The Biologist
(Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
POPULATION DYNAMICS OF SEA BIRDS IN THE CAMPAIGN TO COLLECT GUANO
FROM THE NORTH ISLAND GUAÑAPE, PERU, 2007-2009 AND 2014
DINÁMICA POBLACIONAL DE LAS AVES GUANERAS EN LA CAMPAÑA DE
RECOLECCIÓN DE GUANO DE LA ISLA GUAÑAPE NORTE, PERÚ, 2007-2009 Y 2014
1,3 2 3,4
Mary García ; Mariano Valverde & José Iannacone
1 Programa de Desarrollo Productivo Agrario Rural, AGRO RURAL, Ministerio de Agricultura y Riego (MINAGRI).
E-mail: mggv2003@gmail.com
2 Reserva Nacional Sistema de islas, islotes y puntas guaneras. Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado
(SERNANP), Ministerio del Ambiente (MINAM). E-mail: mvalverderomero@gmail.com
3 Laboratorio Ecología y Biodiversidad Animal. Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). Lima, Perú.
4 Facultad de Ciencias Ambientales. Universidad Científica del Sur (Científica), Perú.
E-mail: joseiannacone@gmail.com
The Biologist (Lima), 14(2), jul-dec: 307-326.
307
ABSTRACT
Keywords: Birds guano – Guañape Campaign – Island Guano – Guano Island – Natural Resources
The population dynamics of the guano birds were studied on the island Guañape Norte, Peru,
where guano collection campaigns in the periods 2007-2009 and 2014 were developed,
analyzing population and reproductive fluctuation of the guano birds before, during and after
collecting guano. The biggest sighting in 2007 was 643455 adult birds and in 2014, 1150389
birds, with the booby (Sula variegata) being the representative bird of this island. Guanay
(Phalacrocorax bougainvilliorum) maintained a constant presence between 2010 to 2014. The
guano harvesting campaign 2007-2009 lasted 20 months and the one in 2014 lasted 6 months. In
the last four years the period of breeding rest of these species went from the winter months to the
summer months. The sea surface temperature (SST) from 2007 to 2014 had an increasing trend.
Greater SST was associated with lower reproduction in guano birds. Comparing the bird
populations by species in the absence of reproduction versus reproduction found no significant
differences in the presence of the campaign to collect guano. The guano collection campaign
conducted with proper management does not significantly affect populations of seabirds.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
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RESUMEN
Palabras clave: Aves guaneras – Campaña Guañape – Guano de la isla – Isla guanera – Recurso natural
Se analizó la dinámica poblacional de las aves guaneras en la isla Guañape Norte, Perú, donde se
desarrolló la campaña de recolección de guano en los periodos 2007-2009 y 2014,
determinándose la fluctuación poblacional y reproductiva de las aves guaneras antes, durante y
después de la recolección de guano. El mayor avistamiento en el año 2007 fue de 643455 aves
adultas y para el año 2014, fue de 1150389 aves, siendo el piquero (Sula variegata) el ave
representativa de esta isla. El guanay (Phalacrocorax bougainvilliorum) mantuvo una presencia
constante entre los años 2010 al 2014. La campaña de recolección del guano del 2007-2009 duró
20 meses y la del 2014 duró 6 meses. En los últimos cuatro años el período de reposo reproductivo
de estas especies pasó de los meses de invierno a los meses de verano. La temperatura superficial
del mar (TSM) entre los años 2007 al 2014 tuvo una tendencia al aumento. Una mayor TSM
registró una menor reproducción en las aves guaneras. Al comparar la población aviar por especie
en ausencia de reproducción y en reproducción encontramos que no hay diferencias
significativas con la presencia de la campaña de recolección de guano. La campaña de
recolección de guano realizada con un adecuado manejo no afecta significativamente a las
poblaciones de aves guaneras.
sostenibilidad de la actividad económica
(Valverde & García 2009, Minam 2010).
Las especies de aves marinas productoras de
guano, la constituyen en orden de importancia
el guanay - Phalacrocorax bougainvilliorum
(Lesson, 1837) que se distribuye entre los 5°S
y 18°S, el piquero – Sula variegata (Tschudi,
1843) distribuido entre los 6°S y 18°S y el
alcatraz o pelícano – Pelecanus thagus
(Molina, 1782) que se distribuye desde los 5°S
(Jordán, 1961, Tovar & Galarza 1984, Tovar et
al. 1988, Tovar & Guillen 1988, 1989, Guillen
1990, 1993, Jahncke & Goya 1997, Jahncke et
al. 1998) hasta Chile donde ha sido reportado
anidando en algunos islotes entre los 23° a
27°S (Guerra & Cikutovic 1983, Altamirano-
Sierra 2013). El principal alimento de las aves
guaneras lo constituye la anchoveta Engraulis
ringens (Jenyns, 1842), es así que la población
de dichas aves y por ello la producción del
guano, están asociada a la variación de la
biomasa de anchoveta (Apaza & Santamaría
2001).
A p es ar d e q ue l a a ct iv id ad d el
aprovechamiento del guano tiene en el Perú
republicano más de 150 años, no se conoce el
efecto directo de la extracción de guano
sostenible sobre las poblaciones de aves
guaneras, tal y como se realiza desde 1909, en
que fue creada la Compañía Administradora de
G u a n o – C A G ( B a s a d r e 1 9 3 9 ) .
Adicionalmente el ente rector de las Áreas
Naturales protegidas - ANP no realiza
evaluaciones para determinar el efecto de esta
actividad sobre las poblaciones de fauna
silvestre en las islas y puntas.
