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ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
NEMATODES IN WILD BIRDS OF THE PRIVATE CONSERVATION AREA "GOTAS DE
AGUA" JAEN, CAJAMARCA, PERU
NEMÁTODOS EN AVES SILVESTRES DEL ÁREA DE CONSERVACIÓN PRIVADA “GOTAS
DE AGUA” JAÉN, CAJAMARCA, PERÚ
1,2 1,3 2
Enrique Octavio Hon Yi , José Iannacone & Lidia Sánchez
Abstract
Keywords: Aprocta - Birds - Cajamarca - Diplotriaena – parasite - Thelazia.
Suggested citation: Hon, YEO, Iannacone, J & Sánchez, L. 2013. Nematode in wild birds of the private conservation area "Gotas
de agua" Jaen, Cajamarca, Peru. Neotropical Helminthology, vol. 7, n°2, jul-dec, pp. 289 -310.
1 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV).
El Agustino, Lima, Perú.
2 3
Departamento de Protozoología, Helmintología e Invertebrados Afines, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú.
Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
E-mail: joseiannacone@gmail.com
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
2013 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
The purpose of this study was to determine the presence of nematodes in wild birds the private
conservation area of Gotas de Agua in Jaén, Cajamarca, Peru. The birds were collected using mist
nets or firearms. The search of endoparasites was performed in internal organs (heart, liver,
gizzard, air cavities) and eyes. Nematodes were preserved in 70% alcohol. A total of 159 birds
belonging to 45 different species were collected, of which only five species were parasitized,
three of them, Myiarchus phaeocephalus (Tyrannidae) with Diplotriaena sp. Myiarchus
tyrannulus (Tyrannidae) with Diplotriaena sp. D. delirae and D. zederi, Pheucticus chrysogaster
(Corvidae) with D. Americana, Cyanocorax yncas (Corvidae) with Thelazia aff. longicaudata
and Caprimulgus anthonyi (Caprimulgidae) with Aprocta sp. 121 helminthes were found in the
genera Diplotriaena , Thelazia and Aprocta with a total prevalence of 6.91 % , mean abundance of
0.76 and an average total intensity of 11. Diplotriaena americana in Pheucticus chrysogaster, D.
delirae and D. zederi in Myiarchus tyrannulus are recorded for the first time in Peru. In addition,
Cyanocorax yncas is recorded for the first time as the definitive host of T. aff. longicaudata in
Peru, and Caprimulgus anthonyi is recorded for the first time as a host of Aprocta sp. in Peru.
There was no relationship between parasitism and sex, diet, habitat and family of all birds
examined, although a relationship with the weight of the birds was observed.
Resumen
Palabras clave: Aprocta - Aves - Cajamarca - Diplotriaena - Parásito - Thelazia.
El propósito de esta investigación fue determinar la presencia de nemátodos en aves silvestres del
área de conservación privada Gotas de Agua en Jaén, Cajamarca, Perú. Las aves fueron
colectadas mediante redes de neblina o cazadas con armas de fuego. La búsqueda de
endoparásitos se realizó alrededor de los órganos internos (corazón, hígado, molleja, cavidades
aéreas) y ojos. Los nemátodos encontrados fueron preservados en alcohol etílico al 70°. Se
colectaron un total de 159 aves que pertenecen a 45 especies diferentes, de las cuales solamente
cinco especies se encontraron parasitadas, tres de ellas Myiarchus phaeocephalus (Tyrannidae)
con Diplotriaena sp., Myiarchus tyrannulus (Tyrannidae) con Diplotriaena sp., D. delirae y D.
zederi, Pheucticus chrysogaster (Corvidae) con D. americana, Cyanocorax yncas (Corvidae)
con Thelazia aff. longicaudata y Caprimulgus anthonyi (Caprimulgidae) con Aprocta sp. Se
encontraron en total 121 helmintos distribuidos en los géneros Diplotriaena, Thelazia y Aprocta
con una prevalencia total de 6,91%, abundancia media total de 0,76 y una intensidad media total
de 11. Diplotriaena americana en P. chrysogaster, D. delirae y D. zederi en M. tyrannulus, se
registran por primera vez para el Perú. Además, C. yncas se registra por primera vez como
hospedero definitivo de T. aff. longicaudata para el Perú, y, C. anthonyi se registra por primera
vez como hospedero de Aprocta sp. para el Perú. No existió relación entre el parasitismo con el
sexo, dieta, hábitat y familia de todas las aves examinadas, aunque el parasitismo si presentó
relación con respecto al peso de las aves.
2008), en Chile (Hinojosa-Sáez & González-
Acuña, 2005; Torres et al., 2005; San Martín et
al., 2006; González-Acuña et al., 2008;
Hinojosa-Saéz et al. 2009; González-Hein et al.,
2012), en Argentina (Cremonte et al., 1999;
Digiani, 1999; Martínez et al., 2003; Diaz, 2006;
Biolé et al., 2012; Galeano & Tanzola, 2012), en
Colombia (Marín-Gómez & Benavides-
Montaño, 2007) y en Venezuela (Chirinos et al.,
2009).
En el Perú, el estudio de la fauna helmintológica
de aves silvestres es poco conocido, a pesar de su
gran biodiversidad ornitológica (Vásquez, 1959;
Canturroni, 1988; Morales, 1991; Sarmiento et
al., 1999; Guillén & Morales, 2003; Tantaleán et
al., 2005; Gonzáles-Viera et al., 2009; Gómez-
Puerta et al., 2009a,b; Moya et al. 2011).
El objetivo de esta investigación fue la
identificación de nemátodos en aves silvestres
del área de conservación privada “Gotas de
El rol que tienen las aves es diverso: así algunas
son controladoras de insectos y otras son
diseminadoras de semillas (Zelada, 2006). Por
tal motivo es importante conocer como la
helmintofauna afecta a las poblaciones de aves
silvestres y si ellos influyen en el rol que
cumplen en el ecosistema. Los estudios de
endoparásitos en aves a nivel neotropical no son
abundantes, siendo en la mayoría de los casos,
hallazgos ocasionales de los parásitos y trabajos
de índole cualitativo (Carrillo, 1994; Díaz et al.,
2000).
