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Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
2013 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
NOTA CIENTÍFICA/ RESEARCH NOTE
CESTODES OF THE BULL SHARK CARCHARHINUS LEUCAS IN CHACHALACAS BEACH,
VERACRUZ, MEXICO
CÉSTODOS DEL TIBURÓN TORO CARCHARHINUS LEUCAS EN PLAYA CHACHALACAS,
VERACRUZ, MÉXICO
Suggested citation: Méndez, O & González, MAD. 2013. Cestodes of the bull shark Carcharhinus leucas in Chachalacas beach,
Veracruz, Mexico. Neotropical Helminthology, vol. 7, N°1, jan-jun, pp. 167 - 171.
Laboratorio de Hidrobiología, Facultad de Biología, Campus Xalapa, Universidad Veracruzana. Circuito Gonzalo Aguirre
Beltrán s/n Zona Universitaria C.P. 91090 Xalapa, Veracruz, México. spiroxys@hotmail.com
Oscar Méndez* & Miguel Ángel Dorantes González
Abstract
The spiral valve (intestine) of a bull shark Carcharhinus leucas (Valenciennes, 1841) caught by
artisanal fisheries at Chachalacas Beach, Veracruz Mexico was examined for helminth parasites.
A total of 303 collected cestodes belonging to eight species: Callitetrarhynchus cf. gracilis
(Rudolphi, 1819); Cathetocephalus cf. thatcheri Dailey & Overstreet, 1973; Eutetrarhynchidae
sp.; Otobothrium sp. 1; Otobothrium sp. 2; Paraorygmatobothrium sp. 1; Paraorygmatobothrium
sp. 2 and Phoreiobothrium sp. The bull shark feeds on a wide range of prey mainly bony fish. This
is the first record of cestodos in the bull shark off the coast of Veracruz Mexico.
Keywords: Diet - Helminthes - parasites - spiral valve - Veracruz.
Resumen
La válvula espiral (intestino) de un tiburón toro Carcharhinus leucas (Valenciennes, 1841)
capturado en la pesca artesanal de playa Chachalacas, Veracruz México fue examinado en busca
de helmintos parásitos. Se colectaron 303 céstodos pertenecientes a ocho especies:
Callitetrarhynchus cf. gracilis; Cathetocephalus cf. thatcheri; Eutetrarhynchidae sp.;
Otobothrium sp. 1; Otobothrium sp. 2; Paraorygmatobothrium sp. 1; Paraorygmatobothrium sp.
2 y Phoreiobothrium sp. El tiburón toro se alimenta de una amplia gama de presas principalmente
peces óseos, llegando a albergar un gran número de especies de cestodos. Este es el primer registro
de céstodos en el tiburón toro para las costas de Veracruz México.
Palabras clave: Dieta - helmintos - parásitos - válvula espiral - Veracruz.
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Cestodes of the bull shark Carcharhinus Méndez & González
El tiburón toro Carcharhinus leucas
(Valenciennes, 1841) es una especie de amplia
distribución de las costas continentales de todos
los mares tropicales y subtropicales. Se le
encuentra en zonas costeras, estuarios, riveras y
sistemas lacustres, usualmente cerca del fondo
(Compagno, 1984). En México, contribuye al
2% de la captura comercial de tiburones en el
litoral mexicano del Golfo de México
(Rodríguez-de la Cruz et al., 1996). Los
tiburones sirven como excelentes hospederos
para un amplio rango de parásitos, los cuales
pueden ser usados como indicadores biológicos
(Vankara et al., 2007; Haseli et al., 2010; Palm,
2011). Los tiburones ofrecen un hábitat
excepcional para un amplio espectro de la
parasitofauna cestoda, en particular diphyllidos,
t e t r a p h y l l i d o s , l e c a n i c e p h a l i d o s y
trypanorhynquidos (Caira & Healy, 2004;
Randhawa & Poulin, 2010; Palm, 2011). Los
estudios de céstodos en tiburones son
ampliamente conocidos en todo el mundo (Caira
et al., 1999). El tiburón toro C. leucas cuenta con
un registro de 30 especies de céstodos
(Pollerspöck, 2012); sin embargo los trabajos
sobre taxonomía a escala local son poco
conocidos. En el presente trabajo se registran las
especies de céstodos encontradas en la válvula
espiral del tiburón toro C. leucas en playa
Chachalacas (19º 22.2' N; 96º 22.6' O) en la zona
central del estado de Veracruz (Ver), revelando
la presencia de nuevos taxones para esta región
del Golfo de México.
