doi:10.24039/rtb20211921023
Keywords: antigenic – commensal microbiota – immunocompetent
1,*
Arena Vidal-Márquez
COMPOSITION, MECHANISMS AND IMPORTANCE OF THE MUCOSAL MICROBIOME IN
MARINE ORGANISMS
COMPOSICIÓN, MECANISMOS E IMPORTANCIA DEL MICROBIOMA MUCOSO EN
ORGANISMOS MARINOS
The Biologist
(Lima)
The Biologist (Lima), 2021, vol. 19 ( ),2 283-298.
REVIEW ARTICLE / ARTÍCULO DE REVISIÓN
ABSTRACT
Mucosal immunity, which many marine organisms carry with them, has become a topic of interest due to
the characteristics and immunocompetent diversity of the commensal microbiota in response to
immediate contact in their environment, which harbors biological, chemical and physical risks. The
objective of this review was to evaluate the composition, mechanisms and importance of the mucosal
microbiome in marine organisms and to lay the foundations for sustainable, viable and systematic
strategies for immunomodulatory surfaces. The bibliographic search was carried out by Google search,
obtaining 38 bibliographic references, mainly scientific articles in English and Spanish. The results
indicate that this mucus or defense organ in marine organisms harbors antigenic bacterial communities
with a range of cells, probiotic, innate protection and adaptive molecules, which give specific and solid
responses for disease control. There is a greater microbiota associated with environmental diversity on the
external surfaces (gills and skin), while there is a more stable habitat for these specialized communities in
the fish intestine. This diversity is highly variable and can depend on the species and geographic location.
In conclusion, we found a great diversity of bacteria on mucosal surfaces, and that these could be a
reservoir of bacterial diversity, suggesting a coevolution between bacteria, hosts, and ecological
parameters. The study of natural bacteria doing chemotaxis in the mucosa of some marine organisms
would be interesting.
The Biologist (Lima)
ISSN Versión Impresa 1816-0719
ISSN Versión en linea 1994-9073 ISSN Versión CD ROM 1994-9081
283
¹Facultad De Ciencias Veterinarias y Biológicas, Carrera Profesional de Biología Marina de la Universidad Científica del Sur,
Lima, Perú.
*Corresponding author: arenamochi@gmail.com
Arena Vidal-Márquez: https://orcid.org/0000-0001-5022-9848
D
La inmunidad mucosa, la cual llevan consigo muchos organismos marinos, se ha convertido en tema de
interés por las características y diversidad inmunocompetente de la microbiota comensal ante respuestas
al contacto inmediato en su entorno, el cual alberga riesgos biológicos, químicos y físicos. El objetivo de
esta revisión fue evaluar la composición, mecanismos e importancia del microbioma mucoso en
organismos marinos y sentar las bases sobre las estrategias sostenibles, viables y sistemáticas de
superficies inmunomoduladoras. Se realizó la búsqueda bibliográfica en google buscador obteniendo 38
referencias bibliográficas, principalmente artículos científicos en inglés y en español. Los resultados
señalan que esta mucosidad u órgano de defensa en los organismos marinos alberga comunidades
bacterianas antígenas con una gama de células, moléculas probióticas, protectoras innatas, y adaptativas,
las cuales dan respuestas específicas y sólidas para control de enfermedades. Existe una mayor microbiota
asociada a la diversidad ambiental en las superficies externas (branquias y piel), mientras que se tiene un
hábitat más estable para estas comunidades especializadas en el intestino de peces. Esta diversidad es muy
variable y puede depender de la especie y la ubicación geográfica. En conclusión, encontramos una gran
diversidad de bacterias en las superficies mucosas, y que estas podrían ser un reservorio de la diversidad
bacteriana, sugiriendo una coevolución entre bacteria - huésped - parámetros ecológicos. Sin embargo,
sería interesante el estudio de las bacterias naturales haciendo quimiotaxis en la mucosa de algunos
organismos marinos.
RESUMEN
Palabras clave: antígenas – inmunomoduladoras – microbiota Comensal
284
INTRODUCCIÓN
La composición de la microbiota que se encuentra
en la mucosidad de los tejidos intestinales,
superficie y branquias de muchas especies es uno
de los principales mecanismos de defensa que
tienen los organismos marinos para protegerse ante
patógenos (Merrifield & Rodiles, 2015; Legrand et
al., 2020); además desempeña un papel importante
en la regulación de la homeostasis entre el sistema
inmune y el medio ambiente (Lazado et al., 2014;
Reverter et al., 2017).
Esta mucosidad comprende una red de
polisacáridos y proteínas entrelazadas que forman
un gel débil y exhiben una amplia gama de
propiedades, dependiendo de las necesidades
específicas del organismo. Además de brindar
protección osmótica y mecánica, el moco puede
contener moléculas de sabor amargo, venenosas o
irritantes para disuadir a los depredadores (Bruker-
BioSpin, 2020).
En el caso de peces el sistema inmune es un
conjunto de células y moléculas inmunes con
funciones y especificidades notables, por tal razón
cuando ocurre alguna interrupción de la
homeostasis, la cual es conocida como disbiosis, se
genera una disminución de las bacterias
probióticas y por lo tanto aumentan las patógenas
(Llewellyn et al., 2017; Reverter et al., 2017;
Vanwonterghem & Webster, 2020). En la
acuicultura se descubrió que al tener superficies
ricas en mucosa se reduce el uso de antibióticos, ya
que el aumento de probióticos modula la
inmunidad del huésped de una manera más
ecoamigable (Lazado et al., 2014).
La inmunología de “mucus cocoon” nos ha llevado
a conocer que los estímulos como la nutrición, la
microflora, y las acciones de los probióticos en los
diferentes tejidos mucosos como la piel, branquias
e intestino, actúan como inhibidor de patógenos
mediante la interferencia de adhesión, producción
de metabolitos, contribución nutricional, mejora de
respuestas inmunes, y la actividad fagocítica
(Lazado et al., 2014; Reverter et al., 2017). Cabe
mencionar que en estas superficies también se
encuentran microorganismos “malos o
potencialmente patógenos” que juegan un papel
importante en la composición de la superficie, ya
que si hay una sobrepoblación de estos
microorganismos superando a la población
comensal benéfica, provocará un desequilibrio de
homeostasis (Llewellyn et al., 2017). Por ende, es
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
Composición metabólica
En el caso de los vertebrados acuáticos existen
receptores para el reconocimiento de patrones de
patógenos (PRR) (Merrifield & Rodiles, 2015).
Estos están codificados por líneas germinales
llamados patrones moleculares asociados
(MAMP), los cuales incluyen lipopolisacáridos
(LPS), peptidoglucanos, flagelina y ácidos
nucleicos microbiano. Se ha evidenciado la
presencia de PRR en peces, donde se ha logrado
identificar cuatro tipos de receptores principales:
1) de tipo peaje, 2) tipo NOD (NLR), 3) de lectina
tipo (CLR) y 4) proteínas de reconocimiento de
peptidoglucano (PGRP). Esta coordinación entre
vías de señalización de PRR determinan si la
colonización dará como resultado una coexistencia
simbiótica, una infección asintomática o una
enfermedad virulenta. Esta cascada de
señalización intracelular genera liberación de
citocinas específicas (proteínas reguladoras de
funciones específicas) y estas a su vez mandan
señales a células vecinas para desencadenar efectos
antivirales o antiinflamatorios. Existen ligandos
para PRR pero no suelen ser exclusivos de
patógenos, provienen con la microbiota residente,
por tal razón la activación de las funciones
reguladoras inmunológicas va a depender en gran
medida de la comunicación entre bacterias, la
especificidad de la información transmitida al
huésped, de las señales moleculares y de los
estímulos derivados de la inmunidad (Gomez et al.,
2013; Lazado et al., 2014).
Uno de los órganos secundarios en vertebrados
acuáticos es el MALT (Mucosa-associated
lymphoid tissue) o folículos linfáticos, estas
superficies se encuentran recubiertas por capas
protectoras de mucosidad que se encuentra
enriquecidas con una alta inmunidad de factores
como lectinas, mucinas, péptidos antimicrobianos,
defensinas, inmunoglobulinas y toxinas
(Merrifield & Rodiles, 2015; Legrand et al., 2020).
Este MALT se subdivide en tres grupos en relación
a las funciones morfológicas, el tejido linfoide
asociado al intestino (GALT), el tejido linfoide
asociado a la piel (SALT), y por último el tejido
linfoide asociado a las branquias (GIALT) (Lazado
et al., 2014).
285
importante mantener un ambiente genético,
nutricional, y microbiológico en balance para
contrarrestar a estos microorganismos “malos”, y
que el huésped deba reconocer las bacterias que se
producen, que sean probióticas y no patógenas.
Esto va a suceder cuando la microbiota comensal
domine toda la superficie produciendo respuestas
apropiadas (Lazado et al., 2014).
