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Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
2013 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITOLOGICAL INDICES OF PACIFIC POMFRET BRAMA JAPONICA HILGENDORF,
1878 (OSTEICHTHYES, BRAMIDAE) ACQUIRED AT THE FISHING TERMINAL OF
CHORRILLOS LIMA, PERU
ÍNDICES PARASITOLÓGICOS DE LA REINETA BRAMA JAPONICA HILGENDORF, 1878
(OSTEICHTHYES, BRAMIDAE) ADQUIRIDOS DEL TERMINAL PESQUERO DE
CHORRILLOS LIMA, PERÚ
Suggested citation: Iannacone, J, Alvariño, L 2013. Parasitological indices of Pacific pomfret Brama japonica Hilgendorf, 1878
(Osteichthyes, Bramidae) acquired at fishing terminal of Chorrillos Lima, Peru. Neotropical Helminthology, vol. 7, N°1, jan-jun,
pp. 117 - 132.
1Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n.
Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú. joseiannacone@gmail.com
1,2 2
José Iannacone & Lorena Alvariño
Abstract
Pacific Pomfret Brama japonica Hilgendorf, 1878 is a migratory pelagic fish of Pacific Ocean.
Between August and September 2011, 51 specimens of B. japonica were obtained in Fishing
Terminal of Chorrillos, Lima, Peru for the evaluation of: (1) ecological indices of the parasite
components of the metazoan fauna of B. japonica, and 2) aggregation and selectivity of
ectoparasites and endoparasites most prevalent in B. japonica. The parasites were collected and
counted using standard protocols. The ectoparasitic copepod Hatschekia conifera Yamaguti, 1939
had the highest P (prevalence), MI (Medium Intensity), ANA (Abundance Numeric Average) and
IEN (Specific Importance Numerical). The endoparasite Hepatoxylon trichiuri (Holten,1802)
Dollfus, 1942 presented the highest values of VAA (volumetric average abundance) and VEI
(Volumetric specific importance). In H. conifera, H. trichiuri and Koellikeria filicollis (Rudolphi,
1819) Cobbold, 1860, dispersion indices showed an aggregate distribution. Gill sections
demonstrated that H. conifera with Dispersion Index (ID) and the Morisita index (I ) showing
M
greater aggregation in the medial section. ANA of H. conifera showed preference to II, I and III
gill arches and medial section. In H. trichiuri, aggregation distribution for ID and IM by location
showed that 70% was aggregated and 30% was uniform. Mostly selectivity was observed on H.
trichiuri in mesentery, intestine, oropharyngeal cavity and operculum. The total length and weight
of B. japonica showed no correlation with parasitological indices of H. conifera, H. trichiuri and
K. filicollis. There was only an association between ANA of H. conifera and sex of B. japonica.
The K (relative condition factor) was not found associated with the abundance of any of the more
n
prevalent parasites. A positive relationship was only seen between Gonadosomatic Index (GSI)
and H. conifera. In the case of Component community, noted parasites had high values of
dominance according to Simpson and Berger-Parker, and low rates of homogeneity by Shannon,
Brillouin and Evenness. The Chao-1 values showed that the community is required to increase the
sample size. There was an association between H. conifera versus H. trichiuri and between K.
filicollis and Contracaecum sp.
keywords: aggregate distribution - Dispersion index - gill selectivity - Hatschekia - Hepatoxylon.
Resumen
Brama japonica Hilgendorf, 1878 “Reineta” es una especie íctica migratoria que vive en la zona
oceánica-pelágica del océano Pacífico. Entre el mes de agosto y septiembre del 2011, 51
especímenes de B. japonica fueron obtenidos en el Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima-Perú
para la evaluación de: (1) índices ecológicos de la fauna componente metazoa parasitaria de B.
japonica, y 2) agregación y selectividad de los ectoparásitos y endoparásitos más prevalente de B.
japonica. Los parásitos fueron recolectados y censados usando protocolos estandarizados. El
copépodo ectoparásito Hatschekia conifera Yamaguti, 1939 presentó la mayor P (prevalencia),
IM (Intensidad Media), AMN (Abundancia media numérica) y IEN (Importancia Específica
Numérica). En cambio, el endoparásito Hepatoxylon trichiuri (Holten,1802) Dollfus, 1942
presentó los más altos valores de AMV (abundancia media volumétrica) y IEV (Importancia
específica volumétrica). En H. conifera, H. trichiuri y Koellikeria filicollis (Rudolphi, 1819)
Cobbold, 1860, los índices de agregación mostraron una distribución agregada. En relación a las
secciones branquiales, se observó que H. conifera el Índice de Dispersión (ID) y el Índice de
Morisita (I ) presentaron una mayor agregación en la sección medial. Con relación a la AMN de
M
H. conifera, prefirió el II, I y III arco branquial y la sección medial. En H. trichiuri, se notó para
ID e I que la distribución de agregación según localización en el 70% fue agregada y en un 30%
M
fue uniforme. Se observó mayormente una selectividad de H. trichiuri al mesenterio, intestino,
cavidad bucofaríngea y opérculo. La longitud total y el Peso de B. japonica no se observó
correlacionada con los índices parasitológicos de H. conifera, H. trichiuri y K. filicollis. Solo se
vio una asociación entre la AMN de H. conifera y el sexo de B. japonica. El K (factor de
n
condición relativo) no se encontró relacionado con la abundancia de ninguno de los parásitos más
prevalentes. Solo se vio una relación positiva entre el Índice Gonadosomático (IGS) y H.