En el continente americano algunos trabajos
describen y registran endoparásitos de aves en
Brasil (Oliveira & Sodre, 1980; Arruda et al.,
2001; Figueroa et al., 2002; Silveira et al., 2006;
Brandão et al., 2008; Muniz-Pereira et al., 2009;
Prado et al., 2011), en Cuba (Polo et al., 2007;
Soto & Acosta, 2009), en México (Gómez et al.,
INTRODUCCIÓN
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
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Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
viales rotulados con el código asignado al ave
hospedera los cuales contenían alcohol etílico al
70º para su preservación y posterior traslado al
laboratorio (McLaughlin, 2001). Las aves se
preservaron en forma de piel y/o esqueleto de
estudio (Salcedo, 2007) y se depositaron en la
colección ornitológica John O'Neill del Centro
de Ornitología y Biodiversidad (CORBIDI)
(Perú) y en la colección ornitológica del Florida
Museum of Natural History (EEUU). El tipo de
dieta de las aves se clasificó como insectívora,
granívora, frugívora, nectarívora y omnívora
utilizando referencias especializadas (Stotz et
al., 1996; Ridgely & Tudor, 2009; Schulenberg
et al., 2010).
Procesamiento de los helmintos parásitos en
laboratorio
Se utilizó la técnica del aclaramiento, donde los
parásitos que fueron colocados en alcohol etílico
al 70º para su preservación, luego se colocaron
en láminas con lactofenol para su aclaramiento,
y se observó en el microscopio. Para la
identificación de las muestras se utilizaron las
claves descritas por Anderson et al. (1974)
donde se describen las especies de nemátodos
parásitos de vertebrados; Skrjabin (1969) que
describe las especies dentro de los sub-órdenes
Spirurata y Filariata, y la clave de Cram (1927)
que contiene las especies parásitas en aves de los
sub-órdenes Strongylata, Ascaridata y Spirurata;
además de los estudios de De Oliveira (1992) y
de Vicente et al. (1995). Se realizó la biometría
de los parásitos encontrados con la ayuda del
ocular micrométrico y se tomaron fotografías de
los especímenes con una cámara Olympus de 8
megapixeles. Los especímenes fueron
depositados en la Colección Helmintológica y
de Invertebrados relacionadas del Museo de
Historia Natural UNMSM (MUSM).
Técnicas de análisis y procesamiento de datos
Los datos obtenidos fueron introducidos en una
hoja de cálculo de Microsoft Excel 2007, donde
se determinó la prevalencia, abundancia media e
intensidad media. Además se calculó la
prevalencia y la abundancia media total en base
al número general de aves parasitadas y del total
de parásitos para todas las especies encontradas,
independientemente de su identidad
Agua” en Jaén, Cajamarca, Perú, así como
evaluar su prevalencia, abundancia e intensidad
media y algunas relaciones ecológicas del
parasitismo con el sexo, tipo de dieta o gremio
alimenticio, hábitat, peso y familia del ave.
Colecta de aves
Se obtuvieron 159 aves pertenecientes a 45
especies (Tabla 1) durante octubre del 2010 en el
Área de Conservación Privada “Gotas de Agua”
Resolución ministerial N°268-2012-MINAM,
provincia de Jaén (-5.6795°S, -78.7705°W, 630
m), en el departamento de Cajamarca, Perú.
(Figura 1) como parte del estudio “Biogeografía
Histórica de Aves en los Bosques Secos
Tropicales del Noreste del Perú”, a cargo de
Andrew Kratter del Florida Museum of Natural
History - University of Florida (permiso de
investigación y colecta N° 0619-2011-AG-
DGFFS-DGEFFS). Se utilizaron dos
metodologías: redes de neblina y cacería con
arma de fuego (Winker, 2000). Para las redes de
neblina se emplearon redes de 30 mm de malla,
las se abrieron en promedio 12 h. Las aves al ser
capturadas por la malla fueron sacadas y
colocadas dentro de bolsas de tela para
posteriormente ser identificadas (Schulenberg
et al., 2010). Para la cacería con arma de fuego
se recorrieron caminos buscando aves que no
pudieron ser atrapadas con las redes de neblina,
para ello se utilizó una escopeta calibre 410
marca Baikal de fabricación alemana (Salcedo,
2007). Las aves fueron sacrificadas mediante
compresión torácica (Winker, 2000).
Colecta de nematodos parásitos
A cada ave se le realizó un corte ventral con
bisturí justo desde el borde anterior del esternón
hasta el borde posterior, una vez hecha la
incisión se le agregó harina de maíz. Luego se
separó la piel del cuerpo a través de una abertura
(Drovetskt, 2007). Se realizó la búsqueda
intensiva de parásitos alrededor de los órganos
internos (corazón, hígado, molleja, traquea y
cavidades aéreas) y ojos (McLaughlin, 2001).
Los endoparásitos encontrados fueron
colectados por medio de pinzas y colocados en
MATERIALES Y MÉTODOS
291
chrysogaster se encontraron parasitado con
Diplotriaena americana (Mawson, 1957), los
cuales se ubicaban cerca al estómago, hígado y
corazón (Tabla 2). En M. Phaeocephalus,
Diplotriaena sp. 2 se localizó alrededor del
hígado (Tabla 2). En C. yncas se presentó
Thelazia aff. longicaudata ubicado en los
párpados (Tabla 3). En C. anthonyi
(Caprimulgidae) se encontró en los párpados a
tres individuos de Aprocta sp. (Tabla 4).
Descripción de los nemátodos
Diplotriaena americana (Mawson, 1957)
Familia: Diplotriaenidae (Anderson, 1958)
Género: Diplotriaena (Railliet & Henry, 1909)
Diplotriaena americana se caracteriza por
presentar un tridente liso bien desarrollado con
ápice truncado y visible en vista lateral (Vicente
et al., 1983).
