ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
TOXICITY OF THE BIOPESTICIDES AGAVE AMERICANA, FURCRAEA ANDINA
(ASPARAGACEAE) AND SAPINDUS SAPONARIA (SAPINDACEAE) ON INVADER SNAIL
MELANOIDES TUBERCULATA (THIARIDAE)
TOXICIDAD DE LOS BIOPLAGUICIDAS AGAVE AMERICANA, FURCRAEA ANDINA
(ASPARAGACEAE) Y SAPINDUS SAPONARIA (SAPINDACEAE) SOBRE EL CARACOL
INVASOR MELANOIDES TUBERCULATA (THIARIDAE)
1,2 1 1 1 1 3
José Iannacone , María Isabel La Torre , Lorena Alvariño , Carla Cepeda , Hildebrando Ayala & George Argota
Abstract
Keywords: bioassay- ecotoxicology - Melanoides - toxicity.
Suggested citation: Iannacone, J, La Torre, MI, Alvariño, L, Cepeda, C, Ayala, H. & Argota, G. 2013.
Neotropical Helminthology, vol. 7, n°2, jul-dec, pp. 231 - 241.
Toxicity of biopesticides
Agave americana, Furcraea andina (Asparagaceae) and Sapindus saponaria (Sapindaceae) on invader snail Melanoides
tuberculata (Thiaridae).
1 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El
Agustino, Lima, Perú. E-mail: joseiannacone@gmail.com
2 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
3 Laboratorio de Ecotoxicología. Grupo de Estudios Preclínicos. Centro de Toxicología y Biomedicina. (TOXIMED). Universidad de Ciencias Médicas. Santiago
de Cuba, Cuba.
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
2013 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
231
One of the most studied plant families in the search for new therapeutic agents is the
Asparagaceae, comprising 2480 species, Agave americana L. with the common name maguey
and Furcraea andina Trel., named fique plant belong in this family. Sapindus saponaria L.
(Sapindaceae) known as western soapberry is a widely distributed tree, whose fruit was observed
to have larvicidal effects on ticks, antimicrobial activity, spermicide, fungicide and molluscicide.
Melanoides tuberculata (Muller 1774) (Gastropoda: Thiaridae) is a snail with cosmopolitan
distribution especially in tropical areas with high ecological importance. The invasive impact on
the diversity of threatened native snails, or at least decrease the native shellfish populations, due
to its high biotic potential and high reproductive rate. Thus, the objective of this study was to
evaluate the acute toxicity of leaves of A. americana, F. andina and fruit of S. saponaria on M.
tuberculata. The endpoint was mortality of the snail M. tuberculata to 24 hr of exposure, with
recovery in clean water to 24 hr. The values o??f LC (median lethal concentration), NOEC (no
50
observable effect concentration) and LOEC (lowest concentration of observable effects) had the
following sequence in order of decreasing toxicity: A. americana > F. andina > S. saponaria. The
aqueous extract of A. americana molluscicides showed the best effects on M. tuberculata
compared to the other two plants used.
Iannaconeet al.
Biopesticides on invader snail Melanoides
232
Resumen
Palabras clave: bioensayo - ecotoxicología - Melanoides - toxicidad.
Una de las familias de plantas más estudiadas para la búsqueda de nuevos agentes terapéuticos es
la Asparagaceae, la cual comprende 2480 especies, Agave americana L., conocida como cabuya
azul y Furcraea andina Trel. conocida como cabuya pertenecen a esta familia. Sapindus
saponaria L. (Sapindaceae) conocida como boliche o choloque, es una planta arbórea de amplia
distribución, en cuyos frutos se ha observado efectos larvicidas sobre garrapatas, actividad
antimicrobiana, espermicida, fungicida y molusquicida. Melanoides tuberculata (Muller 1774)
(Gastropoda: Thiaridae) es un caracol actualmente de distribución cosmopolita, con énfasis en el
ámbito tropical y que presenta una alta importancia ecológica como invasora por su impacto sobre
la diversidad de caracoles nativos, ya que desplaza y amenaza con desaparecer o por lo menos
decrecer las poblaciones de moluscos nativos, debido a su alto potencial biótico, ser prolífica y a
su tasa reproductiva alta. De esta forma, el objetivo de este trabajo fue evaluar la toxicidad aguda
de las hojas de A. americana, F. andina y frutos de S. saponaria sobre M. tuberculata. El punto
final de lectura fue la mortalidad del caracol M. tuberculata a 24 h de exposición, con recuperación
en agua limpia a 24 h. Los valores de CL (Concentración letal media), NOEC (concentración de
50
efectos no observables) y LOEC (concentración más baja de efectos observables) presentaron la
siguiente secuencia en orden de toxicidad decreciente: A. americana > F. andina > S. saponaria.
El extracto acuoso de A. americana presentó los mejores efectos molusquicidas sobre M.
tuberculata en comparación a las otras dos plantas empleadas.
plaguicida, siendo en este último caso usado el
jugo de las hojas disueltas en agua para el control
de la rancha (Phytophthora infestans (Mont) de
Bary) y la polilla de la papa (Phthorimaea
operculella (Zeller, 1873)) (Guillot et al.,
2008).
Furcraea andina (Asparagaceae) es
denominada vernacularmente como cabuya,
chuchau en el Norte del Perú y chunta paqpa en
la Sierra Central y Sur del Perú (Pino, 2006). Se
presenta en la sierra, principalmente en las
vertientes occidentales andinas y en los valles
interandinos semiáridos. Existe una población
significativa que se encuentra en la carretera
central y en el callejón de Huaylas, Ancash,
Perú. Se le usa en agroforestería por su fibra dura
y fina, en artesanía, como chicha o licor de la
savia fermentada, como detergente de las hojas,
para el tratamiento de lixiviados de rellenos
sanitarios, como molusquicida, como
insecticida y en el ámbito medicinal como
antiparasitario contra la sarna y los parásitos
externos (Olano, 1999; Pino, 2006; Aguilar et
al., 2007; Quintana, 2010; Olivera et al., 2011;
Lozano-Rivas et al., 2012).
