1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV).
2
El Agustino, Lima, Perú. Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM).
Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú. E-mail: Cristhian-5645@hotmail.com /celso_rdt10@hotmail.com
429
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1,2 1,2 1 2
Jhon Chero , Celso Cruces , Gloria Sáez & Lorena Alvariño
Suggested citation: Chero, J, Cruces, C, Sáez, G & Alvariño, L. 2014. Mexicana iannaconi n. sp. (Monogenea:
Ancyrocephalidae) parasite of chere-chere grunt Haemulon steindachneri (Perciformes: Haemulidae) (Jordan & Gilbert, 1882)
from the Peruvian coast. Neotropical Helminthology, vol. 8, n°2, jul-dec, pp. 429-438.
Abstract
Keywords: Haemulon - Peru - Monogenea - Mexicana - Neotropics – Pacific Ocean - marine Fish.
A new species of Mexicana (Monogenea: Ancyrocephalidae) is described, illustrated and compared
with the other four known species of the genus (M. anisotremum, M. atlantica, M. bychowskyi and M.
littoralis) from a fish of the Peruvian coast: Mexicana iannaconi n. sp. from the gill of Haemulon
steindachneri (Haemulidae). The new species is readily distinguished from all of the congeners
recorder by the following characteristics: (1) Testicle entirely bipartite. (2) Copulatory organ, long,
winding, with circular sclerotized piece at its base. (3) Lateral vitelline glands bind to the ovary and
testicular post region and (4) the characteristics of the sclerotic opisthohaptor parts. Our description of
this new species of Monogenea demonstrate and clarifies the taxonomic status of the host (H.
steindachneri), being a species in the Pacific while other species is in the Atlantic, finding two
different congeneric species of Mexicana, M. iannaconi n. sp. in the Pacific and M. atlantica in the
Atlantic. An identification key of the species of the genus Mexicana is provided.
MEXICANA IANNACONI N. SP. (MONOGENEA: ANCYROCEPHALIDAE) PARASITE OF
CHERE-CHERE GRUNT HAEMULON STEINDACHNERI (JORDAN & GILBERT, 1882)
(PERCIFORMES: HAEMULIDAE) FROM THE PERUVIAN COAST
MEXICANA IANNACONI SP. N. (MONOGENEA: ANCYROCEPHALIDAE) PARÁSITO DEL
CHIVILICO HAEMULON STEINDACHNERI (JORDAN &
GILBERT, 1882) (PERCIFORMES: HAEMULIDAE)DE LA COSTA PERUANA
Resumen
Palabras claves: Haemulon - Perú - Monogenea - Mexicana - Neotrópico - Océano Pacifico - Peces marinos.
A nueva especie de Mexicana (Monogenea: Ancyrocephalidae) se describe, ilustra y se compara con
las otras cuatro especies del género (M. anisotremum, M. atlantica, M. bychowskyi y M. littoralis) de
un pez de la costa peruana: Mexicana iannaconi n. sp. de la branquia de Haemulon steindachneri
(Haemulidae). La nueva especie se distingue fácilmente de todos los congéneres registrados por las
siguientes características: (1) Testículo enteramente bipartito. (2) Órgano copulador, largo, sinuoso,
con pieza esclerotizada circular en su base. (3) Glándulas Vitelogenas laterales que se unen al nivel del
ovario y región post testicular y (4) Por las características de las piezas esclerotizadas del opistohaptor.
Nuestros resultados con esta especie nueva de monogéneo son una herramienta útil que demuestra y
clarifica que el estatus taxonómico del hospedero (H. steindachneri), es una especie del Pacífico y otro
diferente del Atlántico, al encontrarse dos especies congenéricas diferentes de Mexicana, M.
iannaconi n. sp. en el Pacífico y M. atlantica en el Atlántico. Una clave de identificación de las
especies del género Mexicana es suministrada.
A la fecha, los estudios referidos a conocer los
monogeneos Ancyrocefálidos que parasitan
peces marinos en la costa peruana son escasos.
