1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV).
El Agustino, Lima, Perú.
2 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El
Agustino, Lima, Perú.
3 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
E-mail:cristhian-5645@hotmail.com/ celso_rdt10@hotmail.com/joseiannacone@gmail.com
411
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1,2 1,2 2,3 1 2
Jhon Chero , Celso Cruces , José Iannacone , Gloria Saez & Lorena Alvariño
Suggested citation: Chero, J, Cruces, C, Iannacone, J, Saez, G & Alvariño, L. 2014. Helminth parasites of Anisotremus
scapularis (Tschudi, 1846) (Perciformes: Haemulidae) "Peruvian grunt" acquired at the Fishing Terminal of Villa Maria del
Triunfo, Lima, Peru. Neotropical Helmintrhology, vol. 8, n°2, jul-dec, pp. 411-428.
Abstract
Keywords: Acantocephala - Anisotremus scapularis – Nematoda – Peru - Trematoda.
Peruvian Grunt Anisotremus scapularis Tschudi, 1846 (Haemulidae) is a carnivorous marine
benthopelagic fish species distributed between Ecuador and Chile. The aim of this study was to
identify helminths parasitizing A. scapularis in the Peruvian coast. 20 specimens of A. scapularis
were acquired between July and October 2013 from the Fishing Terminal of Villa Maria del
Triunfo, Lima, Peru. Monogeneans and flukes were collected, fixed, preserved in 70% alcohol,
colored with carmine Acetic of Semichon, Trichrome of Gomori and mounted in Canada balsam.
Nematodes were fixed in hot 70% alcohol and made more transparent in a mixture of alcohol-
phenol. The following ten species of parasites were identified: Monogenea: Encotyllabe
antofagastensis, Choricotyle scapularis, Neobivagina chita and Mexicana sp.; Trematoda:
Lobatostoma anisotremun, Lasiotocus sp. and Proctoeces sp.; Acanthocephala: Profilicollis
altmani and Gorgorhynchus sp.; Nematoda: Philometra sp. and Proleptus carvajali. The
monogeneans C. scapularis and E. antofagastensis and the digenean Lasiotocus sp. and
Proctoeces sp. represent new geographical records to the Peruvian helminthological fauna and A.
scapularis is a new host record for Gorgorhynchus sp., Philometra sp. and P. carvajali in Peru.
HELMINTH PARASITES OF ANISOTREMUS SCAPULARIS (TSCHUDI, 1846) (PERCIFORMES:
HAEMULIDAE) "PERUVIAN GRUNT" ACQUIRED AT THE FISHING TERMINAL OF VILLA
MARIA DEL TRIUNFO, LIMA, PERU
HELMINTOS PARÁSITOS DE ANISOTREMUS SCAPULARIS (TSCHUDI, 1846)
(PERCIFORMES: HAEMULIDAE) “CHITA” ADQUIRIDOS EN EL TERMINAL PESQUERO
DE VILLA MARÍA DEL TRIUNFO, LIMA, PERÚ
Resumen
Palabras claves: Acantocephala - Anisotremus scapularis – Nematoda – Perú - Trematoda.
La Chita Anisotremus scapularis Tschudi, 1846 (Haemulidae) es una especie bentopelágica
marina y carnívora que se distribuye entre Ecuador y Chile. El objetivo del presente trabajo fue
identificar los helmintos que parasitan a A. scapularis en la costa peruana. Se adquirieron 20
especímenes de A. scapularis entre julio y octubre del 2013 procedentes del Terminal Pesquero
de Villa María del Triunfo, Lima, Perú. Los monogeneos y trematodos fueron colectados, fijados,
preservados en alcohol al 70%, coloreados con Carmín Acético de Semichon, Tricrómica de
Gomori y montados en Bálsamo de Canadá. Los nematodos fueron fijados en alcohol caliente al
70% y se transparentaron en una mezcla de alcohol-fenol. Se identificaron los siguientes diez
parásitos: Monogenea: Encotyllabe antofagastensis, Choricotyle scapularis, Neobivagina chita y
Mexicana sp.; Trematoda: Lobatostoma anisotremun, Lasiotocus sp. y Proctoeces sp.;
Acanthocephala: Profilicollis altmani y Gorgorhynchus sp.; Nematoda: Philometra sp. y
Proleptus carvajali. Los monogeneos C. scapularis y E. antofagastensis y los digeneos
Lasiotocus sp. y Proctoeces sp. son nuevas adiciones a la fauna helmintológica peruana y A.