Por ello, siendo las islas y puntas guaneras,
espacios declarados para conservar la
diversidad biológica es necesario conocer el
efecto de esta actividad económica sobre sus
objetos de conservación, para tomar las
medidas que sean necesarias y que conlleven a
la conservación de la diversidad biológica y la
INTRODUCCIÓN
García et al.
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especies que habitan en la isla, lo cual
asegurará proteger el potencial genético de las
especies, debido a que las aves guaneras por ser
depredadores superiores, son buenas
indicadoras biológicas de cambios o
alteraciones en el ecosistema marino.
Por tanto, se analizó la dinámica poblacional
de las aves guaneras en la isla Guañape Norte,
Perú, donde se desarrolló la campaña de
recolección de guano en los periodos 2007-
2009 y 2014. Se determinó la fluctuación
poblacional y reproductiva de las tres especies
de aves guaneras en la isla estudiada antes,
durante y después de la recolección de guano, y
se compara la Campaña de recolección de
guano en los períodos 2007-2009 y 2014 en la
isla Guañape Norte en el norte del Perú.
Área de Estudio
El área de estudios abarca la isla Guañape
Norte entre los 8°32'S y 78°57'O (Valverde &
García 2009), donde se realizó actividades
extractivas de guano en los años 2007, 2008,
2009 y 2014. Se caracteriza por ser la isla más
extensa del grupo Guañapes, se encuentran
situadas en el océano pacífico, frente a la costa
del departamento de la Libertad. La isla
Guañape Norte tiene una superficie de 34,87
has, de forma alargada, tiene una longitud de
1,30 km y una anchura que rodea los 0,7 km
(AGRO RURAL 2014), su máxima altitud
alcanza los 73 m (IGN 2014). La superficie
total de las islas es aproximadamente de 62,73
has, tienen relieve abrupto y clima árido, se
encuentran deshabitadas y se localizan entre 16
y 20 km en línea recta al oeste del lugar
conocido bajo el nombre de Pampa
Compositan, valiosa por la presencia de
albuferas, en la provincia de Virú, dentro del
departamento de la Libertad, Perú.
Las tres especies de aves guaneras (guanay,
piquero y alcatraz), son especies de fauna
silvestre de alta importancia económica para el
Peru, debido a que acumulan una gran cantidad
de excremento en el área donde habitan, el cual
constituye un fertilizante orgánico de alta
calidad denominado “guano de las islas” que,
por su composición rica en nitrógeno y otros
elementos esenciales para la agricultura
(Coker 1919), ha sido reconocido
mundialmente como el mejor fertilizante
orgánico (Murphy 1981, Duffy 1994), el
mismo que actualmente es aprovechado por el
Estado Peruano para apoyar a los pequeños
agricultores e impulsar la agricultura de
productos orgánicos (Minagri 1997).
Dos de las aves guaneras están categorizadas
como En Peligro (EN) para el caso del piquero
S. variegata y alcatraz P. thagus, y como Casi
a m e n a z a d o ( N T ) e l g u a n a y P.
bougainvilliorum según la Legislación
Peruana (Minagri 2014). Asimismo la Unión
Internacional para la Conservación de la
Naturaleza – UICN, los categoriza como Casi
Amenazado (NT) para el caso del guanay y
álcatraz y preocupación menor (LC) para el
piquero, por lo que es necesario tomar medida
para su conservación y mejores estudios de las
amenazas que puedan afectarlas (BirdLife
International 2012ab, 2014). Es además
política del Estado proteger la diversidad
biológica mediante las Áreas Naturales
Protegidas – ANP, siendo las aves guaneras,
objetivo de conservación de la Reserva
Nacional Sistemas de Islas, Islotes y Puntas
Guaneras (Minam 2010).
Por lo expuesto, esta investigación nos
brindará un mejor conocimiento del posible
efecto de la campaña de guano sobre las
poblaciones de aves guaneras, lo que influirá
en que las medidas que se tomen en el manejo
de estas especies y por ende del recurso que
generan, tengan la finalidad no solo de
proteger a las tres especies de aves guaneras
sino también a las diferentes poblaciones de
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Population dynamics of sea birds
MATERIALES Y MÉTODOS
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García et al.
Área total de la colonia por especie: Se
obtuvo luego de trazar las colonias de cada
especie según su estado reproductivo en una
aerofotografía, posteriormente se introdujo en
una mica y se copió con plumones indelebles
las colonias con los colores y características de
cada colonia. Como siguiente paso se introdujo
en la mica una hoja de papel milimetrado y se
contaron los milímetros cuadrados de cada
colonia. Este valor se multiplicó por el factor
de conversión de la isla, obteniéndose así el
2
área de la colonia, expresado en m (Tabla 1).
Dinámica poblacional
Los datos de las poblaciones de aves guaneras
(tamaño de la población) se obtuvieron de las
fichas mensuales de monitoreo que realiza el
personal guarda isla de AGRO RURAL
durante el censo poblacional el día 1° de cada
mes. El procesamiento de la información se
realizó mediante la tabulación de datos en un
archivo creado en la aplicación Microsoft
Office Excel. Posteriormente se analizaron de
manera cuantitativa el tamaño poblacional de
las aves guaneras donde se evaluó:
Tabla 1. Estado reproductivo de las aves guaneras para el llenado en las aerofotografías censales.
Estado de la colonia Fondo
Aves
reproductivas
Cortejo ≈≈≈≈≈
Con huevos O O O O
Con polluelos X X X X
Aves no reproductivas (sin relleno)
dependiendo del estado reproductivo de las
mismas, se usó los siguientes valores (Tabla 2).