Se necesita tener una comprensión adecuada de los
mecanismos que se realizan en las superficies
mucosas, tales como reacciones inmediatas de los
microorganismos que se encuentran asociados a
otras especies para una óptima captura, retención y
reciclaje de nutrientes y oligoelementos. Gracias a
estos puntos mencionados se puede evitar una
desestabilización ecosistémica (Vanwonterhem &
Webster, 2020).
El objetivo de esta revisión es evaluar la
composición, mecanismos e importancia del
microbioma mucoso en organismos marinos, y
sentar las bases sobre las estrategias sostenibles,
viables y sistemáticas de superficies
inmunomoduladoras.
Para la búsqueda de la literatura se recaudó
información a través de fuentes primarias acerca de
la composición, mecanismos e importancia de la
microbiota mucosa en organismos marinos. Los
criterios de selección fueron por medio de palabras
claves relevantes en google buscador. En primer
lugar, el periodo de búsqueda fue desde septiembre
hasta noviembre del 2020 con el objetivo de
recaudar información, obteniendo 38 referencias
bibliográficas, principalmente artículos científicos
en inglés y en español. En segundo lugar, la
revisión científica permitió seleccionar artículos
sobre los diferentes microbiomas en las superficies
mucosas y que estas podrían ser un reservorio de la
diversidad bacteriana, sugiriendo una coevolución
entre bacteria - huésped - parámetros ecológicos.
Por último, se ordenó la información desde
generalidades de microbioma mucoso en piel,
branquias e intestinos, hasta composición
bacteriana para cada uno.
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
286
Microbioma mucoso en branquias
Las branquias son el principal órgano respiratorio
en muchos organismos marinos, principalmente en
todos los peces. Además cumplen funciones
osmorreguladoras, excreción de amoniaco,
balance de pH, regulación hormonal, defensa
inmune, y desintoxicación. Las branquias se
componen de cuatro pares de arcos branquiales que
se encuentran vascularizados y con cientos de
filamentos branquiales, los cuales aumentan la
superficie y la difusión oxigenada hacia las láminas
secundarias (Lazado et al., 2014). Estas branquias
también actúan como primera barrera física y
bioquímica ante los patógenos (Reverter et al.,
2017). Por lo tanto, aumenta la susceptibilidad ante
infecciones, ya que es un portal de entrada (por
ejemplo, el género Vibrio anguillarum (Bergeman,
1909) y Aeromonas salmonicida (Lehmann &
Neumann, 1896) tienden a llegar a los peces por las
branquias) (Lazado et al., 2014).
Se sugiere que por la corriente de agua continua
hacia las branquias pueda ser difícil la
colonización; sin embargo en áreas protegidas
como hendiduras entre los arcos faríngeos, o entre
laminillas, sí sería hábitat esencial para la
microbiota (Merrifield & Rodiles, 2015).
El estudio de las comunidades bacterianas es de
gran importancia, ya que de esta forma se logra
conocer el funcionamiento de la homeostasis en un
ambiente natural. A pesar de que algunas especies
son criadas en ambientes controlados la diversidad
de su composición bacteriana es menor en
comparación con especies silvestres, las cuales
tienen una mayor variabilidad genética y una
plasticidad dietética más saludable; este es el caso
del cultivo de trucha arco iris (Oncorhynchus
mykiss) (Walbaum, 1792), donde sus branquias
pueden llegar a albergar hasta 106 bacterias por 1 g
de tejido branquial bajo cultivo (Givens et al.,
2015; Reverter et al., 2017).
Lowrey et al. (2015) determinaron que las
superficies externas reflejan la diversidad
ambiental, y el intestino un hábitat estable para las
comunidades microbianas especializadas.
Esta mucosidad está compuesta principalmente por
glucoproteínas, proteínas como inmunoglobulinas,
péptidos antimicrobianos (AMP), y bacterias
comensales que producen metabolitos bioactivos
(Reverter et al., 2017). Cuando ocurren infecciones
branquiales la producción de moco branquial
aumenta, en consecuencia, la difusión de oxígeno
disminuye y aumentan radicalmente las bacterias
patógenas en lugares más expuestos, pudiendo
desencadenar un mal funcionamiento de las
branquias (Lowrey et al., 2015). También existe la
competencia por los sitios de adhesión y los
nutrientes, estos pueden limitar o reducir la
abundancia de patógenos y antagonizar a estos
patógenos por medio de la producción de varios
compuestos como ácidos orgánicos, sideróforos,
bacteriocinas, H O y varios AMP (Merrifield &
2 2
Rodiles, 2015). A pesar de esto, estas comunidades
pueden tener patógenos oportunistas que lleguen a
infectar al hospedador como patógenos
s e c u n d a r i o s , i n f e c t a r h o s p e d e r o s
inmunodeprimidos o contener niveles bajos de
patógenos primarios, que en teoría serán
suprimidos en condiciones normales por acciones
antagonistas de los microbios comensales -
simbióticos y por la inmunidad localizada del
huésped (Merrifield & Rodiles, 2015; Minich et
al., 2020).
Otra estructura importante son los tejidos linfoides
asociados a las branquias (GIALT) los cuales son
tejidos inmunológicamente activos y forman
factores inmunes e inmuno reactivos, compuestos
por linfocitos, macrófagos, granulocitos
eosinófilos, neutrófilos y células secretoras de
anticuerpos (ASC), péptidos antimicrobianos,
reactivos de superficie aguda, y citocinas (Lazado
et al., 2014).
Comunidad bacteriana en branquias
Reverter et al. (2017) hicieron un estudio con
cuatro especies de peces mariposa, las cuales
habitan en arrecifes de coral y se encuentran en
todos los mares tropicales. En esta investigación se
determinó la diversidad bacteriana y la
composición taxonómica en la mucosidad
branquial; se encontraron Proteobacterias las
cuales fueron el filo más abundante,
Actinobacterias, Firmicutes de la clase Clostridia y
Cianobacterias; donde Chaetodon lunulatus (Quoy
& Gaimard, 1825) tenía 273 comunidades de
bacterias, Chaetodon vagabundus (Linnaeus,
1758) (249), Chaetodon ornatissimus (Cuvier,
1831) (143), y por último Chaetodon reticulatus
(Cuvier, 1831) (80). Entre las familias más
abundantes está la familia Vibrionaceae (Vibrio
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
287
spp.) en la mayoría de muestras (Lazado et al.,
2014), seguido de Verrucomicrobiaceae
(A k k e r m a n s i a s p p . ) , H a h e l l a c e a e
(Endozoicomonas spp.), Spirochaetaceae
(Spirochaeta spp.) y Ruminococcaceae (género
indeterminado), representando alrededor del 5%
del conjunto bacteriano total. Con base en las
asociaciones bacterianas se encontraron taxones
co mo M ora xel lace ae (pr inc ipal men te
Acinetobacter spp.), Propionibacteriaceae
(Propionibacterium spp.), Corynebacteriaceae
(Corynebacterium), con una representación del
10% de la microbiota, Anaplasmataceae estaban
constituidas principalmente al género
Neorickettsia. Las Burkholderiaceae (Ralstonia
sp.) también fueron frecuentes en C. reticulatus, las
Rhodobacteraceae estuvieron presentes en todas
las especies de peces, principalmente el género
Exiguobacterium spp., y finalmente, las
Fusobacteriaceae (género no determinado).
Neorickettsia, en el caso de estas bacterias son
agentes patógenos intracelulares, los cuales causan
graves enfermedades en mamíferos, la transmisión
ocurre por paso de escamas. Una de estas especies
se encuentra en la microbiota específica de Mugil
cephalus (Linnaeus, 1758); sin embargo el papel
que juegan y la importancia sigue siendo
desconocida (Larsen et al., 2001). Otro ejemplo es
Corynebacterium, el cual contiene especies
patógenas que aumentan la mucosa en las
branquias de los peces payaso, cuando estos se
encuentran en altas concentraciones de sedimentos
en suspensión y este es también uno de los posibles
patógenos que se encuentra involucrado en
enfermedades del coral (Reverter et al., 2017).
Comunidad bacteriana en dientes de condrictios
La composición bacteriana que se encuentra en los
dientes de los tiburones, muestra que, los tiburones
de punta negra (Carcharhinus limbatus) (Müller &
Henle, 1839) tienen la particularidad de albergar
bacterias que tienen una tasa de resistencia general
de 12%, un 43% de resistencia a antibióticos, y de
22% a 4% multirresistentes. Los tiburones toro
(Carcharhinus leucas) (Müller & Henle, 1839)
contienen bacterias resistentes a antibióticos en un
17%, y las bacterias del tiburón tigre (Galeocerdo
cuvier) (Péron & Lesueur, 1822) tienen una
resistencia a antibióticos del 22%. En el caso del
tiburón blanco (Carcharodon carcharias)
(Linnaeus, 1758) contiene bacterias que son
resistentes a los antibióticos macrólidos, penicilina
y cefalosporina (Karns, 2017). Otra particularidad
es que los dientes de los tiburones como en C.
carcharias contienen hongos como Penicillium
sp., Aspergillus sp., Mucor sp. y Chaetomium sp., y
estos tienen aplicaciones medicinales e inhiben la
proliferación de cáncer en las células (Zhang et al.,
2016).
