1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El
2
Agustino, Lima, Perú. Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad
3
Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP).
4
Santiago de Surco, Lima, Perú. Unesp - Univ Estadual Paulista, Institute of Biosciences, Campus de Botucatu, Departament of Parasitology,
Laboratory of Parasites of Wild Animals/LAPAS, CEP 18618-970, Botucatu, São Paulo, Brazil.
439
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1,2 1,2 2,3 1 2 4 3
Jhon Chero ; Celso Cruces ; José Iannacone ; Gloria Sáez ; Lorena Alvariño ; Reinaldo Jose da Silva & Víctor R Morales
Suggested citation Chero, J, Cruces, C, Iannacone, J, Sáez, G, Alvariño, L, da Silva, RJ& Morales, VR. 2014. Gastrointestinal
parasites in three species of Telmatobius (Anura: Telmatobiidae) of an area of high Andes, Peru. Neotropical Helminthology, vol.
8, n°2, jul-dec, pp. 439-461.
Abstract
Keywords: anura - Aplectana - Gorgoderina - Haematoloechus - Hedruris - helminths.
During a parasitological study of semiaquatic amphibians from the high Andean region of Peru,
83 specimens of the genus Telmatobius [T. jelskii (n = 56), T. marmoratus (n = 17) and T.
peruvianus (n = 10)] were purchased from markets in Lima, Peru where it is consumed liquefied
Andean frogs purposes of traditional medicine, during the months of April 2009 to September
2013. According to their conservation status IUCN, T. peruvianus and T. marmoratus are
vulnerable species (VU), while T. jelskii is near Threatened (NT). The parasitological analysis
included total necropsy of each amphibian and search, collection, identification and
standardization of its helminth fauna. The nematodes dominated in species richness and
percentage of collected individuals (n = 6; 93.19%), followed by trematodes (n = 2; 4.94%),
cestodes (n = 2, 1.46%) and finally, Acantocephala (n = 2; 0.42%). The three most important
helminths found in Telmatobius were Hedruris moniezi, Aplectana hylambatis and Gorgoderina
parvicava fluke. The parasite prevalence and abundance of all species of Telmatobius showed no
association with the length of the host. Sex ratio of T. jelskii and prevalence of G. parvicava, H.
moniezi, and H. moniezi were noted. Haematoloechus pukinensis, Ophiotaenia sp., H. moniezi,
Cosmocercidae gen. sp., Falcaustra mascula, Aplectana vellardi, Oncicola sp. and
Centrorhynchus sp. are new host records for T. jelskii. Ophiotaenia sp. is a new geographical
record to the Peruvian helminthological fauna. Oncicola is reported for the first time in
amphibians from Peru. Centrorhynchus sp. is reported for the second time in Peru. T. peruvianus
represents a new host record for A. hylambatis and F. mascula.
GASTROINTESTINAL PARASITES IN THREE SPECIES OF TELMATOBIUS
(ANURA: TELMATOBIIDAE) IN THE HIGH ANDES, PERU
PARÁSITOS GASTROINTESTINALES EN TRES ESPECIES DE TELMATOBIUS
(ANURA: TELMATOBIIDAE) DE LA ZONA ALTO ANDINA, PERÚ
Resumen
Palabras clave: anura – Aplectana - Gorgoderina - Haematoloechus - Hedruris –helmintos.
Durante un estudio parasitológico de anfibios semiacuáticos de la zona alto andina del Perú, 83
especímenes del género Telmatobius[T. jelskii (n= 56), T. marmoratus (n=17) y T. peruvianus
(n=10)] fueron adquiridos de mercados de la ciudad de Lima, Perú donde se consume licuado de
las ranas andinas con propósitos de medicina tradicional, durante los meses de abril del 2009 a
septiembre del 2013. Según su estado de conservación de la UICN, T. peruvianus y T. marmoratus
se encuentran en estado vulnerable (VU), mientras que T. jelskii se encuentra casi amenazada
(NT). El análisis parasitológico incluyó la necropsia total de cada anfibio y búsqueda, colección,
identificación y conteo estandarizado de su helmintofauna. Los nematodos dominaron en riqueza
de especies y en porcentaje de individuos colectados (n = 6; 93,19%), seguido de los trematodos (n
= 2; 4,94%), cestodos (n = 2, 1,46%) y finalmente los acantocéfalos (n = 2; 0,42%). Los tres
helmintos con mayor importancia especifica en Telmatobius fueron los nematodos Hedruris
moniezi y Aplectana hylambatis, y el trematodo Gorgoderina parvicava. La prevalencia y
abundancia de parásitos del total y de las tres especies de Telmatobius no mostró asociación con la
longitud del hospedero. Se observó relación entre el sexo de T. jelskii con la prevalencia de G.
parvicava y de H. moniezi, y con la abundancia de H. moniezi. Haematoloechus pukinensis,
Ophiotaenia sp., H. moniezi, Cosmocercidae gen. sp., Falcaustra mascula, Aplectana vellardi,
Oncicola sp. y Centrorhynchus sp. son nuevos registros para T. jelskii. Ophiotaenia sp. es una
nueva adición a la fauna helmintológica peruana. Oncicola es el primer registro parasitando
anfibios en el Perú. Centrorhynchus sp. es el segundo registro en el Perú. T. peruvianus es un
nuevo hospedero para A. hylambatis y F. mascula.
INTRODUCCIÓN anuros que habitan ambientes altoandinos
acuáticos o semiacuáticos. Su distribución se
encuentra restringida a los andes de Ecuador,
Perú, Bolivia, Chile y Argentina, entre los 1500-
5000 m. (Cei, 1986; Rodríguez et al. 1993;
Cuevas & Briev, 1999). Aunque, la mayoría de
especies se ubica entre los 3000-3500 msnm
(Angulo, 2008). Son anfibios oportunistas que
se alimentan principalmente de pequeños
invertebrados como gasterópodos, crustáceos e
insectos (Dejoux & Iltis, 1991). De las 61
especies del género Telmatobius conocidas en
Sudamérica, el Perú cuenta con el 39,34% (De la
Riva et al., 2010, AW, 2014; Frost, 2014).
En los últimos años se ha observado una notable
disminución en la población de varias especies
de Telmatobius. El descenso de sus poblaciones
se ha asociado con diversos factores, tales como
la contaminación, enfermedades, cambio
climático y el consumo humano (Angulo, 2008;
Catenazzi et al., 2013). Debido a la demanda
existente de las especies de Telmatobius y a la
Los anfibios, debido a sus características
biológicas, son susceptibles a los cambios
ambientales, por tal razón se ha registrado gran
declinación mundial de poblaciones y perdida de
taxas, por tanto son considerados como
organismos "centinelas" en la detección de
alteraciones ambientales y son intensamente
monitoreados mundialmente (Esch &
Fernández 1993; Brooks et al., 2001; Cadavid et
al., 2005; de Sa, 2005; Piulliod et al., 2010;
Catenazzi et al., 2013; Lobos et al., 2013).
En el Perú existen registrados hasta el 2014, 583
especies de anfibios, por lo que ocupa el tercer
lugar a nivel mundial en relación al número de
especies, después de dos países sudamericanos
(Brasil y Colombia) (AW, 2014).