La densidad de adultos: Es el número
2
estimado de aves adultas por m en la colonia,
Tabla 2. Número estimado de aves guaneras (Phalacrocorax bougainvilliorum, Sula variegata y Pelecanus thagus)
2
por m .
Especie Reproductivo No reproductivo
Guanay Phalacrocorax bougainvilliorum 6 10
Piquero Sula variegata 3 5
Alcatraz Pelecanus thagus 3 3
Población de aves guaneras en sectores
(acantilados, islotes y playas): en cada sector
se eligió puntos de observación específicos y
definitivos. Se designó la cantidad de adultos
no reproductivos de la especie de ave guanera
observada, la cual se determinó mediante
conteo directo en la playa, islotes y acantilados
del sector observado. De la misma manera se
procedió para obtener el número total de
Cantidad de adultos: Es el número
aproximado de aves adultas no reproductivas,
que resultó de multiplicar la densidad de
adultos por el área de la colonia ocupada por
adultos no reproductivos. Para el caso de las
aves adultas en reproducción se estimó de la
misma manera. Al finalizar se calculó el
subtotal de aves guaneras no reproductivas y
reproductivas.
311
Mientras que en el 2014, la campaña duró un
total de 6 meses, siendo 4 meses de recolección
y 2 meses de embarque, es preciso señalar que
durante el embarque se redujo la presencia del
personal a 90 hombres. Para ingresar a la isla a
realizar la recolección de guano se tuvo en
cuenta el estado reproductivo de la población
de aves guaneras en la isla a trabajar, por lo que
el ingreso se condicionó a que las aves
guaneras se encuentren en reposo
reproductivo. Esto se estipuló en el Plan de
manejo 2014 – Campaña de Recolección de
guano isla Guañape Norte.
Análisis de datos
Se analizaron los estimados mensuales de la
población de aves guaneras en la isla
estudiada, entre enero 2007 y setiembre 2015.
Los datos de presencia / ausencia del personal
de campaña en la isla estudiada, se recopiló de
la administración de campaña. Todos los datos
fueron digitalizados en hoja de cálculo Excel.
Se utilizó la mediana en vez de la media debido
a que los datos de población aviar en reposo y
en reproducción no presentaron un
comportamiento estadístico normal. Se
empleó el diagrama de cajas para comparar la
población aviar con presencia o ausencia de
personal de campaña. El paquete de datos
estadísticos empleado fue el SPSS ver. 22,0
para el cálculo de los estadísticos descriptivos
e inferenciales.
Tamaño poblacional de aves guaneras
Entre los años 2007–2015, la población de las
aves guaneras en la isla Guañape Norte fluctuó
entre los 643455 (marzo) y 1150389 aves
adultas en junio del 2014 (mayor población
avistada para esos años), siendo el piquero la
especie más abundante (67,7%) seguido del
guanay (30,1%) y el alcatraz (2,2%); sin
embargo para el 2015 (hasta el mes de
adultos reproductivos observado en los
sectores. Al finalizar se calculó el subtotal para
las aves guaneras no reproductivas y
reproductivas en sectores. Posteriormente, al
sumar las aves adultas no reproductivas más
las aves adultas reproductivas estimadas en la
pampa y en los sectores tenemos el total de la
población de aves guaneras por especie que se
registraron en esta isla.
Estado de reproducción: se analizó el estado
reproductivo de las aves guaneras al momento
del censo. Considerando aves en reproducción
a las que mostraron algún estadio como:
cortejo, construcción de nido, cópula,
incubación o crianza de polluelos. Los datos se
digitalizaron de las fichas de monitoreo de los
censos realizados por el personal guarda isla y
los resultados se evaluaron mediante gráficas
donde se ilustra los meses que se encontraban
en reproducción. Por observación personal se
ha determinado que los meses de reproducción
en la isla Guañape Norte inician entre julio-
agosto y finaliza en febrero.
Condiciones de temperatura de mar (TSM):
se analizó los datos de TSM registrados por los
guarda islas; estos datos fueron registrados en
la zona protegida de los vientos, generalmente
en el extremo norte o noreste de la isla donde se
encuentra la casa de los guarda islas. La TSM
se registró sumergiendo un termómetro de
mercurio a una profundidad promedio de 3 m
durante 5 min, esta operación se repitió
diariamente y 3 veces al día: 6:00 am, 12:00 m
y 6:00 pm y posteriormente se promedió los
datos registrados obteniendo la temperatura
del día, luego se promedió los datos de TSM
diario para obtener la TSM mensual.
Presencia de la campaña (tiempo de
permanencia en la isla): entre los años 2007-
2009, la campaña de recolección de guano fue
de 20 meses. Cabe señalar que durante este
periodo no se tuvo en cuenta la etapa
reproductiva de las aves guaneras para la
permanencia del personal de campaña.
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Population dynamics of sea birds
RESULTADOS
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García et al.
reproducción, registrándose abandonos
durante la formación de nidos y postura de
huevos.
Temporada 2008 – 2009: en setiembre del
2008 se registró inicio de reproducción para las
tres especies, registrándose para el guanay y
piquero dos picos de puesta de huevos, por lo
que finalizó en el mes de julio de 2009. Para el
caso del guanay el pico reproductivo más alto
se registró en el mes de abril 2009, mientras
que para el piquero el mayor pico reproductivo
se dio en el mes de octubre 2008. Sin embargo,
para el caso del alcatraz los meses de
reproducción se dieron de agosto a diciembre
2008, registrando el pico más alto en
noviembre del mismo año.