En enero de 2012, de la captura de la pesca
artesanal se obtuvo la válvula espiral de un
tiburón toro capturado a una distancia de 20 km
mar adentro en playa Chachalacas, Ver. México.
El ejemplar fue un macho con una longitud total
de 210 cm. El tiburón fue abierto por los
pescadores de acuerdo a su rutina. Se obtuvo la
válvula espiral la cual fue sellada en los
extremos para evitar la pérdida de contenido
intestinal y céstodos. A la muestra se le inyectó
formol al 10% para evitar la descomposición
INTRODUCCIÓN tanto del intestino como de los céstodos.
Posteriormente se colocó en una bolsa de
plástico con formol al 10% con su etiqueta
correspondiente y se transportó al laboratorio. El
intestino se lavó con agua de la llave para
eliminar el exceso de formol. Se realizó un corte
longitudinal para extenderlo sobre una charola
de disección y así mismo, se realizaron cortes de
2
aproximadamente 10 cm para una mejor
búsqueda de los parásitos. La recolecta de
céstodos se realizó con ayuda de un microscopio
estereoscópico. Todos los céstodos fueron
contados y preservados en alcohol al 70%. Para
la descripción morfológica algunos organismos
representativos se deshidrataron en diversas
concentraciones de alcoholes (70%, 90% y
100%), se tiñeron con Paracarmin de Meyer, se
montaron en bálsamo de Canadá y se realizaron
preparaciones permanentes. La determinación
taxonómica de los céstodos se realizó utilizando
las claves de Khalil et al. (1994) y literatura
reciente relacionada con los géneros (Dailey &
Overstreet, 1973; Caira et al., 2005; Ruhnke et
al., 2006; Vankara et al., 2007) al menor taxón
posible. Especímenes representativos fueron
depositados en la Colección Nacional de
Helmintos (CNHE) del Instituto de Biología de
la Universidad Nacional Autónoma de México
(UNAM).
Se registraron un total de 303 céstodos
co r r e s p on d i e nt es a oc ho e s p ec i e s :
Callitetrarhynchus cf. gracilis Pintner, 1931
CNHE 6867; Cathetocephalus cf. thatcheri
Dailey & Overstreet, 1973 CNHE 6860;
Eutetrarhynchidae sp. Guiart, 1927 CNHE
6861; Otobothrium sp. 1 Linton, 1890 CNHE
6862; Otobothrium sp. 2 Linton, 1890 CNHE
6863; Paraorygmatobothrium sp. 1 Ruhnke,
1994 CNHE 6864; Paraorygmatobothrium sp. 2
Ruhnke, 1994 CNHE 6865 y Phoreiobothrium
sp. Linton, 1889 CNHE 6866. Siendo
Phoreiobothrium sp. la especie más abundante
(112 ind.) mientras que Eutetrarhynchidae sp. y
Otobothrium sp. 2 registraron el menor número
de individuos, 2 y 3 respectivamente.
RESULTADOS
MATERIAL Y METODOS
Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
Este estudio representa el primer registro de
céstodos del tiburón toro C. leucas para las
costas de Veracruz, estableciendo una nueva
localidad de registro dentro del Golfo de México
y de los mares tropicales. Todas las especies de
céstodos registradas en este trabajo ya han sido
reportadas en C. leucas para otras regiones del
mundo (Pollerspöck, 2012), excepto
Paraorygmatobothrium sp. estableciendo a C.
leucas como un nuevo hospedero. No es de
extrañar que C. leucas albergue especies de
Paraorygmatobothrium. Colecciones de
elasmobranquios de una serie de localidades
geográficas revelan que las especies de
Paraorygmatobothrium son comunes en
tiburones de la familia Carcharhinidae (Cutmore
et al., 2009).
De las ocho especies de céstodos registradas en
este trabajo, seis (C . cf. g r a c i l i s ;
Eutetrarhynchidae sp.; Otobothrium sp. 1;
P a r a o r y g m a t o b o t h r i u m s p . 1 ;
P a r a o r y g m a t o b o t h r i u m s p . 2 y
Phoreiobothrium sp.) han sido reportadas en
Carcharhinus limbatus (Valenciennes, 1841)
para el norte del Golfo de México (Owens,
2008), indicando que ambos tiburones
posiblemente comparten sus áreas de
distribución y alimentación debido a la gran
cantidad de especies de cestodos compartidas.