El género Telmatobius constituye un grupo muy
diverso y taxonómicamente problemático de
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
440
necesidad económica, la captura y
comercialización de este género se ha
incrementado en el Perú en los últimos años, y
son destinadas a ciudades como: Lima,
Arequipa, Tacna, Moquegua y otras, dónde son
utilizadas junto con otros ingredientes
(Lepidium meyenii “maca”, algarrobina, polen,
miel de abeja y otros) en la preparación de “jugos
de rana”, cuya demanda se ha intensificado,
debido a que se le atribuyen propiedades
curativas, nutritivas y afrodisiacas (Morales &
Ramos, 2012). Estos investigadores han
señalado que las costumbres tradicionales, como
el hacer un licuado de las ranas andinas
[(Telmatobius jelskii Peters, 1873; T.
marmoratus Duméril & Bibron, 1841 y T.
peruvianus Wiegmann, 1834), especies en
peligro de amenaza por la UICN (Unión
Internacional de Conservación de la
Naturaleza)], presentan un riesgo
microbiológico del “licuado de ranas”, al ser una
bebida no apta para el consumo humano por los
altos niveles máximos de Coliformes totales,
Staphylococcus y por las mala condiciones de
salubridad.
Con relación a la fauna parasitaria del género
Telmatobius en el Perú, se cuenta con
información de los helmintos parásitos de cuatro
especies: T. jelskii, T. marmoratus, T. peruvianus
y T. culeus Garman, 1876. Registrándose a la
fecha 10 especies de parásitos: tres trematodos
(Gorgoderina parvicava Travassos, 1922;
Haematoloechus arequipensis Ibáñez &
Córdova, 1979 y Haematoloechus pukinensis
Ibáñez & Córdova, 1979, un cestodo
(Cylindrotaenia americana Jewell, 1916) y
cinco nemátodos (Aplectana hylambatis Baylis,
1927; Falcaustra condorcanquii Ibáñez &
Córdova, 1976; Hedruris moniezi Ibáñez &
Córdova, 1976; Hedruris sp.; Falcaustra
mascula Rudolphi, 1819 y Camallanus sp.)
(Ibáñez & Córdova, 1976; Tantaleán et al., 1992;
Ibáñez, 1998; Sarmiento et al., 1999; Iannacone,
2003a; Campião et al., 2014a; Fernandes &
Kohn, 2014).
La mayoría de estudios referidos a la fauna
parasitaria de anfibios en el Perú son de índole
cualitativa o de amplitud de ámbito (Ibáñez &
Córdova, 1976; Tantaleán et al., 1992; Ibañez,
1998; Sarmiento et al., 1999). Sin embargo, los
trabajos relacionados a conocer los aspectos
ecológicos de sus parásitos son escasos (Bursey
et al., 2001; Iannacone, 2003a; Iannacone,
2003b). Iannacone (2003a) realizó una primera
aproximación cuantitativa de la parasitofauna de
T. jelskii procedentes de Lima, Perú. Sin
embargo, hasta la fecha no existe ningún registro
del análisis cuantitativo de los parásitos de
Telmatobius en la zona altoandina del Perú. El
objetivo del presente trabajo fue evaluar los
parásitos gastrointestinales en tres anfibios del
género Telmatobius de la zona alto andina del
Perú.
Durante un estudio parasitológico de anfibios
semiacuáticos de la zona alto andina del Perú, 83
especímenes del género Telmatobius fueron
adquiridos de mercados de la ciudad de Lima
donde se consume licuado de las ranas andinas o
con propósitos de medicina tradicional. El
estudio se realizó durante los meses de abril del
2009 a septiembre del 2013. Los anuros
hospederos adquiridos fueron identificados
taxonómicamente según lo propuesto por Frost
(1985), De la Riva (2005) y De la Riva et al.
(2010). De los anfibios adquiridos, se
identificaron tres especies de Telmatobius: T.
jelskii (n=56) (distribución en los Andes central
de Perú, departamentos de Ayacucho,
Huancavelica y Junín, 2700-4500 msnm), T.
marmoratus (n=17) (distribución en la región
sur andina del Perú (departamentos de Cuzco y
Puno), norte y centro de Bolivia y norte de Chile,
3000-5244 msnm) y T. peruvianus (n=10)
(distribución en el sureste de los Andes del Perú,
departamentos de Tacna y Moquegua, y en
Chile, sobre 3300 msnm) (Tabla 1). Según la
Unión Internacional para la Conservación de la
Naturaleza (UICN), T. peruvianus y T.
marmoratus se encuentran en estado vulnerable
(VU) (Icochea et al., 2010a,b), mientras que T.
jelskii se encuentra casi amenazada (NT)
(Icochea et al., 2004) (Tabla 1). Las tres especies
según la UICN (2014) presentan tendencias
poblacionales en disminución. El análisis
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
MATERIALES Y MÉTODOS
441
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
parasitológico incluyó la necropsia total de cada
anfibio. La cavidad corporal de cada hospedero
fue abierta mediante una incisión longitudinal de
la cloaca hasta la garganta, y el tubo digestivo
(esófago a cloaca) se cortó longitudinalmente; el
estómago y el contenido intestinal se retiraron y
se examinaron bajo un microscopio
estereoscopio de disección. Los diferentes
grupos de parásitos se fijaron, preservaron y
montaron según las recomendaciones de Eiras et
al. (2006). Los trematodos y cestodos fueron
preservados, coloreados con carmín acético de
Semichon y montados en Entellan. Los
nematodos fueron fijados en etanol al 70% y
aclarados en Lactofenol de Amann. Finalmente
los acantocéfalos se colorearon con Tricrómica
de Gomori y fueron aclarados en Alcohol -
Fenol.
Material representativo de todos los helmintos
parásitos catastrados en las tres especies de
anuros se encuentra depositado en la Colección
Científica de Protozoos y Metazoos Parásitos de
la Universidad Nacional Federico Villarreal
(CPMP-UNFV) (Tabla 2).
En cada hospedero se determinó la longitud total
(LT) (en cm) y el sexo. Se utilizó la prueba
estadística de t de Student para comparar las
diferencias entre la LT de los machos y hembras,
cumpliéndose previamente para la LT con el
requisito de normalidad con la prueba de
Kolmogorov - Smirnov con la modificación de
Lillierfors y de homocedasticidad de varianzas
con la prueba de Levene.
Los índices ecológicos parasitológicos
[prevalencia (P), abundancia (AM) e intensidad
media (IM) de infección] siguieron a Bush et al.
(1997). Se determinó la P, AM e IM para cada
uno de los parásitos catastrados en las tres
especies de anfibios. También se calculó la P y
AM total. Se empleó el índice de importancia
específica (I) calculado como la importancia de
cada especie parásita en el ensamblaje
ecológico. I = P + (AM x 100) con el fin de
obtener un índices integrado de infección de
ambos descriptores ecológicos (Bursey et al.,
2001).
