487
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
RESEARCH NOTE / NOTA CIENTÍFICA
CRUZIA TENTACULATA (RUDOLPHI, 1819) TRAVASSOS, 1917 IN DIDELPHIS PERNIGRA
(ALLEN, 1900) IN THE ACERO MARKA VALLEY OF THE YUNGAS OF LA PAZ, BOLIVIA
CRUZIA TENTACULATA (RUDOLPHI, 1819) TRAVASSOS, 1917 EN DIDELPHIS PERNIGRA
(ALLEN, 1900) DEL VALLE DE ACERO MARKA DE LOS YUNGAS DE LA PAZ, BOLIVIA
1,2 1
José Luis Mollericona & Rodolfo Nallar
Suggested citation Mollericona, JL & Nallar, R. 2014. Cruzia tentaculata (Rudolphi, 1819) Travassos, 1917 in Didelphis
pernigra (Allen, 1900) in the Acero Marka Valley of the Yungas of La Paz, Bolivia Neotropical Helminthology, vol. 8, n°2, jul-
dec, pp. 487-492.
1Programa Gran Paisaje Madidi-Tambopata, Wildlife Conservation Society-Bolivia
2Autor de correspondencia José Luis Mollericona, Calle Gabino Villanueva #340 Calacoto, Tele/fax (591) 2 2117969, Casilla 3-35181 S.M, La Paz, Bolivia
correo electrónico jmollericona@wcs.org
Abstract
Keywords: Cruzia tentaculata - Didelphis pernigra - La Paz - Bolivia.
We report the finding of the nematode, Cruzia tentacula (Rudolphi, 1819) in the cecum of an
Andean white-eared opossum Didelphis pernigra Allen, 1900 in the Yungas of La Paz, Bolivia.
Sixty nematodes were cleared with lacto phenol Amman and identified as C. tentacula. This is the
first record of this species in Bolivian didelphid hosts.
Resumen
Palabras clave: Cruzia tentaculata - Didelphis pernigra - La Paz - Bolivia.
Registramos el hallazgo del nematodo, Cruzia tentacula Rudolphi, 1819, encontrado en el ciego
de una zarigüeya andina de orejas blancas Didelphis pernigra Allen, 1900 en los Yungas de La
Paz, Bolivia. Los nematodos fueron aclarados con lacto fenol de Amman e identificados como C.
tentacula. Este es el primer registro de esta especie nematodo en este didelfido en Bolivia.
INTRODUCCIÓN
Los didélfidos o zarigüeyas son los mamíferos
placentarios más primitivos del Neotrópico, de
los cuales se han descrito 19 géneros y 92
especies que se distribuyen desde sudeste de
Canadá, hasta la Argentina. En Bolivia se han
identificado a 13 géneros y 38 especies, entre las
que figura la especie andina (Didelphis pernigra
Allen, 1900) que habita bosques de Yungas,
borde de puna y páramo de los departamentos de
Cochabamba y La Paz (Allen, 1990; Rocha &
Rumiz, 2010). El estado de conservación de esta
especie corresponde a preocupación menor
según la lista de la UICN.
A la fecha, se han publicado numerosos estudios
parasitarios en zarigüeyas en Sudamérica
principalmente en Didelphis Albiventris Lund,
1840, D. marsupialis Linnaeus, 1758 y D.
virginiana Kerr, 1792 (Quintao e Silva &
Martins de Araujo, 1999; Santa Cruz et al., 1999;
Correa et al., 2003; Adnet et al., 2009; Tantaleán
et al., 2010; Pinto et al., 2011). Sin embargo, en
Bolivia la información referida a parásitos en
este grupo taxonómico es carente. En este
sentido, el presente trabajo reporta la
Daipert-Garcia et al.
Cruzia tentaculata in Didelphis
identificación del parásito intestinal en un
individuo D. pernigra colectado en el bosque
montañoso de Yungas en el departamento de La
Paz.
Durante actividades de relevamiento de fauna
silvestre realizadas en el valle de Acero Marka
en junio de 2012, ubicada en el municipio de
Yanacachi, Sur Yungas (LS 16°, 19' 35.41'' y L O
67°, 53' 21.27'') altura 3085 msnm a 32 km de la
ciudad de La Paz, incidentalmente se colectó el
cadáver de una zarigüeya andina de orejas
blancas (D. pernigra) adulto macho hallado en
una de las sendas de investigación. La
morfología de D. pernigra tiene pelaje denso,
compuesto de pelos protectores largos y negros
que, en proporción similar, dan lugar a
individuos de fase negra o fase gris. Las marcas
faciales negras son más pronunciadas debido a la
extrema blancura del fondo contrastante. Las
orejas son completamente blancas o rosadas.