Solamente dos especies son conocidas
Pseudohaliotrema paralonchuri Luque &
Iannacone, 1989 y Tylosuricola amatoi
Iannacone & Luque, 1990. La microecología de
Mexicana sp. parásito de las branquias de
Anisotremus scapularis Tschudi, 1846
(Haemulidae) ha sido realizada por Iannacone &
Alvariño (2012). Sin embargo, no se conocen
especies identificadas del género Mexicana en la
costa del Perú (Luque & Iannacone, 1989;
Iannacone & Luque, 1990; Luque et al., 1991;
Tantaleán & Huiza, 1994; Cohen et al., 2013).
El género Mexicana fue creado por Caballero &
Bravo-Hollis (1959) con la descripción de
Mexicana bychowskyi, usando especímenes
colectados de un hospedero desconocido del
océano Pacífico mexicano (Cezar et al., 2012).
Hasta la fecha se han registrado en Mexicana
cuatro especies: M. anisotremum Cezar,
Paschoal & Luque, 2012 en Anisotremus
virginicus (Linnaeus, 1758) y en A.
surinamensis (Bloch, 1791) (Brasil); M.
atlantica Luque, Amato & Takemoto, 1992 en
Haemulon steindachneri (Jordan & Gilbert,
1882) (Brasil); M. bychowskyi Caballero &
Bravo-Hollis, 1959 en un pez no identificado
(México) y M. littoralis Caballero & Bravo-
Hollis, 1961 en Haemulon sexfasciatum Gill,
1862 (México), todos parásitos de peces de la
familia Haemulidae, de los géneros Haemulon y
Anisotremus (Caballero & Bravo-Hollis, 1961;
Luque et al., 1992; Kohn et al., 2006; Cezar et
al., 2012; Cohen et al., 2013).
Durante un estudio parasitológico de peces de la
familia Haemulidae de la costa peruana,
especímenes de una especie no conocida del
género Mexicana fueron obtenidos de las
branquias de H. steindachneri (Haemulidae).
Esta especie de pez se distribuye en el Pacífico
Oriental, desde el sur de Baja y el Golfo de
California hasta el norte de Perú y es clasificada
por la IUCN (Unión Internacional de
Conservación de la Naturaleza) como
preocupación menor (McKay & Schneider,
1995; Chirichigno & Vélez, 1998; Rocha et al.,
2008; Allen & Robertson, 2010). La nueva
especie es descrita, ilustrada y comparada con
las otras cuatro especies del género. Una clave
para la identificación de las especies del género
Mexicana es también suministrada.
En octubre del 2013, se adquirieron dos
ejemplares de “Chivilico o cabeza dura” H.
steindachneri procedente del Terminal Pesquero
de Villa María del Triunfo, Lima, Perú. La
identificación, el nombre científico y popular del
hospedero es de acuerdo a McKay &
Schneider (1995) & Chirichigno & Vélez
(1998). Los Monogeneos fueron aislados de las
branquias, sacrificados en agua caliente, lavados
en solución salina al 0,8 % y fijados en alcohol
etílico al 70%. Algunos especímenes fueron
coloreados con carmín acético de Semichon o
Tricrómica de Gomori y montados en bálsamo
del Canadá (Luque et al., 1992). Otros
especímenes fueron montados en medio Hoyer
para el estudio de las piezas esclerotizadas
(Chero et al., 2014). Las medidas fueron hechas
con ayuda de un ocular micrométrico calibrado y
se expresan en µm, a menos que se indique lo
contrario, anotando primero el promedio y luego
el intervalo entre paréntesis. Los monogeneos
fueron fotografiados usando un microscopio
LEICA CME con cámara LeicaEC3 Software
LAS (Leica Application Suite) EZ versión
1,80, 2009, Switzertland. Los dibujos se
prepararon con ayuda de una cámara lúcida Carl
Zeiss. El holotipo y paratipo fueron depositados
en la Colección Científica de Protozoos y
Metazoos Parásitos de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (CPMP-UNFV) y especies
“voucher” en la Colección Helmintológica y de
Invertebrados Menores del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de
San Marcos (MUSM- UNMSM).