conifera. En el caso del componente comunitario, se notó valores altos de dominancia parasitaria
según Simpson y Berger-Parker, e índices bajos de homogeneidad según Shannon, Brillouin y
Equitabilidad. Los valores de Chao-1 nos muestran que en el componente comunitario se requiere
incrementar el tamaño de la muestra. Se observó una asociación entre H. conifera versus H.
trichiuri, y entre K. filicollis y Contracaecum sp.
Palabras clave: distribución agregada - Hatschekia - Hepatoxylon - Índice de dispersión - selectividad branquial.
Parasites of Pacific Pomfret Iannacone & Alvariño
Brama japonica Hilgendorf, 1878 “Reineta”
(Bramidae), es una especie íctica migratoria que
vive en la zona oceánica-pelágica del océano
Pacífico. Se distribuye desde el Japón al Mar de
Bearing hasta el Sur de Perú. Es conocida en los
países de habla inglesa como “Pacific pomfret”
(Seki & Mundy, 1991; Pearcy et al., 1993;
Moles, 2007). Esta especie realiza migraciones
estacionales entre altas y bajas latitudes.
También se han efectuado investigaciones en
migraciones diarias verticales nocturnas, en el
crecimiento y en la fisiología de su tapetum
reflectante (Fujita et al., 1995; Bigelow et al.,
INTRODUCCIÓN 1995; Takei et al., 2003). Se alimenta
principalmente de anfípodos, cefalópodos y
peces (Pearcy et al., 1993; Watanabe et al., 2003,
2006). En B. japonica se han realizado algunos
estudios parasitológicos con énfasis en cestodos,
digeneos y crustáceos (Pearcy et al., 1993;
Pozdniakov, 1993; Gibson, 1996; Moles, 2007).
George-Nascimento et al. (2002) evaluaron la
parasitofauna de otra especie congenérica
Brama australis Valenciennes, 1838 en Chile.
Finalmente, Mangena et al. (2010) señalan los
metazoos parásitos de una especie congenérica
Brama brama (Bonnaterre, 1788) del océano
Atlántico.
Los macroparásitos presentan selección a un
área específica del pez hospedero (Le Roux et
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Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
al., 2011). Varios factores morfológicos y
fisiológicos de los helmintos parásitos actúan en
la restricción del nicho ecológico (Soler-
Jiménez & Fajer-Ávila, 2012). Varios de estos
factores pudieran actuar en forma sinérgica
(Iannacone & Alvariño, 2012; Soler-Jiménez &
Fajer-Ávila, 2012).
En los ictioparásitos, los índices de agregación o
de dispersión nos señalan el tipo modelo de
distribución o patrón espacial que se observa en
cada especie metazoa parásita (Machado et al.,
1996; Van Damme et al., 1996; Bego & Von
Zuben, 2010; Iannacone et al., 2011a,b, 2012).
Estos modelos de agregación pudieran estar
relacionados con: (1) tamaño de la muestra, (2)
tamaño poblacional y (3) tamaño del
muestreador (Wilson et al., 2002; Bego & Von
Zuben, 2010; Iannacone et al., 2012). Variables
que pueden evaluar el estado de salud del
hospedero como el factor de condición y el
índice gonadosomático son aspectos biológicos
de los peces que pueden correlacionarse con el
parasitismo (Tierney et al., 1996; Benejam et al.,
2008; Ondrackov et al., 2010; Silva et al., 2011).
En este trabajo se obtienen: 1) índices
ecológicos de la fauna componente metazoa
parasitaria de B. japonica, y 2) agregación y
selectividad del ectoparásito y endoparásito más
prevalente de B. japonica.
Entre el mes de agosto y septiembre del 2011, 51
especímenes de B. japonica fueron obtenidos en
el Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima-Perú
(12°30´S, 76°50´W). Los peces se evaluaron
empleando un microscopio estereoscópico de
disección para la búsqueda de parásitos
metazoos a nivel externo e interno. Para la
colección, fijación, preservación, coloración y
montaje de los helmintos parásitos se siguió a
Eiras et al. (2000). Los crustáceos parásitos
fueron preservados en alcohol etílico al 70%.
Especímenes representativos fueron
depositados en la Colección Helmintológica y
de Invertebrados Menores del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de
San Marcos (MUSM- UNMSM).
