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| Cátedra Villarreal Posgrado Lima, Perú | V. 2 | N. 1 | enero - junio | 2023 |
Prevalencia de Listeria monocytogenes
asociados a factores de riesgo en quesos expendidos
en el Valle del Mantaro – Junín
Prevalence of Listeria monocytogenes associated with risk factors
in cheeses sold in the Mantaro Valley - Junín
María Libia Gutiérrez Gonzales
1
Javier S. Córdova Ramos
2
Glenn Alberto Lozano Zanelly
3
Abstract
Listeria monocytogenes is a pathogen that has been most frequently found in
milk and dairy products and has caused signicant outbreaks of listeriosis in
humans, therefore, this research aimed to establish the degree of association
of the prevalence of Listeria monocytogenes in cheeses and the behaviour of
associated risk factors. The study was cross-sectional and correlational in scope.
Sixty samples of packaged cheese and 60 samples of bulk cheese collected from
four food markets (Modelo, Mayorista, Antonio Lobato and Pio Pata) in the
city of Huancayo were analysed and the data collection instrument used was the
health surveillance form to evaluate risk factors. The microbiological analysis
followed the method of the BAM/FDA, NTP202.195. Listeria monocytogenes
was not found in packaged cheeses, in bulk cheeses its presence was 13.4%
(8/60) being the Modelo supply market the one that presented the highest
number of positive samples 11.7% (7/60). Regarding the risk factors for
contamination in bulk cheeses, these were inadequate in 95.5% because they
do not have acceptable conditions for sale, and for packaged cheeses 97% of
the traders fullled the condition of having acceptable products but in other
factors evaluated 67.5% did not comply. In conclusion, Listeria monocytogenes
was present in a low percentage in bulk cheeses and there are associated risk
factors for contamination that can act as a vehicle for the transmission of human
listeriosis.
Keywords: Prevalence, cheese, Listeria monocytogenes, risk factors, retail.
Resumen
La Listeria monocytogenes es un patógeno que se ha encontrado con mayor
frecuencia en leche y productos lácteos habiendo ocasionado brotes importantes
de listeriosis en humanos, por tanto, esta investigación tuvo como objetivo
establecer el grado de asociación de la prevalencia de Listeria monocytogenes
en quesos y el comportamiento de los factores de riesgo asociados. El estudio
fue de corte transversal de alcance correlacional. Se analizaron 60 muestras de
queso envasado y 60 muestras de quesos a granel recolectados de 4 mercados
de abasto (Modelo, Mayorista, Antonio Lobato y Pio Pata) de la ciudad de
Huancayo y el instrumento de recolección de datos fue a través de la cha de
Vigilancia Sanitaria para evaluar factores de riesgo. El análisis microbiológico
siguió el método de la BAM/FDA, NTP202.195. No se encontró Listeria
monocytogenes en quesos envasados, en quesos a granel su presencia fue de
13,4% (8/60) siendo el mercado de abasto Modelo el que presentó el mayor
número de muestras positivas 11,7 % (7/60). En cuanto a los factores de riesgo
de contaminación en quesos a granel estos fueron inadecuados en 95,5%
porque no tienen las condiciones aceptables para el expendio, y para quesos
envasados el 97% de los comercializadores cumplieron la condición de tener
productos aceptables, pero en otros factores evaluados el 67,5% no cumple. En
conclusión, la Listeria monocytogenes estuvo presente en bajo porcentaje en
quesos a granel y existen factores de riesgo de contaminación asociados que
pueden actuar como vehículo de transmisión de la listeriosis humana.
Palabras Clave: Prevalencia, queso, Listeria monocytogenes, factores de
riesgo, expendio.