Descripción
Monogenea van Beneden, 1858
INTRODUCCIÓN
Chero et al.
Mexicana iannaconi n. sp. (Monogenea: Ancyrocephalidae)
MATERIAL Y MÉTODOS
RESULTADOS
430
Dactylogyridea Bychowsky, 1933
Ancyrocephalidae Bychowsky & Nagibina,
1968
Mexicana iannaconi n. sp. (Figs. 1 al 4).
Descripcn (Basada en tres espemenes
coloreados, montados y tres espemenes
medidos): Cuerpo alargado y fusiforme (Figuras
1a-c, 2, 3a-e y 4a-f). El parásito tiene una
longitud total de 1022 (934-1084) y un ancho
máximo de 257 (243-282) al nivel del ovario
(Fig. 2). Región cefálica con tres lóbulos
terminales bien desarrollados, con el lóbulo
medio más ancho que los laterales. Órganos y
glándulas cefálicas extendiéndose hasta los ojos.
Cuatro ojos equidistantes de igual forma y
tamaño. La faringe es piriforme y fuertemente
muscular y mide 114 (108-130) de largo por
51(49-54) de ancho, esófago corto, ciegos
intestinales que se unen posteriormente.
Opistohaptor pobremente diferenciado mide
81(79-82) de largo y 123 (112-134) de ancho (1c
y 3a), presenta lobulaciones pobremente
marcadas, con siete pares de ganchos larvarios o
microganchos que miden 12,25 (11,76-12,57) de
largo. Con dos pares potentes de ancoras
subiguales, el primer par ventral y el segundo
dorsal articulados a una barra transversal ventral
y otra dorsal, respectivamente (3d-e; 4a-d). El
primer par de ancoras mide 36 de largo y el
segundo par 34, siendo el primer par
relativamente más grande que el segundo (4a-b).
De la raíz de cada ancora se desprende además
una placa esclerosada y fenestrada sin forma ni
tamaño definido que invaden los lóbulos
posteriores del opistohaptor. Las barras
transversales no se articulan entre sí, tan solo se
tocan por su parte media, son de distinta forma y
tamaño, la barra ventral es asimétrica y sin
expansiones alares (Fig. 4c-d), mide 44 de
diámetro transversal, con el borde anteromedio
recto y los anterolaterales lobulados, el borde
posterior ligeramente arqueado, con dos
hendiduras paralelas, que se sitúan en la zona
media de la barra ventral debajo del borde
anteromedio (3c). La barra dorsal (4 c) mide 62
de diámetro transversal, de estructura simple con
sus extremos laterales extendidos y
redondeados, el borde anterior y posterior de la
barra dorsal con ondulaciones, siendo el borde
anterior más lobulado que el borde posterior
(3b). Testículo es de posición post ovárica,
ovoide, completamente bipartito que mide 104
(101-106) de largo y 125 (110-154) de ancho.
Conducto deferente grueso. Glándula prostática
bien desarrollada. Reservorio prostático
subesférico. Órgano copulador largo, sinuoso,
de paredes esclerosadas, con dos curvaturas
pronunciadas, se inicia a nivel de la zona
ecuatorial de la vagina en una vesícula esférica
de paredes gruesas poco esclerosada (2b, 4f);
base del órgano copulador con pieza
esclerotizada accesoria circular que se apoya en
una base ovoidea (4 f). Ovario bilobulado de 59
(44-82) de largo y 105 (95-123) de ancho.
Glándulas de Mehlis bien desarrolladas, pre
ováricas, alargadas y con células pedunculadas.
Vagina ancha, sacciforme; poro vaginal
dextrolateral; a nivel de la base del órgano
copulador. Las vitelógenas se extienden
lateralmente desde el borde anterior de la faringe
hasta el nivel del borde posterior del testículo,
con comisuras al nivel del ovario y zona post
testicular. Huevos no observados.