En cada hospedero fue determinada la longitud
total (LT) (en cm), el peso (W) sin eviscerar (g),
el peso de la gónada (WG) y el sexo. Se registró
una longitud total promedio de 44,4±4,6 cm (39
cm a 51 cm) y la LT de los peces se dividió en
rangos de 3 cm cada uno mediante la regla de
Sturges (Zar, 1996). Estos cuatro rangos fueron:
(1) 39- 42,0 (41,4, n = 5); (2) 42,1- 45 (44,1, n =
27), (3) 45,1- 48,0 (46,6, n = 15) y (4) 48,1- 51,0
(49,3, n = 4). Fue utilizada la prueba estadística
de t de Student para comparar las diferencias
entre la LT de los machos y hembras,
cumpliéndose previamente para la LT con la
obligación de normalidad con la prueba de
Kolmogorov- Smirnov con la modificación de
Lillierfors y de homocesticidad de varianzas con
la prueba de Levene. Los peces fueron
identificados usando las ilustraciones y claves
de Chirichigno & Vélez (1998) y de Chirichigno
& Cornejo (2001).
Los índices ecológicos parasitológicos
(prevalencia, abundancia e intensidad media)
siguieron a Bush et al. (1997) y fueron valorados
empleando el paquete estadístico Quantitative
Parasitology 3,0 (Rózsa et al., 2000). Se
determinó la prevalencia (P), intensidad media
(IM), abundancia media numérica (AMN) y
abundancia media volumétrica (AMV) para
cada uno de los parásitos catastrados en B.
japonica. Para la determinación del volumen en
3
mm de cada macroparásito se empleó el cálculo
propuesto por George-Nascimento et al. (2002).
Se usó el índice de importancia específica (I)
calculado como la importancia de cada especie
parásita en el ensamblaje ecológico. I =
Prevalencia + (abundancia media [numérica o
volumétrica] x 100) con el fin de obtener dos
índices integrados de infección (IEN = Índice de
Importancia Específica Numérica e IEV =
Índice de Importancia Específica Volumétrica)
de ambos descriptores ecológicos (Bursey et al.,
2001).
La frecuencia de dominancia de cada especie
parásita se determinó como el número de veces
MATERIAL Y MÉTODOS
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Parasites of Pacific Pomfret Iannacone & Alvariño
que es dominante una especie parásita en todos
los hospederos examinados. La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parásita fue
computarizada como el número de individuos de
una taxa sobre el número total de individuos de
todas las taxas en la infracomunidad parasitaria
(Rohde et al., 1995).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% se emplearon los
siguientes siete índices de agregación: (1)
2
Dispersión (ID): Varianza (S ) /abundancia
media numérica, el cual fue contrastado con sus
niveles de probabilidad; (2) Tamaño de
agrupación (ICS); (3) Green (IG); (4)
Frecuencia de agrupación (ICF); (5)
Amontonamien to me dio ( ICM); (6)
Heterogeneidad (IP) y (7) Morisita (I ) (Bego &
M
Von Zuben, 2010). Se aplicó el paquete
PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistics,
and Geographic Exegesis, 1998-2011) para
determinar los siete índices de agregación
(Rosenberg & Anderson, 2011). Estos siete
índices fueron computarizados con el fin de
mostrar si los parásitos presentaban una
distribución (1) contagiosa, agregada o
conglomerada; (2) uniforme-regular o (3)
aleatorizada, al azar o randomizada. Para el
copépodo Hatschekia conifera Yamaguti, 1939
se emplearon dos índices de agregación (ID y I )
M
para evaluar la distribución de agregación en
relación a la lateralidad (derecha e izquierda),
arco (I al IV) y sección (proximal, medial y
distal) branquial de B. japonica. De igual forma
para la larva plerocercoide del céstodo
Hepatoxylon trichiuri (Holten, 1802) Dollfus,
1942 se usaron dos índices de agregación (ID y
I ) para evaluar la distribución de agregación en
M
relación a cada lugar de localización (n = 10),
sexo (macho y hembra) y dos grupos de LT (
45 cm y > 45 cm) del hospedero.
Con el fin de calcular la selectividad branquial
de H. conifera se empleó el ANDEVA para
determinar las diferencias en la AMN entre arco
(I al IV) y sección (proximal, medial y distal)
branquial. Se usó la prueba de t de Student para
contrastar la lateralidad (derecha e izquierda)
branquial en la AMN de H. conífera. Para H.
trichiuri se calculó la P y AMN para la
localización, sexo y talla, respectivamente.
El coeficiente de correlación de Spearman se usó
para determinar la relación de la LT del pez
hospedero con la AMN de cada especie parásita.
El coeficiente de correlación de Pearson fue
aplicado para evaluar la asociación entre la LT y
el W versus la P de infección, transformando
previamente los valores de P a raíz cuadrada de
arcoseno. En todos los casos se verificó la
normalidad de los datos empleando la prueba de
Kolmogorov- Smirnov con la modificación de
Lillierfors y la homocesticidad de varianzas en
base a la prueba de Levene (Zar, 1996).