Temporada 2009–2010: se observa que solo
el piquero, inició su período reproductivo en
noviembre 2009 culminando en febrero 2010;
adicionalmente en marzo del mismo año se
registró un intento reproductivo, sin tener éxito
presentándose solo cortejo y postura, sin
crianza de polluelos, debido a los abandonos
que se observaron.
Temporada 2010–2011: para el caso del
piquero, se observó población reproductiva
desde el mes de mayo 2010 culminando en
febrero 2011, habiéndose presentado dos
intentos reproductivos (mayo–octubre 2010 y
noviembre 2010–febrero 2011), donde el
primer pico reproductivo se dio en el mes de
julio 2010 con una población reproductiva de
601520 aves y el segundo pico reproductivo se
dio en el mes de enero 2011 con 224892 aves.
En el caso del guanay, se observaron colonias
reproductivas desde julio 2010 hasta marzo
2011, de igual manera se registró dos etapas
reproductivas (julio– noviembre 2010 y
diciembre 2010–marzo 2011), registrándose el
primer pico reproductivo en el mes de
setiembre 2010 con una población
reproductiva de 209840 aves y el segundo pico
reproductivo se dio en el mes de noviembre
2010 con una población reproductiva de
setiembre) la población de aves guaneras
disminuyó en número de individuos,
manteniéndose el piquero (61%) como especie
abundante, seguida del guanay (33%) y el
alcatraz (6%) (Fig. 1). La población de aves
guaneras muestra una tendencia al incremento
con un promedio de 13,6% al año hasta el año
2014, mientras para el 2015 (hasta el mes de
setiembre) la tendencia es a la disminución en
un 24%.
Al analizar la población reproductiva de la isla
en estudio (Fig. 2), se observó que entre los
años 2007–2008, el período de reposo
reproductivo se dio entre los meses de
setiembre 2007 y agosto 2008, por otro lado
para el año 2009, se registró un período de
reposo reproductivo entre los meses de agosto
y setiembre; sin embargo en los últimos cuatro
años (2010–2013), el periodo de reposo
reproductivo de las aves guaneras se sitúa entre
los meses de febrero y junio, debido a que en el
resto del año se ha observado alguna fase de
reproducción en una o más especies. Para el
2014, la etapa de reposo reproductivo se
extendió desde febrero hasta diciembre que
inicia la etapa reproductiva la cual finalizó en
mayo 2015.
Analizando las temporadas reproductiva de las
aves guaneras tendremos en cuenta, que en el
periodo estudiado hubieron dos campañas de
recolección, la primera entre setiembre 2007 a
mayo 2009, y la segunda entre febrero a
setiembre 2014 (Fig. 2). Solamente se
encontró asociación positiva entre las
poblaciones del guanay y piquero (r= 0,36;
p=0,00). No se observó correlación entre las
poblaciones del alcatraz versus guanay y
piquero (r= 0,04-0,05, p = 0,60-0,68).
Temporada 2007-2008: no se registraron
picos reproductivos de ninguna de las tres
especies de aves guaneras que habitan la isla,
sin embargo en enero y agosto 2007 se observa
intentos reproductivos del guanay, y en junio
del piquero, sin obtener éxito en la
Figura 1. Fluctuación poblacional por años, de las aves guaneras presentes en la isla Guañape Norte en el periodo 2007 a
setiembre 2015.
Figura 2. Población de aves guaneras en estado reproductivo periodo 2007 – setiembre 2015.
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GUANAY PIQUERO ALCATRAZ TOTAL AVES
GR PR AR
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Temporada 2013-2014: el guanay inició su
primer pico reproductivo en julio 2013, por lo
que en el mes de noviembre se observaron
pollos de tres meses de edad. Sin embargo en
este mismo censo (1° de noviembre 2013) se
observó el segundo intento reproductivo de
esta especie, con presencia de huevos, por los
que para la primera quincena de febrero 2014,
se tenía una población de juveniles. Para el
caso del piquero su primer intento
reproductivo se inició en agosto 2013 con el
registro de huevos, observándose para el censo
de noviembre unos 135,849 pollos de tres
meses de edad, asimismo se registró el inicio
del segundo intento reproductivo, con una
colonia pequeña de piqueros en postura con
24,489 huevos, que eclosionaron entre el 15 y
20 de noviembre, considerando esto, se
registró a fines de febrero 2014, piqueros en
fase de volantones, es decir, próximos al
estadio juvenil. El alcatraz inició su primer
pico reproductivo en setiembre 2013 con
registro de huevos, teniendo al censo del 1° de
noviembre pollos de 2 meses de edad, los
cuales llegaron a su estado juvenil a fines de
enero.
Temporada 2014-2015: para esta temporada,
el guanay registró un intento reproductivo
(construcción de nidos), sin embargo al mes
siguiente se registró abandono de nidos
probablemente por incremento de la
temperatura superficial de mar y la poca
disponibilidad de alimento. Sin embargo, en
diciembre 2014 se registró otro intento
reproductivo el que se extendió hasta abril del
2015. Para el caso del piquero y alcatraz no
registraron intentos reproductivos en los
últimos meses del año 2014. Sin embargo, para
enero 2015 iniciaron la reproducción,
culminando en mayo 2015, por conversación
con el Guardaisla Alfredo Flores Vilca, los
ultimos pollos de piquero estaban muriendo
por falta de alimento, siendo pollos que
ingresaban al estadio de volantones. Al 1° de
junio se habían registrado 830 pollos de
piquero muertos.