Resumen Taxonómico
Hospedero tipo: Haemulon steindachneri
(Jordan & Gilbert, 1882) Chivilico
(Haemulidae). Localidad: Terminal Pesquero de
Villa María del Triunfo (Lima - Perú)
(12°09'29?S 76°55'46?O, elevación 150 msnm).
Sitio de infección: Filamentos branquiales.
Especímenes depositados:
Holotipo: CPMP- UNFV 112.
Paratipos: CPMP- UNFV 113.
Especímenes voucher: 3205.
Etimología: El epíteto de la especie es en honor
al Dr. José Alberto Iannacone (Perú) por su
contribución a la ictioparasitología del
Neotrópico.
Las especies del género Mexicana pueden ser
separadas en dos grupos teniendo en cuenta la
morfología del testículo. El primer grupo que
incluye a M. atlantica, M. bychowskyi, M.
littoralis y M. iannaconi n. sp., presentan el
extremo anterior del testículo bipartito o
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
DISCUSIÓN
431
Chero et al.
Tabla 1. Caracteres diferenciales entre las cinco especies de Mexicana registradas para el Mundo.
Caracteres M. bychowskyi
M. littoralis
M. atlantica
M. anisotremun
M. iannaconi n. sp.
Longitud total (µ) 576-736
951-1057
907 (745-1058)
826 (684-997)
1022 (934-1084)
Testículo
Bipartito en el
extremo posterior
Bipartito en el extremo
posterior
Bipartito en el
extremo posterior
No bipartito
Completamente
bipartito
Pieza Esclerotizada
Presente
Presente
Presente
Ausente Presente
Forma Pieza Esclerotizada
Forma de cuerno
Forma de cuerno
Fusiforme - Circular
Barra Ventral
Amariposado y
con hendiduras
oblicuas
Amariposado y con
hendiduras oblicuas
Con expansiones
como alas y con
hendiduras oblicuas
Con prominencias
laterales y media, sin
hendiduras
Sin expansiones alares
y con hendiduras
paralelas.
Barra dorsal
Extremos laterales
doblados
dorsalmente
Prolongaciones
laterales redondeadas
dobladas en V
Con extremos
laterales amplios y
curvados
Sin prolongaciones
laterales. Con
superficies onduladas
Con expansiones
laterales redondeadas,
dispuestas en un solo
plano.
Hospedero Tipo
No identificado
Haemulon
sexfasciatum
Haemulon
steindachneri
Anisotremus
virginicus
Haemulon
steindachneri
Localidad tipo
Bahía de Banderas
(20°45’26”N,
105’21’18”W),
Jalisco, México
El Centinela, Guaymas
(27°54’45”N,
110°53’18”W), Sonora,
México
Itacuruca, bahía
Sepetiba, Estado de
Rio de Janeiro,
Brasil
Zona costera del estado
de Rio de Janeiro (21-
23S y 42-45W), Brasil
Terminal Pesquero de
Villa María del
Triunfo (Lima - Perú)
(12°09'29?S
76°55'46?O)
Otros Hospederos
Orthostoechus
maculicauda
Haemulon
scudderi
-
Anisotremus
surinamensis
-
Referencia
Caballero &
Bravo-Hollis,
1959
Caballero &
Bravo-Hollis, 1961
Luque et al., 1991
Cezar et al., 2012
Presente trabajo
432
Mexicana iannaconi n. sp. (Monogenea: Ancyrocephalidae)
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 1. Mexicana iannaconi de Haemulon steindachneri adquirido del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima,
Perú. (A). Ejemplar completo teñido con Tricrómica de Gomori. (B). Detalle del órgano copulador y (C). Detalle de las pinzas del
opistohaptor.
433
Chero et al.