Machos: (cuatro ejemplares) presentó una
longitud total entre 21,36 – 24,03 mm con un
ancho entre 0,588 – 0,896 mm, el tridente con
una longitud de 0,196 – 0,224 mm y el anillo
nervioso a una distancia de 0,35 mm de la parte
anterior del cuerpo, la espícula mayor con 0,616
– 0,98 mm y la menor con 0,49 – 0,714 mm
(Figura 3A, B).
Hospedero: Pheucticus chrysogaster.
Localización: Sacos aereos alrededor de la
tráquea, corazón, hígado, estómago.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú.
Material Voucher: N° Colección MUSM 3129
y 3138.
Prevalencia: 20%.
Intensidad Media: 5.
Abundancia Media: 1.
Número de hospederos examinados: 5.
Diplotriaena delirae (Vicente, 1983)
Familia: Diplotriaenidae (Anderson, 1958)
Género: Diplotriaena (Railliet & Henry, 1909)
Esta especie se caracteriza por presentar el
tridente bien desarrollado mayor a 0,21 mm y
generalmente visible en vista lateral con
rugosidades poco pronunciadas (Vicente et al.,
1983).
Macho: (diesiseis ejemplares) presentaron una
longitud total entre 22,12 – 31,71 mm con una
ancho entre 0,49 – 0,868 mm, un doble tridente
taxonómica, respectivamente. Se siguió los
criterios descritos en Bush et al. (1997) para la
prevalencia, abundancia media e intensidad
media. Además se determinaron las posibles
asociaciones ecológicas entre el parasitismo y el
sexo, tipo de dieta o gremio alimenticio, hábitat,
peso y familia del hospedero utilizando el valor
del estadístico G (razón de verosimilitud) para
establecer la independencia de estas variables
entre sí utilizando el paquete estadístico SPSS,
versión 21,0.
De 159 individuos revisados, sólo 11 individuos
(Prevalencia total = 6,91%) pertenecientes a las
especies Caprimulgus anthonyi Chapman, 1923
(Caprimulgidae), Cyanocorax yncas Boddaert,
1783 (Corvidae), Myiarchus phaeocephalus
Sclater, 1860, Myiarchus tyrannulus Muller,
1776 (Tyrannidae) y Pheucticus chrysogaster
Lesson, 1832 (Cardinalidae) estuvieron
parasitados por nemátodos (Fig. 2). Se
encontraron en total 121 helmintos distribuidos
en los géneros: Diplotriaena, Thelazia y Aprocta
con una abundancia media total de 0,76 y una
intensidad media total de 11.
En términos generales, de las cinco especies de
aves parasitadas, tres de ellas M. phaeocephalus,
M. tyrannulus y P. chrysogaster presentaron el
género Diplotriaena. Cyanocorax yncas
presentó el género Thelazia y C. anthonyi
presentó el género Aprocta. Cabe señalar que
ninguna de estas cinco especies hospederas
presentó ambos géneros de nemátodos en el
mismo individuo. El número máximo
encontrado de parásitos en un ave fue de 27
nemátodos, mientras que el número mínimo fue
de un nemátodo (Tabla 2).
En M. tyrannulus siete se encontraron
parasitados con tres especies de Diplotriaena
(77,77%): Diplotriaena delirae (Vicente, 1983),
Diplotriaena zederi (Vicente, 1983) y
Diplotriaena sp.1. Los nemátodos fueron
localizados en sacos aéreos, alrededor de la
tráquea, corazón e hígado (Tabla 2). P.
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
RESULTADOS
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Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
distancia entre 0,434 – 0,924 mm de la parte
posterior del cuerpo, los huevos presentaron un
largo entre 0,0495 – 0,495 mm y un ancho de
0,033 mm (Figura 4C, D).
Hospedero: Myiarchus tyrannulus.
Localización: Sacos aéreos alrededor de la
tráquea, corazón, hígado y molleja.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú
Material Voucher: N° Colección MUSM 3123
Prevalencia: 55,56%
Intensidad Media: 4,20
Abundancia Media: 2,33
Número de hospederos examinados: 9.
Diplotriaena sp. 1 (Vicente, 1983)
Familia: Diplotriaenidae (Anderson, 1958)
Género: Diplotriaena (Railliet & Henry, 1909)
Hembra: (dos ejemplares) donde solamente se
pudo medir la vulva a uno de los ejemplares con
0,77 mm.
Hospedero: Myiarchus tyrannulus.
Localización: Sacos aéreos alrededor de la
tráquea, corazón, hígado y molleja.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú.
Material Voucher: N° Colección MUSM 3133.
Prevalencia: 22,22%.
Intensidad Media: 1.
Abundancia Media: 0,22.
Número de hospederos examinados: 9.
Diplotriaena sp. 2 (Vicente, 1983)
Familia: Diplotriaenidae (Anderson, 1958)
Género: Diplotriaena (Railliet & Henry, 1909)
El género Diplotriaena se caracteriza por
presentar una estructura semejante a un tridente
en la parte anterior del esófago (Vicente et al.,
1995).
Macho: (un ejemplar) presenta un doble tridente
de 0,154 mm, la espícula de mayor tamaño midió
0,77 mm y la espículas mas pequeña 0,434 mm
(Figura 4E, 4F).
Hospedero: Myiarchus phaeocephalus.
Localización: rodeando el hígado.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú.
Material Voucher: N° Colección MUSM 3133.
Prevalencia: 25%.
Intensidad Media: 1.
Abundancia Media: 0,25.
Número de hospederos examinados: 4.
con una longitud entre 0,182 – 0,252 mm, el
anillo nervioso se encontró a una distancia entre
0,252 – 0,308 mm de la parte anterior del cuerpo,
presenta dos espículas en la parte posterior del
cuerpo: espícula 1 con una longitud entre 0,518 –
1,036 mm y la espícula 2 con una longitud entre
0,434 – 0,77 mm (Figura 3C, D, F).
Hembra: (veinticinco ejemplares) presentaron
una longitud total entre 24,98 – 45,83 mm con un
ancho entre 0,56 – 0,784 mm, un doble tridente
con una longitud entre 0,182 – 0,28 mm, el anillo
nerviso se encontró a una distancia entre 0,224 –
0,336 mm, la vulva se encontró entre 0,288 –
0,84 mm de la parte posterior del cuerpo, los
huevos presentaron un largo entre 0,0363 –
0,462 mm y un ancho entre 0,0231 – 0,363 mm
(Figura 3E, G).