scapularis es un nuevo hospedero para Gorgorhynchus sp., Philometra sp. y P. carvajali en el
Perú.
INTRODUCCIÓN La Chita o Sargo Anisotremus scapularis
Tschudi, 1846 (Haemulidae) es una especie
bentopelágica carnívora que forma grandes
cardúmenes en formaciones rocosas marinas. Se
distribuye desde Manta (Ecuador) a
Antofagasta (Chile) e islas Coco y Galápagos
(Chirichigno & Vélez, 1998). Con relación a su
estado de conservación es clasificada por la
UICN (Unión Internacional para la
Conservación de la Naturaleza) como de
preocupación menor, debido a que no existen
amenazas importantes para este especie y
porque además, no se ha registrado un descenso
en sus poblaciones (Allen et al., 2010). En A.
scapularis se han realizado estudios con la
finalidad de conocer sus relaciones tróficas
(Vargas et al., 1999) y bioecológicas (Mendoza,
2013).
En el Perú se han efectuado trabajos de la
parasitofauna de A. scapularis de la zona central
(Iannacone & Alvariño, 2009; Iannacone &
Alvariño, 2012) y sur del país (Ruelas &
Cordova, 1995), registrándose once especies de
helmintos parásitos: tres monogeneos:
Neobivagina chita Tantaleán, Morales &
Escalante, 1998, Choricotyle anisotremi Oliva,
1987 y Mexicana sp.; cuatro trematodos:
Los estudios referidos a conocer la parasitofauna
de peces marinos en la costa peruana se han
incrementado en los últimos cinco años
(Iannacone et al., 2010a,b; Iannacone et al.,
2011; Iannacone & Alvariño, 2012; Iannacone et
al., 2012; Iannacone & Alvariño, 2013; Ñacari &
Sánchez, 2014; Chero et al., 2014a,b,c; Gomez-
Puerta, 2014). Sin embargo, la información aún
es escasa, y considerando la poca información
sobre estos grupos, tanto en los aspectos
taxonómicos como ecológicos y evolutivos, se
hace imprescindible aumentar la información,
debido a que muchos de ellos están implicados
en la salud del hombre y también por que actúan
como componentes claves en la biodiversidad de
distintos ecosistemas, debido al papel regulador
que muchos parásitos tienen sobre las
poblaciones de hospedadores y en la
estructuración de sus comunidades (Luque,
2008). Así como indicadores de contaminación
ambiental debido que las variaciones en el
ambiente se ven reflejadas en la transmisión de
los parásitos (Sures, 2004; Marcogliese, 2005;
Sasal et al., 2007; Bayoumy et al., 2008; Ribeiro
et al., 2013).
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
412
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Lobatostoma anisotremum Oliva & Carvajal,
1984, Gonocercella sp. Diphtherostomum sp. y
Proctoeces lintoni Siddiqi & Cable, 1960; tres
larvas de cestodos: Diphyllobothrium pacificum
Nybelin, 1931, Scolex pleuronectis Müller, 1788
y Lacistorhynchus tenuis Van Beneden, 1858 y
un acantocefalo: Profilicollis altmani (Perry,
1942) Van Cleave, 1947 (Oliva & Luque, 1989;
Tantaleán & Huiza, 1994; Tantaleán et al., 2005;
Kohn et al., 2007; Iannacone & Alvariño, 2009;
Iannacone & Alvariño, 2013; Cohen et al.,
2013).