Machos y hembras se diferencian por su
morfología craneana, además que el tercer
premolar superior es grande, de aspecto
“clavado”, lo cual distingue a D. pernigra de D.
albiventris (Lemos & Cerqueira, 2002).
Durante la necropsia y disección de los
intestinos se observaron nematodos parásitos
que fueron colectados con pinzas de precisión en
placas Petri lavados en suero fisiológico y
conservados en alcohol al 70% (Tantaleán et al.,
2010).
Para el análisis de los especímenes colectados,
los nematodos fueron preparados mediante la
técnica de aclaramiento, para lo cual se aplicó
lacto-fenol de Amman (Tantaleán et al., 2010).
La identificación morfológica y la toma de
medidas milimétricas se obtuvieron con un
microscopio binocular equipado con un ocular
micrométrico, utilizando las claves taxonómicas
descritas por Travassos (1922), Vicente et al.
(1997) & Adnet et al. (2009). Todos los
nematodos colectados fueron remitidos a la
Colección Boliviana de Fauna para su
catalogación y depósito bajo la numeración:
CBF-Nem-00002 y CBF-Nem-00003 para los
inverte b r a d o s h e m b r a s y ma c h o s
respectivamente.
Aproximadamente se colectaron 90 formas
parasitarias de la clase nematoda de 8 a 11 mm de
largo adheridas a la mucosa intestinal a nivel del
ciego. Del total de especímenes colectados, 30
hembras y 30 machos se hallaron viables para su
identificación. Después del análisis morfológico
los parásitos fueron identificados como:
Superfamilia: Cosmocercoidea (Railliet, 1916)
Familia: Kathalaniidae (Travassos, 1918)
Género: Cruzia (Travassos, 1917)
Especie: Cruzia tentaculata (Rudolphi, 1819;
Travassos, 1917)
Los parásitos presentaban un cuerpo de color
blanco, atenuado en las extremidades sobre todo
en la extremidad caudal de las hembras y mayor
diámetro de largo por debajo de la terminación
del esófago. La boca era sub-triangular,
guarnecida por tres labios grandes triangulares y
presentando cada una de ellas papilas nítidas.
La longitud de las hembras era de 11,455
(±1,679) mm y 0,54 (±0,085) mm de ancho. La
capsula oral media 0,13 (±0,005) por 0,08
(±0,003) mm, el anillo nervioso de la porción
anterior del esófago era de 0,516 (±0,038) mm
desde la extremidad anterior (Fig. 1). La
longitud del esófago propiamente dicho era de
1,60 (±0,133) mm por 0,11 (±0,002) mm de
ancho. El bulbo esofagiano presentó un diámetro
de 0,35 (±0,002) mm por 0,30 (±0,033) mm de
ancho.
El intestino se hallaba ubicado a continuación
del bulbo, el cual se dividía en: porción del ciego
primera porción, porción media, porción
terminal y el recto. El ciego o divertículo
intestinal es una porción del intestino que se
prolonga paralelamente al esófago en la cara
ventral (Fig. 2). Este ciego mide 0,68 (±0,054)
mm de diámetro.
MATERIALES Y MÉTODOS RESULTADOS
488
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
La vulva constituida por una ranura transversal
de labios ligeramente salientes, estaba situado a
5,78 (±0,713) mm desde la extremidad anterior y
por encima de la mitad del cuerpo. Los huevos
eran relativamente grandes de 110 (±8,898) um
de longitud por 58,13 (±4,732) um de ancho, de
cascara espesa y rugosa de forma elipsoidal,
embrionados en ocasiones en la postura. La
distancia entre el orificio anal y la extremidad
posterior era de 0,74 (±0,128) mm.
La longitud de los machos era de 9,17 (±0,942)
mm por 0,44 (±0,053) de ancho, la capsula oral
de 0,12 (±0,008) por 0,07 (±0,006), la longitud
total del esófago de 1,44 (±0,214) por 0,12
(±0,007) mm, bulbo 0,30 (±0,027) por 0,27
(±0,040) y el proventrículo de 0,10 (±0,024) por
0,12 (±0,020) mm, el anillo nervios situado a
0,458 (±0,049) mm desde el extremo anterior.