Al diferenciar la comunidad que se encuentra entre
los dientes del tiburón nodriza (Ginglymostoma
cirratum) (Bonnaterre, 1788) y del tiburón limón
(Negaprion brevirostris) (Poey, 1868), se encontró
que la diferencia de un 2% por el género Kordia, al
tener especies que exhiben fuertes efectos
alguicidas sobre diatomeas, y finalmente este
género nos podría explicar por qué N. brevirostris
puede sobrevivir en ambientes de agua dulce
(Karns, 2017).
Microbioma mucoso en piel
La primera barrera de protección que tienen los
organismos es la piel, y esta alberga una amplia
gama de bacterias y hongos. Por ejemplo, los
arrecifes de coral suelen enfrentar factores
estresantes, tanto naturales como antropogénicos
(calidad de agua, sobrepesca, destrucción física,
cambio climático, enfermedades, etc.) (Van Oppen
& Blackall, 2019). Una de las postulaciones es que
el microbioma desempeña un papel principal en la
restauración de los arrecifes de coral, debido a que
los cambios microbianos por perturbaciones
podrían ser alertas de cambio, siendo una alerta a
los signos de blanqueamiento, y de necrosis tisular.
Los microorganismos contribuyen a los cambios
de fase de organismos bentónicos ante
perturbaciones, presentando efectos en cascada
sobre los ciclos de nutrientes, uso de energía y
niveles tróficos más altos. Por ejemplo, después de
un blanqueamiento masivo y/o enfermedad, hay un
cambio de estado dominado por corales sobre
algas, esta transición se intensifica por un circuito
de retroalimentación positiva que es impulsada por
microbios produciendo mortalidad en los corales.
El microbioma nativo ejerce control de patógenos
por medio de la colonización de la superficie de
coral, al igual que la competencia por nutrientes, y
espacio de producción de compuestos
antimicro bianos (Kelly et a l . , 2 018;
Vanwonterghem & Webster, 2020).
Las asociaciones entre el microbioma y corales con
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
288
frecuencia son relaciones mínimas específicas por
especie; sin embargo este puede variar a través de
diferentes escalas espaciales o temporales (desde
regiones biogeográficas hasta muchos y diferentes
nichos microbianos en una colonia de coral).
Dentro de cada hábitat las comunidades pueden ser
transitorias o simbiontes establecidos con
interacciones positivas, neutrales o negativas
(Egerton et al., 2018). La primera capa superficial
de mucosa (LME) es la interfaz entre la columna de
agua y el epitelio del coral, esta superficie
desempeña un papel esencial sobre el ciclo de
nutrientes, alimentación heterotrófica, defensa de
patógenos, eliminación de sedimentos y protección
ante estrés. En la siguiente capa (epitelios
epidérmicos y gastrodérmicos) se encuentran los
agregados microbianos asociados a corales
(CAMA), estos son frecuentes y abundantes. A
menudo están co-localizados con Symbiodiniaceae
y es probable que estén integrados en vías
metabólicas compartidas, siendo fundamentales
para mantener la aptitud del coral (Vanwonterghem
& Webster, 2020).
Finalmente, el esqueleto de coral alcanza una
es tab ili d ad des de e l p unt o de vis ta
medioambiental, albergando una comunidad
endolítica muy diversa, que comprende bacterias,
hongos y algas filamentosas, y está estructurado en
escalas milimétricas. Por lo tanto, la clasificación
se comprende en tres fases: 1) La primera
comunidad ambientalmente sensible (en su
mayoría transitoria), 2) Un microbioma residente
(específico de la especie) y 3) Un pequeño
microbioma central conservado (posiblemente
simbiótico), y algunos microorganismos
beneficiosos que se pueden usar para mejorar o
potenciar la salud del coral (Vanwonterghem &
Webster, 2020).
La presencia de moléculas antibióticas es una
defensa ventajosa ante bacterias patógenas, y
constituye en muchos casos la clave que determina
la capacidad de supervivencia. El poliqueto
Myxicola infundibulum (Montagu, 1808) vive en
una envoltura formada por un moco denso que
tiene glicoproteínas, reconocidas como mucinas,
presentes y estas son la estructura dentro de la
mucosa, también se ha encontrado que existe una
actividad antibiótica e inmunomoduladora.
Particularmente en los poliquetos existe actividad
de lisozimas (enzimas que catalizan hidrólisis), y
estas tienen la habilidad de dañar la pared celular
bacteriana. La presencia de lisozimas proporciona
inmunidad innata no específica contra patógenos.
Este poliqueto se mueve extremadamente lento,
por ende es especialmente vulnerable a la
colonización microbiana, por lo que existe una alta
probabilidad de que la mucosa contenga agentes
antimicrobianos (Stabili et al., 2019; Bruker-
BioSpin, 2020). La secreción de mucosa está
involucrada en la fertilización y en el éxito en las
primeras etapas larvales, algunas especies de
poliquetos, como Sabella spallanzanii (Gmelin,
1791), que tienen la característica de tener una
dispersión de huevos por medio de la mucosa e
incluso lo utilizan para la fertilización, siendo éste
el medio para mejorar el éxito reproductivo. En la
familia Sabellidae, la mucosa también está
involucrada en el intercambio gaseoso,
lubricación, construcción de tubos (mezclando
heces, pseudoheces y sedimentos) (Bruker-
BioSpin, 2020).
El poliqueto Laeonereis acuta (Treadwell, 1923)
secreta una mucosa que estabiliza la estructura del
tubo, elimina las bacterias, y lo protege de cambios
ambientales (contaminantes y especies reactivas de
oxígeno ROS). Esta mucosidad podría tener una
defensa antioxidante por el contenido de
carbohidratos de sus mucoproteínas (actúa como
eliminador de radicales) (Stabili et al., 2019).
Hay cerca de 22.000 especies de peces diferentes, y
muchos de estos tienen en la piel probióticos como
las citocinas proinflamatorias que son reguladores
clave ante respuestas inmune, las cuales son
interleucina 1 (IL1), (IL6), (IL12), el factor de
necrosis tumoral a (TNFA), interferón gamma
(IFNG), antiinflamatorias (IL10), factor de
crecimiento transformante b (TGFB) (Reverter et
al., 2017), así como el tejido linfoide asociado a la
piel (SALT) el cual se encuentra tipificado por
antígenos localizados en la piel, estos antígenos
alojan células tipo T también llamado TCR (T cell
receptor). Estas células son inmunes y reguladoras
que están en la capa cutánea y epidérmica, las
cuales al englobarse con un número significativo
de células de mucosa, epiteliales, células
calciformes, y células club (que secretan
surfactantes en forma de glucosaminoglicanos para
proteger y lubricar el interior del bronquiolo), entre
otras, aumentan la defensa inmunitaria, de la
misma forma que en el intestino existen
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
289
inmunoglobulinas especializadas en inmunidad no
solo intestinal, sino también epidérmicas (Lazado
et al., 2014).
El microbioma que se encuentra en la piel del
tiburón zorro (Alopias vulpinus) (Bonnaterre,
1788) es diferente al microbioma de la columna de
agua, pero esto es principalmente debido a que los
taxones están enriquecidos de lo que se encuentra
en esta columna (Karns, 2017).
En el caso de las ballenas, el microbioma puede ser
un importante biomarcador de cambios en la
temperatura, cambios en el medio marino, hasta de
pérdida de diversidad (Callewaert et al., 2020). Las
ballenas jorobadas tienen un microbioma que
difiere de forma temporal o regionalmente, debido
a que se sabe que tienen un microbioma central
conservado con seis géneros bacterianos; sin
embargo se observó cambios en la abundancia
relativa a lo largo del tiempo en conjunto con
cuatro grupos adicionales (última temporada de
alimentación debido a los cambios estacionales, y
ubicación geográfica) (Bierlich et al., 2018;
Callewaert et al., 2020).
Composición bioquímica
La principal protección en algunos peces escaros es
la producción de “mucus cocoon” en las noches, y
se inicia por las glándulas de goblet, desde el
epitelio plegado en las “glándulas operculares”,
que es la responsable de la producción de mucus y
es característico de peces scaridae y lábridos. Por
ejemplo, en los experimentos con luz, se ha
demostrado que esta glándula opercular posee un
ritmo endógeno, con la misma frecuencia que la
actividad en estos peces y que no tiene un lugar
específico de almacenamiento (Casimir, 1971).
La mucosidad funciona como enmascaramiento
olfativo, de estímulos táctiles, y protección ante el
asentamiento de parásitos, hasta podría tener
propiedades antibióticas (Geertjes et al., 1999).