Una de las familias de plantas más estudiadas
para la búsqueda de nuevos agentes terapéuticos
es la Asparagaceae, la cual comprende 2480
especies (Pino, 2006; Hammuel et al., 2011).
Agave americana L. subsp. americana var.
expansa (Jacobi) Gentry y Furcraea andina
Trel., pertenecen a esta familia. La primera tiene
distribucn desde Estados Unidos hasta
Argentina hasta cerca de 3400 msnm, con un
posible centro de origen mexicano y en el caso
de la segunda es una planta silvestre con
distribución en Ecuador, Bolivia, Perú hasta los
2800 msnm de la (Pino, 2006).
Agave americana L. subsp. americana var.
expansa (Asparagaceae) conocida comúnmente
como cabuya, maguey, cabuya azul o penca
azul, es una planta grande con hojas en roseta,
conocida por los antiguos habitantes del Perú
(Pino, 2006). Se le puede emplear como
alimento, para la elaboración de chicha de la
savia del tronco, miel, vinagre, fibra, y madera
para techados y leña. También se le emplea como
medicinal, jabón, agujas, ornamental y
INTRODUCCIÓN
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
Existen países en las regiones tropicales y
subtropicales, donde las enfermedades
parasitarias, los vectores y las plagas son
endémicas. En estos lugares se ha probado la
actividad molusquicida, insecticida e ictiocida
de numerosas plantas (Marston & Hostettmann,
1985; Lima et al., 2002; Ahmed & Rifaat, 2004;
Ahmed & El-Hamshary, 2005).
En general se considera que los productos de
estas plantas no afectan al medio ambiente, en
contraste con con los plaguicidas químicos
sintéticos (Leyton et al., 2005). Luna et al.
(2005) evaluaron el efecto de 23 extractos de
plantas medicinales para determinar la acción
molusquicida sobre Biomphalaria glabrata
(Say, 1818) (Planorbidae).
Se pueden citar numerosos trabajos que
muestran el interés que existe a nivel mundial
por los extractos de plantas molusquicidas
(Shoeb et al., 1984; Hammond et al., 1994;
Giovanelli et al., 2001; Mansour et al., 2003;
Silva et al., 2006). Uno de los criterios para
decidir aplicar un molusquicida para controlar
un caracol plaga se sustenta en que ocasione un
bajo riesgo ecológico en el medio acuático
(Bakry, 2009; Hasheesh et al., 2011a, b; Ming et
al., 2011; Rizwan et al., 2012). La prueba de
toxicidad
El presente estudio se justifica debido a que los
extractos botánicos acuosos de A. americana, F.
andina y S. saponaria con efecto sobre moluscos
dulceacuícolas requieren de una idónea
evaluación toxicológica empleando una especie
blanco que sea abundante en el ecosistema
dulceacuícola peruano, con el fin de garantizar
su empleo en armonía con el desarrollo
sostenible, en el ámbito económico-social,
ambiental y científico - tecnológico.
es un procedimiento experimental
donde se infiere la efectividad biológica de un
molusquicida. Las respuestas más usadas son la
CL (concentración letal media), NOEC
50
(Concentración de efectos no observables) y
LOEC (Concentración más baja de efectos
observables), cuya utilidad dependerá del
procedimiento de ensayo empleado (Lagunes-
Tejada et al., 2009).
Sapindus saponaria L. (Sapindaceae) conocida
como boliche o choloque, es una planta arbórea
de amplia distribución en el territorio brasileño;
sus frutos son usados popularmente para
combatir úlceras e inflamaciones de la piel
(Pelegrini et al., 2008). Sapindus saponaria es
una especie nativa ampliamente distribuida en
Colombia que crece desde el bosque húmedo
tropical hasta el bosque seco tropical,
incluyendo las transiciones de estas zonas de
vida (Sanchez-Buitrago & Silva-Herrera, 2008).
Se puede extraer aceite comestible con
rendimientos cercanos al 5,6%. Son de gran
utilidad para la fabricación de pinturas,
fertilizantes y detergentes. Adicionalmente, está
demostrado que la pulpa del fruto de S.
saponaria contiene hederagenina con
rendimientos bajos, inferiores al 2%. Sin
embargo, su alto valor en la farmacia le confiere
una rentabilidad atractiva para su
industrialización. Se han visto efectos larvicidas
sobre garrapatas (Fernandes et al., 2005, 2007),
actividad antimicrobiana, espermicida,
insecticida, fungicida (Tsuzuki et al., 2007;
Porras & López-Avila, 2009) y molusquicida
(Pellegrini et al., 2008).
Melanoides tuberculata (Muller 1774)
(Gastropoda: Thiaridae) es un gasterópodo
actualmente de distribución cosmopolita y con
énfasis en el ámbito tropical. Es considerada una
especie partenogenética y ovovivípara (Supian
& Ikhwanuddin, 2002; Pino et al., 2010).
Melanoides tuberculata proviene del sur de
y
del este de África (Derraik, 2008); debido a
causas humanas, principalmente por
intercambio comercial, se han establecido
poblaciones en Norte América y en Sudamérica.
En Sudamérica se le encuentra en cuerpos de
agua en regiones tropicales, subtropicales y
templadas. Esta especie presenta una alta
importancia ecológica como invasora por su
impacto sobre la diversidad de caracoles nativos,
debido a que desplaza y amenaza con
desaparecer o por lo menos decrecer las
poblaciones de moluscos nativos, debido a su
alto potencial biótico, ser prolífica y a su tasa
reproductiva alta (Mitchell et al., 2007; Pino et
al., 2010; Shuhaimi et al., 2012).