Se usó la prueba de t de Student para calcular las
diferencias en la AMN entre ambos sexos. Se
emplearon tablas de contingencia 2 x 2 para
calcular el grado de asociación entre el sexo del
pez hospedero y la prevalencia de cada parásito
2
mediante X y la prueba Exacta de Fisher. El
análisis de los parásitos en relación con la talla,
peso y el sexo del pez fue realizada únicamente
para las especies con prevalencias mayores al
10% (Esch et al., 1990). Se calculó la relación
entre la AMN total (y) y LT (x) de B. japonica
mediante una ecuación de regresión polinómica.
El factor de condición relativo (K ) fue obtenido
n
en base al W y LT del pez B. japonica, a partir de
W
la fórmula: K = / Donde: W = peso del pez (g).
n W*
W* = peso estimado por regresión de la ecuación
LT-W previamente determinada (Longart et al.,
2011). En los peces se determinó el índice
gonadosomático (IGS), de la siguiente manera:
-1
IGS = WG*(W-WG) *100 (Gonzales &
Oyarzún, 2002, Barros & Iwaszkiw, 2006).
Se realizaron correlaciones de Pearson entre K ,
n
IGS, abundancia parasitaria de los tres parásitos
más prevalentes, (AMN y AMV).
Fueron determinados los siguientes índices de
diversidad alfa: Riqueza, Simpson, Shannon,
Brillouin, Menhinick, Margalef, Equitabilidad,
Berger-Parker y Chao-1 (Moreno, 2001; Bego &
Von Zuben, 2010) para el componente
comunitario parasitario, para machos y para
hembras. Se calculó el dendrograma con el
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Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
índice cuantitativo de Morisita para comparar la
similaridad de los parásitos compartidos entre
los peces de catastrados. Para la determinación
de los índices de diversidad se usó el paquete
estadístico PAST – Palaeontological STatistics,
ver. 1.34 (Hammer et al., 2005).
El nivel de significancia fue evaluado a un
nivel de 0,05. Para la determinación de los
estadísticos descriptivos e inferenciales se usó
el paquete estadístico IBM SPSS 21,0 del año
2012.
Índices ecológicos
El ensamblaje parasitario registró un mayor
porcentaje de ectoparásitos (94,4%) que de
endoparásitos. Siete, 33, nueve, uno y un pez
mostraron infección por uno, dos, tres, cuatro y
cinco parásitos, respectivamente. Todos los
hospederos mostraron infección con al menos un
solo parásito. La Tabla 1 señala que se
encontraron un total de ocho parásitos con sus
respectivos descriptores ecológicos. El
copépodo H. conifera (ectoparásito) presentó la
mayor P, IM, AMN y IEN. En cambio, H.
trichiuri (endoparásito) presentó los más altos
valores de AMV y IEV en B. japonica. La
mayor frecuencia de dominancia y de
dominancia relativa fue para el copépodo H.
conifera, seguido de H. trichiuri y Koellikeria
filicollis Rudolphi, 1819) Cobbold, 1860 (Tabla (
2). No se vio una correlación entre la AMN y la
AMV parasitaria de infección en B. japonica (r =
0,049; p = 0,91).
Agregación parasitaria
La Tabla 3 nos muestra para H. conifera, H.
trichiuri y K. filicollis que los siete índices de
agregación [dispersión (ID), Tamaño de
agrupación (ICS), Green (IG), Frecuencia de
agrupación (ICF); Amontonamiento medio
(ICM); Heterogeneidad (IP) y Morisita (I )]
M
mostraron una distribución agregada y una total
congruencia entre sí.
La Tabla 4 nos indica que H. conifera con
relación a los arcos branquiales mostró para el
ID, la siguiente secuencia de mayor a menor
agregación: II arco branquial > I arco branquial
> III arco branquial y IV arco branquial. En
cambio para el I fue IV arco branquial > I arco
M
branquial > II arco branquial > III arco
branquial. En relación a la lateralidad branquial
de H. conifera, ambos índices ID y I mostraron
M
valores similares para el lado derecho e
izquierdo. Finalmente, en relación a las
secciones branquiales, se observó en ID e I una
M
mayor agregación en la sección medial, luego en
la distal y finalmente en la proximal.
Al evaluar los dos índices de agregación de H.
trichiuri, se notó para ID e IM que la distribución
de agregación según localización en el 70% fue
agregada y en un 30% fue uniforme. Luego las
hembras y para los peces con LT > 45 cm fue
agregada, en cambio en los machos y en peces
con LT < 45 cm fue uniforme.
Selectividad parasitaria
Hatschekia conifera
Con relación a la AMN de H. conifera, el II, I y
III arco branquial no mostraron diferencias
estadísticamente significativas. En cambio si se
observó una diferencia marcada en la AMN
entre el IV arco branquial versus el I y II (Tabla
4). Con relación a la P de H. conifera, el I, el II y
el III arco branquial no mostraron diferencias
estadísticamente significativas. En cambio si se
observó una diferencia marcada en la P con el IV
arco branquial y el I. El copépodo H. conifera
no mostró preferencias en relación a la P y AMN
entre el lado derecho e izquierdo branquial de B.
japonica (Tabla 4). En relación a las secciones
del arco branquial, la AMN de H. conifera
mostr ó que l a secc i ó n medi a l fue
estadísticamente diferente a la proximal y a la
distal. Con relación a la P de H. conifera, las
secciones branquiales no mostraron diferencias
estadísticamente significativas (Tabla 4).