Hospedero: Myiarchus tyrannulus.
Localización: Sacos aéreos alrededor de la
tráquea, corazón, hígado y molleja.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú.
Material Voucher: N° Colección MUSM 3122.
Prevalencia: 55,56%.
Intensidad Media: 8,20.
Abundancia Media: 4,56.
Número de hospederos examinados: 9.
Diplotriaena zederi (Vicente, 1983)
Familia: Diplotriaenidae (Anderson, 1958)
Género: Diplotriaena (Railliet & Henry, 1909)
Diplotriaena zederi se caracteriza por presentar
tridente bien desarrollado midiendo entre 0,18 –
0,20 mm y generalmente visible en vista lateral
con rugosidades pronunciadas (Vicente et al.,
1983).
Macho: (trece ejemplares) presentaron una
longitud total entre 16,62 – 31,17 mm con un
ancho entre 0,49 – 0,77 mm, un doble tridente
con una longitud de 0,168 – 0,98 mm, el anillo
nervioso se encontró a una distancia entre 0,252
– 0,42 mm de la parte anterior del cuerpo, la
espícula 1 presentó una longitud entre 0,35 –
1,204 mm y la espícula 2 presentó una longitud
entre 0,42 – 0,812 mm (Figura 4A, B).
Hembra: (ocho ejemplares) presentaron una
longitud total entre 28,68 – 44,84 mm con una
ancho entre 0,616 – 0,812 mm, un doble tridente
con una longitud de 0,196 mm, el anillo nervioso
se ubicó a una distancia entre 0,266 – 0,308 mm
de la parte anterior, la vulva se encontró a una
293
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
Aprocta sp. (Linstow, 1883)
Familia: Aproctidae (Skrjabin &
Schikhobalova, 1945)
Género: Aprocta sp. (Linstow, 1883)
Este género se caracteriza por presenta boca sin
labios, y las hembras son ovíparas (Vicente et
al., 1995).
Macho: (un ejemplar) con una longitud total de
8,008 mm y un ancho de 0,588 mm sólamente se
logró medir una de las dos espículas con una
longitud de 0,165 mm (Figura 6).
Hembra: (dos ejemplares) con un ancho entre
0,644 – 0,672 mm, la vulva se encontró a una
distancia entre 0,364 – 0,406 mm de la parte
anterior del cuerpo, los huevos presentaron
0,1023 mm de largo y 0,0363 mm de ancho
(Figura 6).
Hospedero: Caprimulgus anthonyi.
Localización: párpados.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú.
Material Voucher: N° Colección MUSM 3121.
Prevalencia: 33,33%.
Intensidad Media: 3.
Abundancia Media: 1.
Número de hospederos examinados: 3.
Asociaciones ecológicas
Se buscaron las posibles asociaciones
ecológicas del parasitismo considerando a las
159 aves colectadas y examinadas. El
parasitismo no está relacionado con el sexo
(Tabla 5). En el caso de la relación entre el
parasitismo y el tipo de dieta de las aves, se
encontró que no hay relación entre el
parasitismo y los diferentes tipos de dietas
(Tabla 6). La relación entre el parasitismo y el
hábitat (matorral en bosque secundario y cerca a
campos de cultivo) es de independencia, debido
a que no existe asociación entre el parasitismo y
el tipo de hábitat (Tabla 7). Considerando la
clasificación taxonómica de los hospederos a
nivel de familias, la relación entre éstas y el
parasitismo es de independencia (Tabla 8). Para
el caso del peso de los hospederos, se clasificó en
seis intervalos debido a la gran diferencia de
pesos (peso mínimo 2,35 g; máximo 122 g) y se
buscó la relación con el parasitismo
encontrándose que si hay dependencia entre
estas dos variables (Tabla 9).
Thelazia aff. longicaudata
Familia: Thelaziidae (Skrjabin, 1915)
Género: Thelazia (Boso, 1819)
Thelazia longicaudata se caracteriza por
presentar un extremo caudal que no termina en
una hinchazón bulbosa,la cola de la hembra es
más larga que el ancho del cuerpo a nivel del ano;
Además, presenta papilas preanales y cutícula
lisa (Anderson et al., 1959).
Machos: (veinte ejemplares) con una longitud
total entre 4,54 – 7,04 mm, el ancho estuvo entre
0,14 – 0,28 mm cerca de la mitad del cuerpo, el
anillo nervioso se encontró a una distancia entre
0,154 – 0,21 mm de la parte anterior, la espicula
de mayor tamaño midió 0,154 – 0,462 mm y la
espicula pequeña 0,168 – 0,42 mm. El ano se
localizó a 0,14 – 0,28 mm de la parte posterior
del cuerpo y el poro excretor se encontró a 0,21 -
0,35 mm de la parte anterior del cuerpo (Figura
5).
Hembras: (diecinueve ejemplares) con una
longitud total entre 4,17 – 9,22 mm, con un
ancho entre 0,168 – 0,392 mm cerca de la mitad
del cuerpo, el anillo nervioso se localizó a 0,154
– 0,96 mm de la parte anterior, la vulva se
encontró a 0,364 – 0,56 mm de la parte
posterior, el ano se localizó a 0,14 – 0,29 mm de
la parte posterior del cuerpo y el poro excretor a
0,224 – 0,35 mm de la parte anterior, los huevos
presentaron una longitud entre 0,033 – 0,0363
mm con un ancho entre 0,0198 – 0,0231 mm
(Figura 5).
Sexo no reconocible: (nueve ejemplares) la
longitud total de uno de ellos fue 45 mm y el
ancho se encontró entre 0,14 – 0,25 mm cerca de
la parte media del cuerpo, el anillo nervioso se
localizó a 0,154 – 0,21 mm de la parte anterior
del cuerpo y el poro excretor se encontró a 0,224
– 0,35 mm de la parte anterior del cuerpo y el ano
a 0,28 mm.