China, de Taiwan, Filipinas e Indias Orientales
233
Iannaconeet al.
Biopesticides on invader snail Melanoides
-1
el control a base de agua destilada: 0,1 mL·L ,
-1 -1 -1 -1
0,25 mL·L , 0,5 mL·L , 0,75 mL·L , 1 mL·L y
-1
2 mL·L con cuatro repeticiones, en un diseño
en bloque completamente aleatorio (DBCA) de
7 (concentraciones) x 3 (especies de plantas) x 4
(repeticiones). Los criterios de selección de las
concentraciones empleadas siguieron a
Iannacone & Alvariño (2002) y Iannacone et al.
(2009).
Material biológico
Furcraea andina, A. americana y S. saponaria.
Para esta investigación, se procedió a utilizar las
hojas de las plantas F. andina, A. americana y los
frutos de S. saponaria. Las muestras vegetales
fueron colectadas en diversas localidades de la
ciudad de Lima, Perú, principalmente asociada a
parques, jardines y mercados artesanales. Para la
colecta de las plantas se siguieron las técnicas de
campo utilizadas por el Jardín Botánico de
Missouri, EEUU (Liesner, 1996). Las especies
colectadas se identificaron en el Museo de
Historia Natural (MHN) Vera Alleman
Haeghebaert” de la Universidad Ricardo Palma
(URP) de referencia de la ciudad de Lima, Perú
(Ullrich, 1992; Gentry, 1993; Judd et al., 1999).
Melanoides tuberculata: El protocolo principal
es señalado entre paréntesis para esta especie de
molusco acuático (Iannacone & Alvariño, 2007;
Iannacone et al., 2009).
Bioensayos
Se evaluó la toxicidad aguda de las tres plantas
sobre el molusco acuático destinatario M.
tuberculata.
Melanoides tuberculata: Se colectaron con la
ayuda de un cucharón de las orillas arenosas de
los humedales de Pantanos de Villa, Lima, Perú
(Iannacone & Alvariño, 2007). Posteriormente
fueron trasladados al laboratorio en recipientes
plásticos de 4000 mL, con sustrato arenoso en el
fondo. Los caracoles fueron criados en acuarios
de vidrio de 30 × 20 × 20 cm de capacidad y
aclimatados por una semana previa al bioensayo
empleando agua filtrada a 0,54 mm de abertura
procedentes de la laguna de colecta y agua de
grifo reposada por 24 h (1:1 v/v) y alimentados
con Tetramin®,disolviendo 1g en 60 mL de agua
embotellada, se dejó reposar por 5 min, se filtró,
En relación a su importancia económica-social,
el uso de las hojas de A. americana, F. andina y
del fruto de S. saponaria como molusquicidas,
son una alternativa en salud pública a los
plaguicidas sintéticos. Estos molusquicidas de
origen vegetal son más económicos en su
procesamiento y disponibles en el neotrópico.
Es una alternativa que podría incluirse en el
manejo integrado de vectores transmisores de
trematodos de importancia en salud pública.
En relación a su importancia ambiental, en base
a los resultados obtenidos se evalua la toxicidad
de A. americana, F. andina y S. saponaria en la
matriz ambiental: aguas dulceacuícolas. Estos
tres bioplaguicidas son una alternativa
biodegradable y disponible con relación al
medio ambiente.
Finalmente, su importancia científica-
tecnológica, nos indica que este molusco
biosensor y bioindicador ecológico podría ser
empleado como un “kit” referencial para
determinar la toxicidad de cualquier sustancia
química orgánica y podría ofrecerse como un
“servicio” en consultorías ambientales que
evalúan el efecto de un molusquicida.
De esta forma, el objetivo de este trabajo fue
evaluar la toxicidad aguda de los bioplaguicidas
obtenidas de A. americana, F. andina y S.
saponaria sobre el caracol invasor M.
tuberculata (Thiaridae).
Los bioensayos toxicológicos con A. americana,
F. andina y S. saponaria sobre el caracol M.
tuberculata se realizaron en el Laboratorio de
Ecofisiología Animal (LEFA), Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM),
Universidad Nacional Federico Villarreal
(UNFV), Distrito del Agustino, Lima, Perú, en el
2013.
Diseño experimental
Las pruebas de toxicidad aguda para M
tuberculata emplearon para A. americana, F.
andina y S. saponaria, seis concentraciones más
MATERIALES Y MÉTODOS
234
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
laboratorio de toxicidad aguda. En todos los
casos, la eficacia de los tratamientos y las
repeticiones se evaluó a través de un análisis de
varianza (ANDEVA) de dos vías con prueba
complementaria de significancia de Tukey. Los
datos fueron previamente normalizados
(transformación de los datos a raíz cuadrada del
arcoseno). Las CLs , NOEC y LOEC se
50
calcularon usando el programa computarizado
EPA Probit versión 1,5. El modelo de regresión
fue verificado usando el estadístico Chi-
cuadrado y se comparó con un valor de tabla de
9,48. Se empleó el paquete estadístico SPSS,
versión 21 para Windows XP para el cálculo de
los estadísticos descriptivos e inferenciales a un
nivel de significancia de p 0,05.
La Tabla 1 nos muestra el efecto tóxico agudo de
tres extractos acuosos de F. andina, A.
americana y S. saponaria sobre la mortalidad
del caracol M. tuberculata a 24 h de exposición.