Figura 2. Mexicana iannaconi n. sp. Holotipo. Ejemplar entero, vista dorsal.
completamente bipartito. M. anisotremun está
incluida en un segundo grupo porque su testículo
no es bipartito. Entre las primeras cuatro
especies, M. iannaconi n. sp. se asemeja más a
M. atlantica, pero la nueva especie puede ser
fácilmente diferenciada por las siguientes cuatro
características: (1) Testículo enteramente
bipartito (M. atlantica presenta un testículo
bipartito solo en el extremo posterior). (2)
Órgano copulador, largo, sinuoso, con pieza
esclerotizada en su base de forma circular (M.
atlantica tiene la base del órgano copulador con
una pieza transversal fusiforme y
esclerotizada). (3) Glándulas vitelógenas
laterales con comisuras al nivel del ovario y
región post testicular (En M. atlantica, las
glándulas vitelógenas con comisuras a nivel de
la faringe, ovario y zona post testicular), y (4)
Por las características de las piezas
esclerotizadas del opistohaptor.
434
Mexicana iannaconi n. sp. (Monogenea: Ancyrocephalidae)
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 3. Mexicana iannaconi de Haemulon steindachneri adquirido del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima,
Perú. A. Detalle del opistohaptor. B. Barra dorsal. C. Barra ventral. D. Ancora dorsal y E. Ancora ventral.
435
Chero et al.
Figura 4. Mexicana iannaconi n. sp. (A) ancora dorsal. (B) ancora ventral. (C) barra dorsal. (D) barra ventral. (E) gancho larvario
y (F) órgano copulador.
La siguiente clave artificial permite la separación
de las especies conocidas de Mexicana Caballero
& Bravo-Hollis (1959):
1 Testículo bipartito en su extremo posterior o
completamente bipartito....……..……......…2
-Testículo no bipartito…….....M. anisotremun
2 Testículo bipartito únicamente en su extremo
posterior……………..…...............…...........3
- Testículo completamente bipartito......M.
iannaconi n. sp.
3 Pieza accesoria esclerotizada con forma de
cuerno……..................….……….........…... 4
- Pieza esclerotizada fusiforme….M. atlantica
4 Barra ventral en forma de mariposa y la
dorsal con extremos laterales doblados
dorsalmente............................. M. bychowskyi
- Barra ventral de estructura compleja y la
dorsal angosta y larga…….…….. M. littoralis
La Tabla 1 hace un resumen comparativo de los
principales caracteres diferenciales entre las
cinco especies de Mexicana.
Mexicana iannaconi n. sp. es la segunda especie
de Mexicana registrada en H. steindachneri,
pero en el Pacífico Sur. La primera especie, M.
atlantica fue registrada en las costas del
Atlántico de Brasil. Sin embargo, Rocha et al.
(2008), Allen & Robertson (2010) y Tavera et al.
(2012) señalan que comparaciones genéticas
con base en dos genes mitocondriales
(citocromo b y citocromo oxidasa I), y en dos
genes nucleares (TMO-4C4 y RAG2) de
poblaciones de H. steindachneri del Atlántico y
436
Mexicana iannaconi n. sp. (Monogenea: Ancyrocephalidae)
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
del Pacífico separadas por el istmo de Panamá
muestran que estas dos poblaciones comprenden
dos especies claramente distintas. Rocha et al.
(2008) indican que estas especies pueden
distinguirse por diferencias externas de
coloración. A la población del Pacífico le
corresponde el nombre de H. steindachneri
debido a que fue la primera especie descrita a
partir de muestras recogidas en Mazatlán,
México. Por ende, nuestros resultados con esta
especie nueva de monogeneo son una
herramienta útil que demuestra y clarifica que el
estatus taxonómico del hospedero (H.
steindachneri), es una especie con distribución
en el Pacífico y corresponde a otro diferente a la
población del Atlántico, al encontrarse dos
especies congenéricas diferentes de Mexicana,
M. iannaconi n. sp. en el Pacífico y M. atlantica
en el Atlántico.
Allen, G & Robertson, R. 2010.
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