Hepatoxylon trichiuri
Con relación a la preferencia de H. trichiuri a
una localización específica se observó
mayormente una selectividad al mesenterio,
intestino, cavidad bucofaríngea y opérculo. Los
peces hembras presentaron valores de P y AMN
de H. trichiuri similares en los peces machos y
hembras. En relación a las tallas, la LT 45 cm
RESULTADOS
121
Parasites of Pacific Pomfret Iannacone & Alvariño
y LT > 45 cm presentaron valores de P y AMN
similares (Tabla 5).
Longitud total, Peso, Sexo, Factor de
Con d ició n re l ativ o (K ) e Índ i ce
n
Gonadosomático (IGS)
La LT y el W de B. japonica no se observaron
correlacionadas con los índices parasitológicos
de H. conifera, H. trichiuri y K. filicollis (Tabla
6). No se encontró mayormente relación entre el
sexo y los índices parasitológicos (Tabla 7). Solo
se vio una asociación entre la AMN de H.
conifera y el sexo de B. japonica, presentando
las hembras valores más altos que los machos.
La AMN total (y) es determinada a partir de la LT
(x) de B. japonica mediante la siguiente
2
ecuación de regresión polinómica: y = 0,19x –
16,36x+392,20, p <0,05.
La LT y el W se encontraron fuertemente
asociados (r = 0,79, p = 0,000). El K no se
n
encontró relacionado con la abundancia de
ninguno de los tres parásitos más prevalentes: H.
conifera (r = 0,05, p = 0,74), H. trichiuri (r =
0,26, p = 0,08) y K. filicollis (r = 0,13, p = 0,40).
El IGS tampoco se observó asociado con la
abundancia de H. trichiuri (r = 0,04, p = 0,78) y
K. filicollis (r = -0,03, p = 0,82). Solo se vio una
relación positiva entre el IGS y H. conifera (r =
0,33, p = 0,02).
Diversidad Parasitaria
La Tabla 8 nos indica los valores de diversidad
alfa parasitaria según sexo y componente
comunitario. No encontrándose diferencias en la
mayoría de los índices según sexo, a excepción
del índice de Margalef y Chao-1 que presentaron
valores más altos en los machos. En el caso del
componente comunitario se notó valores altos de
dominancia según Simpson y Berger-Parker, e
índices bajos de equitabilidad según Shannon,
Brillouin y Equitabilidad. Los valores de Chao-1
nos muestran que en el componente comunitario
se requiere incrementar el tamaño de la muestra
debido a que se espera encontrar hasta 14
especies, y en el presente estudio solo se
encontró ocho.
El dendrograma calculado con el índice
cuantitativo de Morisita para comparar la
asociación de los parásitos compartidos entre los
peces de catastrados es señalado en la Fig. 1. Se
observa una asociación entre H. conifera versus
H. trichiuri, y entre K. filicollis y Contracaecum
sp. El resto de parásitos metazoos mostró una
muy baja asociación. Sin embargo, el análisis de
correlación de Pearson entre parásitos mostró
ausencia de relación entre H. conifera y H.
trichiuri (r = -0,43, p = 0,56), entre H. conifera y
K. filicollis (r = 0,58, p = 0,41) y en cambio una
fuerte relación inversa entre H. trichiuri y K.
filicollis (r = -0,98, p = 0,02).
Tabla 1. Descriptores ecológicos de ocho parásitos de Brama japonica adquiridos del terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú.
Copépoda Céstoda Céstoda Tremátoda Tremátoda Tremátoda Nemátoda
Acantocéphala
Descriptores Hatschekia
conifera
Hepatoxylon
trichiuri
Nybelinia
sp.
Koellikeria
filicollis
Accacoelium
sp.
Didymozoon
sp.
Contracaecum
sp.
Corynosoma
sp.
P 98,04 84,31 1,96 23,53 1,96 1,96 1,96 3,92
IM 57,44 1,95 1 3,08 1 1 1 1
AMN 56,31 1,56 0,04 0,72 0,02 0,04 0,02 0,09
AMV (mm3) 95,73 549,02 0,02 30,47 0,10 2,34 0,01 0,02
IEN 5729 236,4 5,96 95,53 3,96 5,96 3,96 12,92
IEV 9671 54982 3,96 3070 11,96 236 2,96 5,92
Localización
principal
Branquia Cavidad
celómica
Cavidad
celómica
Cavidad
bucofaringea
Opérculo Opérculo Rinón Intestino
P = Prevalencia. IM = Intensidad media de infección. AMN = Abundancia media numérica. AMV = Abundancia media volumétrica.
IEN = Índice de importancia específica numérica. IEV = Índice de importancia específica volumétrica.