Los valores de CL , de LOEC y NOEC
50
presentaron la siguiente secuencia en orden de
toxicidad decreciente: A. americana > F. andina
> S. saponaria. Para los tres extractos acuosos
botánicos se obser según los valores
obtenidos en el ANOVA y la prueba aposteriori
de Tukey para calcular las diferencias entre las
concentraciones y el control.
y finalmente se repartió 15 mL en cada envase de
1,5 L (Iannacone & Alvariño, 2002). Los
cultivos de los caracoles se mantuvieron a una
temperatura de 21 ± 1,0 °C, a un pH de 7,0 ± 0,5 y
a un fotoperiodo aproximadamente de 12:12. El
oxígeno disuelto determinado mediante el
método estandarizado de Winkler presentó una
–1
concentración sobre 6 mg L . En cada envase de
250 mL de capacidad se procedió a agregar 200
mL de cada una de las siete concentraciones
preparadas con agua destilada de las tres
sustancias botánicas empleadas y se usaron 10
individuos de M. tuberculata que se
distribuyeron al azar en cada una de las cuatro
repeticiones. Las lecturas se realizaron a las 24 h
de exposición y 24 h de recuperación. Para la
discriminación de la mortalidad se usó el criterio
propuesto por Iannacone & Alvariño (2002).
Los caracoles de M. tuberculata empleados
presentaron un promedio de 1,9±0,5 cm. Se
consideró muerto el individuo incapaz de
realizar algún tipo de movimiento en la placa de
recuento, como mover el pie, la concha ó los
tentáculos cefálicos durante 15 s de observación
al microscopio estereoscopio. La temperatura se
mantuvo a un valor fluctuante de 22±2°C.
Tratamiento de datos. La catalogación
toxicológica de los extractos acuosos de A.
americana, F. andina y S. saponaria en el
caracol M. tuberculata en base a las pruebas de
RESULTADOS
Tabla 1. Efecto tóxico agudo de Furcraea andina, Agave americana y Sapinus saponaria sobre la mortalidad del
caracol Melanoides tuberculata a 24 h de exposición y 24 h de recuperación.
Concentración
(mL·L-1)
% mortalidad
(Furcraea andina)Sig.
% mortalidad
(Agave americana)
Sig.
% mortalidad
(Sapinus saponaria)Sig.
0
0
a
0
a
0
a
0,1
0
a
5
a
0
a
0,25
5
a
10
a
0
a
0,5
15
ab
35
b
5
a
0,75
20
ab
40
b
10
a
1
30
ab
55
bc
30
b
2 60 b 65 c 55 c
CL50
(mL·L-1)
1,62
1,01
1,72
CL50 inferior (mL·L-1)
1,38
0,86
1,51
CL50 superior (mL·L-1)
2,01
1,23
2,04
NOEC (mL·L-1)
1
0,25
0,75
LOEC (mL·L-1)
2
0,5
1
X2
regresión
2,12
5,29
4,31
F Anova
0,009
0,000
0,000
Letras minúsculas iguales para los valores de significancia para los porcentajes de mortalidad de M. tuberculata por los tres extractos botánicos
acuosos indican que los promedios son estadísticamente iguales según la prueba de Tukey a un p< 0,05.
235
Iannaconeet al.
Biopesticides on invader snail Melanoides
al grupo de las hecogeninas. Las hecogeninas
muestran concentraciones bastante altas y son
las s estudiadas, presentando actividad
molusquicida bien documentada (Debnath et al.,
2010; Hammuel et al., 2011; Osman et al., 2011;
Almaraz-Abarca et al., 2013). Las hecogeninas
son consideradas en la biogénesis de las
sapogeninas como de tercera generacn,
obtenidas a partir de las gitogeninas y
tigogeninas, de primera y segunda generación,
respectivamente. Se ha demostrado que las
hecogeninas son más abundantes en las hojas
maduras de Agave (Debnath et al., 2010).
Los extractos del género Agave son considerados
un buen sustituto para el molusquicida
niclosamida, disponible comercialmente, y que
pueden ser empleados en forma segura para el
control de caracoles vectores-transmisores de
trematodos de importancia médica y veterinaria
como M. tuberculata (Ojewole, 2004; Rizwan et
al., 2012).
Furcraea andina fue la segunda planta más
tóxica con actividad molusquicida contra M.
tuberculata. Osman et al. (2011) encontraron
que en Furcraea selloa K. Koch., se presentó
una alta actividad molusquicida sobre el caracol
B. alexandrina, debido a que los componentes
del grupo de las saponinas esteroidales, forman
complejos con el colesterol y disminuyen sus
niveles en el plasma y así reducen la actividad
colinesterásica o decrecen la frecuencia
cardiaca, afectando significativamente la
mortalidad del caracol (Osman et al., 2011). Los
extractos etanólicos-acuosos de Furcraea
hexapetala (Jacq.) presentan actividad
insecticida sobre el áfido Myzus persicae Sulzer,
1766, debido a la presencia de saponinas
(González et al., 2011). Posiblemente las
saponinas de las hojas del extracto acuoso de F.
andina serían las responsable del efecto
molusquicida en M. tuberculata.
Sapindus saponaria mostró efecto
molusquicida sobre M. tuberculata. Se
atribuyen las propiedades molusquicidas a las
saponinas triterpenoides que poseen ácido
oleico y hederagenina del pericarpo del fruto y
de las semillas, y también a sesquiterpenos
acíclicos oligoglicósidos (Rouquayrol, 1984;
En la familia Asparagaceae se ha observado que
existen varias especies con actividad
molusquicida (Famsworth et al., 1987; Debnath
et al., 2010). En esta familia se ha estudiado a
Agave wightii Drumm. & Prain in Beng y a
Agave sisalana Perrine, de donde se extrajeron
saponinas esteroides (Sharma, 1989; Debnath et
al., 2010). Shoeb & El-Sayed (1985)
encontraron actividad molusquicida en Agave
filifera (Salm-Dyck) Baker, y Agave lechugilla
Torr, 1859. Ferrer et al. (1993) y Díaz & Ferrer
(1996) observarion efectos molusquicidas en
Agave legrelliana Jacobi. H, Agave fourcroydes
Lem. y Agave beauleriana Jacobi sobre el
caracol Biomphalaria havanensis (L. Pfeiffer,
1839). El-Eman et al. (1989) demostraron que
el polvo seco de A. filifera disminuyó la
capacidad de puestas de huevos de
Biomphalaria alexandrina Ehrenberg, 1831.