Las glucoproteínas que están compuestas por
mucinas tienden a hincharse en contacto con el
agua, formando enlaces químicos, los cuales
pueden ser neutrales; sin embargo, suele pasar que
se vuelvan ácidos por el ácido siálico
(monosacárido carboxilado). Se puede encontrar
también glicosaminoglicanos en la mucosidad, y
algun os compue stos com o lisozim as,
inmunoglobulinas, aglutinas, lectinas, lisinas
específicas y anhidrasas carbónicas Reverter et al.,
2017; 2018).
Esta mucosidad reduce la resistencia al rozamiento
y suele ser por la aparición de polímeros reductores
a la resistencia., al extenderse y reducirse el arrastre
aproximadamente en un 70%. Este polisacárido se
superpone en la superficie bacteriana formando
una cápsula, de esta forma se reduce el arrastre por
fricción (Shephard, 1984; Sar & Rosenberg, 1989).
Esta matriz se produce por células sacciformes que
se encuentran en el epitelio. Las proteínas de esta
matriz son sintetizadas por los ribosomas en el
retículo endoplasmático rugoso, y luego son
llevadas a la membrana celular, por medio del
aparato de Golgi. Estas proteínas se sintetizan en el
citosol y por último llegan a las capas de la mucosa
por microvesículas que son canales o
transportadores, en esta mucosidad se puede
encontrar una comunidad muy variada de
bacterias, hongos, péptidos antimicrobianos y
metabolitos secundarios. Los agentes
antimicrobianos se inducen por glucoproteínas
(AMP), las cuales forman poros (quitinasas,
apolipoproteína-1, crinotoxinas) y péptidos
antimicrobianos (péptidos α-helicoidales, como
son las piscidinas, moronecidinas, pleurocidinas,
dicentracinas y crisopsinas), al igual que los
péptidos lineales como las pardaxinas, las
pelteobagrinas y por último las glucoproteínas
defensinas que son ricas en cisteínas, estas AMP se
encuentran de forma activa y provienen de
proteínas funcionales como las histonas (H1, H2A,
H2B), la parasina-I, la hipposina, el péptido
SAMPH1 y la anfamina 1; y otras proteínas como
la L-aminoacidoxidasas, SSAP, de forma
ribosomal como L40, L36A, L35 y S30,
semejantes a la hemoglobina (Hb-β) (Shephard,
1994; Reverter et al., 2018). Los principales
componentes celulares son los leucocitos, gránulos
de mástil, eosinófilos, células dendríticas de la
mucosa, macrófagos y granulocitos, lisozimas,
esterasas, fosfatasas, enzimas proteolíticas,
lectinas, inmunoglobulinas, proteínas C-reactivas,
y por último proteasas como serinas y
metaloproteasas, todas estas lanzan señales
inmunitarias en cascada ante una infección
(Reverter et al., 2018).
Existen cambios potenciales para aumentar la
susceptibilidad a la enteritis en la piel, y
conociendo el papel vital de esta superficie mucosa
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
290
como barrera física para evitar patógenos. Se ha
observado regulaciones positivas entre la vía de
interacción ECM - receptor y las vías de adhesión
focal en las etapas tardías de la enfermedad, esta
interacción ECM - receptor desempeña las
funciones de proliferación, diferenciación,
comunicación intercelular, supervivencia celular, y
regulación en leucocitos del tejido inflamado, más
la regulación positiva de proteínas en esta vía
reflejarían el proceso del pez, el cual está
desarrollando respuestas para reparar los tejidos
por esta enfermedad en etapa avanzada y en etapas
tempranas regular la microbiota en todas las
superficies mucosas a través de la producción de
moco, células inmunes relacionadas y péptidos
antimicrobianos, ya que la pérdida de esta
diversidad microbiana podría estar relacionada con
la regulación positiva del sistema inmunológico
(Legrand et al., 2020).
Comunidad bacteriana en la piel
La comunidad que influye en la salud o enfermedad
en el caso de los corales, se determina en base a la
endosimbiosis que tienen estos con el ambiente y
por ende a través de la mucosidad protectora. Las
zooxantelas son la primera comunidad microbiana
asociada y contribuyen a la salud llevando un
suministro de nutrientes y oxígeno por medio de la
fotosíntesis, por lo tanto la ruptura de estos provoca
blanqueamiento. Además de las zooxantelas se
encuentran comunidades bacterianas arqueales y
fúngicas (Ben-Dov et al., 2007). Por ejemplo, en el
ciclo del nitrógeno (N ), las bacterias ayudan en la
2
reducción del acetileno y en la excreción del
amonio de la comunidad endolítica. Algunas
bacterias son capaces de ciclar el nitrógeno, y otras
son oxidantes reductoras de sulfato (Ben-Dov et
al., 2007; Kimes et al., 2010). Las células de la
mucosa que se encuentran en la epidermis secretan
polímeros, y este a su vez un gel polimérico
viscoelástico altamente hidratado, que contiene
fucosa, arabinosa, manosa, galactosa, y residuos de
glucosa, así mismo el crecimiento bacteriano
depende de la degradación de estos componentes.
Por último, la degradación de componentes por las
bacterias pueden llegar a ser utilizados como fuente
de nutrientes. En adición, el estado fisiológico
puede variar dependiendo de los parámetros
ambientales, como el movimiento del agua,
irradiación, composición de la mucosa,
disponibilidad de nutrientes. Por lo tanto, las
condiciones ambientales juegan un papel clave
junto con la condición física sobre la salud del
holobionte de coral (Ben-Dov et al., 2007).
Tanto el genotipo de la zooxantela, como la
abundancia relativa de las arqueas y bacterias
específicas van a influir en el tejido del holobionte
del coral, al igual que las interacciones
competitivas localmente con el alga (Wegley et al.,
2018).
Los corales son los mayores productores de
dimetilsulfoniopropionato (DMSP) en el medio
marino, y existen bacterias que son capaces de usar
DMSP y su producto de degradación
(dimetilsulfuro DMS) como única fuente de
carbono, por lo que esta participación bacteriana en
el ciclo del sulfuro disuelto nos ayuda a
comprender su rol en el funcionamiento del
arrecife. El DMSP también puede funcionar como
osmolito o crioprotector, mientras que el DMS
actúa como un eliminador de especies reactivas de
oxígeno (ROS), por medio de la conversión a
dimetilsulfóxido (DMSO). Como muchos
microorganismos hacen quimiotaxis con DMSP,
estos pueden adquirir organismos simbiontes,
como Rhizobiales y Roseobacter, o incluso
patógenos potenciales como Vibrio sp.
(Vanwonterghem & Webster, 2020).
Ben-Dov et al. (2007) realizaron un estudio sobre
la microbiota que se encuentra en la mucosidad,
superficie y tejido en corales de un ambiente
natural y en condiciones controladas, los resultados
obtenidos mostraron que las comunidades
bacterianas en la mucosa de Fungia granulosa
(Klunzinger, 1879) tienen una gama de bacterias
que tienden a cambiar con el medio ambiente. En el
caso del ambiente natural existe una diversidad
mayor, por ejemplo con pasar de un ambiente
natural a un acuario los grupos bacterianos que se
perdieron fueron las Actinobacterias y
Cianobacterias, y el que se mantuvo en un 24% fue
la Betaproteobacteria. También la clase más
abundante independientemente del lugar fueron las
Alphaproteobacteria. Se concluye que esta
microbiota puede depender de las especies de
holobiontes (coral), la profundidad del agua, y la
ubicación geográfica.
Según los resultados obtenidos por Kimes et al.
(2010), los agentes bacterianos encontrados en otro
coral Montastraea faveolata (Ellis & Solander,
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
291
1786) fueron arcaicos, bacterianos y fúngicos, y se
encuentran triplicados en los mucopolisacáridos de
las superficies sanas (SML), y en suspensión con
tejidos saludables, lo que nos muestra el ciclo de los
nutrientes y la diversidad de genes funcionales que
generan las bacterias en las capas superficiales de
coral.
Los procariotas como Symbiodiniaceae tienen
genes que codifican enzimas que ayudan en la
fijación de carbono a través del Ciclo de Calvin,
Krebs Inverso, rutas de hidroxipropionato, y del
hidroxibutirato. Además, hay otros organismos
asociados que son capaces de usar carbohidratos
simples y complejos, lo que permite reciclar una
parte del carbono y la energía para producir
mucosidad. Se sabe que existe un potencial
metabólico para el ciclo del nitrógeno (N ) en
2
microbiomas de múltiples especies de coral, lo que
sugiere la clave para el funcionamiento del coral,
debido a que las fuentes de nitrógeno orgánico e
inorgánico pueden ser activas por medio de la
columna de agua en base a transportadores de
amoniaco y urea, o que la fijación de nitrógeno
pueda servir como un mecanismo para
contrarrestar los déficits ambientales de nitrógeno.
Existen bacterias fijadoras de nitrógeno
(diazótrofos) que son persistentes en el tiempo y
espacio, y están en todas las etapas de vida de un
coral (Vanwonterghem & Webster, 2020).