122
Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
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Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de Brama japonica adquiridos del terminal
Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de
dos especies
Frecuencia de
dominancia relativa
Hatschekia conifera
Hepatoxylon trichiuri
Koellikeria filicollis
47
1
0
2
2
0
0,891±0,182
0,089±0,172
0,015±0,053
Tabla 3. Valores de siete índices de agregación para evaluar la distribución de agregación de los tres parásitos más
prevalente de Brama japonica adquiridos del terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. A = Agregada.
Índice de agregación Hatschekia
conifera
Hepatoxylon
trichiuri
Koellikeria
filicollis
Índice de Dispersión (ID) 43,64 1,02 8,99
probabilidad 0,0000 0,42 0,0000
Interpretación A A A
Índice del Tamaño de Agrupación (ICS) 42,64 0,02 7,99
Interpretación A A A
Índice de Green (IG) 0,94 0,00053 0,159
Interpretación A A A
Índice de Frecuencia de Agrupación (ICF) 1,38 59,19 0,091
Interpretación A A A
Índice de amontonamiento medio (IMC) 101,59 1,59 8,71
Interpretación A A A
Índice de heterogeneidad (IP) 1,72 1,01 12,01
Interpretación A A A
Índice de Morisita (IM) 1,70 1,01 12,09
Interpretación A A A
Parasites of Pacific Pomfret Iannacone & Alvariño
Tabla 4. Valores de AMN y de dos índices de agregación para evaluar la distribución de agregación de Hatschekia
conifera en relación a la lateralidad, arco y sección branquial en Brama japonica adquiridos del terminal Pesquero
de Chorrillos, Lima, Perú. AMN = Abundancia media numérica de infección. F = Estadístico de Fisher. t = t de
Student. A = Agregada.
Área Branquial P AMN
Índice de
Dispersión
(ID)
distribución
de
agregación
probabilidad Índice de
Morisita (IM)
distribución
de
agregación
I Arco branquial 95,65 7,82±8,41a 14,86 A 0,0000 1,85 A
II Arco branquial 91,30 8,57±8,45a 16,61 A 0,0000 1,83 A
III Arco branquial 89,95 6,95±6,80ab 10,84 A 0,0000 1,65 A
IV Arco branquial 86,95 4,71±5,41b 10,75 A 0,0000 1,94 A
F 4,95
probabilidad 0,002
Arco Derecho 95,56 6,98±7,56 24,41 A 0,0000 1,77 A
Arco Izquierdo 97,82 7,05±8,02 22,96 A 0,0000 1,73 A
t 0,088
probabilidad 0,93
Sección proximal 99,47 2,17±2,57a 10,87 A 0,0000 1,54 A
Sección medial 97,82 3,05±4,05b 25,42 A 0,0000 1,97 A
Sección distal 93,47 2,10±2,93a 16,28 A 0,0000 1,89 A
F 10,02
probabilidad 0,000
Tabla 5. Valores de P, AMN y de dos índices de agregación para evaluar la distribución de agregación de
Hepatoxylon trichiuri en relación a su localización, sexo y LT de Brama japonica adquiridos del terminal Pesquero
de Chorrillos, Lima, Perú. AMN = Abundancia media numérica de infección. P = Prevalencia. n = número de peces.
LT = longitud total. A = Agregada. U = Uniforme.
Localización/sexo/LT n P AMN
Índice de
Dispersión
(ID)
distribución
de
agregación
probabilidad
Índice de
Morisita
(IM)
distribución
de
agregación
Cavidad bucofaringea 6 11,76 0,13 1,17 A 0,18 2,42 A
Mesenterio 20 39,22 0,76 2,01 A 0,0000 2,34 A
Ano 3 5,88 0,07 1,45 A 0,02 8,50 A
Cámara Branquial 4 7,84 0,09 1,33 A 0,06 5,10 A
Gónada 2 3,92 0,04 0,98 U 0,51 0,000 U
Riñón y Vejiga 3 5,88 0,07 1,45 A 0,02 8,50 A
Opérculo 6 11,76 0,11 0,90 U 0,67 0,000 U
Intestino 6 11,76 0,13 1,17 A 0,18 2,42 A
Hígado 2 3,92 0,04 0,98 U 0,51 0,000 U
Piel 3 5,88 0,07 1,45 A 0,02 8,50 A
Machos ♂ 34 85,29 1,73 0,93 U 0,57 0,96 U
Hembras ♀ 17 82,35 2,00 1,28 A 0,19 1,19 A
LT 45cm 33 84,84 1,63 0,91 U 0,57 0,92 U
LT > 45 cm 18 83,83 2,22 0,84 U 0,68 0,92 U
124
Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
Tabla 6. Valores de los índices de correlación (r) empleados para asociar la longitud total versus la prevalencia y
abundancia de los parásitos, y el peso versus la abundancia de parásitos de Brama japonica adquiridos del terminal
Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. p = nivel de significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs
prevalencia. ** = longitud total vs abundancia. *** = Peso versus abundancia.