156912 aves. Para el caso del alcatraz el mayor
pico reproductivo se registró en octubre 2010
con una población reproductiva de 12269 aves.
Temporada 2011-2012: el guanay presenta
dos picos reproductivos, el primero que inicia
en julio 2011 con individuos en cortejo, sin
embargo se registraron abandonos,
volviéndose a registrar otro intento
reproductivo en setiembre 2011 el cual
culminó en enero 2012; el inicio del segundo
pico reproductivo se dio en enero 2012
registrándose abandonos al 100% en el mes de
febrero. Para el caso del piquero, su
comportamiento reproductivo fue similar al
del guanay, es decir se registraron dos picos
reproductivos entre los meses de julio 2011 a
febrero 2012.
Temporada 2012-2013: el guanay inició el
primer intento reproductivo en junio 2012,
registrándose al poco tiempo abandonos de
individuos en cortejo o en construcción de
nidos, iniciando nuevamente otro intento
reproductivo para el mes de setiembre
registrándose en este caso, el abandono de
huevos en los meses de octubre y noviembre,
lográndose que el 5% de polluelos llegue a la
edad juvenil. Para el caso del piquero se
registró que su primer pico reproductivo se
inició en abril 2012, pero ocurrió el abandono
de individuos en cortejo; para los meses de
junio y julio se observó un segundo intento
reproductivo registrándose cortejo y
formación de nidos, los cuales fueron
abandonados. Sin embargo, el tercer intento
reproductivo se inició en setiembre,
registrándose cortejo y presencia de huevos
para el mes de octubre, los cuales nuevamente
fueron abandonados, asimismo un cuarto
intento de reproducción en noviembre 2012,
registró pollos en diciembre 2012 los cuales
también fueron abandonados en enero 2013.
Por los reportes del personal guarda isla estos
abandonos se debieron a la presencia de la
garrapata Ornithodoros amblus (Chamberlin,
1920).
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embarque continuaron hasta agosto del mismo
año (Fig. 5). Asimismo, se muestra la
fluctuación poblacional por especies antes,
durante y después de la actividad de
recolección de guano (campaña) en el periodo
2014. Como se observa la campaña inició en
febrero del 2014, con un total de 216 166 aves
(68 661 guanayes, 142 300 piqueros y 13 204
alcatraz), recolectándose un total de 23 858,22
TM de guano de la isla.
Cabe señalar, que en esta campaña 2014, no se
consideró dentro del Plan de Manejo, realizar
el proceso de tamizado dentro de la isla, como
lo que ocurría en anteriores campañas, esto se
hizo con la finalidad de aligerar el tiempo de
permanencia del personal en la isla y cumplir
con el tiempo que nos daban las aves ya que se
presentaba reposo reproductivo. El guano
ensacado fue llevado al puerto de Salaverry,
distrito de Salaverry en el área metropolitana
de la ciudad de Trujillo, Región La Libertad,
para su posterior ingreso a los almacenes de
AGRO RURAL donde se realizó el proceso de
tamizado.
Analizando la campaña 2014, se observa que
dicha actividad se inició cuando las tres
especies de aves guaneras registraban reposo
reproductivo continuando en ese estado hasta
diciembre, donde se registró el primer inicio
del estado reproductivo en la especie guanay,
seguida del piquero y alcatraz (Fig. 6). En la
tabla 3, analizamos la dinámica poblacional de
las tres especies de aves guaneras respecto a la
presencia de seres humanos (personal). Al
comparar las medianas de población en reposo
reproductivo y en estado reproductivo, año por
año, encontramos que no hay diferencias
significativas cuando hay presencia de
humanos en la campaña de recolección de
guano (Figs 7-12).
Temperatura superficial del mar (TSM) y
población de aves guaneras
Se analizaron los registros de TSM en el
periodo de estudio para la isla Guañape Norte
Población de aves guaneras y campaña de
guano
Campaña 2007-2009
Esta intervención inició con 18 personas para
efectuar el acondicionamiento de la isla para la
habitabilidad del personal (avanzada) que fue
llegando posteriormente hasta contar con un
máximo de 244 personas. La presencia de seres
humanos en la actividad de campaña 2007-
2009 en la isla Guañape Norte, tuvo una
duración de 20 meses iniciándose en setiembre
2007, continuando todo el 2008, con una
suspensión de un mes a fines de diciembre
2008 y culminando en junio del 2009 y otro
ingreso en noviembre del mismo año. Cabe
señalar que para este periodo se realizó la
actividad de tamizado en la isla (Fig. 3).
En la figura 3, se muestra la dinámica
poblacional por especie de ave guanera, antes,
durante y después de la actividad de
recolección de guano (campaña) en el periodo
2007-2009. En setiembre 2007, al inicio de la
campaña se registraron 293250 aves (68 850
guanayes, 215300 piqueros y 9100 alcatraces),
recolectándose un total de 16572 TM de guano
de la isla.
Al analizar la permanencia del personal de
campaña en la actividad de recolección de
guano en el período 2007 – 2009 se puede
observar el registro de picos reproductivos de
las tres especies de aves guaneras entre los
meses de setiembre 2008 a junio 2009 (Fig. 4).