El presente trabajo tiene como objetivo conocer
la fauna helmintológica parásita de A. scapularis
adquiridos en el Terminal Pesquero de Villa
María del Triunfo, Lima, Perú.
Se adquirieron 20 especímenes de A. scapularis
(Haemulidae) (Figura 1) entre julio y octubre del
2013 procedentes del Terminal Pesquero de villa
María del Triunfo, Lima, Perú. El nombre
científico y común en español e inglés del
hospedero está de acuerdo al trabajo de
Chirichigno & Vélez (1998). A cada hospedero
se le tomaron tres parámetros morfométricos:
longitud total (LT), longitud estándar (LE) y
peso (g). También se determinó el sexo de cada
espécimen. El análisis parasitológico incluyó la
necropsia total de cada hospedero. Cada pez fue
examinado sistemáticamente, primero para
ectoparásitos, en la piel, las branquias y la
cavidad bucal, y luego por los endoparásitos.
Todas las vísceras fueron examinadas. Los
parásitos colectados fueron tratados con las
técnicas convencionales propias de cada clase de
parásito. Los monogeneos y trematodos fueron
colectados, fijados en formol caliente al 4 %,
preservados en alcohol etílico al 70%,
coloreados con Carmín Acético de Semichon o
Tricrómica de Gomori y montados en Entellan.
Los nematodos fueron fijados en Formol
caliente al 5% y aclarados en una mezcla de
alcohol etílico-fenol. Los acantocefalos se
colocaron en agua destilada y se refrigeraron por
un lapso de 30 min, posteriormente fueron
fijados en etanol al 70% y se colorearon con
hematoxilina de Delafield. Las medidas fueron
hechas con ayuda de un ocular micrométrico
calibrado y se expresan en micras (u), a menos
que se indique lo contrario, anotando primero el
promedio y luego el rango entre paréntesis.
Especímenes representativos de los parásitos
encontrados en A. scapularis fueron depositados
en la Colección de Protozoos y Metazoos
Parásitos de la Universidad Nacional Federico
Villarreal (CPMP-UNFV). Cada una de las
especies parásita fue fotografiada usando un
microscopio LEICA CME con cámara Leica
EC3 Software LAS (Leica Application Suite)
–EZ versión 1,80, 2009, Switzertland.
Para caracterizar la infección de cada especie de
helminto parásito de A. scapularis, se
calcularon los índices ecológicos sugeridos por
Bush et al. (1997) que incluyen la prevalencia
(P), la intensidad media de infección (IM) y la
abundancia media de infección (AM). De igual
forma fue calculada la Importancia Específica
(IE) (Iannacone et al., 2012). Los datos de
prevalencia para los helmintos principales
“Core” (> 45%), secundarios (entre 10 y 45%) y
raros “Satelite” (< 10%) se calcularon para toda
la muestra evaluada. También se determinó la
prevalencia y abundancia media total. La
prevalencia y la abundancia total se calcularon
en base al número total de peces parasitados y
del total de parásitos para todas las especies
encontradas, independiente de su identidad
taxonómica, respectivamente. Los Índices de
diversidad alfa para el componente comunitario:
(1) riqueza de Menhinick, (2) riqueza de
Margalef, (3) Shannon, (4) Equitabilidad de
Pielou, (5) dominancia de Simpson, (6)
dominancia de Berger-Parker y (7) Chao-2. se
determinaron empleando el paquete estadístico
PAST (Paleontological Statistics software)
versión 2012 (2.16).
Análisis Global
Los 20 especímenes de A. scapularis
presentaron una longitud total promedio de
20,59 cm, con un rango de 18,4-22,40 cm. El
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS
413
Tabla 2. Localización, prevalencia, intensidad y abundancia media de los parásitos de Anisotremus scapularis
adquirido del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima, Perú. n – Número de hospederos infectados, N –
Número total de parásitos, CPMP-UNFV = Colección de Protozoos y Metazoos Parásitos de la Universidad
Nacional Federico Villarreal (CPMP-UNFV). Especies s= secundaria. r=rara.