Otra función de las asociaciones de los corales con
microorganismos, es que estos proveen de
aminoácidos y cofactores esenciales (vitamina B),
debido a que los corales por sí mismos, no pueden
producir estos compuestos (Vanwonterghem &
Webster, 2020).
Apprill et al. (2017) utilizaron drones aéreos no
invasivos para recolectar el aliento exhalado de dos
poblaciones geográficas distintas de ballenas
jorobadas Megaptera novaeangliae (Borowski,
1781) en Massachusetts - Estados Unidos. Se
encontró una comunidad bacteriana central en el
orificio de las ballenas (22 miembros). Esta
comunidad fue compartida en dos regiones
geográficas, pero en distintas cuencas oceánicas
(las costas del norte de Cape Cod y la isla de
Vancouver), y diferentes al agua de mar superficial.
También se encontró que 20 miembros bacterianos
están relacionados con otros microbiomas de
mamíferos marinos, principalmente en delfines.
Esta característica es efectiva para monitorear la
salud, en este caso respiratoria de ballenas y otros
cetáceos en todo el mundo. Los resultados
obtenidos fueron 15 filos de bacterias y dos
Arqueas, y compartiendo varias clases con las
muestras de agua de mar (Gammaproteobacteria,
Flavobacteria y Alphaproteobacteria), las clases y
otros taxones no comunes fueron (Actinobacteria,
Bacillus, Clostridia, Fusobacteriia, Bacteroidia,
Acidimicrobiia, Epsilonproteobacteria,
Deltaproteobacteria, Erysipelotrichia y
Mollicutes).
20 de los 25 miembros del núcleo estaban
relacionados con secuencias microbianas de otras
especies de mamíferos marinos (bocas y orificios
nasales de los delfines mulares). Por ejemplo,
Corynebacterium (estómago de delfín mular),
Tenacibaculum (espiráculo de delfín mular),
Porphyromonas (boca de delfín mular y piel de
ballena jorobada), Cardiobacteriaceae (espiráculo
de delfín mular), Oceanospirillaceae (estómago y
espiráculo de delfín mular), Moraxella (boca de
delfín mular), Psychrobacter (boca y espiráculo de
delfín mular) y Arcobacter (espiráculo y estómago
del delfín mular) (Apprill et al., 2017). Por ende, se
demuestra que el soplo de las ballenas jorobadas no
es solo agua de mar en aerosol y que ésta puede
permanecer en el tracto superior entre las
respiraciones (entrar y salir de la cavidad del
orificio de ventilación y el tracto nasal superior).
Concluyendo que estas muestras pueden
describirse como lavados de agua de mar del tracto
respiratorio superior con exhalación condensada.
Existen varios grupos de microorganismos que son
parte del microbioma de la piel de los peces de agua
dulce y marinos, a pesar de que viven en diversos
ecosistemas (Merrifield & Rodiles, 2015). Los
p r i n c i p a l e s s o n , P r o t e o b a c t e r i a s
( P s e u d o m o n a d a l e s , A e r o m o n a d a l e s ,
Burkholderiales, Rickettsiales, Vibrionales,
Rhizobiales, Rhodospirillales, Alteromonadales,
S ph i n go m on a da l e s, C a u l o ba c te r a le s ,
X a n t h o m o n a d a l e s , N e i s s e r i a l e s ,
Enterobacteriales), seguido de Firmicutes,
Bacteroidetes (Bacteroidales, Flavobacteriales,
Cy to ph aga le s, Sp hin go ba cte ri al es) y
Actinobacterias. Se sugiere que el microbioma de
la piel en peces de aguas cálidas podría llegar a
contener mayor abundancia de Bacillus,
Micrococcus y Enterobacteriaceae. Estos estudios
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
292
representan un total de 36 artículos de
investigación de la piel y 26 artículos de
investigación de branquias (Merrifield & Rodiles,
2015).
Microbioma mucoso en intestino
El intestino constituye un nicho perfecto para
muchos microorganismos, por la disponibilidad de
carbono, minerales y solutos como fuente de
crecimiento (Egerton et al., 2018). La colonización
microbiana del intestino de los vertebrados
comienza después del nacimiento, y esta está
influenciada por factores ambientales en donde el
individuo habita y desde donde comienza a
alimentarse (Juste-Poinapen et al., 2019).
Los estudios sugieren que las comunidades
microbianas en el tracto gastrointestinal de los
peces pueden evolucionar en tamaño, en el tiempo,
estacionalidad, en distintas etapas de vida, entre
individuos dentro de una misma especie, o dentro
de las diferentes partes del TGI y que dentro de este
por presión de selección del hospedador esta
microbiota sea moldeada con diferencias
morfológicas, por genética del hospedador, o por la
dieta, así que solo las bacterias que se encuentren
bien adaptadas a estas condiciones únicas, lograrán
habitar el TGI (Merrifield & Rodiles, 2015).
El tejido de los teleósteos se encuentra activo
metabólicamente y posee una diversidad
histológica singular; además, el tegumento es un
órgano multifuncional “órgano extra”. Entre sus
funciones están las de protección, comunicación,
percepción sensorial, respiración, locomoción, y
regulación de iones. El tejido linfoide asociado al
intestino (GALT) se encuentra presente, pero no
posee estructuras especializadas como las placas
de peyer en mamíferos; sin embargo, las moléculas
como los linfocitos, células plasmáticas,
granulocitos y macrófagos, tienen la particularidad
de cubrir el epitelio y potenciar la mucosa como un
órgano completo inmune y activo. El componente
principal de la inmunidad se remonta en los
vertebrados con mandíbula configurando y
agrupando una alta diversidad de moléculas
protectoras (Lazado et al., 2014).
Existen linfocitos con una alta especificidad y
capacidad de memoria (recordar bacterias
comensales y patógenos). Estas bacterias
comensales han evolucionado para habitar
superficies mucosas ventajosas sin ser eliminadas,
como el intestino, ya que poseen una alta cantidad
de nutrientes (Gomez et al., 2013). Estas
superficies son llamadas también mucosas tipo I,
las cuales contienen células secretoras que están
dispuestas en el epitelio columnar simple en el
intestino. En la superficie intestinal en mamíferos
las inmunoglobulinas IgA, se producen por células
plasmáticas con propiedad de glutamina, y en estos
animales las IgS se presentan como barreras
epiteliales en la luz del receptor de
inmunoglobulina polimérica (plgR) expresadas en
las células epiteliales, igual que en el homólogo
IgA en teleósteos. Estas inmunoglobulinas IgT, e
IgZ predominan la inmunidad en la mucosidad
intestinal (Merrifield & Rodiles, 2015; Minich et
al., 2020), y en cierto porcentaje de expresión las
plgRis, además de las células T en la piel. En el
intestino aparte de estas, se encuentran
macrófagos, mastocitos, células dendríticas y una
expresión coordinada de citocinas (Gomez et al.,
2013).
El sistema inmunológico tiende a regularse en las
fases iniciales de la enteritis intestinal, debido a que
se encontró que la interacción citoquina - receptor -
citoquina incrementa significativamente en etapas
tardías de la enfermedad. Así mismo, la
interleucina 8, cistina - aminoácido - cistina
(CXC), regaquina-1 y los genes del tipo 2 del
r e c e p t o r d e q u i m i o c i n a , a u m e n t a n
significativamente en las fases iniciales de la
enfermedad en comparación con peces sanos. Por
tal razón, estos genes son potencialmente usables
como biomarcadores para la detección de esta
inflamación intestinal (Legrand et al., 2020).
Comunidad bacteriana en intestino
Wei et al. (2020) revelaron que las ascidias
Halocynthia roretzi (Drasche, 1884) albergan una
microbiota intestinal distinta en composición y
abundancia por cada temporada de inanición, ya
que los metabolitos del microbioma intestinal
pueden proporcionar interacciones adaptativas que
mantienen el metabolismo durante la temporada de
estrés por inanición. Las flavobacteriales,
Ocean ospirilla les, Alterom onadales y
Campylobacterales se observaron en gran medida
en agua de mar, en las muestras de heces de las
a s c i d i a s h u b o p r e d o m i n a n c i a d e
Xanthomonadales, Rhizobiales, Legionellales y
Bacteroidales, mientras que en la microbiota
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
293
intestinal estuvo dominada por Proteobacterias
(Rhodobacterales) con una abundancia relativa
media del 46%, seguido de Xanthomonadales,
Rhizobiales, Legionellales, las Bacteroidetes
(Bacteroidales) en un 8% y por último Firmicutes
(Clostridiales) en un 5%. Demostrando que las
comunidades bacterianas por temporada pueden
variar, por ejemplo Rhizobiales tuvo una alta
abundancia en las muestras de fecales recolectadas
en enero, pero rara vez se observaron en otras
temporadas, las Babeliales, Vibrionales y
Xanthomonadales parecen ser la población
dominante en abril, julio y octubre,
respectivamente. En conclusión el aumento de la
vía del metabolismo en el sistema de secreción
bacteriana, podría aumentar estas secreciones de
mucosidad que recubren las superficies de
membrana durante la inanición y que algunas
bacterias se ven beneficiadas y estas a su vez
proporcionan estabilidad en el metabolismo.