ISSN 2955-8476 | e-ISSN 2955-8174 |
Recibido: 9 de agosto de 2022 | Revisado: 9 de marzo de 2023 | Aceptado: 27 de abril de 2023
1 Escuela Universitaria de Posgrado – UNFV. Lima, Perú
Correo: amgutierrez@uncp.edu.pe
https://orcid.org/0000-0003-4359-6855
2 Universidad Nacional Mayor de San Marcos – UNMSM. Lima,
Perú
Correo: jcordovar1@unmsm.edu.pe
https://orcid.org/0000-0002-9292-6585
3 Escuela Universitaria de Posgrado – UNFV. Lima, Perú
Correo: glozano@unfv.edu.pe
https://orcid.org/0000-0002-7866-5243
https://doi.org/10.24039/rcvp2023211675
Este artículo es de acceso abierto distribuido
bajo los terminos y condiciones de la licencia
Creative Commons Attribution-
NonCommercial- ShareAlike 4.0 International
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Introducción
La listeriosis en humanos es una grave
infección transmitida por la Listeria monocytogenes
con índice de mortalidad elevada aproximadamente
25% a nivel mundial (Rogers et al., 2018) y considerada
una enfermedad de mayor importancia social y
económica (Bernini et al., 2015; Dalzini et al., 2016;
Muñoz y Rodríguez, 2021). Por ese motivo sigue
siendo un problema creciente de seguridad alimentaria
(Altuntaş & Korukluoğlu, 2018). La listeriosis afecta
primordialmente a poblaciones vulnerables como
individuos enfermos o que tengan una circunstancia
grave que provocan deciencia inmunitaria, a mujeres
gestantes, a fetos y neonatos, personas desnutridas
y a individuos geriátricos (Henderson et al., 2019;
Rodríguez, 2018). Los brotes de listeriosis se han
relacionado con el consumo de queso fresco blando
contaminado y alimentos listos para el consumo (Beale
et al., 2014). Los casos de listeriosis en nuestro país y
otros países de Sudamérica se les considera esporádicos
debido a que no se diagnostican con frecuencia, el cual se
incrementa si se considera que no es una enfermedad de
noticación obligatoria, y las publicaciones realizadas
se han centralizado a documentar casos clínicos (Giraldo
et al., 2021; Villanueva y Salazar, 2017).
La Listeria monocytogenes está presente
usualmente en el ambiente y en los alimentos (Jarvis
et al., 2016). Estudios a nivel mundial han reportado
que el consumo de leche contaminada y queso fresco
artesanal han contribuido al incremento de brotes de
enfermedades como la listeriosis (Brown et al., 2018;
Chiluisa et al., 2017; Maćkiw et al., 2016; Merchán et
al., 2019). Por ejemplo, Listeria monocytogenes estuvo
presente entre los tres principales patógenos relacionados
con 90 brotes de origen alimentario asociados con queso
en los Estados Unidos entre 1998 y 2011 donde hubo
5 muertes noticadas(Ott et al., 2022). En Sudamérica
destacan los estudios realizados en Colombia y Brasil.
Por ejemplo, en el 2017 se encontró un 2,7% (n=8) de
Listeria monocytogenes en leche cruda de la ciudad de
Tunja de 293 muestras analizadas (Giraldo-Aristizábal et
al., 2021) .En otro estudio realizado en 4 mercados de la
ciudad de Cali se analizaron 126 muestras de diferentes
tipos de queso y se encontraron un 27% de muestras
positivas para Listeria monocytogenes (Ocampo et al.,
2019).
De la búsqueda bibliográca, en nuestro país,
se han encontrado pocos trabajos publicados y de los
estudios encontrados destacan los realizados en los
departamentos de Lima, Trujillo e Ica. Así por ejemplo
Villanueva y Salazar (2017) analizaron 75 muestras de
queso y encontraron 14 (18,7%) muestras positivas en
Listeria monocytogenes de 10 mercados de abasto de la
ciudad de Lima. De otro estudio en la ciudad de Trujillo,
donde analizaron 120 muestras de leche (60 muestras)
y queso (60 muestras), encontraron 3,34% de muestras
positivas para Listeria monocytogenes en quesos y 0%
en leche fresca (Pinillos et al., 2013).