Las espículas eran similares, alargadas y rugosas
en la parte proximal; miden de 0,76 (±0,049) mm
de longitud. El gobernáculo tiene forma
subtriangular y mide de 0,15 (±0,008) mm de
longitud. La distancia entre el extremo posterior
y la cloaca era de 0,18 (±0,018) mm (Fig. 3).
La extremidad posterior de los machos posee la
cara ventral diferenciada en una cutícula rugosa
y curva en forma de arco. Las papilas de la
extremidad caudal estaban dispuestas en 3
grupos. En el primer grupo post-cloacal las
papilas son muy pequeñas y están dispuestas en
línea oblicua y en número de cuatro. En el
segundo grupo cloacal, las papilas están
dispuestas en línea recta siendo mayores que las
del primer grupo y en número de tres. En el tercer
grupo pre-cloacal las papilas son grandes,
dispuestas en línea recta y paralela en ambos
laterales y en número de tres.
Figura 1. Extremo anterior de Cruzia tentaculata.
489
Figura 2. Esófago y divertículo intestinal de Cruzia tentaculata.
Figura 3. Espículas y gobernáculo de Cruzia tentaculata.
Daipert-Garcia et al.
Cruzia tentaculata in Didelphis
490
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
El parásito Cruzia tentaculata fue descrito por
Rudolphi, (1819) como Ascaris tentaculata y
diferentes autores respaldaron esta
identificación (Dujardin, 1845; Diesing, 1851;
Leidy, 1856). Schneider (1866), clasificó al
parásito como Oxysoma tentaculata Travassos
1917 y luego se le identificó como C.
tentaculata, nombre con la que actualmente se
conoce descrito en Travassos (1922)
considerando las características del divertículo
intestinal proyectado a la región anterior y las
columnas de dientes que recubren la capsula
oral, también descrito por Anderson et al.
(1974).
En este estudio se observaron características
morfológicas, como por ejemplo; la presencia
del divertículo intestinal, la columna de ocho a
catorce dientes en la capsula oral, la forma
triangular del gobernaculo, y la disposición y el
número de las papilas caudales en los machos
tres pre-cloacales, tres cloacales y cuatro post-
cloacales, que coinciden con las proporciones de
tamaño y de descripción del parásito C.
tentaculata (Travassos, 1922; Vicente et al.,
1997; Adnet et al., 2009).
En el estudio de Adnet et al. (2009) describen
información nueva como la presencia de la
papila en el labio anterior de la cloaca y los
fásmidos en la región caudal de los machos y en
las hembras el par de papilas situados cerca a la
vulva, empero estas estructuras fueron
observados por microscopia electrónica.
El parásito del género Cruzia puede parasitar
tanto a marsupiales, como a reptiles, anfibios y
mamíferos (Adnet et al., 2009). En los
marsupiales, se ha reportado el parásito en
diferentes especies del género Didelphis y en
Metachirus nudicaudatus Desmarest, 1817,
(Travassos, 1922; Vicente et al., 1997; Quintao e
Silva & Martins de Araujo, 1999; Santa Cruz et
al., 1999; Correa et al., 2003; Adnet et al., 2009;
Tantaleán et al., 2010; Pinto et al., 2011).
La implicancia de la presencia de este parásito
sobre el estado de salud de D. pernigra aun es
poco estudiada. Sherwood et al. (1968)
realizaron necropsias a 33 zarigueyas (Didelphis
virginiana Kerr, 1792) logrando identificar a C.
tentaculata a nivel del ciego intestinal de manera
frecuente sin que se hallaran lesiones
patológicas que hayan estado afectando el
desarrollo de sus funciones normales. Sin
embargo en el estudio de Santa cruz et al. (1999),
reportan lesiones histopatológicas como tiflitis a
consecuencia del parásito C. tentaculata en D.
albiventris.
La información generada se constituye en el
primer reporte de esta especie parasitaria en
didélfidos de Bolivia, permitiendo así ampliar la
distribución geográfica de C. tentaculata en el
continente Sudamericano.
Este estudio se llevo a cabo con el apoyo
financiero de la fundación Bobolink y el
proyecto PREDICT en el marco de las
actividades del Programa Gran Paisaje Madidi-
Tampopata de WCS. Agrademos a Glenda
Ayala, Herminio Ticona, Guido Ayala y Maria
Viscarra por la colecta de muestras durante el
trabajo de campo; a Robert Wallace y dos
revisores anónimos por la revisón y comentarios
para mejorar este trabajo; y a Billy Borth,
propietario de la hacienda de Acero Marka, que
otorgó los permisos para el ingreso a su
propiedad y la realización de este monitoreo de
biodiversidad. Este estudio fue llevado acorde a
lo enmarcado en el permiso de Colecta de
muestras y/o especímenes proveído por le
Ministerio de Medio Ambiente y Agua de
Bolivia (permiso numero: MMAyA-VMACC-
DGBAP N° 1289/09) y no implicó sufrimiento
de animales por parte de los investigadores.