Compagno (1984) menciona que C. leucas es un
depredador oportunista con una amplia gama de
alimentos, pero que su dieta se basa
principalmente de peces óseos, los cuales actúan
como hospederos intermediarios de los estadios
larvales de cestodos. Overstreet (1977)
menciona que las larvas de Poecilancistrium
caryophyllum (Diesing, 1850) encontradas en
peces Sciaenidos de las costas de Mississippi
probablemente maduren en tiburones de la
familia Carcharinidae como lo es C. leucas; sin
embargo, en este trabajo no se registró ningún
cestodo con características pertenecientes a esta
especie al igual que Owens (2008) en C.
limbatus.
Del genero Cathetocephalus se han registrado
tres especies en C. leucas. Cathetocephalus
DISCUSIÓN resendezi Caira, Mega & Ruhnke, 2005 para el
Golfo de California, México (Caira et al., 2005);
Cathetocephalus thatcheri Dailey & Overstreet,
1973 en las costas de Texas, Florida (Dailey &
Overstreet, 1973) y Mississippi (Caira et al.,
2005) en el Golfo de México y Cathetocephalus
leucas en bahía de Bengala, India (Vankara et
al., 2010). Con el registro de C. cf. thatcheri en el
presente trabajo se amplían las localidades de
distribución para este cestodo.
Los céstodos del tiburón toro C. leucas
representan solo una pequeña porción de la
diversidad de céstodos presentes en los
condrictios del Golfo de México. Se cuenta con
el registro de 47 especies de céstodos (adultos o
larvas) en 27 de las 128 especies de condrictios
que habitan el Golfo de México (Chandler, 1954;
McEachran, 2009). Este es el primer registro de
céstodos para el tiburón toro C. leucas en el
estado de Veracruz, México. El tamaño de
muestra y la complejidad taxonómica que
presenta este grupo de helmintos dificultan su
descripción limitándonos a una visión general
sobre los cestodos del tiburón toro. Aun así,
seguiremos trabajando en la descripción
taxonómica de las especies. La principal
contribución de este trabajo consiste en ampliar
el registro helmintológico de céstodos de
elasmobranquios para el Golfo de México, así
como el conocimiento de la helmintofauna de
tiburones para el estado de Veracruz, en donde es
evidente la necesidad de estudios que aporten
información concerniente tanto de helmintos
como de sus hospederos.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Caira, JN & Healy, CJ. 2004. Elasmobranchs as
hosts of metazoan parasites. pp. 523-551.
In: Carrier, JC, Musick, JA & Heithaus,
MR (eds). Biology of sharks and their
relatives. New York: CRC Press.
Caira, JN, Jensen, K & Healy, CJ. 1999. On the
phylogenetic relationships among
tetraphyllidean, lecanicephalidean and
d ip h yll i dea n t a pew o rm g ene r a.
Systematic Parasitology, vol. 42, pp. 77-
151.
169
Cestodes of the bull shark Carcharhinus Méndez & González
Caira, JN, Mega, J & Ruhnke, TR. 2005. An
unusual blood sequestering tapeworm
(Sanguilevator yearsleyi n. gen., n. sp.)
from Borneo with description of
Cathetocephalus resendezi n. sp. from
Mexico and molecular support for the
r e c o g n i t i o n o f t h e o r d e r
Cathetocephalidea (Platyhelminthes:
Eucestoda). International Journal for
Parasitology, vol. 35, pp. 1135-1152.
Chandler, AC. 1954. Cestoda. In: Gulf of
Mexico, its origen, waters, and marine
life. Fish and Wildlife Service, U.S.
Department of the Interior (Ed). Fishery
Bulletin. vol. 55, pp. 351-353.
Compagno, LJV. 1984. FAO species catalogue.
Vol. 4. Sharks of the World. An annotated
and illustrated catalogue of shark species
known to date. Part 2. Carcharhiniformes.
FAO Fisheries Synopsis 125, vol. 4, pp.
251-655.
Cutmore, SC, Bennett, MB & Cribb, TH. 2009.