Por otro lado, la venta de quesos frescos,
en mercados de abasto del país, sin buenas prácticas
de higiene de parte de los manipuladores y de las
condiciones antihigiénicas de los puestos de expendio
se convierten en factores de riesgo de contaminación
potencial (Silva y Costa, 2021). De ahí que los cambios
en la producción de quesos, distribución, la mejora en
los diagnósticos y sistemas de monitoreo de los puntos
de venta, capacitación del personal son temas a ser
priorizados dentro de las políticas públicas (Altuntaş
y Korukluoğlu, 2018; Desai et al., 2019). Por lo que
el objetivo del presente estudio fue establecer el
grado de asociación de la prevalencia de la Listeria
monocytogenes y el comportamiento de los factores
riesgo de contaminación de quesos expendidos en
mercados de abasto de la ciudad de Huancayo.
Método
El diseño del estudio fue de corte transversal
de alcance comparativo, con muestreo no probabilístico
por conveniencia. El tamaño de muestra establecida
para la inspección de los puestos de expendio de quesos
fue 60 para el ámbito geográco del estudio utilizando
una fórmula para estimar una proporción, propuesta por
Fuentelsaz (2004).
Las muestras analizadas fueron de 120
unidades de queso (60 unidades a granel y 60 unidades
envasadas), y para la selección de las muestras se
inspeccionaron los puestos de expendio ubicados en los
cuatro mercados de abasto más importantes de la ciudad
de Huancayo: Modelo, Mayorista, Pio Pata y Antonio
Lobato, donde se comercializan mayormente quesos
al público consumidor. Cada unidad muestral estuvo
constituida por 200g de queso que se recolectaron en
bolsas estériles de polietileno y se colocaron en un
enfriador para mantener la temperatura de 0°-5°C. Las
muestras se trasladaron al Laboratorio de Microbiología
de Alimentos - Facultad de Ingeniería en Industrias
Alimentarías de la Universidad Nacional del Centro del
Perú.
El instrumento de recolección de datos fue con
la Ficha de Vigilancia Sanitaria del Ministerio de Salud
del Perú (Resolución Ministerial Nº 282-2003-SA/DM),
aplicando una encuesta para evaluar el comportamiento
de los factores de riesgo de contaminación (alimento,
buenas prácticas de higiene (BPM), vendedor, ambientes
y enseres) asociados a los quesos en los centros de
expendio de estos productos. La escala de calicación
para los factores de riesgo de contaminación fue de
cuatro puntos (cumplimento) y cero (no cumplimiento).
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Análisis microbiológico
La técnica usada para el aislamiento e
identicación de Listeria monocytogenes fue la
recomendad por la Norma Técnica Peruana 202.195–
Leche y Productos Lácteos-Queso, con el método
de ensayo BAM/FDA:2022 (Manual Analítico
Bacteriológico (BAM)/ Food and Drug Administration)
(Jinneman y Chen, 2022).
Pre enriquecimiento: Se pesó en forma aséptica 25g de
cada muestra, luego en forma independiente se colocó
cada una de las muestras en una bolsa de Stomacher
conteniendo 225 ml de Caldo de Enriquecimiento Base
Listeria (LEB), se procedió a homogeneizar cada bolsa
en un agitador Stomacher, durante un minuto y se incubó
a 30 °C durante 4 horas.
Enriquecimiento: A cada muestra pre- enriquecida en
caldo LEB, se adicionó 0,9 ml de suplemento selectivo
para caldo LEB, continuando con la incubación a 30 °C
hasta completar 24 - 48 horas.
Aislamiento: A partir del caldo LEB enriquecido e
incubado por 24 - 48 horas, se sembró un inoculo en
placas con agar Oxford y agar Palcam, según la técnica
de estría en cuatro cuadrantes y se incubó a 35 °C por
24 – 48 horas, procediendo luego a realizar la lectura:
En agar Oxford, la presencia de colonias pequeñas,
redondas, gris azulado rodeadas de un halo negro y
con una depresión central, se las consideró compatibles
con el género Listeria. En agar Palcam, la presencia de
colonias pequeñas, redondas, verde grisáceo rodeadas de
un halo marrón-negro, se las consideró compatibles con
el género Listeria. Las colonias aisladas compatibles con
el género Listeria se repicaron en agar tripticasa soya -
extracto de levadura 0,6% (TSAYE) y en caldo tripticasa
soya – extracto de levadura 0,6% (TSBYE), obteniendo
cultivos puros a los cuales se les realizó nalmente la
identicación de Listeria monocytogenes.