Campaña 2014
Para la campaña 2014, el tiempo de
permanencia del personal en la isla Guañape
Norte se inició la quincena de febrero con el
ingreso de 50 personas para la realización de la
avanzada es decir la limpieza y reparación de
los ambientes de la isla, posteriormente
ingresaron el resto del personal llegando a
registrar 600 personas y culminó la actividad
propiamente dicha (recolección) el 11 de junio
del 2014, sin embargo las actividades de
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Population dynamics of sea birds
Figura 3. Dinámica de la población aviar en la isla Guañape Norte en el periodo 2007 – 2009 y la presencia de personal. Cantidad
de aves al inicio y fin de la campaña.
Figura 4. Durante la presencia de campaña se registraron picos reproductivos de las tres especies de aves guaneras.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
García et al.
316
GR PR AR PRES/AUSEN
Figura 5. Dinámica de la población aviar en la isla Guañape Norte en el periodo 2014 y la presencia de personal. Cantidad de aves
al inicio y fin de la campaña.
Figura 6. Durante la presencia de campaña 2014 no se registraron picos reproductivos de ninguna de las tres especies de aves
guaneras.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Population dynamics of sea birds
317
318
Tabla 3. Medidas centrales, y percentil 25 y 75 de la dinámica poblacional de guanay, piquero y alcatraz entre 2007 al
2014 según presencia de humanos.
Presencia de Humanos
No Si
Mediana Percentil 25 Percentil 75 Mediana Percentil 25 Percentil 75
Año 2007 Población de Guanay 34200 17230 61925 . . .
Población de Piquero 258650 178401 383650 . . .
Población de Alcatraz 5125 1900 7820 . . .
Reproducción de Guanay 17828 15000 20655 . . .
Reproducción de Piquero 32400 11300 64590 . . .
Reproducción de Alcatraz 3220 2800 3640 . . .
2008 Población de Guanay . . . 80000 69750 205290
Población de Piquero . . .
400000 261870 411050
Población de Alcatraz . . . 15250 4300 45000
Reproducción de Guanay . . .
47250 34900 59750
Reproducción de Piquero . . . 186870 141870 261500
Reproducción de Alcatraz . . . 40000 25000 50240
2009 Población de Guanay 60000 17583 113400 86700 25200 224100
Población de Piquero 105400 77846 240000 192300 71350 226550
Población de Alcatraz 9814 3000 20300 6981 1800 39600
Reproducción de Guanay 46525 23400 69650 69650 18450 158550
Reproducción de Piquero 18354 17920 23400 18788 16000 48400
Reproducción de Alcatraz 1674 720 2093 2511 360 6600
2010
Población de Guanay
225220
189636
239816
.
.
.
Población de Piquero
513596
417507
578853
.
.
.
Población de Alcatraz
6683
2408
18442
.
.
.
Reproducción de Guanay
170840
60816
205328
.
.
.
Reproducción de Piquero
91410
19656
461700
.
.
.
Reproducción de Alcatraz
2213
559
7809
.
.
.
2011
Población de Guanay
118348
98303
160367
.
.
.
Población de Piquero
461606
346334
512614
.
.
.
Población de Alcatraz
13665
1871
21789
.
.
.
Reproducción de Guanay
95799
64265
143932
.
.
.
Reproducción de Piquero
263055
99387
441824
.
.
.
Reproducción de Alcatraz
8422
1496
18599
.
.
.
2012
Población de Guanay
103662
66133
182349
.
.
.
Población de Piquero
373468
284954
469507
.
.
.
Población de Alcatraz
8799
3917
18916
.
.
.
Reproducción de Guanay
25737
20139
94411
.
.
.
Reproducción de Piquero
76203
57960
328288
.
.
.
Reproducción de Alcatraz
721
389
4142
.
.
.
2013
Población de Guanay
124677
79977
194684
.
.
.
Población de Piquero
463131
420298
507070
.
.
.
Población de Alcatraz
2592
320
30176
.
.
.
Reproducción de Guanay
59829
27032
83529
.
.
.
Reproducción de Piquero
332975
303048
392424
.
.
.
Reproducción de Alcatraz
3339
320
19536
.
.
.
2014
Población de Guanay
221424
63521
271755
156948
147008
242631
Población de Piquero
124660
85292
414395
339960
292485
452745
Población de Alcatraz
4585
1331
17589
13204
5949
30801
Reproducción de Guanay
72228
55134
89322
3311
1490
7848
Reproducción de Piquero
5016
5016
5016
4247
2434
6060
Reproducción de Alcatraz
14672
14672
14672
6457
1390
11524
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
García et al.
En la tabla 4, se muestra la TSM promedio en
los años 2007 a setiembre 2015. Se encontró
que durante el reposo reproductivo no hay
correlación de la población aviar con respecto
a la TSM, sin embargo en el análisis de la
población en reproducción si se observa una
correlación negativa significativa solo para
dos especies de aves guaneras (piquero y
guanay), donde a una mayor temperatura las
aves guaneras se ven afectadas abandonando
sus nidos, y dejando huevos y/o polluelos.
observándose (Fig. 13) una tendencia al
incremento de la temperatura al 2014 respecto
al periodo 2007-2009 donde la temperatura se
mantuvo entre los 16°C, sin embargo para el
año 2014 la temperatura tuvo un promedio
anual de 18,6°C, temperatura que se
incrementó en el 2015, teniendo al mes de
setiembre un promedio de 19,8°C. Se observó
una disminución de la población de aves al
incrementar la TSM.
319
Figura 7. Guanay en reposo reproductivo y en presencia de
humanos: No hay diferencias significativas. Figura 8. Piquero en reposo reproductivo y en presencia de
humanos: No hay diferencias significativas.
Figura 9. Alcatraz en reposo reproductivo y en presencia de
humanos: No hay diferencias significativas. Figura 10. Guanay en reproducción y en presencia de
humanos: No hay diferencias significativas.