La frecuencia de dominancia de cada especie
parásita se determinó como el número de veces
que es dominante una especie parásita en todos
los hospederos examinados. La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parásita fue
computarizada como el número de individuos de
un taxon sobre el número total de individuos de
todas las taxa en la infracomunidad parasitaria
(Rohde et al., 1995).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% (Esch et al., 1990),
se emplearon los siguientes dos índices de
agregación: (1) Dispersión (ID) y (2) Green (IG)
(Bego & Von Zuben, 2010). Se aplicó el paquete
PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistics,
and Geographic Exegesis, 1998-2011) para el
cálculo de estos dos índices (Rosenberg &
Anderson, 2011). Estos índices fueron
calculados con el fin de mostrar si los helmintos
presentaban una distribución (1) contagiosa,
agregada o conglomerada; (2) uniforme-regular
o (3) aleatorizada, al azar o randomizada.
El coeficiente de correlación de Spearman se usó
para determinar la relación de la LT del
hospedero con la AM de cada especie parásita.
El coeficiente de correlación de Pearson se
aplicó para evaluar la asociación entre la LT
versus la P de infección, transformando
previamente los valores de P a raíz cuadrada de
arcoseno, y dividiendo en cuatro grupos la LT
del hospedero para P total y T. jelskii (<6,4; 6,5-
7,9; 8,0-9,3 y >9,3 cm) y para T. marmoratus en
tres grupos la LT (<6,4; 6,5-7,9 y >8,0 cm). En
todos los casos se verificó la normalidad de los
datos empleando la prueba de Kolmogorov-
Smirnov con la modificación de Lillierfors y la
homocesticidad de varianzas en base a la prueba
de Levene (Zar, 1996).
Se empleó tablas de contingencia 2 x 2 para
calcular el grado de asociación entre el sexo del
anfibio hospedero y la prevalencia de cada
2
parásito mediante X y la prueba de Razón de
Verosimilitud. La prueba de t de Student fue
utilizada para comparar la AM de cada parásito y
el sexo del anfibio. El análisis de los parásitos en
relación con la talla y el sexo del anfibio se
realizó únicamente para las especies con
442
prevalencias mayores al 10% (Esch et al., 1990).
Se usaron los siguientes índices de diversidad
alfa: Riqueza, Simpson, Shannon, Brillouin,
Menhinick, Margalef, Equitabilidad, Berger-
Parker y Chao-2 (Moreno, 2001; Bego & Von
Zuben, 2010), y los individuos para el
componente comunitario parasitario, para
machos y para hembras. El dendrograma fue
calculado con el índice cuantitativo de Morisita-
Horn para comparar la similaridad de los
parásitos compartidos entre los anfibios de
catastrados. Para la determinación de los índices
de diversidad se usó el paquete estadístico PAST
– PAlaeontological STatistics, ver. 1.34
(Hammer et al., 2005).
Se compararon los valores de prevalencia
obtenidos durante el 2000 para T. jelskii
(Iannacone, 2003a) con los valores de
prevalencia del 2009-2013 del presente estudio
2
empleando el estadístico de X . El nivel de
significancia fue evaluado a un nivel de 0,05.
Para la determinación de los estadísticos
descriptivos e inferenciales se empleó el paquete
estadístico IBM SPSS 21,0 del año 2012.
De los 83 anuros del género Telmatobius
adquiridos el 42,17% (n=35) fueron machos y el
57,83% (n=48) fueron hembras. Los machos
totales mostraron una LT de 7,82± 0,52cm y las
hembras totales de 8,01± 0,45cm. El promedio
de la LT de todos los anuros machos y hembras
asumiendo igualdad de varianzas no fue
significativamente diferente (F = 0,01; p=
levene
0,90; t=0,28; p=0,77; n=83). Tampoco se
observaron diferencias entre la LT entre sexos
para T. jelskii (F = 2,35; p= 0,06; t=1,05;
levene
p=0,29; n=53), T. marmoratus (F = 0,69; p =
levene
0,42; t=2,08; p=0,06; n=17) y T. peruvianus
(t=1,30; p=0,23; n=10).
La tabla 1 muestra el número de parásitos
colectados en las tres especies de Telmatobius.
Durante todo el muestreo se colectaron un total
de 1923 parásitos. De estos, los nematodos
dominaron en riqueza de especies y en
porcentaje de individuos colectados (n=6;
93,19%), seguido de los trematodos (n=2;
4,94%), cestodos (n=2, 1,46%) y finalmente los
acantocéfalos (n=2; 0,42%). El 99,22% del total
de parásitos colectados (n=9) fueron formas
maduras de helmintos gastrointestinales y el
0,78% (n=3) corresponde a formas larvarias.
Ochenta y dos (98,80%) ranas estuvieron
parasitadas por lo menos con una especie de
parásito. Las infecciones monoespecíficas se
encontraron en 30 hospederos (36,14%), el
biparasitismo en 33 hospederos (39,76%), el
triparasitismo en 13 hospederos (15,66%), el
tetraparasitismo en cuatro hospederos (4,82%) y
el pentaparasitismo en dos hospederos (2,41%).
Los trematodos están representados por los
digeneos Gorgoderina parvicava Travassos,
1922 (Gorgoderidae) (Figura 1) y
Haematoloechus pukinensis Ibáñez & Córdova,
1976 (Plagiorchidae). Los cestodos se
identificaron como Cylindrotaenia americana
Jewell, 1916 (Proteocephalidae) y Ophiotaenia
sp. (Proteocephalidae). Los nematodos
corresponden al estadio larval de
Cosmocercidae gen. sp. (Cosmocercidae)
(Figura 2), y a las formas adultas de Aplectana
hylambatis Baylis, 1927 (Cosmocercidae)
(Figura 3), Aplectana vellardi Travassos, 1926
(Cosmocercidae), Falcaustra mascula
(Kathlaniidae) (Figura 4), Hedruris moniezi
Ibáñez & Córdova, 1976 (Hedruridae) (Figura
5), Hedruris sp. (Hedruridae) y los
acantocéfalos correspondes a los cistacantos de
Oncicola sp. (Oligacanthorhynchidae) y
Centrorhynchus sp. (Centrorhynchidae).
La tabla 3 muestra la localización, estadio, P,
AM, IM e Ide infección para las doce taxa de
parásitos catastrados en el total de anuros y para
las tres especies de Telmatobius examinados.
Los tres parásitos con mayor importancia
especifica fueron los nematodos H. moniezi y A.
hylambatis y el trematodo G. parvicava. La
mayor frecuencia de dominancia y dominancia
relativa fueron para los nematodos H. moniezi y
A. hylambatis (Tabla 4).
La Tabla 5 nos muestra para los parásitos
encontrados en las tres especies de Telmatobius
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
RESULTADOS
443
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
que los dos índices de agregación [Índice de
dispersión (ID), Green (IG)] mostraron una
distribución agregada. En el resto de parásitos no
se determinó el tipo de distribución por presentar
prevalencias menores al 10 %.