En algunos estudios se observó que las especies
dominante de bacterias asociadas a los huevos de
peces son Cytophaga, Flavobacterium y
Pseudomonas (Egerton et al., 2018). Por ejemplo,
Hansen y Olafsen (1989) observaron diferencias en
la colonización de bacterias en los huevos del
bacalao (Gadus morhua) (Linnaeus, 1758), halibut
(Hippoglossus hippoglossus) (Linnaeus, 1758),ya
que estas bacterias iniciales colonizadoras, son
especies específicas con diferencias en la
variación de la unión de glicoproteínas en la
superficie del huevo. Además, la “epibiota” es la
comunidad microbiana presente en el embrión o en
los óvulos antes de la fertilización, luego la
columna de agua ayuda a que las bacterias
encuentren los huevos y, por consecuencia, los
colonicen (Merrifield & Rodiles, 2015). Luego de
la eclosión, las larvas estériles absorben estas
bacterias asociadas al corion, y se convierten en los
primeros colonizadores del tracto gastrointestinal
en desarrollo (TGI), y las siguientes bacterias se
adquieren cuando las larvas de los peces
comienzan a beber agua para controlar la
osmorregulación. Por último, la microbiota se
diversifica mucho más a través de la alimentación.
Los resultados alcanzados por Balcázar et al.
(2006) demostraron que la mayoría de las bacterias
que se encuentran como agentes de control de
patógenos en la industria acuícola pertenecen al
grupo de las ácido lácticas (BAL) (Giatsis et al.,
2015) (Tabla 1).
Tabla 1. Bacterias Gram ± encontradas en industria acuícola
Gram positivo
Lactobacillus
Carnobacterium
Bacillus
Gram negativo
Flavobacterium
Pseudomonas
Aeromonas
Estas bacterias Gram positivas ácido lácticas son
anaeróbicas facultativas, inmóviles, no
esporuladas, carecen de citocromo, catalasa
negativa, producen ácido láctico como principal
producto de su metabolismo; estas han sido
utilizadas en la elaboración de probióticos para
producción acuícola, siendo los géneros más
utilizados L a c t o b a c i l l u s , L a c t o c o c c u s ,
Enterococcus y Streptococcus (Holzapfel et al.,
1998) . Est e gr upo d e bac terias tie nen
características funcionales de selección como
potencial probiótico, tales como la baja o nula
v ir u le n ci a, p ro d uc c ió n d e s u st a nc i as
antimicrobianas con potencial actividad
antagónica contra patógenos y la capacidad de
colonización del tracto digestivo, generando
competencia por los sitios de adhesión contra los
organismos patógenos. También sostienen una
estructura histo-arquitectónica del intestino para la
utilización eficiente de nutrientes y una
inmunorreactividad (Balcázar et al., 2005; Lazado
et al., 2014).
En la acuicultura, Vibrio es uno de los géneros del
filo Proteobacteria con mayor importancia, ya que
puede tener especies tanto patógenas como
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
294
probióticas que ayudan en la salud de los peces. Las
especies de V. anguillarum, V. salmonicida y Vibrio
vulnificus (Farmer, 1980), son los principales
patógenos bacterianos en invertebrados marinos y
peces. Afectan comúnmente a las larvas y pueden
llegar a causar muertes repentinas e importantes en
la industria. Por otro lado, se tiene la hipótesis de
que muchas especies de Vibrio no son verdaderos
patógenos, sino patógenos con factor oportunista, y
esta virulencia se acentúa en condiciones de
acuicultura intensiva. Por ejemplo, Vibrio
Alginolyticus (Sakazaki, 1968), ha demostrado en
vivo su buen funcionamiento como probiótico para
el salmón del Atlántico, protegiéndolo contra A.
salmonicida, V. anguillarum y Vibrio ordalii (Trust
& Crosa, 1981) (Egerton et al., 2018).
Existen diferencias entre la microbiota de
herbívoros y otras dietas, en los estudios
publicados trabajaron con una gran variedad de
especies como, el pie espinal con manchas
marrones (Siganus stellatus) (Forsskål, 1775), pez
mantequilla (Odax pullus) (Forster, 1801), pez loro
margarita (Chlorurus sordidus) (Forsskål, 1775),
pez loro oscuro (Scarus niger) (Forsskål, 1775, pez
mármol (Aplodactylus arctidens) (Richardson,
1839) y zebra-perch (Hermosilla azureus) (Jenkins
& Evermann, 1889), obteniendo una alta
microbiota intestinal dominada por Firmicutes. Sin
embargo, las especies de agua dulce bentívoras y
planctívoras tienen comunidades bacterianas
intestinales únicas. En general, las Proteobacterias
son el nivel trófico dominante no herbívoro, y las
Vibrionaceae, Aeromonas y Pseudomonas se
reportan con frecuencia en carnívoros, omnívoros
y planctívoros (Egerton et al., 2018).
Larsen et al. (2001) demostraron que las bacterias
intestinales de peces sintetizan ácido graso
antimicrobiano. En el caso de la trucha arcoiris O.
mykiss algunas muestran actividad antifúngica, ya
que las bacterias del género Vibrio como V.
anguillarum es altamente quimiotáctica para
mucosidad procedente de branquias, piel, e
intestino, con mayor respuesta en el intestino y piel.
Esta bacteria puede penetrar en la capa protectora
usando la mucosa intestinal como fuente de
nutrientes (datos no específicos). Sin embargo,
esto nos podría decir que la mucosidad es un foco
atrayente, y que V. anguillarum tiene diferentes
preferencias quimiotácticas, por lo tanto sin el
correcto funcionamiento intestinal, el organismo
podría sufrir una fuerte infección patológica.
Existen enfermedades como la enteritis
(inflamación intestinal), la cual se han vuelto un
problema en cultivos del salmón del Atlántico
(Salmo salar) (Linnaeus, 1758), el pez cebra
(Danio rerio) (Hamilton, 1822), el rodaballo
(Scophthalmus maximus) (Linnaeus, 1758), el jurel
de cola amarilla (Seriola lalandi) (Valenciennes,
1833), mero genciano perlado (Epinephelus sp.) y
la carpa común (Cyprinus carpio) (Linnaeus,
1758). Por factores alimenticios (pienso con harina
de soja), por patógenos como Aeromonas
hydrophila (Chester, 1901) o parasitarios (Legrand
et al., 2020). Por ende, la microbiota específica en
la piel y en el intestino juega un rol determinante en
el inicio de la inflamación. En peces sanos la
microbiota intestinal está dominada por
Mycoplasmataceae (54% de abundancia relativa),
Aliivibrio, Photobacterium y Brevinema; en la piel
se encuentran Flavobacteriales (46%),
Alteromonodales (10%), Rhodobacterales (9%),
Oceanospirillales (5%) y Synechococcales (3%),
pero que estas se empiezan a perder en avance con
la inflamación. Demostrando que la microbiota en
la piel es más sensible al medio ambiente, y esta
pérdida de diversidad y uniformidad se caracteriza
por una menor capacidad funcional y resiliencia, lo
que nos indica que la microbiota cutánea e
intestinal de los peces enfermos podría perder
funciones importantes, como la resistencia a
patógenos oportunistas (Legrand et al., 2020).
Givens et al. (2015) utilizaron pirosecuenciación
para comparar la comunidad microbiana
procedente del intestino de doce peces óseos y tres
especies de tiburones, residentes principalmente en
estuarios y ambientes marinos,donde encontraron
una alta dominancia de Proteobacterias (98%), en
peces suelen encontrarse Aeromonas sp.,
E s c h e r i c h i a c o l i ( E s c h e r i c h , 1 8 8 5 ) ,
Photobacterium sp., Pseudomonas sp. y Vibrio
sp., seguido de Firmicutes en un 45%, estas son
típicamente aerobias o anaerobias facultativas. En
tiburones al tener un intestino corto con una válvula
en espiral la cual aumenta la superficie intestinal y
la absorción, también se encontró Photobacterium
sp. de forma predominante, seguido de
Actinobacterias, Firmicutes (Clostridium sp.),
Fusobacterias (Cetobacterium sp.) entre otras
Proteobacterias como Campylobacter sp. y Vibrio
sp., concluyendo que las funciones intestinales,
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
295
digestivas, absorción de nutrientes y respuestas
inmune van a depender principalmente de la
microflora intestinal. Por último, la diferencia
entre la microbiota intestinal de peces y mamíferos
puede atribuirse a un efecto heredado, derivado de
ambientes o de herencia parental.