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Population dynamics of sea birds
320
Figura 11. Piquero en reproducción y en presencia de
humanos: No hay diferencias significativas. Figura 12. Alcatraz en reproducción y en presencia de
humanos: No hay diferencias significativas.
Figura 13. Fluctuación de la TSM con respecto a la población de aves guaneras, entre los años 2007 –2015.
que estos abandonos se hayan dado por un
esfuerzo de forrajeo, considerándose que la
pesca es el factor principal de disponibilidad de
presas para las aves en la zona de forrajeo, al
considerar las capacidades extractivas de la
flota pesquera. Bertrand et al. (2010) explican
que este esfuerzo de forrajeo se da por dos
razones: (1) requerimiento energético mayor
Durante la campaña 2007, no se registraron
picos reproductivos con éxito; sin embargo hay
registros de un intento reproductivo en el mes
de enero y agosto para el caso del guanay y en
junio para el caso de piquero. Es muy probable
DISCUSIÓN
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
García et al.
321
la última respuesta de las aves a una
competencia muy intensa con la pesca. Se han
observado abandonos, pero este proceso debe
ser cuantificado y analizado en el futuro.
En el período 2013–2014, previo a la campaña
de recolección de guano 2014, el guanay
registro dos picos reproductivos al igual que el
piquero, lográndose con ambas especies la
culminación de su etapa reproductiva. Es así,
que la población de aves guaneras para el mes
de febrero 2014, en la isla Guañape Norte
registró un total de 216166 aves no
reproductivas (68661 guanayes, 142300
piqueros y 13204 alcatraces). Solo así, se hizo
el ingreso con el personal de campaña,
respetando de esta manera la etapa
reproductiva de la población de aves guaneras,
evitando lo mencionado por Carney &
Sydeman (1999), donde señalan que la
presencia humana puede eliminar los nidos de
aves marinas que anidan en el suelo, en
particular los Pelecaniformes, láridos y
Charadriformes, que a su vez pueden lesionar a
los pollos y huevos, dejar el nido vulnerables a
la depredación por gaviotas y córvidos, o
expuestos a los elementos (por ejemplo, el
enfriamiento de los huevos incubados o
polluelo que lleva a debilidad o muerte). Esto
también conllevaría al abandono del nido o, en
el caso de la prospección, que significa que no
se asientan en el primer lugar. Los efectos
negativos de la remoción del guano como
sustrato para la anidación ha sido demostrado
en el pingüino de Humboldt (Spheniscus
humboldti Meyen, 1834) (Paredes & Zavalaga
2001) y en épocas reproductivas (Holmes et al.
2005). Simmons et al. (1998), mencionan que
la recolección imprudente del guano origina la
degradación del hábitat y la perturbación de las
aves de cría, agravando la disminución de las
poblaciones, tal como lo que sucedió en las
islas de Namibia (África del Sur).
Por observaciones personales en campo, se ha
visto que en la isla Chincha Centro, durante la
campaña de recolección de guano en el año
por parte de los pichones a medida que crecen,
y (2) mayor dificultad para conseguir una
cantidad comparable de presas. Para este
periodo de actividad extractiva de guano, las
condiciones oceanográficas frente a la costa
peruana presentaron serias alteraciones
relacionadas con la variabilidad atmosférica. A
mediados del 2007, se presentó el evento La
Niña que fue el más intenso de los últimos 20
años, y duró hasta el 2009, siendo considerada
una Niña moderada (Sánchez et al. 2010).
En el año 2008 la etapa reproductiva se dio
entre setiembre 2008 a julio 2009, donde el
piquero y el guanay registraron dos etapas
reproductivas. Vogt (1942) mencionó que esto
se puede deber a que en algún lugar su
anidación había sido interrumpida, y que por lo
tanto sólo llegaban a la isla a completar su
anidación, poniendo sus huevos al cabo de
pocos días, sin el período normal de celo.
La composición poblacional por especie en la
isla Guañape Norte para el año 2014 fue de
68,5% para el piquero, 31,5% para el guanay y
0,05% para el pelícano o alcatraz, asimismo se
observó en el periodo estudiado (2007–2014)
que el piquero es la especie predominante en
esta isla (Figueroa & Suazo 2012).
En las temporadas reproductivas del
2011–2012, y 2012–2013, se registraron
abandonos en los dos intentos reproductivos
del guanay y del piquero, especialmente en los
momentos de cortejo y formación de nidos y
cuando presentaban huevos. Las aves pueden
mitigar la competencia con la pesca hasta
cierto punto, sin embargo, las aves en
reproducción enfrentan a la vez un alto
requerimiento energético para alimentar a los
pichones, es así que estos abandonos pueden
darse por las distancias largas y el tiempo para
requerir de su alimento, viéndose obligadas a
forrajear más lejos o quedándose más tiempo
en el mar. Esto se corrobora con lo que
menciona Bertrand et al. (2010), que el
abandono del nido constituye probablemente
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
Population dynamics of sea birds
322
volviendo a aumentar en agosto a 753862 aves,
para volver a disminuir en setiembre a 107045
aves. Estas anomalías durante el año 2014, han
originado desplazamientos de las aves
guaneras por todo el litoral debido al
calentamiento de las aguas por ingreso de
ondas kelvin y por ende la distribución de las
anchoveta se vio desplazada del norte hacia el
sur del litoral y desde la costa hasta las 80 mn,
originando que las aves guaneras tengan que
desplazarse desde las islas (zonas de descanso)
hacia zonas distantes en busca de alimento.