Extractos acuosos de Agave attenuata Salm-
Dyck, 1834 presentaron toxicidad contra
Bulinus africanus (Krauss, 1848), Daphnia
pulex (Linnaeus, 1758) , Anopheles arabiensis
Patton, 1905 y Oreachromis mossambicus
(Peters, 1852), demostrando propiedades
molusquicidas, larvicidas y piscicidas,
respectivamente (Debnath et al., 2010). De igual
forma en nuestra investigación, los mayores
efectos molusquicidas se vieron en A.
americana y en F. andina, ambas pertenecientes
a la familia Asparagaceae.
Los mayores efectos sobre M. tuberculata se
observaron en el extracto acuoso de las hojas de
A. americana (Asparagaceae). El género Agave
comprende cerca de 166 especies
monocotiledoneas americanas, siendo México
el centro de origen de este género, pero con una
distribución actualmente cosmopolita
(Almaraz-Abarca et al., 2013). Los tamizajes
fitoquímicos demuestran en el género Agave, la
presencia de algunos metabolitos secundarios
como saponinas, glicósidos cardiacos,
esteroides, taninos y flavonoides (Hammuel et
al., 2011; Kadam et al., 2012; Rizwan et al.,
2012; Almaraz-Abarca et al., 2013). Las
saponinas esteroidales en los extractos acuosos
en el género Agave, principalmente pertenecen
DISCUSIÓN
236
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
al., 2010). Por lo que dentro de la estrategia de
control integrado y reducción de poblaciones de
M. tuberculata, el empleo de plantas
molusquicidas como A. americana, F. andina y
S. saponaria podría constituirse en un anillo
clave o medular para el control poblacional de
este caracol dulceacuícola, debido a que pueden
ser usadas localmente con participacn
comunitaria (Ojewole, 2004).
Ribeiro et al., 1995; Alfonso et al., 2000;
Ojewole, 2004; Herrera et al., 2007; Tsuzuki et
al., 2007; Pellegrini et al., 2008). Sapindus
saponaria presentó actividad molusquicida
sobre el caracol Biomphalaria glabrata Say,
1818 (Ribeiro et al., 1995). Los extractos de
Sapindus trifoliatus Linnaeus presentaron un
efecto en la producción de huevos del caracol
Radix luteola (Lamarck, 1822) (Salawu &
Odaibo, 2011). Extractos de Sapindus
mukorossi Gaertn. tuvieron actividad
molusquicida sobre Lymnaea acuminata
Lamarck, 1822 (Upadhyay & Singh, 2011).
Melanoides tuberculata es un caracol
mayormente primer hospedero intermediario de
por lo menos 14 especies de trematodos de
importancia en la salud y que pudieran causar
infecciones humanas como Paragonimus
kellicotti Ward, 1908 (Troglotrematidae),
Paragonimus westermani Kerbert, 1878
(Troglotrematidae), Clonorchis sinensis Looss,
1907 (Opisthorchiidae), Loxogenoides bicolor
(Krull, 1933) (Lecithodendriidae),
Transversotrema laruei Velásquez, 1958
(Transversotrematidae), Stictodora tridactyla
Martin and Kuntz, 1955 (Heterophyidae),
Gastrodiscus aegyptiacus Cobbold, 1876
(Paramphistomidae), Philopthalmus gralli
Mathis & Leger, 1910 (Philophthalmidae), P.
distomatosa (Looss, 1896) (Philophthalmidae),
Haplorchis pumilio (Looss, 1896)
( H e t e r o p h y i d a e ) , H a p l o rc h i s s p .
(Heterophyidae), Centrocestus formosus
(Nishigori, 1924) (Heterophyidae) y
Centrocestus sp. (Heterophyidae). También es
hospedero del nemátodo Angiostrongylus
cantonensis (Chen, 1935) (Metastrongylidae)
(Derraik, 2008).
El caracol dulcecuícola M. tuberculata según
Peso et al. (2010) presenta cinco características
que lo catalogan como un excelente invasor a
nivel mundial: (1) partenogénesis, (2)
viviparidad, (3) capacidad de dispersarse
ampliamente a través de los cursos de auga, (4)
buena adaptacn a ambientes antpicos
urbanos, y (5) alto éxito reproductivo. Se ha
indicado que un solo individuo bastaría para el
establecimiento de una población viable (Peso et
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aguilar, S, Ramírez, J & Malagón, O. 2007.
Ahmed, AH & Rifaat, MMA. 2004.
Ahmed, AH & El-Hamshary, EM. 2005.
Alfonso, M, Fuentes, V, Avilés, R, González, N,
Villasana, R, Hernández, M, González, T,
Álvarez, ME, Pérez, D, Ruiz, M, Lorenzo,
Y & González, A. 2000.
Almaraz-Abarca, N, Delgado-Alvarado, EA,
Ávila-Reyes, JA, Uribe-Soto, JN &
González-Valdez, LS. 2013.
Bakry, FA. 2009.
Extracción de fibras leñosas: Cabuya
(Furcraea andina Trel.) y banano (Musa
paradisiaca L.) para estandarizar un
proceso tecnogico destinado a la
elaboración de pulpa y papel. Revista
Iberoamericana de polímeros, vol. 8, pp.