Hospedero: Cyanocorax yncas.
Localización: párpados.
Procedencia: Jaén, Cajamarca, Perú.
Material Voucher: N° Colección MUSM 3115.
Prevalencia: 50%.
Intensidad Media: 48.
Abundancia Media: 24.
Número de hospederos examinados: 2.
294
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
Tabla 1. Lista de aves colectadas en el área de conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca,
Perú durante octubre del 2010.
Orden Familia Especie N° individuos
Claravis pretiosa (Ferrari-Perez, 1886) 2
Columbina buckleyi (Sclater & Salvin, 1877) 2
Columbina cruziana (Prévost, 1842) 5
Leptotila verreauxi (Bonaparte, 1855) 2
Columbiformes Columbidae
Zenaida auriculata (Des Murs, 1847) 2
Psittaciformes Psittacidae Forpus coelestis (Lesson, 1847) 2
Cuculiformes Cuculidae Crotophaga sulcirostris (Swainson, 1827) 3
Strigiformes Strigidae Glaucidium peruanum (Knig, 1991) 2
Caprimulgiformes Caprimulgidae Caprimulgus anthonyi (Chapman, 1923) 3
Leucippus taczanowskii (Sclater, 1879) 4
Apodiformes Trochilidae Myrtis Fanny (Lesson, 1838) 2
Piciformes Picidae Veniliornis callonotus (Waterhouse, 1841) 4
Furnarius leucopus (Taczanowski, 1877) 3
Phacellodomus rufifrons (Wied, 1821) 4
Furnariidae
Synallaxis stictothorax (Sclater, 1859) 2
Thamnophilus bernardii (Lesson, 1844) 6
Thamnophilidae Thamnophilus punctatus (Shaw, 1809) 3
Phaeomyias murina (Spix, 1825) 2
Pyrocephalus rubinus (Boddaert, 1783) 3
Todirostrum cinereum (Linnaeus, 1766) 3
Tyrannus melancholicus (Vieillot, 1819) 2
Camptostoma obsoletum (Temminck, 1824) 5
Empidonax alnorum (Brewster, 1895) 2
Euscarthmus meloryphus (Wied, 1831) 5
Myiarchus phaeocephalus (Sclater, 1860) 4
Myiarchus tyrannulus (Müller, 1776) 9
Tyrannidae
Myiophobus fasciatus (Müller, 1776) 4
Vireonidae Cyclarhis gujanensis (Gmelin, 1789) 4
Corvidae Cyanocorax yncas (Boddaert, 1783) 2
Hirundinidae Stelgidopteryx ruficollis (Vieillot, 1817) 1
Campylorhynchus fasciatus (Swainson, 1837) 4
Passeriformes
Troglodytidae Thryothorus sclateri (Taczanowski, 1879) 2
295
Continua Tabla 1
Orden Familia Especie N° individuos
Polioptilidae Polioptila plumbea (Gmelin, 1788) 4
Mimidae Mimus longicaudatus (Tschudi, 1844) 5
Thraupidae Euphonia chlorotica (Linnaeus, 1766) 4
Coerebidae Coereba flaveola (Linnaeus, 1758) 6
Sicalis flaveola (Linnaeus, 1766) 2
Sporophila simplex (Taczanowski, 1874) 5
Tiaris obscurus (d'Orbigny & Lafresnaye, 1837) 5
Arremon abeillei (Lesson, 1844) 2
Coryphospingus cucullatus (Mller, 1776) 4
Incaspiza watkinsi (Chapman, 1925) 5
Emberizidae
Saltator striatipectus (Lafresnaye, 1847) 7
Cardinalidae Pheucticus chrysogaster (Lesson, 1832) 5
Passeriformes
Icteridae Icterus mesomelas (Wagler, 1829) 2
Total 159
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
Tabla 1. (Continuación)
Tabla 2. Prevalencia, abundancia e intensidad media de las especies del género Diplotriaena en: Pheucticus
chrysogaster, Myiarchus tyrannulus y Myiarchus phaeocephalus en el área de conservación privada "Gotas de
Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del 2010. m = machos, h = hembras
N° parásitos
Especie de Diplotriaena m h
Prevalencia
(%) abundancia
media intensidad
media
D.americana 5 0 20 1 5
Pheucticus chrysogaster (n revisados = 5, n parasitados = 1)
N° parásitos
Especie de Diplotriaena
m h
N°
hospederos Prevalencia
(%) abundancia
media intensidad
media
D.delirae 16 25 5 55,56 4,56 8,20
D.zederi 13 8 5 55,56 2,33 4,20
Diplotriaena sp. 1 0 2 2 22,22 0,22 1
Myiarchus tyrannulus (n revisados = 9)
Myiarchus phaeocephalus (n revisados = 4, n parasitados = 1)
N° parásitos
Especie de Diplotriaena
m h
Prevalencia
(%) abundancia
media intensidad
media
Diplotriaena sp. 2 1 0 25 0,25 1
296
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
Tabla 3. Prevalencia, abundancia e intensidad media de Thelazia aff. longicaudata en Cyanocorax yncas (n
revisadas = 2, n parasitadas = 1) en el área de conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante
octubre del 2010. m= machos, h= hembras, nd= no determinado.
N° parásitos
Especie de
Thelazia m h nd
Prevalencia
(%) abundancia
media intensidad
media
Thelazia aff.
longicaudata 20 19 9 50 24 48
Tabla 4. Prevalencia, abundancia e intensidad media del género Aprocta en Caprimulgus anthonyi. (n revisadas = 3,
n parasitadas = 1) en el área de conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del
2010. m= machos, h= hembras.
N° parásitos
Especie de
Aprocta
m h
Prevalencia
(%) abundancia
media intensidad
media
Aprocta sp.
1
2 33,33 1 3
Tabla 5. Tabla de contingencia de relación entre el parasitismo y el sexo de las aves evaluadas en el área de
conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del 2010. Sexo*: 1 = macho, 2 =
hembra, 3 = no reconocible; parásito**: 0 = ausente, 1 = presente. (Razón de verosimilitud = 0,330; gl = 2; P =
0,848).