Aunque las interacciones entre la actividad de
extracción de guano y las aves marinas
residentes en las islas y puntas datan de más de
siglo y medio, no se han realizado
investigaciones sobre los efectos del disturbio
humano en los parámetros fisiológicos de las
aves, en su comportamiento, en el éxito
reproductivo, en los patrones de distribución
de los nidos, en cambios en el número de aves,
entre otros. Por otro lado, se desconoce si los
efectos del disturbio a las aves guaneras no
reproductivas de un determinado año puedan
tener repercusiones en el siguiente año (por
ejemplo, que retrasen la reproducción, o que se
reproduzcan menos aves). Según Holmes et al.
(2005) y Ellenberg et al. (2006), mencionan
que otras especies de fauna marina como lobos
marinos, pingüinos de Humboldt y potoyuncos
son susceptibles a disturbios si es que los
jornaleros incursionan por playas, cuevas
habitadas o zonas de anidación de estas
especies (Figueroa et al. 2011). Asimismo,
están ampliamente demostrados los efectos del
disturbio humano en los cambios fisiológicos
del pingüino de Humboldt (Ellenberg et al.
2006). Diversos estudios evidencian el
impacto del efecto antrópico en la perturbación
en las aves (Burger 1981, Parsons & Burger
1982, Yorio & Boersma 1992, Fernández-
Juricic & Tellería 2000, Cevasco et al. 2001,
Verhulst et al. 2001, Mallory 2016).
Tampoco se conoce si las aves guaneras no
reproductivas puedan sufrir algún estrés
2013, no se registró perturbación de las
colonias de aves guaneras debido a que se
realizó la recolección durante la etapa no
reproductiva, asimismo se consideró el orden
de recolección en la isla es decir se empezó de
sur a norte de esta manera las aves iban
acomodando sus colonias en los espacios
limpios de guano, también se consideró el
número de personal, teniendo al final de la
campaña la isla completamente poblada de las
tres especies de aves guaneras. Por esta razón,
se determinó seguir el mismo ejemplo en la isla
Guañape Norte durante la campaña 2014, es
decir comenzar de sur a norte para que las aves
guaneras puedan ocupar los sitios limpio,
siempre, teniendo en cuenta la etapa
reproductiva de las aves, así también se debe
considerar el número de personal para que la
recolección de guano sea lo más rápido posible
y evitar de esta manera permanecer mucho
tiempo en la isla tal como sucedió en los años
2007, 2008 y 2009 en la misma isla. Otro
ejemplo, de no afectar significativamente a la
población de vida silvestre, fue en las
campañas del 2007 y 2012 en Punta San Juan
donde se respetaron los límites perimétricos
entre las colonias de aves y los trabajadores de
campaña, demostrando así que es posible
realizar la extracción de guano de manera
responsable (CSA 2012).
En la primera quincena de mayo 2014, la
temperatura superficial del mar (TSM) y del
aire (TA) a lo largo de la costa peruana se
incrementó, hasta alcanzar anomalías
positivas en 1° y 3°C a lo largo de la costa del
Perú, mientras que las temperaturas del aire
(TA) presentaron incrementos de hasta 3°C
(ENFEN 2014). Es así, que durante el segundo
semestre del 2014, las aves guaneras en la isla
Guañape Norte registraron abandonos en la
isla, sabiendo que la culminación de la
recolección de guano finalizó en junio con una
población de 1150389 aves y que los dos meses
siguientes solo se dio el embarque con un
aproximado de 100 personas, las aves
disminuyeron al mes de julio a 443871 aves,
The Biologist (Lima). Vol. 14, Nº2, jul-dec 2016
García et al.
323
debido a la presencia continua de personas en
las zonas de descanso, pudiendo afectar la
duración de sus viajes de alimentación al
alterar las horas de partida y retorno a la
colonia. Por observaciones in situ, se ha
observado que la jornada inicia a las seis y
termina a las once de la mañana. En otros
casos, se ha observado que las aves se habitúan
a la presencia humana y a las actividades de
extracción sin un aparente cambio de
comportamiento (observación personal). Sin
embargo, la presencia humana constante e
intensa perturbación en la etapa de cría
causaron posiblemente el desplazamiento de
las aves. La recolección comercial de guano
podría reducir el éxito de la reproducción de las
aves como se ha observado en varios estudios
(Crawford et al. 1983, 1995, Malacalza &
Bertellotti 2001).
La información generada por este trabajo
aporta insumos para diseños de estrategias de
manejo y uso del recurso que permitan el uso
sustentable de la biodiversidad, con beneficio
para la población nacional. Es así que, el sector
agricultura tiene alto interés en promover el
uso y favorecer el acceso del guano de Islas
entre los pequeños agricultores, comunidades
campesinas y nativas a fin de mejorar la
producción y productividad de su gestión
como mecanismo de superación de la pobreza,
toda vez que el uso del guano, permite acceder
a una certificación de producto orgánico con
mayor beneficio económico para el productor.
El estudio contribuye en la elaboración de los
planes anuales de manejo, los que son una
herramienta básica en el aprovechamiento
sostenible del guano, donde se indican las islas
a ser intervenidas, los recursos humanos,
tiempo y materiales para la ejecución de la
campaña de recolección de guano de la isla y
constituye el sustento para la determinación
del porcentaje anual de venta de guano de la
isla al mercado. En tal sentido, esta
investigación aporta insumos para analizar la
sostenibilidad de esta actividad económica
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Received January 5, 2016.
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