Identicación de Listeria monocytogenes: A las cepas
aisladas, se les realizó las pruebas de identicación
para Listeria monocytogenes, las que reaccionan de la
siguiente forma: coloración Gram (bacilos Gram+),
catalasa (+), hidrólisis de la esculina (+), RM/VP
(+/+), oxidasa (-), ureasa (-), reducción de nitratos
(-), movilidad a 25 °C (+), hemólisis (β), CAMP (+),
fermentación de xilosa (-) y fermentación de ramnosa
(+).
Análisis estadístico
Para relacionar las variables factores de riesgo
y prevalencia de Listeria monocytogenes en los quesos
expandidos a granel y envasados se utilizó el coeciente
de correlación de Spearman de rangos ordenados debido
al nivel ordinal de al menos una de las variables, el
análisis estadístico se realizó por separado. Para todo el
análisis se utilizó el programa estadístico SPSS v.23 para
Windows con un nivel de signicación de 0,05.
Resultados
En la Tabla 1, se reporta los resultados de la
evaluación del estado sanitario de los puestos de expendio
de quesos de los mercados de abasto de los distritos de
Huancayo (Modelo y Mayorista) y El Tambo (Pio Pata
y Antonio Lobato), donde la mayoría de los puestos de
expendio de quesos a granel no tienen las condiciones
aceptables para el expendio de este alimento, solo el
3,3% de los puestos supervisados tienen condiciones
adecuadas de buenas prácticas de manipulación (BPM).
Por otro lado, en el factor de riesgo alimento
(quesos envasados) se observó que el 97% de los puestos
de expendio cumplen en forma aceptable, es decir
los quesos envasados presentaron registro sanitario,
aspecto normal y un adecuado envasado, mientras los
demás factores de riesgo no cumplen. Por lo tanto, de
los resultados se puede evidenciar que en la mayoría de
los diferentes puestos de expendio de quesos a granel
y envasados no se garantiza el cumplimiento sanitario
para la venta de alimentos que son de exigencia por la
Autoridad de Salud Municipal y el Ministerio de Salud.
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Tabla 1
Evaluación sanitaria de los factores de riesgo asociados a la contaminación con Listeria monocytogenes a los puestos
de expendio de quesos a granel y envasados
Nota. N°= Número de puestos evaluados; %= Porcentaje de puestos evaluados. *Alimento: queso a granel o queso envasado.
En la Tabla 2, se observa la prevalencia de
Listeria monocytogenes en los quesos expendidos a
granel y envasado de los mercados de abastos de los
distritos de Huancayo (Modelo y Mayorista) y El Tambo
(Pio Pata y Antonio Lobato), en ella se evidencia una
prevalencia del 13,4% (8/60) en los quesos a granel, y
en los quesos envasados no se evidencia la presencia del
patógeno.
Tabla 2
Prevalencia de Listeria monocytogenes en los quesos expendidos a granel y envasado de los diferentes mercados de
abastos
Adicionalmente se observó que el mayor
número de muestras positivas estuvo en quesos a granel
procedente del mercado de abasto Modelo con una
prevalencia de 11,7% (7/60) seguido del mercado de
abasto Mayorista con 1,7% (1/60), ambos del distrito de
Huancayo, mientras que en los mercados de abasto del
distrito de El Tambo (Pio Pata y Antonio Lobato) no se
presentaron muestras positivas del patógeno. Los quesos
envasados, de los 4 mercados de abastos, no presentaron
presencia de Listeria monocytogenes.