Paraorygmatobothrium taylori n. sp.
(Tetraphyllidea: Phyllobothriidae) from
the Australian weasel shark Hemigaleus
australiensis White, Last & Compagno
(Carcharhiniformes: Hemigaleidae).
Systematic Parasitology, vol. 74, pp. 49-
58.
Dailey, MD & Overstreet, RM. 1973.
Cathetocephalus thatcheri gen. et sp. n.
(Tetraphyllidea: Cathetocephalidae fam.
n.) from the bull shark: A species
demonstrating multistrobilization. The
Journal of Parasitology, vol. 59, pp. 469-
473.
Haseli, M, Malek, M & Palm, HW. 2010.
Trypanorhynch cestodes from the Persian
Gulf. Zootaxa, vol. 2492, pp. 28-48.
Khalil, LF, Jones, A & Bray, RA. 1994. Keys to
the Cestode parasites of vertebrates. CAB
International, Wallingford, Oxon.
McEachran, JD. 2009. Fishes Vertebrata: Pisces
of the Gulf of Mexico. In: Gulf of Mexico
Origin, Waters, and Biota: Biodiversity.
Texas. A & M University Press.
Overstreet, RM. 1977. Poecilancistrium
caryophyllum and other trypanorhynch
cestode p le rocerco id s f rom the
musculature of Cynoscion nebulosus and
other sciaenid fishes in the Gulf of
Mexico. The Journal of Parasitology, vol.
63, pp. 780-789.
Owens, H. 2008. Multiple species of
Phoreiobothrium from the blacktip shark,
Carcharhinus limbatus, from the Gulf of
Mexico. Master's Thesis. Department of
Ecology and Evolutionary Biology,
University of Kansas. Lawrence, Kansas.
Palm, HW. 2011. Fish parasites as biological
indicators in a changing world: Can we
monitor environmental impact and
climate change? (Chapter 12) In: H.
Mehlhorn (ed.). Progress in Parasitology,
Parasitology Research Monographs,
Springer Verlag.
Pollerspöck, J. 2012. Bibliography database of
living/fossil sharks, rays and chimaeras
(Chondrichtyes: Elasmobranchii,
Holocephali) – Host - Parasites List. En:
www.shark-references.com Version
08/2012 ISSN: 2195-6499 leído el 15 de
agosto del 2012.
Randhawa, HS & Poulin, R. 2010. Determinants
of tapeworm species richness in
elasmobranch fishes: untangling
environme nta l an d ph ylo gen eti c
influences. Ecography, vol. 33, pp. 866-
877.
Rodríguez de la Cruz, CJ, Castillo-Géniz, L &
Márquez-Farías, F. 1996. Evaluación de
la Pesquería de Tiburón en el Golfo de
M é x i c o . Dirección G e n e r a l de
Investigación, Evaluación y Manejo de
Recursos Pesqueros del INP. Consejo
Nacional de Ciencia y Tecnología.
(CONACyT). Informe final del proyecto
de Investigación. (Clave de Proyecto
116002-5-1314N- 9206). 200 p.
Ruhnke, TR, Healy, CJ & Shapero, S. 2006. Two
new species of Paraorygmatobothrium
(Cestoda: Tetraphyllidea) from weasel
s h a r k s ( C a r c h a r h i n i f o r m e s :
Hemigaleidae) of Australia and Borneo.
The Journal of Parasitology, vol. 92, pp.
145-150.
Va n kara, A P, Vijayalakshmi, C. &
Gangadharam, T. 2007. On a new species,
Cathetocephalus leucas (Tetraphyllidea:
Cathetocephalidae) from the bull shark,
170
Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
Carcharhinus leucas (Valenciennes, 1839)
from Bay of Bengal, Visakhaptnam coast,
Andhra Pradesh, India. Journal of
Parasitic Diseases. vol. 31, pp. 114-119.
Received March 12, 2013.
Accepted May 7, 2013.
Correspondence to author/ Autor para
correspondencia:
Oscar Méndez
Laboratorio de Hidrobiología, Facultad de
Biología, Campus Xalapa, Universidad
Veracruzana. Circuito Gonzalo Aguirre Beltrán s/n
Zona Universitaria C.P. 91090, Xalapa, Veracruz,
México.
E-mail / Correo electrónico:
spiroxys@hotmail.com
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