a José Castillo,
Paola Ancajima y Jorge Velazco por su apoyo
técnico en la fase de campo, y a Brenton Ladd
por los valiosos comentarios a este trabajo.
AGRADECIMIENTOS
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