Sexo*
1 2 3
Total
0 91 49
8
148
Parásito** 1 7 3 1 11
Total 98 52 9 159
Tabla 6. Tabla de contingencia de relación entre el parasitismo y el tipo de dieta de las aves evaluadas en el área de
conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del 2010. Dieta*: 1 = insectívoro, 2 =
granívoro, 3 = frugívoro, 4 = nectarívoro, 5 = omnívoro; parásito**: 0 = ausente, 1 = presente. (Razón de
verosimilitud = 8,765; gl = 4; P = 0,067).
Dieta*
1 2 3 4 5 Total
082 47 6 12 1 148
Parásito** 19 1 0 0 1 11
Total 91 48 6 12 2 159
297
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
Tabla 7. Tabla de contingencia de relación entre el parasitismo y el tipo de hábitat de las aves evaluadas en el área de
conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del 2010. Hábitat*: 1 = matorral en
bosque secundario, 2 = cerca a campos de cultivo; parásito**: 0 = ausente, 1 = presente. (Razón de verosimilitud =
0,78; gl = 1; P = 0,375).
Hábitat*
1 2 Total
0138 10 148
Parásito**
1
11
0 11
Total 149 10 159
Tabla 8. Tabla de contingencia de relación entre el parasitismo y las familias de aves evaluadas en el área de
conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del 2010. Familia*: 1 =
Caprimulgidae, 2 = Cardinalidae, 3 = Coerebidae, 4 = Columbidae, 5 = Corvidae, 6 = Cuculidae, 7 = Emberizidae, 8
= Furnariidae, 9 = Hirundinidae, 10 = Icteridae, 11 = Mimidae, 12 = Picidae, 13 = Polioptilidae, 14 = Psittacidae, 15
= Strigidae, 16 = Thamnophilidae, 17 = Thraupidae, 18 = Trochilidae, 19 = Troglodytidae, 20 = Tyrannidae, 21 =
Vireonidae; parásito**: 0 = ausente, 1 = presente. (Razón de verosimilitud = 26,784; gl = 19; P = 0,11).
Familia*
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11 12 13 14
15
16
17
18
19
20 21 Total
02 11 6
13
1
3
23
9
1
2
5 4 4 2
2
9
4
6
6
31 4 147
Parásito** 11 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8 0 11
Total 3 12 6 13 2 3 23 9 1 2 5 4 4 2 2 9 4 6 6 39 4 159
Tabla 9. Tabla de contingencia de relación entre el parasitismo y el peso de las aves evaluadas en el área de
conservación privada "Gotas de Agua" Jaén, Cajamarca, Perú durante octubre del 2010. Peso*: 1 = 2,35 a 15,68 g, 2
= 15,68 a 29 g, 3 = 29,01 a 42,34 g, 4 = 42,34 a 55,67 g, 5 = 55,67 a 69 g, 6 = > a 69 g.; parásito**: 0 = ausente, 1 =
presente. (Razón de verosimilitud = 16,442; gl = 5; P = 0,006).
Peso*
1
2
3
4
5
6
Total
0
63
35
25
7
13
5
148
Parásito* 1
0
7
2
1
0
1
11
Total 63
42
27
8
13
6
159
298
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
Figura 1. Mapa de la Zona de Estudio en Cajamarca, Jaén (Área de conservación privada Gotas de Agua). Adaptado de Google
Earth versión 7.0.3.8542.
299
Figura 2. A: “Chotacabras de Matorral” Caprimulgus anthonyi, B: “Urraca verde” Cyanocorax yncas, C: “Copetón de corona
tiznada”Myiarchus phaeocephalus, D= “Copetón de cresta parda” Myiarchus tyrannulus, E= “Pico grueso de vientre dorado”
Pheucticus chrysogaster (Adaptado de Schulenberg et al., 2010).
Figura 3. Diplotriaena americana (A, B) Individuo macho donde se observan los tridentes en la parte anterior (A) y espículas en
la parte posterior del cuerpo (B). Diplotriaena delirae (C, D, E, F, G) Individuo macho donde se observan los tridentes en la parte
anterior (C), espícula en la parte posterior del cuerpo (D) e individuo hembra donde se observa el tridente en la parte anterior (F),
parte posterior (E) y detalle de huevos (G). Escala= 10 µm.
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
300
Figura 4. Diplotriaena zederi (A, B, C, D) Individuo macho donde se observan los tridentes en la parte anterior (A), espícula en la
parte posterior del cuerpo (B) e individuo hembra donde se observan los tridentes en la parte anterior (C) y detalles de huevo (D).
Diplotriaena sp. 2 (E, F) Individuo macho donde se observan los tridentes en la parte anterior (E) y espícula en la parte posterior
del cuerpo (F). Escala= 10 µm.
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
301
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
Figura 5. Thelazia aff. longicaudata. Individuo macho donde se observa la parte anterior (A), parte posterior del cuerpo (B),
individuo hembra donde se observa la parte anterior (C) y (D), huevos (E), vulva y ano (F). Escala= 10 µm.
302
Figura 6. Aprocta sp. Individuo macho donde se observa la parte anterior (A), la parte posterior (B) individuo hembra donde se
observa la parte anterior (C), la parte posterior (D) y huevos (E). Escala= 10 µm.
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
303
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
comunes en los sacos aereos de aves y reptiles
(Atkinson et al., 2008); sin embargo, las
especies encontradas en este trabajo se
localizaron envolviendo el corazón, hígado,
estómago y tráquea, lo cual podria explicarse a
que los adultos pueden causar cambios
degenerativos dentro del colágeno y músculo
entre las capas epiteliales y componentes del
mesotelio en los sacos aéreos, dando como
resultado el adelgazamiento del tejido del saco
aéreo (Cawthorn & Anderson, 1980; Bain &
Babayan, 2003; Atkinson et al., 2008).
La especie D. delirae fue reportada en esta
investigación en M. tyrannulus (Tyrannidae),
este helminto fue registrado para Brasil por
Vicente et al. (1983) en Pitangus sulphuratus
Linnaeus, 1766, también de la familia
Tyrannidae. Se estableció la identidad de este
helminto gracias a la comparación de medidas
encontradas en este trabajo y el de Vicente et al.