89-98.
Molluscicidal and cercaricidal efficacy of
Acanthus mollis and its binary and
tertiary combinations with Solanum
nigrum and Iris pseudacorus against
Biomphalaria alexandrina. Journal of the
Egyptian Society of Parasitology, vol. 34,
pp. 1041-1050.
Larvicidal, miracidiacidal and
cercaricidal activities of the Egyptian
plant Iris pseudacorus. Journal of the
Egyptian Society of Parasitology, vol. 35,
pp. 41-48.
Plantas
molusquicidas de Cuba y su utilización.
Revista de Protección Vegetal, vol. 15, pp.
118-124.
The phenols
of the genus Agave (Agavaceae). Journal
of Biomaterials and Nanobiotechnology,
vol. 4, pp. 9-16.
Impact of some plant extracts
on histological structure and protein
237
Iannaconeet al.
Biopesticides on invader snail Melanoides
Cubana de Medicina Tropical, vol. 45,
pp.118-121. A field guide to the families
and genera of woody plants of Northwest
South America (Colombia, Ecuador,
Peru) with supplementary notes on
herbaceous taxa. Conservation
International. Washington, DC. USA.
The
molluscicidal activity of the latex of
Euphorbia splendens var. hislopii on
Melanoides tuberculata (Thiaridae), a
snail associated with habitats of
Biomphalaria glabrata (Planorbidae).
Memorias do Institute Oswaldo Cruz, vol.
96, pp. 123-125.
Effectiveness of
Furcraea hexapetala (Jacq.) Urban
extract on Myzus persicae Zulzer. Journal
of Animal & Plant Sciences, vol. 10, pp.
1300-1305.
El género Agave L.
en la flora alóctona valenciana.
Monografías de la revista Bouteloua,
vol.3, pp. 1-93.
Eucalyptus: A sustainable self-delivery
molluscicide?. Veterinary Research
Communications, vol. 18, pp. 359-365.
Phytochemical and antimicrobial
screening of methanol and aqueous
extracts of Agave sisilana. Acta Poloniae
Pharmaceutica - Drug Research, vol. 68,
pp. 535-539.
Impact
of Asparagus densiflours and Oreopanax
guatemalensis plants and Difenoconazole
fungicide on biochemical parameters of
Biomphalaria alexandrina snails.
Australian Journal of Basic and Applied
Sciences, vol. 5, pp. 366-378.
Biological and physiological
parameters of Bulinus truncatus snails
Gentry, AH. 1993.
Giovanelli, A, Silva, CLP, Medeiros, L &
Vasconcellos, MC. 2001.
González, LC, Valero, AF, Meseguer, IO &
León, JOG. 2011.
Guillot, OD, der Meer, PV, Lumbreras, EL &
Picornell, AR. 2008.
Hammond, A, Fielding, D & Nuru, H. 1994.
Hammuel, C, Yebpella, GG, Shallangwa, GA,
Asabe, M, Magomya, AM & Agbaji, AS.
Hasheesh, WS, Mohamed-Assem, SM, El-
Deed, FAA & Sayed, SSM. 2011a.
Hasheesh, WS, Mohamed, RT & El-Monem,
SA. 2011b.
patterns of Biomphalaria alexandrina
snails. Global Journal of Molecular
Sciences, vol. 4, pp. 34-41.
Biotechnological
intervention of Agave sisalana: A unique
fiber yielding plant with medicinal
property. Journal of Medicinal Plants
Research, vol. 4, pp. 177-187.
The potential significance
to human health associated with the
establisment of the snail Melanoides
tuberculata in New Zealand. The New
Zealand Medical Journal, vol. 121, pp. 25-
32. Efecto de las dosis
letales de plantas de la familia Agavaceae
sobre la actividad cardiaca y la
oviposición de Biomphalaria havanensis
(Mollusca: Planorbidae). Revista Cubana
de Medicina Tropical, vol. 48, pp. 21-24.
Agave filifera (Family
Agavaceae) as a molluscicidal agent.
th
Abstract 10 International Malacological
Congress, Tubingen. p. 64.
Plants with potential
molluscicidal activity. In: Mott, KE (Ed).
Plant molluscicides. New York, Wiley. pp.
131-204.
Larvicidal potential of Sapindus
saponaria to control the cattle tick
Boophilus microplus. Pesquisa
agropecuaria brasileira, vol. 40, pp. 1243-
1245.
Larvicidal potencial of
Sapindus saponaria (Sapindaceae)
against Rhipicephalus sanguineus
(Latreille, 1806) (Acari: Ixodidae).
Arquivo Brasileiro de Medicina
Veterinária e Zootecnia, vol. 59, pp. 145-
149.
Estudios de la acción
molusquicida en el laboratorio del
maguey Agave legreliana, sobre
Biomphalaria havanensis. Revista
Debnath, M, Pandey, M, Sharma, R, Thakur, GS
& Lal, P. 2010.
Derraik, JGB. 2008.
Diaz, R & Ferrer, J. 1996.
El-Eman, MA, Shoeb, HA, Mohmed, AM &
Saad, AM. 1989.
Farnsworth, NR, Henderson, TO & Soejarto,
DD. 1987.
Fernandes, FF, Freitas, EP, Costa. AC & Silva,
IG. 2005.
Fernandes, FF, Leles, RN, Silva, IG & Freitas,
EPS. 2007.
Ferrer, J, Sanchez, R, Perera, G, Yong, M &
Sanchez, J. 1993.
238
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
por el Jardín Botánico de Missouri. En
http://www.mobot.org/mobot/research/li
brary/Fieldtechbook/spanish/tpage.html
leido el 15 de octubre del 2012.