La Tabla 6 nos muestra que la P y abundancia de
parásitos del total y de las tres especies de
Telmatobius no mostró asociación con la LT del
hospedero del anfibio. En relación al sexo de las
especies de Telmatobius, solo se observó
relación entre T. jelskii con la P de G. parvicava
(hembras, P= 9,52%; machos, P = 42,85%) y de
H. moniezi (hembras, P= 71,42%; machos, P =
100%), y con la abundancia de H. moniezi
(hembras, AM= 11,90±2,21; machos, AM =
27,42±5,67) (Tabla 7). Al analizar en conjunto a
las tres especies de Telmatobius se encontró
relación entre el sexo y la abundancia de H.
moniezi (hembras, AM= 9,28±2,08; machos,
AM = 19,27±2,73) y con el total de parásitos
(hembras, AM= 16,14±3,36; machos, AM =
28,29±3,38) (Tabla 7).
La tabla 8 nos indica los valores de diversidad
alfa parasitaria según especie de Telmatobius
hospedero y componente comunitario. En el
caso del componente comunitario se notó
valores relativamente altos de dominancia según
Berger-Parker, e índices relativamente bajos de
equitabilidad según Shannon y Brillouin. El
estimador no paramétrico Chao-2 indicó que a
nivel de componente comunitario no se requiere
aumentar el esfuerzo de muestreo, pues se ha
registrado un total de 12 taxa parásitas durante
el periodo evaluado (2009 – 2013) y el valor de
riqueza esperado de especies parásitas fue de 12
(Tabla 9). Sin embargo, para T. marmoratus el
valor de Chao-2 nos muestran que se requiere
incrementar el tamaño de la muestra debido a
que se espera encontrar hasta cinco especies
(20%+), y en el presente estudio solo se encontró
cuatro (Tabla 9).
El Dendrograma calculado con el índice
cuantitativo de Morisita-Horn para comparar la
asociación de los parásitos compartidos a nivel
de componente comunitario nos muestra que se
formaron de varios grupos en base a que los
parásitos comparten los mismos individuos del
total de anfibios hospederos muestreados y para
T. jelskii (Figuras 6 y 7). Un primer grupo que
mostró asociación parasitaria estuvo
conformado por H. moniezi y A. hylambatis; el
segundo grupo indicó una asociación parasitaria
entre Hedruris sp. y Cosmocercidae gen. sp.; el
tercer grupo estuvo conformado por C.
americana y G. parvicava. Finalmente, el cuarto
grupo que mostro asociación parasitaria fue
Ophiotaenia sp. versus F. mascula (Figuras 6 y
7). El resto de parásitos indicó una muy baja
asociación. La figura 8 nos indica para la
asociación de los endoparásitos de T.
marmoratus que H. moniezi y A. hylambatis
mostraron la mejor similaridad, posteriormente
se asocian con C. americana y con F. mascula.
No se efectuó ningún dendrograma para los
parásitos de T. peruvianus debido al bajo número
de hospederos catastrados.
Los valores de P parasitaria de T. jelskii
obtenidos durante el 2009-2013 mostraron para
un parásito (8,33%) menores valores que la P
durante el 2000 (Tabla 9). Cinco parásitos
(41,66%) no presentaron P diferentes
estadísticamente entre 2009-2013 y 2000.
Finalmente en seis parásitos (50%), los valores
de P durante el 2009-2013 fueron mayores al
2000 (Tabla 9). Además, el número de taxa
parásitas se incrementó a un 75% más (n=9)
durante el 2009-2013 (Tabla 9).
Bolek & Coggins (2003) señalan que los
anfibios acuáticos muestran altas prevalencias
de infección por trematodos, y siendo las
especies de Telmatobius de hábitos
semiacuáticos se podría esperar que presenten
un patrón similar a lo señalado por dichos
autores. Sin embargo, en el presente trabajo, los
trematodos representan apenas el 4,94% del total
de especies a nivel de comunidad y son los
nematodos quienes predominan en número de
especies y de individuos colectados. En un
estudio previo realizado por Iannacone (2003a)
en T. jelskii, encontró valores altos de P para los
trematodos y valores muy bajos de prevalencia
para los nematodos. La dominancia de
DISCUSIÓN
444
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Hospedero
N
Estado de conservación
PERÚ*
Estado de conservación
IUCN**
Gorgoderina parvicava
Haematoloechuspukinensis
Cylindrotaenia americana
Ophiotaenia sp.
Hedruris moniezi
Hedruris sp.
Cosmocercidae
gen. sp.
Aplectana hylambatis
Aplectana vellardi
Falcaustra mascula
Oncicola sp.
Centrorhynchussp.
Total
de Parásitos
Telmatobius
jelskii 56
VU NT
87
8 4 20
884
4
7
406
11
20
4
4
1459
Telmatobius marmoratus
17 VU VU 0 0 4 0 299 0 0 56 0 9 0 0 368
Telmatobius peruvianus 10 VU VU 0 0 0 0 67 0 0 29 0 0 0 0 96
Tabla 1. Número de ejemplares (N), Estado de conservación y número de parásitos en tres especies de anfibios
Telmatobius procedentes de la zona altoandina, Perú. NT –Casi Amenazado, VU – Vulnerable. * = Lista de especies
amenazadas del Perú-DS-004-2014-MINAGRI. **= Lista roja de especies amenazadas de la IUCN-2014.
Tabla 2. Código de depósito de los helmintos parásitos colectados en tres especies de anfibios Telmatobius
procedentes de la zona altoandina, Perú. CPMP-UNFV – Colección Científica de Protozoos y Metazoos Parásitos de
la Universidad Nacional Federico Villarreal (CPMP-UNFV).
CPMP-UNFV
Parásito
Telmatobius
jelskii Telmatobius
marmoratus Telmatobius
peruvianus
Gorgoderina parvicava 085 - -
Haematoloechus pukinensis 086 - -
Cylindrotaenia americana 087 098 -
Ophiotaenia sp.
088 - -
Hedruris moniezi
090 099 102
Hedruris sp.
091 - -
Cosmocercidae
gen. sp. 092 - -
Aplectana hylambatis 093 100 103
Aplectana vellardi 094 - -
Falcaustramascula
095 101 -
Oncicolasp.
096 - -
Centrorhynchus sp. 097 - -
nematodos también ha sido reportada para otras
comunidades de anfibios en Sudamérica
(Goldberg & Bursey 1991; Iannacone 2003b;
Ragoo & Omah-Maharaj 2003; Campião et al.,
2009). Pinhão et al. (2009) señalan que la
riqueza de la parasitofauna en anfibios está
relacionada con el tiempo que pasan en el agua
los estadios larvales del hospedero. En este
periodo los anfibios son expuestos a los
acantocéfalos y otros helmintos que son
típicamente trasmitidos por ingestión. De igual
forma las condiciones ambientales ocasionaron
variaciones en la comunidad helmíntica del
anuro Leptodactylus podicipinus (Cope, 1862)
(Campião et al., 2012).
El género Gorgoderina está ampliamente
distribuido a nivel mundial, principalmente en el
ámbito Neotropical. Actualmente se conoce
alrededor de 51 especies todos los cuales son
445
Tabla 3. Localización, Estadio, Prevalencia (P), Abundancia media (AM), Intensidad media de infección e Importancia específica (I) de los parásitos catastrados
para el total de hospederos y para las tres especies del género Telmatobius procedentes de la zona altoandina, Perú. C – cloaca, P – pulmones, E – estomago, ID –
intestino delgado, IG – intestino grueso, SV – superficie visceral, AD – adulto, LA – larva.