De la Tabla 3, se presenta el análisis de
correlación de Spearman de las variables factores de
riesgo y prevalencia de Listeria monocytogenes en
quesos frescos a granel y envasados expendidos en los
distritos de Huancayo (mercado de abasto Modelo y
Mayorista) y El Tambo (Antonio Lobato y Pio Pata );
para la condición de quesos expendidos a granel se tuvo
un valor de Spearman (p) igual a -0,090 que evidencia la
no existencia de relación entre las variables analizadas
(p>0,05). En cuanto a la correlación de los factores de
Nota. Se evidencia una prevalencia del 13,4% (8/60) en los quesos a granel.
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Tabla 3
Correlación de Spearman entre factores de riesgo de contaminación y prevalencia de Listeria monocytogenes en quesos
frescos a granel y envasados de los distritos de Huancayo y El Tambo
Nota. *La explicación para ello es que la variable prevalencia, tiene el comportamiento de una constante pues en un 100% de los casos analizados, no
se encontró la presencia de Listeria monocytogenes; de igual manera, en la calicación del puesto de venta según los factores de riesgo, más del 90%
de ellos tienen el calicativo de no aceptable.
Discusión
Los alimentos relacionados usualmente con
brotes de listeriosis son los productos lácteos debido
principalmente a las malas prácticas de ordeño,
manipulación, higiene y otros factores de riesgo de
contaminación y teniendo en cuenta que la Listeria
monocytogenes es uno de los patógenos más importantes
transmitido por los alimentos (Muñoz et al., 2013;
Pinillos et al., 2013).
Según los resultados del estudio mostrados en
la Tabla 1, se encontraron que las condiciones higiénicas-
locativas existentes en los expendios favorecieron la
contaminación microbiológica, y los factores de riesgo
asociados que contribuyeron a estos resultados fueron la
falta de registro sanitario en los expendios, inadecuada
limpieza de pisos, paredes y techos, malas condiciones
de exposición del producto a excepción del queso
envasado, ventilación, iluminación y manipulación
inadecuada del producto (Bernini et al., 2016; Martínez-
Ríos y Dalgaard, 2018; Martínez-Vasallo et al., 2016).
Similar panorama demostró Vásquez (2017) en la
evaluación de puestos de expendio en mercados de la
ciudad de Trujillo, Perú, concluyendo que los quesos a
granel están más expuestos a peligros por contaminación
de parte del manipulador de alimentos debido a las
malas prácticas de manipulación e higiene. Ruíz-Pérez
et al. (2017) evaluaron en Colombia, a 360 muestras de
queso costeño artesanal, demostrando que la falta de
buenas condiciones de higiene en los expendios facilitó
el desarrollo microbiano, además los factores de riesgo
de contaminación involucrados fueron similares a los
encontrados en el presente estudio, coincidiendo con
Jiménez et al. (2021) quienes encontraron marcadores
de microorganismos de mala higiene en este producto.
Es preciso señalar, de acuerdo a los hallazgos
de la investigación, que no hubo interés de los
vendedores, propietarios de los mercados y autoridades
de los municipios para mejorar los puestos de expendio
y propiciar capacitaciones sobre las buenas prácticas de
higiene y manipulación de alimentos.
Los valores de prevalencia (Tabla 2)
observados fueron relativamente altos, con un nivel
máximo de 13,4%, muy superior a la prevalencia
promedio reportada para quesos en diferentes países de
Suramérica y Europa. En este sentido, la prevalencia
global de Listeria monocytogenes en quesos producidos
en Europa fue de 2,3% (Martínez- Ríos y Dalgaard,
2018b). Los resultados de la investigación sobre los
valores de prevalencia encontrados son comparables a
los noticados para quesos de Brasil (11,75%) (Clara
Melo Lima et al., 2015), Ecuador (14,23%) (Espinosa-
Mata et al., 2022) y Colombia (18,8%) (Merchán et al.,
2019). Además, la prevalencia global observada en el
estudio, fueron diferentes a la reportada previamente
en otras ciudades de Perú, como Huarochiri (0%)
(Cabanillas, 2019), Ica (4,05%) (Espinoza et al., 2004),
Trujillo (3,34%) (Díaz et al., 2012), Trujillo (25,4%)
(Pérez y Chávez, 2012), Lima (18,7%) (Villanueva
y Salazar 2017). Sin embargo, la prevalencia global
de Listeria monocytogenes en quesos de la ciudad de
Huancayo fue relativamente alta, particularmente en
quesos a granel del distrito de Huancayo (mercado de
abasto Modelo) (Tabla 2).