(1983), como la medida del tridente de los
helmintos machos hallados en M. tyrannulus
(0,198 – 0,252 mm) que se encuentran en el
rango hallado en los helmintos de P. sulphuratus
(0,21 – 0,28 mm), así mismo el anillo nervioso
(0,252 – 0,308 mm) en M. tyrannulus y en P.
sulphuratus (0,30 – 0,33 mm).
Además se encontró que tanto las medidas de la
espícula 1 y 2 de D. delirae en M. tyrannulus
(espícula 1: 0,518 – 1,036 mm y espícula 2:
0,434 – 0,77 mm) se encontraban en los rangos
registrados en P. sulphuratus (espícula 1: 1,00 –
1,09 mm y espícula 2: 0,59 – 0,65 mm), aunque
se encontró que la longitud total en los helmintos
de M. tyrannulus (22,12 – 31,71 mm) fueron
menores en comparación de lo encontrado en P.
sulphuratus (30,6 – 38 mm) (Vicente et al.,
1983).
En las hembras de esta especie las medidas
halladas fueron: tridente (0,182 – 0,28 mm),
anillo nervioso (0,224 – 0,336 mm), vulva
(0,288 – 0,84 mm) y longitud total (24,98 –
45,83 mm), mientras que en los helmintos de P.
sulphuratus fueron: tridente (0,22 – 0,28 mm),
anillo nervioso (0,32 – 0,40 mm), vulva (0,81 – 1
mm), y longitud total (62,20 – 62,73 mm). Si
bien hay pequeñas diferencias en las medidas
De acuerdo con los resultados de las 45 especies
de aves examinadas en el área de conservación
privada Gotas de Agua en Jaén, Cajamarca,
Perú, tres estuvieron infectadas por
Diplotriaena, una por Thelazia y una por
Aprocta.
Diplotriaena
Éste ha sido reportado en diferentes países del
continente americano. En México, Caballero
(1939) registró este género en Quiscalus
mexicanus Gmelin, 1788 (Turdidae), mientras
que en Estados Unidos, Seibeit (1944) lo registró
en gorriones de la especie Zonotrichia albicollis
Gmelin, 1789 (Emberizidae), Mawson (1957)
reporta Diplotriaena en Sialia currucoides
Bechstein, 1798 (Turdidae) y Corvus
brachyrhynchos Brehm, 1822 (Corvidae),
siendo este último hospedero descrito también
en el trabajo de Cawthorn & Anderson (1980)
encontrando una prevalencia de 4,8%.
En Brasil, Pinto & Noronha (1970) reportaron
este género en las especies Furnarius rufus
Gmelin, 1788, Turdus amaurochalinus Cabanis,
1850 y Tyrannus melancholicus Vieillot, 1819
(Furnariidae, Turdidae y Tyrannidae,
respectivamente) y además Pinto & Noronha
(1994), recopilaron las especies descritas hasta
ese momento del género Diplotriaena en la
familia de rapaces Accipitridae y de igual
manera Pinto & Noronha (1997) en la familia
Corvidae encontrando D. americana y D.
bargusinica en Cyanocorax chrysops Vieillot,
1818 y C. cyanomellas Vieillot, 1818,
respectivamente.
En esta investigación se encontró el género
Diplotriaena en las familias Tyrannidae y
Cardinalidae, para el caso de la familia
Cardinalidae no se había reportado como
hospedera de este helminto, por lo que éste sería
el primer registro para esta familia de aves en el
Perú.
Diplotriaena tienen como hospederos
intermediarios insectos de los órdenes
Orthoptera y Coleoptera, siendo los adultos
DISCUSIÓN
304
Hon et al.
Nematode in wild birds of Peru
californiensis que se encuentran en el hombre
(Naem, 2011). Hasta la actualidad, existen cerca
de 22 especies registradas en aves silvestres
como T. anolabiata localizada en las órbitas
oculares de las aves, produciendo lagrimeo,
queratitis, conjuntivitis y úlceras corneales
(Anderson, 2000). Las especies del género
Thelazia se encuentran en el saco conjuntival y
lagrimal de aves, mamiferos e incluso el
hombre, se propagan mediante los insectos de
las familias Muscidae, Drosophilidae entre otras
(Naem, 2011), la especie encontrada en este
trabajo se localizó en el párpado de C. yncas
confirmando de esta manera lo descrito por
Naem (2011).
Thelazia anolabiata fue reportada por primera
vez en el Perú en el “Gallito de las Rocas”
Rupicula peruviana Latham, 1790 en un
zoológico de Lima (Elías et al., 2008). Este
parásito le causó a su hospedero un grave caso
clínico de thelaziosis que produce conjuntivitis,
queratitis y úlceras corneales. Se menciona que
las características que ayudaron en la
identificación de esta especie fueron el largo de
las espículas y otras características morfológicas
como el número de papilas.
Para el caso de esta investigación, se consideró a
T. longicaudata como afin a los individuos
revisados y no a otras especies reportadas en el
neotrópico, considerando como referencia la
revisión de especies de este género hecha por
Anderson & Díaz-Ungría (1959) en Venezuela,
donde revisaron 22 especies diferentes.
Anderson & Díaz-Ungría (1959) registran para
esta especie una longitud total 15 – 26 mm y la
espícula mayor 1,1 – 2,3 mm para el macho y
para la hembra una longitud entre 34 – 35 mm, la
vulva se registró a 0,95 mm del extremo anterior,
mientras que en esta investigación se obtuvo en
el macho una longitud total de 4,54 – 7,04 mm, y
para la espícula 0,154 – 0,462 mm y en la hembra
una longitud total de 4,17 – 9,22 mm y la vulva a
0,364 – 0,56 mm del extremo anterior, las
medidas obtenidas son mucho menores a las
dadas por Anderson & Díaz-Ungría (1959); sin
embargo, las características físicas encontradas
en esta investigación concuerdan con las
descritas en las claves dadas.
esto podría deberse a que los especímenes
hallados en la investigación de Vicente et al.