DISCUSIÓN
AGRADECIMIENTOS
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Adnet, F, Anjos, D, Menezes-Oliveira, A &
Lanfredi, R. 2009.
Further description of
Cruzia tentaculata (Rudolphi, 1819)
Travassos, 1917 (Nematoda: Cruzidae)
491
by light and scanning electron
microscopy. Parasitology Research, vol.
104, pp. 1207-1211.
Descriptions of new American
marsupials. Bulletin American Museum
of Natural History, vol. 13, pp. 191-209.
Nematode parasites
of marsupials and small rodents from the
Brazilian Atlantic Forest in the State of
Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira
de Zoologia, vol. 20, pp. 699-707.
Systema helminthum. Vol.
II. Wilhelmum Braumuller, Vindobonae
pp. 588. Histoire naturelle des
Helminthes ou vers intestinaux. Ed.
Librairie Encyclopédique de Roret, Paris
pp. 656. A synopsis of entozoa and some of
their ecto-congeners observed by the
author. Proceedings of the Academy of
Natural Sciences, vol. 8, pp. 50-51.
Morphological
differentiation in the white-eared
opossum group (Didelphidae: Didelphis).
Journal of Mammalogy, vol. 83, pp. 354-
369.
Nematodes from mammals in
Brazil: an updating. Neotropical
Helminthology, vol. 5, pp. 139-183.
Helminths of white-bellied
opossum from Brazil. Journal of Wildlife
Diseases, vol. 35, pp. 371-374.
Didelphidae. pp.
131-172. En: Wallace, R, Gómez, H,
Porcel, Z & Rumiz, D. (eds.) Centro de
Ecología Difusión Simón I. Patiño:
Distribución, Ecología y Conservación de
Allen, JA. 1900.
Correa, R, Pereira da Cruz, D, Vicente, J &
Magalhaes, R. 2003.
Diesing, CM. 1851.
Dujardin, MF. 1845.
Leidy, J. 1856.
Lemos, B & Cerqueira, R. 2002.
Pinto, RM, Knoff, M, Gomes, CD & Noronha,
D. 2011.
Quintao e Silva, M & Martins de Araújo Costa,
H. 1999.
Rocha, N & Rumiz, D. 2010.
los Mamíferos Medianos y Grandes de
Bolivia. Santa Cruz de la Sierra, pp. 879.
Entozoorum Synopsis cui
Accedunt Mantissa Duplex et Indices
Locupletissimi. Augusti Rucker, Berlin,
pp. 811.
Estudio de ecto y endo parásitos en
Didelphis albiventris (comadreja
ovejera), Marsupialia, Didelphidae.
Comunicaciones Científicas y
Tecnológicas de la Secretaria General de
Ciencia y Técnica de la Universidad
Nacional del Noreste, vol. 4, pp. 1-4.
Monographie der
Nematoden von Anton Schneider. G.
Reimer, Berlin, pp. 357.
Bacterial endocarditis,
glomerulonephritis, and amyloidosis in
the opossum (Didelphis virginiana). The
American Journal of Pathology, vol. 53,
pp. 115-126.
Endoparásitos de
micromamíferos del noroeste de Perú 1:
helmintos de marsupiales. Revista
Peruana de Biología, vol. 17, pp. 207-213.
Contribuicoes para o
conhecimento da fauna helmintojica
brasileira-XVI. Memorias del Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 14, pp. 88-94.
Nematóides do Brasil. Parte V:
Nematóides de mamíferos. Revista
Brasileira de Zoología, vol. 14, pp. 1-452.
Rudolphi, CA. 1819.
Santa Cruz, A, Borda, J, Montenegro, M,
Gomez, L, Prieto, O & Scheibler, N. 1999.
Schneider, A. 1866.
Sherwood, B, Rowlands, D, Hachel, D &
LeMay, J. 1968.
Tantaleán, M, Díaz, M, Sánchez, N &
Portocarrero, H. 2010.
Travassos, L. 1922.
Vicente, J, Rodrigues, H, Gomes, D & Pinto, R.
1997.
Received August 22, 2014.
Accepted December 5, 2014.
Daipert-Garcia et al.
Cruzia tentaculata in Didelphis
492