Parásito rlong*
(Spearman) p rlong**
(Pearson) p rpeso***
(Pearson) p
Hatschekia conifera 0,24 0,75 0,06 0,69 0,07 0,63
Hepatoxylon
trichiuri -0,33 0,67 0,05 0,73 0,21 0,16
Koellikeria filicollis 0,26 0,73 0,17 0,25 0,24 0,10
2
Tabla 7. Valores de la prueba de t de student (t), prueba de Levene (F), del estadístico Chi-cuadrado (X ) y de la
prueba Exacta de Fisher para relacionar el sexo y la abundancia y prevalencia de infección de los parásitos de Brama
japonica adquiridos del terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. p = nivel de significancia. * = comparar la
abundancia media de infección entre sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos.
Parásito t* p F p X2*,* P Exacta
Fisher*,*
Hatschekia conifera 2,11 0,03 0,93 0,34 2,04
0,15
0,33
Hepatoxylon
trichiuri 0,67 0,51 2,45 0,12 0,07
0,78
1,00
Koellikeria filicollis 0,61 0,54 0,57 0,45 1,96 0,16 0,29
Tabla 8. Índices de diversidad alfa parasitarios según sexo y componente comunitario de Brama japonica
adquiridos del terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú.
Índices Diversidad Alfa Machos
♂
Hembra
♀Global
Riqueza S
6
5
8
Individuos
1666
1345
3011
Simpson
0,89
0,93
0,91
Shannon H
0,25 0,18
0,22
Brillouin
0,25 0,17
0,22
Menhinick
0,14 0,13
0,14
Margalef
0,67
0,55
0,87
Equitabilidad J
0,14
0,11
0,10
Berger-Parker 0,94 0,96 0,95
Chao-1 9 5 14
125
Parasites of Pacific Pomfret Iannacone & Alvariño
Figura 1. Dendrograma de similaridad cuantitativo de Morisita de asociación entre parásitos de Brama japonica adquiridos del
terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. 1 = Hatschekia conifera. 2 = Hepatoxylon trichiuri. 3 = Nybelinia sp. 4 =
Koellikeria filicollis. 5 = Accacoelium sp. 6 = Didymozoon sp. 7 = Contracaecum sp. 8 = Corynosoma sp.
0,00
0,12
0,24
0,36
0,48
0,60
0,72
0,84
0,96
Similaridad
8
4
7
2
1
5
3
6
El copépodo ectoparásito H. conifera presentó la
mayor P, IM, AMN y IEN. H. conifera ha sido
registrado previamente en B. japonica en el
Pacífico Nororiental (Kabata, 1981), en B.
australis en Chile (George-Nascimento et al.,
2002; Muñoz & Olmos, 2007), en B. brama en
las costas de Sudáfrica (Mangenta et al., 2010) y
en B. brama en Argentina (Cantatore et al.,
2012). En estos cuatro casos de la familia
Bramidae se observaron valores fluctuantes de P
e IM entre 50-100% y 1,5-97, respectivamente.
También se le ha registrado en Nueva Zelanda y
en otros dos hospederos de diferentes familias en
Pampus argenteus (Euphrasen, 1788)
(Stromateidae) y en Cubiceps caeruleus Regan,
1914 (Nomeidae) en Chile (Cantatore et al.,
2012).
En el endoparásito larvario H. trichiuri se ha
presentado los más altos valores de AMV y IEV.
Hepatoxylon trichiuri es una especie generalista
de amplia distribución geográfica y con un alto
rango d e hospederos involucrados,
principalmente de la familia Scombridae y
Merluccidae, y en otros teleósteos y cefalópodos
como Dosidicus gigas Orbigny, 1835
(Robinson, 1959; González & Poulin, 2005;
Ivona, 2006; Muñoz & Olmos, 2008; Céspedes
et al., 2011; Chávez et al., 2012). Felizardo et al.
(2010) señalan que larvas de H. trichiuri han
estado involucradas en infecciones y reacciones
alérgicas en humanos por consumo accidental
del pescado crudo y responsables por el aspecto
desagradable de la carne para el consumidor
final.
DISCUSIÓN
126
Neotrop. Helminthol., 7(1), 2013
En H. conifera, H. trichiuri y K. filicollis, los
índices de agregación mostraron una
distribución agregada. Se ha señalado que varios
factores intrínsecos y extrínsecos influyen en la
distribución agregada o contagiosa en los
ictioparásitos como: (a) mejoramiento en la
oportunidad de infectar al pez; (b) influencia en
la historia evolutiva del macroparásito por
competencia reproductiva, alimenticia y
espacial; (c) heterogeneidad espacial del hábitat
del pez que produce diferencias en la
susceptibilidad y (d) prevención del colapso de
la población hospedera debido a los efectos del
parasitismo (Mosquera et al., 2003; Poulin &
Moran, 2004; Barson et al., 2008; Campos et al.,
2009; Bego & Von Zuben, 2010, Iannacone et
al., 2012).