Por lo contrario, no se detectaron contaminación
en quesos a granel en los mercados del distrito de El
Tambo, ni en el producto envasado, donde el envase
ejercería una protección contra la contaminación y su
ausencia cumple con las normas legales emitidas por la
Dirección General de Salud [DIGESA]. A pesar de la
falta de información sobre las condiciones de fabricación
de los quesos analizados, se sabe que muchos de los
productos comercializados en la ciudad de Huancayo,
riesgo y prevalencia de Listeria monocytogenes en quesos
frescos envasados expendidos en los mismos mercados
no se evidencia correlación de ambas variables.
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principalmente quesos a granel, se producen en zonas
rurales de forma artesanal. A pesar de que la Listeria
monocytogenes es relativamente resistente al calor,
esta bacteria no es capaz de sobrevivir al procesos de
pasteurización a altas temperaruras, incluso en caso
de exposición a corto tiempo (Jaramillo-Bedoya et al.,
2021; Díaz et al., 2012). Por lo tanto, la contaminación
presentada podría atribuirse al uso de leche sin
pasteurizar, leche mal pasteurizada o una mezcla de
leche cruda y pasteurizada contaminada (Espinoza et
al., 2004; Diaz et al., 2012; Ruíz-Pérez et al., 2017b).
Además, la presencia de Listeria monocytogenes
podría deberse a una contaminación posterior a la
pasteurización de la leche durante la producción del
queso, transporte, almacenamiento, distribución o por
las malas condiciones higiénico-locativas de los puestos
de expendio del producto.
De la Tabla 3, no se evidenció una correlación
positiva entre las variables analizadas (factores de riesgo
y prevalencia) en los quesos a granel y envasado; sin
embargo, podemos inferir que el mayor porcentaje
de prevalencia encontrada (11,7%) para Listeria
monocytogenes se debió a que no todos los puestos
de expendio presentaron las mismas condiciones al
momento de ser evaluados, algunos estuvieron cerca a
puestos de expendio de vísceras de res y caprino, con
posible contaminación cruzada, además de la presencia
de animales domésticos alrededor (perros y gatos).
La presente investigación realizó estimaciones
de la prevalencia de Listeria monocytogenes en algunos
mercados de abasto de la ciudad de Huancayo y en
una muestra de quesos relativamente pequeña, lo que
representa una limitación. Sin embargo, es importante
indicar que este es el primer trabajo realizado con esta
nalidad y que se encontraron valores relativamente
altos de prevalencia de Listeria monocytogenes en
esta ciudad. Teniendo en cuenta que la normativa
vigente exige tolerancia cero para este patógeno en los
alimentos, es importante implementar mecanismos de
vigilancia y control de Listeria monocytogenes en la
producción y comercialización (Henderson et al., 2019)
y sensibilizar a la población sobre este patógeno y de las
consecuencias negativas que puede ocasionar a la salud
humana. Asimismo, se debe seguir realizando estudios
de investigación que determinen la presencia de este
patógeno en otros alimentos; además, se requiere más
estudios sobre la frecuencia de este patógeno en otros
mercados de abasto de Huancayo.
Conclusiones
• Se tuvo una prevalencia de Listeria
monocytogenes de 13,4% (8/60) para quesos
a granel y de 0% para quesos envasados. El
mayor número de muestras positivas de Listeria
monocytogenes (7/60) se encontró en el mercado
de abasto Modelo.
• El comportamiento de los factores de riesgo de
contaminación asociados a quesos frescos a granel
y envasados comercializados en los diferentes
mercados de abasto (Modelo, Mayorista, Antonio
Lobato y Pio Pata), de la provincia de Huancayo,
fue altamente inadecuado (> 50%).
• No se evidenció correlación de Spearman para
las variables factores de riesgo y prevalencia
de Listeria monocytogenes en quesos a granel y
envasados evaluados con p>0,05.
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