(1983) son de mayor longitud que los reportados
en M. tyrannulus.
Diplotriaena zederi fue registrada por Vicente et
al. (1983) en Xiphocolaptes albicollis Vieillot,
1818 de la familia Furnariidae. Sin embargo, no
se encontró este helminto en las tres especies de
la misma familia mencionada (Furnarius
leucopus Swainson, 1837, Phacellodomus
rufifrons Wied, 1821 y Synallaxis stictothorax
Sclater, 1859), aunque si fue hallado en M.
tyrannulus (Tyrannidae) y P. chrysogaster
(Cardinalidae) con tridente entre 0,168 – 0,98
mm, anillo nervioso entre 0,252 – 0,42 mm,
espícula 1 entre 0,35 – 1,204 mm y la espícula 2
entre 0,42 – 0,812 mm; para el caso de las
hembras, el anillo nervioso presentó una
longitud entre 0,266 – 0,308 mm y la vulva entre
0,434 – 0,924 mm. Según Vicente et al. (1983),
para los helmintos hallados en X. albicollis son:
tridente (0,18 – 0,20 mm), anillo nervioso (0,27
– 0,33 mm), espícula 1 (0,64 – 0,81 mm),
espícula 2 (0,42 – 0,49 mm) y vulva (0,50 – 0,63
mm) encontrándose las medidas muy similares
por lo que se les ha considerado como afines, las
diferencias que existen entre las medidas de
ambas investigaciones podrían estar
influenciadas por la longitud total de los
helmintos, siendo para los machos encontrados
entre 21,36 – 31,17 mm y para las hembras entre
28,68 – 38,73 mm, mientras que las longitudes
halladas para D. zederi en Xiphocolaptes
albicollis en los machos fueron de 19,55 – 32
mm y en hembras entre 42,84 – 55 mm.
Para el caso de Diplotriaena sp. 2 encontrado en
M. phaeocephalus sólo se pudo tomar medidas
del tridente 0,154 mm y las espiculas 0,77 y
0,434 mm por tal razón no se pudo identificar la
especie; de igual forma para Diplotriaena sp. 1
hallado en M. tyrannulus sólo se logro medir la
distancia de la vulva 0,77 mm, debido que los
ejemplares se encontraban algo deteriorados.
Thelazia
El género Thelazia presenta varias especies que
han sido registradas tanto en el ser humano y los
animales. Tales como T. callipaeda y T.
305
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
familias de las aves capturadas no presentan
relación. La única variable que estuvo asociada
al parasitismo, fue el peso del hospedero, aunque
este cálculo se realizó considerándose todas las
especies revisadas, que van desde colibríes hasta
urracas, siendo el peso mínimo de 2,35 g y
máximo de 122 g.
De los análisis de prevalencia, abundancia
media e intensidad media total, se encontró que
el 6,91%, 0,76 y 11, respectivamente, de las 45
especies de aves silvestres del Área de
Conservación Privada Gotas de Agua Jaén,
Cajamarca, Perú estuvieron parasitadas por
nemátodos. Se hallaron tres géneros de
nemátodos: Diplotriaena, parasitando a M.
tyrannulus, M. phaeocephalus y P.
chrysogaster; Thelazia, parasitando a C. yncas y
Aprocta a C. anthonyi, en ninguna de las aves
hospederas se encontró más de un género de
nemátodo a la vez. En términos generales, no
existe relación entre el parasitismo con el sexo,
dieta, hábitat y familia de todas las aves
examinadas, aunque el parasitismo si presenta
relación con respecto al peso de las aves.
Aprocta
Con respecto al género Aprocta, Alencáster
(1949) reporta A. caballeroi como una nueva
especie encontrada en el párpado de Buteo
borealis (Gmelin, 1788) (Accipitridae) en
México. Oniki et al. (2002), reporta a A. golvani
Diaz-Ungria, 1963 en Monasa nigrifrons (Spix,
1824) (Bucconidae). Oliveira & Sodre (1980)
registran a A. brevipennis Oliveira & Sodre,
1980 en la cavidad ocular de Guira guira
(Gmelin, 1788) (Cucculidae). Okulewicz &
Sitko (2012) hacen una pequeña descripción de
A. cylindrica de aves migratorias de las familias
Turdi dae, Fr ingilli dae, Orio lidae ,
Muscicapidae, Motaciilidae, Sylvidae,
Laniidae, Pariidae del centro de Europa.
En el Perú este género ha sido reportado por
primera vez en Turdus chiguanco Lafresnaye &
Orbigny, 1837 (Turdidae) por Tantaleán &
Chavez (2004) en la localidad de Paucartambo –
Pilcopata, Cuzco, encontrando dos individuos.
Diaz- Ungria (1963) registró al género Aprocta
en la cavidad del cuerpo de M. nigrifrons
mientras que en este trabajo se encontró en el
párpado de C. anthonyi. En esta investigación se
encontró un macho y dos hembras del género
Aprocta (Linstow, 1883), los cuales fueron
comparados con las especies A. caballeroi, A.
cylindrica y A. golvani. Se dejó sólo a nivel de
género porque no se encontraron coincidencias
en las medidas de las tres especies.
Asociaciones ecológicas
El parasitismo se presenta de manera
independiente con respecto al sexo del
hospedador (Davies et al., 2008), de la misma
forma con la dieta, a pesar de que las aves
insectívoras capturadas son las que presentaron
mayor número de aves parasitadas y que los
hospederos intermediarios de los tres géneros de
nemátodos hallados son insectos, que son la base
de la alimentación de estas aves, no existe
relación de dependencia significativa entre el
tipo de dieta y el parasitismo (Santoro et al.,
2012). El hábitat y el parasitismo también se
comportan de forma independiente, lo que
podría deberse a que los insectos vectores se
encuentran en ambos hábitat (Hamer & Muzzall,
2013). La relación entre el parasitismo y las
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Correspondence to author/ Autor para
correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA).
Facultad de Ciencias Naturales y Matemática
(FCNNM). Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
E-mail / Correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Received September 1, 2013.
Accepted October 25, 2013.
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