Los habitantes habituales que se encuentran en el
intestino de vertebrados terrestres y marinos son
miembros de las familias Enterobacteriaceae,
Vi b r i o n a c e a e, P r o p i o n i b a c t e r i a c e a e ,
A e r o m o n a d a c e a e , M o r a x e l l a c e a e ,
Brady rhizobiace ae, R hodobacte raceae,
Staphylococcaceae, Streptococcacteriaceae,
Metha nosaceaece ae, C hlorothri xaceae,
Moraxellaceae y Pseudomonadaceae. Estas
familias también se han encontrado en tiburones
nariz afilada (Rhizoprionodon terraenovae)
(Richardson, 1836), spinner (Carcharhinus
brevipinna) (Müller & Henle, 1839), y tiburón
banco de arena (Carcharhinus plumbeus) (Nardo,
1827), si bien muchos están asociados en la
fisiología digestiva, aún en tiburones es limitada, lo
que va a dificultar precisiones sobre su función
(Juste-Poinapen et al., 2019).
En el caso de los tiburones se encuentran dos
O TU S ( O p er a ti o n a l Ta x on om i c U ni t )
representativos con dos familias principales,
Enterobacteriaceae (Citroba cter kos eri)
(Werkman & Gillen, 1932) y Vibrionaceae
(Photobacterium damselae) (Love et al., 1981),
donde C. koseri es una bacteria anaerobia gram
negativa relacionada a la comunidad microbiana
oral de los tiburones, debido a que se ha encontrado
en humanos que han tenido mordeduras y en baja
calidad de agua. Esta última bacteria también tiene
la capacidad de digerir glucosa; sin embargo, aún
no se conoce la importancia funcional, en
comparación con P. damselae que es un miembro
regular en el intestino de algunos tiburones como
R. terraenovae, C. brevipinna y C. plumbeus. El
dominio que se pueda dar entre estas dos bacterias
puede verse reflejado por medio de cambios
ambientales (temperatura, calidad de alimentos,
agua, etc), ya que ambas son patógenos
oportunistas y P. damselae es responsable de
septicemia hemorrágica y úlceras en tiburones
pardos, delfines y camarones (Juste-Poinapen et
al., 2019).
Investigaciones recientes nos muestran que las
comunidades microbianas en el intestino grueso de
los peces es muy parecida a la de los mamíferos,
mucho más que las comunidades microbianas
ambientales circundantes. Sin embargo, en
mamíferos, la microbiota intestinal dominante son
anaerobios del phylum Bacteroidetes y Firmicutes,
mientras que en el GIT de los peces son las
Proteobacterias, seguido de Bacteroidetes y
Firmicutes, estos comprenden el 90% de la
microbiota intestinal de los peces de distintas
especies analizadas hasta ahora (Egerton et al.,
2018).
Microbioma mucoso en moluscos
La m ucos idad se greg ada p or div erso s
invertebrados influye en muchos procesos
fisiológicos, así como en la estructura de la
comunidad y del ecosistema. Se encuentra
conformado principalmente por mezclas de
mucinas, y cuando se encuentra expuesto a
elevadas condiciones de hidratación toma la
estructuración de un moco viscoelástico sólido, y a
medida que aumenta la tensión, este cede para
convertirse en líquido y viceversa, estas
propiedades permiten la locomoción en moluscos
(Mark & Hawkins, 1998).
Este moco es un componente esencial para los
poliplacóforos, por ejemplo la especie Chiton
pelliserpentis (Quoy & Gaimard, 1835), asimila
energía entre 66% y 74% para producir mucosa,
usualmente se cree que el componente que requiere
más gasto energético en los animales, es la
respiración, sin embargo esta solo necesita entre
21% y 29% de asimilación (Horn, 1986).
En el caso de los bivalvos filtradores, la mucosidad
ayuda en el transporte de alimentos desde las
branquias hasta la boca, así como también permite
mantener limpia la cavidad del manto de partículas
eliminadas por los palpos labiales. En
gasterópodos, se forman redes y bolsas para atrapar
y almacenar la comida para así evitar su escape
(Mark & Hawkins, 1998).
Se ha encontrado que existe una colonización de
bacterias y microalgas que crecen en la mucosa
pedal que ayudan en el metabolismo de residuos
(Mark & Hawkins, 1998).
Las condiciones que existen en cultivos podrían
favorecer el crecimiento de bacterias oligotróficas,
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
296
debido a que se acumulan metabolitos o productos
de excreción, los cuales sirven como nutrientes
para el crecimiento. En cierto punto estas bacterias
favorecen el crecimiento y protección de los
moluscos en cultivo; sin embargo, tras una
perturbación puede dar paso a un aumento en las
bacterias patógenas. Se ha observado una
disminución de las semillas de Argopecten
purpuratus (Lamarck, 1819) en “hatchery”, en
comparación con las semillas que provienen de un
ambiente natural, postulando que esto ocurre por
una pérdida de heterogeneidad en el cultivo
(Fuente et al., 2015).
Conocer la microbiota que se encuentra asociada al
cultivo y que está en constante contacto con la
cubierta mucosa, es fundamental para implementar
estrategias para el control sanitario (Fuente et al.,
2015).
Riquelme et al. (1994) encontraron bacterias en las
gónadas de los reproductores de A. purpuratus,
s i en do lo s g én er os p re do mi na nt es d e
Acinetobacter, Pseudomonas, Vibrio y Moraxella.
En el caso de las larvas y postlarvas de A.
purpuratus, se ha caracterizado la población
cultivable de bacterias, encontrando una alta
abundancia de Pseudoalteromonas, Bacillus,
Marinobacterium, Alteromonas y Vibrio en larvas,
y el género Vibrio para postlarvas. Algunos de estos
géneros provocan inhibición natatoria en larvas.
Sin embargo, las Pseudomonas presentan la
capacidad de inhibir a las bacterias patógenas, y
Vibrio sp. en cultivo in vitro, inhibe el crecimiento
de otra cepa patógena de Vibrio (Vibrio
anguillarum), además brinda protección a las
larvas ya infectadas (Fuente et al., 2015). Leyton &
Riquelme (2010) demostraron que las cepas de
Bacillus sp. aisladas de la cápsula y gónadas de
Concholepas concholepas (Bruguière, 1789),
ayudan a inhibir el crecimiento del patógeno Vibrio
parahaemolyticus (Sakazaki et al., 1963) y
aumentar la supervivencia.
Las biopelículas bacterianas favorecen el
asentamiento de postlarvas. Por ejemplo, las
bacterias perifíticas ayudan en más del 20%, para el
asentamiento de larvas en A. purpuratus. En esta
mucosa se logra estimular el asentamiento de
Haliotis rufescens (Swainson, 1822), además las
bacterias asociadas también podrían producir
sustancias que controlen e inhiban patógenos y
biofouling (Fuente et al., 2015).
La evidencia presentada demuestra que, las
superficies mucosas son uno de los principales
órganos de defensa que tienen los organismos
marinos, ya que presentan funciones de
osmorregulación, aumenta la supervivencia, y nos
muestran estrategias sostenibles para su uso. Se
encuentra una gran diversidad en las superficies
mucosas, y que estas podrían ser un reservorio de la
diversidad bacteriana, sugiriendo una coevolución
entre bacteria - huésped - parámetros ecológicos.
Sin embargo, sería interesante el estudio de las
bacterias naturales haciendo quimiotaxis en la
mucosa de algunos organismos marinos y así
determinar si existe una transferencia bacteriana
entre organismos marinos simétricos.
El presente artículo de revisión fue realizado bajo
la supervisión de las docentes Rocío Retamozo
Chávez, Ulrike Tarazona Janampa y Héctor Aponte
Ubillus a quienes me gustaría expresar mi
agradecimiento, por su paciencia, tiempo y por
guiarme en la realización de este artículo.
CONCLUSIONES
AGRADECIMIENTOS
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Apprill, A.; Miller, C.A.; Moore, M.J.; Durban,
J.W.; Fearnbach, H. & Barrett-Lennard,
L.G. 2017. Extensive core microbiome in
drone-captured whale blow supports a
framework for health monitoring.
mSystems, 2: e00119–17.
Balcazar, J.; Blas, I.; Ruizzarzuela, I.;
Cunningham, D.; Vendrell, D. & Muzquiz,
J. 2006. The role of probiotics in
aquaculture. Veterinary Microbiology, 114:
173–186.
Ben-Dov, E.; Barak, Z.; Kushmaro, A. & Winter, E.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
297
2007. Coral Mucus-associated bacterial
communities from natural and aquarium
environments. FEMS Microbiology
Letters, 276:106-113.
Bierlich, K.C.; Miller, C.; DeForce, E.;
Friedlaender, A.S.; Johnston, D.W. &
Apprill, A. 2018. Temporal and regional
variability in the skin microbiome of
humpback whales along the Western
A n t a r c t i c P e n i n s u l a . A p p l i e d
Environmental Microbiology by the
American Society for Microbiology, 84:
e02574–17.