Total de hospederos Telmatobius jelskii Telmatobius marmoratus
Telmatobius peruvianus
Parásito
Localización
principal Estadio
P AM IM I P AM IM I P AM IM I P AM IM I
TREMATODA
Gorgoderina parvicava
C
AD 12,05
1,05
8,70
117,05
17,86
1,55
8,70
172,86
0
0
0
0
0
0
0 0
Haematoloechus pukinensis
P
AD 6,02 0,10
1,60
16,02
8,93
0,14
1,60
22,93
0
0
0
0
0
0
0 0
CESTODA
Cylindrotaenia americana
ID
AD 6,02 0,10
1,60
16,02
7,14
0,07
1
14,14
5,88
0,24
4,00
29,88
0
0
0 0
Ophiotaenia sp.
ID
AD 7,23 0,24
3,33
31,23
10,71
0,36
3,33
46,71
0
0
0
0
0
0
0 0
NEMATODA
Hedruris moniezi
E
AD 81,93
15,06
18,38
1587,93
78,57
15,79
20,09
1657,57
88,24
17,59
19,93
1847,24
90
6,70 7,44 760
Hedruris sp.
E
AD 2,41 0,05 2 7,41
3,57
0,07
2
10,57
0
0
0
0
0
0
0 0
Cosmocercidae
gen. sp.
SV
LA 4,82 0,08
1,75
12,82
7,14
0,13
1,75
20,14
0
0
0
0
0
0
0 0
Aplectana hylambatis
IG
AD 55,42
5,92
10,67
647,42
57,14
7,25
12,69
782,14
47,06
3,29
7
376,06
60
2,90 4,83 350
Aplectana vellardi
IG
AD 3,61 0,13
3,67
16,61
5,36
0,20
3,67
25,36
0
0
0
0
0
0
0 0
Falcustra mascula
ID
AD 6,02 0,35
5,80
41,02
5,36
0,36
6,67
41,36
11,76
0,53
4,50
64,76
0
0
0 0
ACANTOCEPHALA
Oncicola sp.
SV
LA
2,41
0,05
2
7,41
3,57
0,07
2
10,57
0
0
0
0
0
0
0 0
Centrorhynchus sp.
SV
LA
3,61
0,05
1,33
8,61
5,36
0,07
1,33
12,36
0
0
0
0
0
0
0 0
Total de Parásitos 98,80 23,17 23,45 2415,8 98,21 26,05 26,53 2703,21 100 21,65 21,65 2265 100 9,60 9,60 1060
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
446
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
parásitos de la vejiga urinaria de anuros y
caudados (Mata- López et al., 2010). Fernandes
& Kohn (2014) registran a G. parvicava en seis
países de Sudamérica (Argentina, Brazil,
Paraguay, Perú, Uruguay y Venezuela) en un
total de 19 especies de anfibios. En México, G.
parvicava se ha registrado en dos especies de
anuros (Paredes-León et al., 2008). Las especies
del género Gorgoderina en el Perú, han sido
previamente registradas en siete especies de
anfibios distribuidos en tres familias:
Telmatobiidae [Telmatobius macrostomus
(Peters, 1863); T. culeus Garman, 1875; T.
jelskii, T. peruvianus y Telmatobius sp.],
Leptodactylidae [Leptodactylus rhodonotus
Günther, 1868] y Bufonidae [Rhinella limensis
Werner, 1901 y Atelopus bomolochus Peters,
1973](Tantalean et al. 1992, Tantaleán & García
1993, Ibáñez 1998; Iannacone, 2003a,b;
Campião et al., 2014a; Fernandes & Kohn,
2014). Con respecto a estudios referidos a
conocer la P de la infección de G. parvicava en el
Perú, se tienen datos de solo dos especies de
anfibios: T. jelskii y A. bomolochus con
prevalencias de 40,3 % y 6,1 %, respectivamente
(Iannacone, 2003a,b). Sin embargo, la P
obtenida en la presente investigación fue de
12,05 % y los especímenes de G. parvicava
fueron recuperados de T. jelskii. Cribb et al.
(2002) mencionan que los trematodos del género
Gorgoderina utilizan a moluscos bivalvos como
hospederos intermediarios para llegar a su
hospedero definitivo. Iannacone (2003a) señala
que para T. jelskii se desconocen los patrones de
comportamiento y señalan que existe la
presencia constante de determinados items
alimentos durante su desarrollo ontogénico,
entre los cuales se encontrarían los hospederos
intermediarios bivalvos del digeneo G.
parvicava.
De las 50 especies de Haematoloechus Loos,
1899 descritas en el globo terráqueo,
Sudamérica (Argentina, Brasil, Perú, Uruguay y
Venezuela) presenta ocho especies (Campião et
al., 2014a), y el Perú cuenta con tan solo dos
especies: H. arequipensis y H. pukinensis,
parásitos de T. peruvianus a nivel de pulmón y
vejiga urinaria, respectivamente (Ibáñez &
Córdova, 1979; Fernandes & Kohn, 2014). El
género Haematoloechus presenta un ciclo
biológico con un caracol como primer
hospedero intermediario, un insecto acuático
(mayormente una nayade de libélula) como
segundo hospedero intermediario y a los
anfibios como hospederos definitivos (Hamann
et al., 2006, 2012). El anfibio T. jelskii es
considerado un nuevo hospedero para H.
pukinensis en el Perú (Campião et al., 2014a).
El cestodo C. americana presenta una amplia
distribución en el hemisferio occidental y se le
ha encontrado parasitando el intestino de 45
especies de anfibios de las familias Bufonidae,
Rani dae, De ndro bati dae, Hy lida e,
Leptodactylidae y Telmatobiidae (Cabrera-
Guzmán et al., 2007; Paredes-León et al., 2008).
En Sudamérica se han encontrado las formas
adultas en el intestino delgado en diez especies
de anfibios en cuatro países: Brasil, Colombia,
Paraguay y Perú (Campião et al., 2014a). En el
Perú ha sido registrado en ocho especies y en
cuatro familias diferentes de anuros: Rhinella
spinulosa; R. limensis; R. marinus Linnnaeus,
1758; A. bomolochus (Bufonidae); Allobates
marchesianus Melin, 1941 (Dendrobatidae); T.
marmoratus; T. jelskii (Telmatobiidae) y
Scianax garbei Miranda-Ribeiro, 1926
(Hylidae) (Bursey et al., 2001; Iannacone,
2003a,b). Stumpf (1982a,b) indica que C.
americana tiene un ciclo de vida directo,
ocurriendo la infección al ingerir los huevos
(Campião et al., 2014b), posteriormente la larva
tetratirídio se desarrolla en la mucosa del
intestino del intestino delgado del hospedero
definitivo. Con respecto a la P de C. americana,
se ha señalado en A. bomolochus y T. jelskii una
prevalencia de 9,1 y 3 %, respectivamente
(Iannacone, 2003a,b). Sin embargo, en este
estudio los valores de P a nivel de comunidad son
mayores a los reportados para T. jelskii y
menores a A. bomolochus, siendo para T. jelskii
7,14% y para T. marmoratus 5,88%.