Toxicity of lapachol and isolapachol and
their potassium salts against
Biomphalaria glabrata, Schistosoma
mansoni cercariae, Artemia salina and
Tilapia nilotica. Acta Tropica, vol. 83, pp.
43-47. Uso del extracto de
fique (Furcraea sp.) como coadyuvante de
coagulación en tratamiento de lixiviados.
Revista Internacional de Contaminación
Ambiental, vol. 28, pp. 219-227.
A study of
the larvicidal and molluscicidal activities
of some medicinal plants from northeast
Brazil. Journal of Ethnopharmacology,
vol. 97, pp. 199-206.
2003. Botanical biocides. 11.
Molluscicidal, miracicidal and
cercaricidal activities of Ammi majus
constituents. Egyptian Journal of
Schistosomiasis and Endemic infectious
Diseases, vol. 25 (Suppl.), pp. 41-60.
Review
article number 6: Plant mollusquicides.
Phytochemistry, vol. 24, pp. 639-652.
Evaluation of molluscicidal
activities of benzo[c]phenanthridine
alkaloids from Macleaya cordata (Willd)
R. Br. on snail hosts of Schistosoma
japonicum. Journal of Medicinal Plants
Research, vol. 5, pp. 521-526.
The effect of chemical treatments on red-
rim Melania Melanoides tuberculata, an
exocitc aquatic snail that serves as a
vector of trematodes to fish and other
species in the USA. North American
Journal of Fisheries Management, vol. 27,
pp. 1287-1293.
Lima, NMF, Dos Santos, AF, Porfirio, Z,
Goulart, MOF & Sant´Ana, AE. 2002.
Lozano-Rivas, WA. 2012.
Luna, JDeS, Dos Santos, AF, De Lima, MRF,
Omena, MC, De Mendoca, FAC, Bieber,
LW & Sant´Ana, AEG. 2005.
Mansour, SA, El-Khrisy, EA & Abdel-Hamid,
HF.
Marston, A & Hostettmann, K. 1985.
Ming, Z, Gui-Yin, L, Jian-Guo, Z, Ke-Lomg, H,
Jin-Ming, S, Xiao, L & Wang-Yuan, W.
2011.
Mitchell, AJ, Hobbs, MS & Brandt, TM. 2007.
exposed to methanol extract of the plant
Sesbania sesban plant. Advances in
Biological Chemistry, vol. 1, pp. 65-73.
Estructura y actividad de sapogeninas
triterpénicas. Scientia et Technica, vol.
13, pp. 87-89. Efecto del
detergente doméstico alquil aril sulfonato
de sodio lineal (LAS) sobre la mortalidad
de tres caracoles dulceacuícolas en el
Perú. Ecología Aplicada, vol. 1, pp. 81-
87. Diversidad y
a b u n d a n c i a d e c o m u n i d a d e s
zooplanctónicas litorales del humedal
Pantanos de Villa, Lima, Perú. Gayana,
vol. 71, pp. 49-65.
Evaluación del riesgo ambiental del
arseniato de plomo en bioensayos con
ocho organismos no destinatarios.
Journal of the Brazilian Society of
Ecotoxicology, vol. 4, pp. 73-82.
Plant Systematic. A
phylogenetic approach. Sinauer
Associates, Inc. MA, USA.
Pharmacognostic and
phytochemical studies on roots of Agave
americana. International Journal of
Pharmacognosy and Phytochemical
Research, vol. 4, pp. 92-96.
Susceptibilidad
a insecticidas en poblaciones de
artrópodos de méxico. Agrociencia, vol.
43, pp. 173-196.
Atividade moluscicida
de principios ativos de folhas de
Lycopersicon esculentum (Solanales,
Solanaceae) em Biomphalaria glabrata
(Gastropoda, Planorbidae). Iheringia,
Serie Zoologia, vol. 95, pp. 213-216.
Técnicas de campo utilizadas
Herrera, NL, Correa, E, Cardona, D, Archbold,
R, Torres, F, Quiñones, W, Velez, ID,
Robledo, S & Echeverri, F. 2007.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2002.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2007.
Iannacone, J, Alvariño, L & Paredes, C. 2009.
Judd, WS, Campbell, CS, Kellogg, EA &
Stevens, PF. 1999.
Kadam, PV, Yadav, KN, Deoda, RS,
Narappanawar, NS, Shivatare, RS & Patil,
MJ. 2012.
Lagunes-Tejeda, A, Rodríguez-Maciel, JC & De
Loera-Barocio, JC. 2009.
Leyton, V, Henderson, TO, Mascara, D &
Kawano, T. 2005.
Liesner, R. 1996.
239
Iannaconeet al.
Biopesticides on invader snail Melanoides
(Prosobranchia: Thiaridae) en el Perú.
The Biologist (Lima), vol. 8, pp. 139-149.
Effect of
extracts from Sapindus saponaria on the
glasshouse whitefly Trialeurodes
vaporariorum (Hemiptera: Aleyrodidae).
Revista Colombiana de Entomología, vol.
35, pp. 7-11. Adaptaciones de las plantas
a la sequía. Nuestra Ciencia, vol. 12, pp.
12-14.
Mollusquicidal
saponins from the pericarp of Sapindus
saponaria. International Journal of
Pharmacognosy, vol. 33, pp. 177-180.
Phytochemical and biological studies of
Agave attenuata. International Journal of
Molecular Sciences, vol. 13, pp. 6440-
6451.
Atividade moluscicida
de plantas do Nordeste Brasileiro. Revista
do Centro do Ciéncias da Saúde, vol. 1,
pp. 24-31. The
molluscicidal effects of Hyptis suaveolens
on different stages of Bulinus globosus in
the laboratory. African Journal of
Biotechnology, vol. 10, pp. 10241-10247.