Bruker BioSpin - NMR, EPR and Imaging. 2020.
Marine Invertebrates as a solution to
antibiotic resistance. News-Medical.
h t t p s : / / w w w . n e w s -
medical.net/whitepaper/20200121/Marine-
Invertebrates-as-a-Solution-to-Antibiotic-
Resistance.aspx
Callewaert, C.; Ravard, H.K. & Lebaron, P. 2020.
Skin microbiome and its interplay with the
environment. American Journal of Clinical
Dermatology, 21: 4–11.
Casimir M. J. 1971. Zur morphologie, histochemie,
tagesperiodik und biologie der opercula
druse bei Labriden und Scariden (Pisces).
Marine Biology, 8: 126–146.
Egerton, S.; Culloty, S.; Whooley, J.; Stanton, C. &
Ross, R.P. 2018. The gut microbiota of
marine fish. Frontiers Microbiology, 9: 873.
Fuente, M.; Miranda, C. & Faúndez, V. 2015
Bacteriología asociada al cultivo de
moluscos en Chile. Avances y perspectivas.
Revista de Biología Marina y Oceanografía,
50: 1-12.
Geertjes, G.J.; Videler, H. & Videler, J.J. 1999.
Biochemical characteristics and antibiotic
properties of the mucous envelope of the
queen parrotfish. Journal of Fish Biology,
54: 1124–1127.
Giatsis, C.; Sipkema, D. & Smidt, H. 2015. The
impact of rearing environment on the
development of gut microbiota in tilapia
larvae. Scientific Reports, 5:18206.
Givens, C.E.; Ransom, B. & Bano, N. 2015.
Comparison of the gut microbiomes of 12
bony fish and 3 shark species. Marine
Ecology Progress Series, 518: 209–223.
Gomez, D.; Sunyer, J.O. & Salinas, I. 2013. The
mucosal immune system of fish: the
evolution of tolerating commensals while
fighting pathogens. Fish Shellfish
Immunology Journal, 35: 1729–1739.
Hansen, G.H. & Olafsen, J.A. 1989. Bacterial
colonization of Cod (Gadus morhua L.) and
Halibut (Hippoglossus hippoglossus) eggs
in marine aquaculture. Applied and
Environmental Microbiology Journal,
55:1435-1446.
Holzapfel, W.; Haberer, H.; Snel, J.; Schillinger, U.
& Veld, J. 1998. Overview of gut flora and
probiotics. International journal of food
microbiology, 41: 85-101.
Horn, P.L. 1986. Energetics of C hiton
pelliserpentis (Quoy & Gaimard, 1835)
(Mollusca: Polyplacophora) and the
importance of mucus in its energy budget,
Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology, 101: 119-141.
Juste-Poinapen, N.; Yang, L.; Ferreira, M.;
Poinapen, J. & Rico, C. 2019. Community
profiling of the intestinal microbial
community of juvenile hammerhead sharks
(Sphyrna lewini) from the Rewa Delta, Fiji.
Scientific reports, 9: 7182.
Karns, R.C. 2017. Microbial community richness
distinguishes shark species microbiomes in
south Florida. Master's thesis. Nova
Southeastern University. NSUWorks, 453:
https://nsuworks.nova.edu/occ_stuetd/453.
Kelly, L.W.; Haas, A.F. & Nelson, C.E. 2018.
Ecosystem microbiology of coral reefs:
linking genomic, metabolomic, and
biogeochemical dynamics from animal
symbioses to reefscape processes.
mSystems, 3: e00162–17.
Kimes, N.E.; Van Nostrand, J.D & Weil, E. 2010.
Microbial functional structure of
Montastraea faveolata, an important
Caribbean reef-building coral differs
between healthy and yellow-band diseased
colonies. Environmental microbiology, 12:
541–556.
Larsen, M.H.; Larsen, J.L. & Olsen, J.E. 2001.
Chemotaxis of Vibrio anguillarum to fish
mucus: role of the origin of the fish mucus,
the fish species and the serogroup of the
pathogen. FEMS Microbiology Ecology,
38: 77–80.
Lazado, C.C.; Caipang, C. & Marlowe, A. 2014.
Mucosal immunity and probiotics in fish.
Fish & Shellfish Immunology, 39: 78-89.
Legrand, T.P.R.A.; Wynne, J.W.; Weyrich, L.S. &
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Mucous microbiome in marine organisms
298
Oxley, A.P.A. 2020. Investigating both
mucosal immunity and microbiotain
response to gut enteritis in yellowtail
kingfish. Microorganisms, 8: 1267.
Leyton, Y. & Riquelme, C. 2010. Marine Bacillus
spp. associated with the egg capsule of
Concholepas concholepas (Common name
'Loco') have an inhibitory activity toward
the pathogen Vibrio parahaemolyticus.
Microbial Ecology, 60: 599-605.
Llewellyn, M.S.; Leadbeater, S.; Garcia, C.;
Sylvain, F.E.; Custodio, M.; Ang, K.P.;
Powell, F.; Carvalho, G.R.; Creer, S.; Elliot,
J. & Derome, N. 2017. Parasitism perturbs
the mucosal microbiome of Atlantic
Salmon. Scientific Reports, 7: 43465.
Lowrey, L.; Woodhams, D.C. & Tacchi, L. 2015.
Topographical mapping of the rainbow trout
(Oncorhynchus mykiss) microbiome
reveals a diverse bacterial community with
antifungal properties in the skin. Applied
Environmental Microbiology by American
Society for Microbiology, 81: 6915–6925.
Mark, D. & Hawkins, S. 1998. Mucus from marine
molluscs. Advances in marine Biology, 34:
1-71.
Merrifield, D.L. & Rodiles, A. 2015. The fish
microbiome and its interactions with
mucosal tissues. Mucosal Health in
Aquaculture, 10: 273-289.
Minich, J.J.; Petrus, S.; Michael, J.D.; Michael,
T.P.; Knight, R. & Allen, E.E. 2020.
Temporal, environmental, and biological
drivers of the mucosal microbiome in a wild
marine fish, Scomber japonicus. mSphere,
5: 401-420.
Reverter, M.; Sasal, P.T.; Apissier-Bontemps, N.;
Lecchini, D. & Suzuki, N. 2017.
Characterization of the gill mucosal
bacterial communities of four butterflyfish
species: a reservoir of bacterial diversity in
c o r a l r e e f e c o s y s t e m s . F E M S
Microbiology Ecology, 93: fix051.
Reverter, M.; Tapissier-Bontemps, N.; Lecchini,
D.; Banaigs, B. & Sasal, P. 2018. Biological
and ecological roles of external fish mucus:
A Review. Fishes, 3: 41.
Riquelme, C.; Chávez, P.; Morales, Y. &
Hayashida, G. 1994. Evidence for parental
bacterial transfer to larvae in Argopecten
purpuratus (Lamarck, 1819). Biological
Research, 27: 129-134.
Sar, N. & Rosenberg, E. 1989. Fish skin bacteria:
Production of friction-reducing polymers.
Microbial Ecology, 17: 27–38.
Shephard, K.L. 1984. The influence of mucus on
the diffusion of chloride ions across the
esophagus of the minnow ( Phoxinus
phoxinus L.). The Journal of Physiology,
346: 449-460.
Stabili, L.; Licciano, M.; Giangrande, A.; Gerardi,
C.; De Pascali, S.A. & Fanizzi, F.P. 2019.
First insight on the mucus of the annelid
Myxicola infundibulum (Polychaeta,
Sabellidae) as a potential prospect for drug
discovery. Marine drugs, 17: 396.
Van Oppen, M.J.H. & Blackall, L.L. 2019. Coral
microbiome dynamics, functions and
design in a changing world. Nature Reviews
Microbiology, 17: 557-567.
Vanwonterghem, I. & Webster, N.S. 2020. Coral
reef microorganisms in a changing climate,
iScience, 23: 100972.
Wegley, K.L.; Haas, A.F. & Nelson, C.E. 2018.
Ecosystem microbiology of coral reefs:
linking genomic, metabolomic, and
biogeochemical dynamics from animal
symbioses to reef scape processes.
mSystems, 3:e00162-17.
Wei, J.; Gao, H.; Yang, Y.; Liu, H.; Yu, H.; Chen, Z.
& Dong, B. 2020. Seasonal dynamics and
starvation impact on the gut microbiome of
urochordate ascidian Halocynthia roretzi.
Animal Microbiome, 2: 30.
Zhang, Y.; Han, J.; Feng, Y.; Mu, J.; Bao, H.; Kulik,
A. & Grond, G. 2016. Isolation and
characterization of bioactive fungi from
shark Carcharodon carcharias' gill with
biopharmaceutical prospects. Chinese
Journal of Oceanology and Limnology, 34:
186–199.
Received November 21, 2020.
Accepted February 20, 2021.
The Biologist (Lima). Vol. 19, Nº2, jul - dic 2021
Vidal-Márquez