Las especies de Ophiotaenia Jones, Cheng &
Gillespie, 1957 son parásitos adultos del
intestino de anfibios y reptiles (Paredes-León et
al., 2008; Pérez-Ponce de León et al., 2010). En
Sudamérica, Campião et al. (2014a) han
registrado cinco especies diferentes de
447
Ophiotaenia en Argentina, Brasil, Chile,
Colombia y Ecuador en seis especies de anfibios
diferentes. Hasta la fecha no existe ningún
reporte de este género en el Perú, por lo que
Ophiotaenia es una nueva adición a la fauna
helmintológica peruana y T. jelskii es un nuevo
hospedero.
El género Hedruris se caracteriza por presentar
cuatro labios complejos, el esófago claramente
no dividido en porciones musculares y
glandulares, y el extremo terminal de la hembra
se modifica en un órgano de fijación o un órgano
prensil (Petter, 1971; Hasegawa & Otsuru, 1979;
Anderson, 2000). En el Perú, se conocen cuatro
especies del género Hedruris: H. orestiae
Moniez, 1899; H. basilichtensis Mateo, 1971;
H. juninensis Sarmiento, 1974 y H. moniezi, y
solo dos de ellos parasitan el estómago e
intestino de anfibios de la familia Bufonidae y
Telmatobiidae (Sarmiento et al., 1999).
Hedruris moniezi inicialmente fue descrita por
Ibáñez & Córdoba (1979) del intestino de
Telmatobius sp. procedentes del lago Titicaca,
Puno (Perú). Así mismo, también ha sido
encontrado en T. peruvianus de Arequipa, T.
marmoratus del Cuzco y R. spinulosa de
Huancayo (Junín). Hedruris moniezi es un
nuevo registro para T. jelskii.
Formas larvarias de Cosmocercidae gen. sp. se
han encontrado en el estómago de 11 especies de
anuros de Brasil (Campião et al., 2014a).
González & Hamann (2012) indican que los
Cosmocercidae tienen un ciclo de vida directo
con penetración a la piel de los estados infectivos
y con una migración al pulmón necesaria para el
desarrollo de las especies de esta familia.
Cosmocercidae gen. sp. es un nuevo registro
para T. jelskii.
Las 42 especies de Aplectana Railliet & Henry,
1916 son parásitos intestinales de reptiles y
anfibios (Bursey et al., 2006; Souza et al., 2007;
Ramallo et al., 2008). Se han listado 22 especies
de Aplectana de distribución Neotropical en
anfibios (Paredes-León et al., 2008; Ramallo et
al., 2008). Aplectana hylambatis, es una especie
de amplia distribución que ha sido encontrada
tanto en África como América del sur
(Argentina, Ecuador, Guyana, Paraguay, Perú y
Uruguay) parasitando el intestino de 26 especies
diferentes de anuros (Campião et al., 2014a). En
el Perú ha sido registrada en ocho especies y en
cinco familias de anfibios: A. bomolochus; R.
marina Linnaeus, 1758; R. spinulosa
(Bufonidae); Gastrotheca marsupiata (Duméril
& Bibron, 1841) (Hemiphractidae);
Leptodactylus rhodonotus Gunther, 1868
(Leptodactylidae); Pleurodema marmoratum
(Duméril & Bibron, 1840) (Leptodactylidae); T.
jelskii y T. marmoratus (Telmatobiidae)
(Sarmiento et al., 1999; Iannacone, 2003a,b;
Campião et al., 2014a). Telmatobius peruvianus
es un nuevo hospedero para A. hylambatis.
Aplectana vellardi se ha registrado en Brasil en
cuatro especies de anuros de diferentes géneros a
nivel del estómago e intestino. Aplectana
vellardi es un nuevo registro para T. jelskii y para
el Perú (Sarmiento et al., 1999; Campião et al.,
2014a). Anderson (1992) señala que el género
Aplectana presenta un ciclo biológico directo en
el que el estadio larval no penetra por la piel al
anuro hospedero, sino que la larva es ingerida
por los renacuajos y se desarrolla en el interior de
los mismos, permaneciendo hasta la fase adulta
de los anuros. Además los anuros adultos pueden
llegar a infectarse, si es que estos últimos
ingieren a los renacuajos portadores de este
nemátodo (Hamann et al., 2006; Campião et al.,
2014a).
Falcaustra mascula se ha registrado en
Argentina, Brasil, Paraguay y México en anuros
(Bufonidae, Hylidae y Leptodatylidae)
(González & Hamann, 2008; Campião et al.,
2014a; Teles et al., 2014) y salamandras (Dyer &
Brandon, 1973). Son muy escasos los
conocimientos sobre el ciclo biológico de esta
especie. Probablemente, estos nematodos usan
varios invertebrados como hospederos
intermediarios. Los anuros de estas tres familias
tienen dietas generalistas y depredan sobre estos
hospederos intermediarios (Teles et al., 2014).
Las especies del género Oncicola son parásitos
intestinales de cánidos y félidos domésticos y
silvestres, anfibios y primates (Tantaleán &
Chávez, 2011; Campião et al., 2014). En el Perú
se han reportado tres especies: O. canis (Kaupp,
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
448
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
1909) en el intestino delgado de Canis familiaris
(Linnaeus 1758) de Lima (Chávez & Zaldívar,
1967); O. spirula (Olfers in Rudolphi, 1819)
Schmidt, 1972 en los primates Cebuella
pygmaea (Spix 1823) Elliot 1913 y Saimiri
sciureus Linnaeus, 1758 de la ciudad de Iquitos y
O. affincampanulata (Diesing, 1851) Meyer,
1931 en el tejido muscular de Atelocynus
microtis Sclater, 1882 en Madre de Dios
(Tantaleán et al., 2005; Tantaleán & Chávez,
2011). Los especímenes de Oncicola sp.
colectados en el presente trabajo de la cavidad
celómica de T. jelskii, corresponden a las formas
conocidas como cistacantos. Por lo que
probablemente T. jelskii podría estar actuando
como un hospedero paraténico. Previamente se
ha reportado al cistacanto de Oncicola sp. en el
intestino del anuro Oophaga histrionica
(Berthold, 1843) en la provincia de Choco y
Caldas, Ecuador (Campião et al., 2014a). El
presente trabajo constituye el primer reporte del
género Oncicola parasitando anfibios en el Perú
y el segundo a nivel de Sudamérica, y T. jelskii es
un nuevo hospedero.
La literatura científica indica que los hospederos
definitivos de Centrorhynchus son aves rapaces
nocturnas (Falconiformes o Strigiformes),
siendo sus hospederos intermediarios isópodos
terrestres, o insectos de los órdenes Orthoptera o
Coleoptera, y varios de sus hospederos
paraténicos son anfibios, reptiles y mamíferos,
que juegan un rol fundamental en la transmisión
del parásito al hospedero definitivo (Torres &
Puga, 1996; Hamann et al., 2006). El primer
reporte del cistacanto de Centrorhynchus sp.
corresponde a Iannacone (2003b) quien lo
recuperó del mesenterio de A. bomolochus del
departamento de Piura, Perú. En la presente
investigación se da a conocer el segundo reporte
de Centrorhynchus sp. en el Perú y T. jelskii es un
nuevo hospedero.