Estudio silvicultural de la especie
Sapindus saponaria l. (Jaboncillo) como
base para su aprovechamiento
silvoindustrial. Revista Colombia
forestal, vol.11, pp. 71-81.
Steriodal sapogenins of
Agave wightii Dr. and Prain: a systematic
study in vivo and in vitro. Phitol Research,
vol. 2, pp.151-154.
The molluscicidal
propierties of Agave decepiens and
Agave americana var. marginata. Journal
of Egypt Society of Parasitology, vol. 14,
pp. 265-73. The
Porras, MF & López-Ávila, A. 2009.
Quintana, C. 2010.
Ribeiro, A, Zani, CL, De Almeida Alves, TM,
Mendez, NM, Hamburger, M &
Hostettmann, K. 1995.
Rizwan, K, Zubair, M, Rasool, N, Rìaz,M, Zia-
Ul- Ha q, M & Feo , V. 2 01 2.
Rouquayrol, MZ. 1984.
Salawu, OT & Odaibo, AB. 2011.
Sanchez-Buitrago, JA & Silva-Herrera, LJ.
2008.
Sharma, OP. 1989.
Shoeb, HA, Hassan, AA, El-Sayed, MM &
Refahy, L. 1984.
Shoeb, HA & El-Sayed, MM. 1985.
Ojewole, JAO. 2004.
Olano, SP. 1999.
Olivera, GP, Tamariz, AC, Castillo, PF & Choy,
WM. 2011.
Osman, GY, Mohamed, AM, Kader, AA &
Mohamed, AA. 2011.
Pellegrini, DD, Tsuzuki, JK, Amado, CAB,
Cortez, DAG & Ferreira, ICP. 2008.
Peso, JG, Vogler, RE & Pividori, ND. 2010.
Pino, GI. 2006.
Pino, J, López, F & Iannacone, J. 2010.
Indigenous plants and
schistosomiasis control in South Africa.
Molluscicidal activity of some Zulu
m e d i c i n a l p l a n t s . B o l e t í n
Latinoamericano y del Caribe de Plantas
Medicinales y Aromáticas, vol. 3, pp. 8-
22. Acción Molusquicida de
Furcraea andina Trel. (Agavaceae) sobre
Fossaria viatrix (Orbigny, 1835) y sus
componentes fitoquímicos. Tesis para
optar el título profesional de Biólogo,
Men ció n e n Mic rob iol o gía y
Parasitología, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos. 86 p.
Características de suelo y
usos tradicionales de especies vegetales
en la Provincia de Huaraz, Ancash, Perú.
Revista ECI-Perú, vol. 8, pp. 44-47.
Biological studies
on Biomphalaria alexandrina snails
treated with Furcraea selloa marginata
plant (Family: Agavaceae) and Bacillus
thurigiensis kurstaki (Dipel-2x). Journal
of Applied Pharmaceutical science, vol. 1,
pp. 47-55.
Biological activity and isolated
compounds in Sapindus saponaria L. and
other plants of the genus Sapindus. Latin
American Journal of Pharmacy, vol. 27,
pp. 922-927.
Primer registro del gasterópodo invasor
Melanoides tuberculata (Gastropoda,
Thiaridae) en el río Uruguay (Argentina-
Brasil). Comunicaciones de la Sociedad
Malacologica del Uruguay, vol. 9, pp.
231-236. Estado actual de las suculentas
en el Perú. Zonas Áridas, vol. 10, pp. 155-
173. Impacto
ambiental en la proporción de
especímenes machos en poblaciones
partenogéneticas de Melanoides
t u b e r c u l a t a ( M u l l e r 1 7 7 4 )
240
Neotrop. Helminthol., 7(2), 2013
Brasileira de Ciéncias, vol. 79, pp. 577-
583. Furcraea (Agavaceae) en
Sudamerica. Quepo, Revista Anual-
Sociedad Peruana de Cactus y suculentas,
vol. 6, pp. 67-75. Molluscicidal
activity of Sapindus mukorossi and
Terminalia chebula against the freshwater
snail Lymnaea acuminata. Chemosphere,
vol. 83, pp. 468-474.
Ullrich, B. 1992.
Upadhyay, A & Singh, DK. 2011.
molluscicidal properties of Agavaceae
Agave filifera and Agave lophantha
(Egypt). Egyptian Journal of Veterinary
Science, vol. 22, pp. 73-80.
Toxicity of metals to
freshwater snail, Melanoides tuberculata.
The Scientific World Journal, Article ID
125785, 10 p.
Molluscicidal activity of Solanum species
of the Northeast of Brazil on Biomphalaria
glabrata. Fitoterapia, vol. 77, pp. 449-452.
Population dynamics of freshwater
mollusks (Gastropod: Melanoides
tuberculata) in Crocker Range Park,
Sabah. ASEAN Review of Biodiversity
and Environmental Conservation, vol 13,
pp. 1-9.
Antifungal
activity of the extracts and saponins from
Sapindus saponaria L. Anais da Academia
Shuhaimi-Othman, M, Nur-Amalina, R &
Nadzifah, Y. 2012.
Silva, TMS, Cámara, CA, Agra, MF, Carvalho,
G, Frana, MT, Brandoline, VPB,
Paschoal, SL & Braz-Filho, R. 2006.
Supian, Z & Ikhwanuddin, AM. 2002.
Tsuzuki, JK, Svidzinksi, TIE, Shinobu, CS,
Silva, LFA, Rodrigues-Filho, E, Cortez,
DAG & Ferreira, ICP. 2007.
Correspondence to author/ Autor para
correspondencia:
Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA).
Facultad de Ciencias Naturales y Matemática
(FCNNM). Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
E-mail / Correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Received March 16, 2013.
Accepted June 15, 2013.
241