En relación a las secciones branquiales, se
observó que en H. conifera, el Índice de
Dispersión (ID) y el Índice de Morisita (I )
M
presentaron una mayor agregación en la sección
medial. Con relación a la AMN de H. conifera,
prefirió el II, I y III arco branquial y la sección
medial. En Hatschekia pagellibogneravei
(Hesse, 1878), especie con alta prevalencia, IM
y AMN similar a H. conifera, se ha observado
que las diferencias observadas en la distribución
de este copépodo entre los arcos branquiales se
debería a las variaciones en el flujo del agua en el
hábitat branquial (Hermida et al., 2012).
En H. trichiuri, se notó para ID e I que la
M
distribución de agregación según localización en
el 70% fue agregada y en un 30% fue uniforme.
Los patrones de agregación son claves para
entender los procesos dependientes de la
densidad en la interacción hospedero-parásito
(Silva & Tavares-Dias, 2012). El cestodo H.
trichiuri es posiblemente transmitido a B.
japonica en la cadena trófica al consumir
crustáceos del grupo de los copépodos
(hospedero intermediario) (Stewardson &
Fourie, 1998). Se observó mayormente una
selectividad de H. trichiuri al mesenterio,
intestino, cavidad bucofaríngea y opérculo. Esto
último evidencia que H. trichiuri es una especie
muy móvil y capaz de migrar a otras partes del
pez (Cousin et al., 2003) y que alcanza su
madurez en peces cartilaginosos (Stewardson &
Fourie, 1998). Muñoz & Olmos (2008) indican
que el sitio específico principal es la cavidad
celómica en 15 peces marinos diferentes de
Chile. Chávez et al. (2012) señalan que H.
trichiuri es el endoparásito más prevalente en los
peces gadiformes de Chile.
La LT y el W de B. japonica no se observó
correlacionada con los índices parasitológicos
de H. conifera, H. trichiuri y K. filicollis. Solo se
vio una asociación entre la AMN de H. conifera
y el sexo de B. japonica. La relación entre la
talla y el sexo del pez hospedero y los índices
ecológicos parasitarios ha sido extensamente
estudiado y revisado en la literatura científica
(Iannacone et al., 2005; Barson et al., 2008;
Costa et al., 2011; Iannacone & Alvariño, 2011;
Silva et al., 2011).
El K (factor de condición relativo) no se
n
encontró relacionado con la abundancia de
ninguno de los parásitos más prevalentes.
Algunos autores han encontrado una correlación
en el K y la intensidad de infección por
n
helmintos, mostrando un impacto en la salud del
pez hospedero (Silva et al., 2011) y otros autores
han observado ausencia de relación entre estas
variables (Barson et al., 2008; Silva & Tavares-
Dias, 2012). Solamente se vio una relación
positiva entre el Índice Gonadosomático (IGS) y
H. conifera. Barson et al. (2008) muestran que el
factor de condición y el índice gonadosomático
en Oreochromis mossambicus (Peters, 1852) se
relacionan con la prevalencia e intensidad de
infección del copépodo Lernaea cyprinacea
Linnaeus. Opuestamente, Malek (2001)
encontró que el incremento del parasitismo
decrece con el IGS.
En el caso del componente comunitario, se notó
valores altos de dominancia según Simpson y
Berger-Parker, e índices bajos de homogeneidad
según Shannon, Brillouin y Equitabilidad. En el
presente estudio, dominó mayormente H.
conifera, especie ectoparásita branquial
considerada central o principal. Este mismo
patrón de dominancia en la comunidad
parasitaria se ha observado en el copépodo
considerado especialista y específico
Hatschekia amphiprocessa Castro & Baeza,
127
Parasites of Pacific Pomfret Iannacone & Alvariño
1986 del pez serránido Paralabrax humeralis
Valenciennes, 1828 (Iannacone & Alvariño,
2009). George-Nascimento et al. (2002) al
estudiar la fauna parasitaria de B. australis
encontró 15 taxas diferentes, siendo casi un
87,5% mayor en número de taxas a las
encontradas en B. japonica; sin embargo, todas
las especies encontradas en el presente estudio
han sido registradas para B. australis en Chile.
Los valores de Chao-1 nos muestran que en el
componente comunitario requiere incrementar
el tamaño de la muestra (> 50), debido a que solo
se encontró el 57,14% de las especies esperadas.
Este índice está influenciado y es sensible a las
especies raras y esta es posiblemente la
explicación del alto número de especies perdidas
a encontrar en B. japonica (Martínez-Aquino et
al., 2011). Para una adecuada interpretación de
los resultados de esta investigación en ecología
parasitaria se requiere incluir las características
de la biología del pez hospedero y de la fauna de
parásitos involucrada.
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Received April 9, 2013.
Accepted June 19, 2013.
*Author for correspondence / Autor para
correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia
Natural. Facultad de Ciencias Biológicas.
Universidad Ricardo Palma (URP). Av. Benavides
5440, Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA).
Facultad de Ciencias Naturales y Matemática
(FCCNM), Universidad Nacional Federico
Villarreal. (UNFV). Av. Rio Chepén, s/n, El
Agustino, Lima, Perú.
E-mail/ Correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
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