Las especies dominantes de la fauna parásita en
las tres especies de Telmatobius [T. jelskii, T.
marmoratus y T. peruvianus] fueron las mismas
(Tabla 1). Estos resultados son también
congruentes con las altas relaciones
filogenéticas de estas tres especies de anfibios
hospederos (Aguilar & Valencia, 2009).
La P y abundancia de parásitos del total y de las
tres especies de Telmatobius no mostró
asociación con la LT del hospedero del anfibio.
Sin embargo, Hamann et al. (2012) y Campião et
al. (2014b) señalaron que el tamaño del
hospedero (longitud y peso corporal) es
considerado un importante predictor de la
estructura helmíntica parasitaria, ocasionado
por cambios en la dieta, inmunocompetencia y
Tabla 4. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes para el total de hospederos y para las tres especies
de Telmatobius procedentes de la zona altoandina, Perú. FD – Frecuencia de dominancia. FDDE – Frecuencia de
dominancia de dos o más especies. FR – Frecuencia relativa.
Total de hospederos Telmatobius jelskii Telmatobius marmoratus Telmatobius peruvianus
(n=83)
(n=56)
(n=17)
(n=10)
Parásito
FD FDDE FR FD FDDE FR FD FDDE FR FD FDDE FR
Gorgoderina parvicava 0 7 0,046 1 6 0,060 0 0 - 0 1 0,010
Haematoloechus pukinensis
0
2
0,004
0
2
0,006
0
0
-
0
0
-
Cylindrotaenia americana
0
1
0,004
0
0
0,003
0
1
0,011
0
0
-
Ophiotaenia sp.
0
3
0,013
0
2
0,014
0
2
0,016
0
0
-
Hedruris moniezi
55
56
0,649
35
31
0,610
15
7
0,797
5
6
0,657
Hedruris sp.
1
2
0,003
1
1
0,003
0
0
-
0
1
0,010
Cosmocercidae
gen. sp.
0
1
0,004
0
1
0,005
0
0
-
0
0
-
Aplectana hylambatis
18
31
0,206
9
20
0,223
1
5
0,120
5
6
0,284
Aplectana vellardi
0
3
0,017
0
2
0,019
0
0
-
0
1
0,039
Falcaustra mascula
0
2
0,023
2
6
0,030
0
0
-
0
0
-
Oncicola sp. 0 2 0,006 0 0 0,001 0 2 0,024 0 0 -
Centrorhynchus sp. 0 1 0,002 0 1 0,003 0 0 0 0
449
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
comportamiento del anfibio hospedero, y
tiempo de exposición a los estadios parasitarios
infectivos (Galicia-Guerrero et al., 2000) .
Hamann et al. (2006) encontraron en
Leptodactylus latinasus Jiménez de la Espada,
1875 que el tamaño corporal del hospedero es un
importante determinante de la abundancia de
trematodos adultos.
Se observó relación entre el sexo de T. jelskii con
la P de G. parvicava y de H. moniezi, y con la
abundancia de H. moniezi. También, al analizar
en conjunto a las tres especies de Telmatobius se
vio relación entre el sexo y la abundancia de H.
moniezi y el total de parásitos. Los machos
fueron los que presentaron mayor carga
parasitaria que las hembras. Los machos de
Amietophrynus regularis (Reuss, 1833) (Anura:
Bufonidae) de Ismailia, Egipto mostraron una
mayor prevalencia y abundancia para la mayoría
de las especies de helmintos. Se ha observado
que la testosterona tiene un efecto negativo en la
respuesta inmune de algunos vertebrados
(Ibrahim, 2008). Existen por lo menos dos vías
potenciales en las que el aumento de los niveles
de esteroides puede influenciar carga de
helmintos en los anfibios: (1) la testosterona
puede aumentar el movimiento y agresión del
hospedero, lo que puede conducir a una mayor
exposición a los parásitos, y (2) la testosterona
puede aumentar la susceptibilidad a la infección
o infestación por una reducción directa de la
inmunocompetencia del individuo a través de la
supresión del sistema inmunológico (Ibrahim,
2008).
Los parásitos encontrados en las tres especies de
Telmatobius mostraron que dos índices de
agregación [Índice de dispersión (ID) y Green
(IG)] mostraron una distribución agregada. Este
comportamiento de distribución contagiosa se
ha observado en las comunidades helmínticas de
otros anuros de Sudamérica: L. latinasus en
Corrientes, Argentina (Hamann et al., 2006),
Rhinella icterica (Spix, 1824) en Botucatu, Sao
Paulo, Brasil (Pinhão et al., 2009), y en
Leptodactylus bufonius en el noreste de
Argentina (Hamann et al., 2012).
Se vio valores relativamente altos de
dominancia según Berger-Parker, e índices
relativamente bajos de equitabilidad según
Shannon y Brillouin. Esto podría explicarse
debido a que tres helmintos presentaron una alta
importancia específica y dominancia, dos
nematodos H. moniezi y A. hylambatis y un
trematodo G. parvicava. Ibrahim (2008) señaló
que el nematodo Aplectana macintoshii
(Stewart, 1914) fue el helminto dominante al
presentar los valores más altos de prevalencia,
intensidad y abundancia media en A. regularis
(Anura: Bufonidae). Hamann et al. (2012)
encontraron que A. hylambatis fue el helminto
más dominante para L. bufonius (Anura:
Leptodactylidae).
Los valores de P y el número de taxas parásitas
en T. jelskii durante el 2009-2013 se
incrementaron en relación al 2000. Estas
diferencias en la carga parasitaria en T. jelskii
pueden atribuirse al periodo de muestreo y al
número de hospederos examinados.
Tabla 5. Cinco índices de agregación para evaluar los parásitos de tres especies de Telmatobius procedentes de la
zona altoandina, Perú. usando PASSaGE2 (Pattern Analysis Spatial Statistical and Geographical Exegesis). ID:
2
Varianza (S )/abundancia media de infección. Ig: Índice de Green. NA = No aplica.
Total de hospederos
Telmatobius jelskii
Telmatobius marmoratus
Telmatobius peruvianus
Helmintos ID Ig ID Ig ID Ig ID Ig
Gorgoderina parvicava 10,37 0,11
9,92
0,16
NA
NA
NA NA
Ophiotaenia sp.
NA NA
6,35
0,09
NA
NA
NA NA
Hedruris moniezi
19,50 0,22
19,45
0,33
21,34
1,27
6,17 0,57
Aplectana hylambatis 15,67 0,17
16,27
0,27
14,03
0,81
3,02 0,22
Falcaustra mascula NA NA NA NA 4,27 0,20 NA NA
450
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Tabla 6. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total (LT) de
Telmatobius versus la prevalencia (P) y abundancia (AM) de los parásitos procedentes de la zona altoandina, Perú.
p = nivel de significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs
abundancia. NA = no aplica.
Total de hospederos Telmatobius jelskii
Telmatobius marmoratus
Telmatobius peruvianus
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
Gorgoderina parvicava
1,00/0,000
-0,003/0,97
-0,40/0,60
-0.01/0,92
NA NA
NA NA
Ophiotaenia sp. NA NA 0,40/0,60
-0,02/0,83
NA NA
NA NA
Hedruris moniezi -0,60/0,40
-0,07/0,49
0,80/0,20
-0.13/0,34
0,00/1,00
0,13/0,61
NA 0,32/0,35
Aplectana hylambatis
-0,26/0,74
0,01/0,87
-0,21/0,78
0,02/0,34
0,50/0,60
-0,31/0,22
NA 0,02/0,95
Falcaustra mascula NA NA NA NA 0,25/0,74 -0,001/0,98 NA NA
Total de parásitos 0,77/0,22 -0,03/0,79 0,77/0,22 -0,05/0,69 0,77/0,22 0,03/0,91 NA NA
2
Tabla 7. Valores de la prueba de t de student (t) y del estadístico Razón de Verosimilitud con el Chi-cuadrado (X )
empleados para evaluar la relación entre el sexo de Telmatobius, y la abundancia y prevalencia de infección
procedentes de la zona altoandina, Perú. p = nivel de significancia. NA = no aplica. * = comparar la abundancia
media entre sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos. Letras negritas indican valores
estadísticamente significativos.
Total de hospederos
Telmatobius jelskii
Telmatobius marmoratus
Telmatobius peruvianus
P
vs
sexo
X2/p**
AM
vs
sexo
t/p*
P
vs
sexo
X2/p**
AM
vs
sexo
t/p*
P
vs
sexo
X2/p**
AM
vs
sexo
t/p*
P
vs
sexo
X2/p**
AM
vs
sexo
t/p*
Gorgoderina parvicava
2,48/0,11
0,80/0,42
7,01/0,008
1,36/0,17
NA
NA
NA NA
Ophiotaenia sp.
NA
NA
0,23/0,62
0,61/0,54
NA
NA
NA NA
Hedruris moniezi
0,92/0,34
2,90/0,005
7,98/0,005
3,08/0,003
0,83/0,36
0,57/0,57
0,22/0,63 1,30/0,23
Aplectana hylambatis
0,07/0,78
1,15/0,25
0,38/0,53
0,98/0,33
0,56/0,45
0,01/0,99
2,00/0,15 1,03/0,33
Falcaustra mascula NA NA NA NA 0,83/0,36 0,65/0,52 NA NA
Total de parásitos 1,10/0,29 2,54/0,01 0,58/0,44 1,79/0,08 0,40/0,52 1,31/0,21 NA NA
Tabla 8. Índices de diversidad alfa parasitarios según especie y componente comunitario de Telmatobius
procedentes de la zona altoandina, Perú.
Índices
Total de
hospederos Telmatobius
jelskii
Telmatobius
marmoratus
Telmatobius
peruvianus
Riqueza 12 12 4 2
Individuos
30,65 35,86 21,44 8,60
Simpson
0,38 0,39 0,37 0,34
Shannon H
0,61 0,64 0,55 0,52
Brillouin
0,51 0,54 0,46 0,37
Menhinick
0,56 0,55 0,50 0,75
Margalef
0,51 0,55 0,37 0,52
Equitabilidad J
0,70 0,67 0,79 0,75
Berger-Parker 0,73 0,73 0,72 0,75
Chao-2 12 12 5 2
451
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
Figura 1. Gorgoderina parvicava en Telmatobius jelskii de la zona alto andina, Perú.
Figura 2. Estadio larval de Cosmocercidae gen. sp. en Telmatobius jelskii de la zona alto andina, Perú.
452
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 3. Aplectana hylambatis en Telmatobius jelskii de la zona alto andina, Perú. En A: Detalle del extremo anterior de la
hembra. B: Detalle del bulbo esofágico. C. detalle del extremo posterior de la hembra y D. detalle de la cola.
453
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
Figura 4. Falcaustra mascula en Telmatobius jelskii de la zona alto andina, Perú. En A: Detalle del extremo anterior del macho.
B: Detalle del extremo posterior del macho.
Tabla 9. Comparación entre la prevalencia de los parásitos componentes de T. jelskii procedentes de la zona
2
altoandina, Perú (2009 - 2013) y de Lima, Perú (2000). X = Prueba de Chi-cuadrado. Sig. = Significancia.
Parásito Prevalencia
2000 Prevalencia
2009 - 2013 X2Sig.
Gorgoderina parvicava
40,3 12,05 20,65 0,000
Haematoloechuspukinensis
0,00 6,02 6,21 0,012
Cylindrotaenia americana
3 6,02 1,06 0,303
Ophiotaenia sp.
0,00 7,23 7,5 0,006
Hedruris moniezi
0,00 81,93 138,78
0,000
Hedruris sp.
0,00 2,41 2,44 0,118
Cosmocercidae
gen. sp.
0,00 4,82 4,94 0,026
Aplectana hylambatis
3 55,42 76,66 0,000
Aplectana vellardi
0,00 3,61 3,68 0,055
Falcaustra mascula
0,00 6,02 6,21 0,012
Oncicola sp.
0,00 2,41 2,44 0,118
Centrorhynchus sp.
0,00 3,61 3,68 0,055
Referencia bibliográfica Iannacone
(2003a) presente
estudio
454
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 5. Hedruris moniezi en Telmatobius jelskii de la zona alto andina, Perú. En A: Detalle del extremo anterior. B: Extremidad
cefálica en vista dorsal. C: Detalle del extremo posterior de la hembra.
455
Chero et al.
Parasites in three amphibians of Telmatobius
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
Similarity
AV
HM
AH
HSP
PH
CA
GP
O
F
CNI
C
H
Figura 6. Dendrograma de similaridad cuantitativo de Morisita-Horn entre los helmintos parásitos de las tres especies de
Telmatobius procedentes de la zona altoandina, Perú. AH=Aplectana hylambatis. AV=Aplectana vellardi. C=Centrorhynchus
sp. CA=Cylindrotaenia americana. CNI=Oncicola sp. F=Falcaustra mascula. GP=Gorgoderina parvicava. H
=Haematoloechus pukinensis. HM=Hedruris moniezi. HSP=Hedruris sp. O=Ophiotaenia sp. PH=Cosmocercidae gen. sp.
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
Similarity
AV
HM
AH
CA
GP
PH
HSP
O
F
CNI
C
H
Figura 7. Dendrograma de similaridad cuantitativo de Morisita-Horn entre los helmintos parásitos de Telmatobius jelskii
procedentes de la zona altoandina, Perú. AH=Aplectana hylambatis. AV=Aplectana vellardi. C=Centrorhynchus sp.
CA=Cylindrotaenia americana. CNI=Oncicola sp. F=Falcaustra mascula. GP=Gorgoderina parvicava. H =Haematoloechus
pukinensis. HM=Hedruris moniezi. HSP=Hedruris sp. O=Ophiotaenia sp. PH=Cosmocercidae gen. sp.
456
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
Similarity
HM
AH
F
CA
Figura 8. Dendrograma de similaridad cuantitativo de Morisita-Horn entre los helmintos parásitos de Telmatobius marmoratus
procedentes de la zona altoandina, Perú. AH=Aplectana hylambatis. CA=Cylindrotaenia americana.. F=Falcaustra mascula.
HM=Hedruris moniezi.
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