Parásito
CPMP-
UNFV Localización n N
Prevalencia
Intensidad
media
Intensidad
rango
Abundancia
media
MONOGENEA
Encotyllabe antofagastensis 071 Branquias 1 1
5r
0,08
1
0,05
Choricotyle scapularis 072 Branquias 2 2
10r
0,16
1
0,10
Neobivagina chita 073 Branquias 2 3
10r
0,25
1 a 2
0,15
Mexicana sp. 074-075 Branquias 7 52
35s
4,33
2 a 12
2,6
TREMATODA
Lobatostoma anisotremun
076-077 Estomago 2 3
10r
0,25
1 a 2
0,15
Lasiotocus sp. 078-079 Intestino 3 7
15s
0,58
1 a 4
0,35
Proctoeces sp. 080 Intestino 1 1
5r
0,08
1
0,05
NEMATODA
Philometra sp. 081 Gónadas 1 5
5r
0,42
5
0,25
Proleptus carvajali 082 Intestino 1 1
5r
0,08
1
0,05
ACANTOCEPHALA
Profilicollis altmani 082-083 Intestino 2 3
10r
0,25
3
0,15
Gorgorhynchus sp. 084 Mesenterio 1 1
5r
0,08
1
0,05
Total de parásitos
12
79
60
6,5
1 a 4
3,9
Tabla 1. Número de peces y porcentaje de infección por helmintos en Anisotremus scapularis según sexo adquiridos
del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima, Perú.
Machos % Hembras % Combinado %
Número de peces 9 45 11 55 20 100
Infectados 4 20 8 40 12 60
No infectados 5 25 3 15 8 40
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
peso promedio fue de 245,99 g con un rango de
198,9-340 g. El 45 % de los hospederos fueron
machos y el 55 % hembras (Tabla 1). Del análisis
parasitológico se recuperó un total de 79
helmintos parásitos, con una prevalencia y
abundancia media total del 60% y 3,9
respectivamente (Tabla 2). El promedio de la
riqueza de especies fue 1,1 (0-4). Ocho
hospederos (40%) no mostraron infección con
ningún parásito, observaron infección con 1, 2, 3
y 4 especies parásitos 5 (25%), 5 (25%), 1 (5%)
y 1 (5%) hospederos, respectivamente. De los
79 parásitos catastrados, el 73,41% (n = 58) son
ectoparásitos y el 26,58 son endoparásitos
(n=21). Las dos taxa con el mayor número de
especies fueron los monogeneos (n=4) seguido
de los trematodos (n = 3). Mexicana sp. es
considerada la especie con mayor importancia
específica (Fig.2). Los valores de los índices de
Diversidad alfa del componente comunitario de
la parasitofauna de A. scapularis fueron:
Menhinick = 1,23, Margalef = 2,28, Shannon =
1,35, Pielou = 0,56, Simpson = 0,45, Berger-
Parker = 0,65 y Chao-1 = 14. Estos resultados
evidencian una diversidad-equitabilidad y una
dominancia intermedia, no muy marcada de la
parasitofauna. El Índice de Chao-2 muestra la
necesidad de incrementar el tamaño de muestral
de los hospederos.
414
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 1. Ejemplar de Anisotremus scapularis procedente del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima, Perú.
Figura 2. Diagrama radial de Importancia Específica (IE) de los helmintos parásitos de Anisotremus scapularis adquiridos del
Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima, Perú.
Figura 3. Encotyllabe antofagastensis en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo,
Lima, Perú.
415
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
Figura 4. Choricotyle scapularis en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo,
Lima, Perú. (A) Ejemplar completo. (B) Detalle del extremo anterior y (C) Detalle del atrio genital.
416
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 5. Lobatostoma anisotremun en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo,
Lima, Perú.
Figura 6. Lasiotocus sp. ejemplar completo en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del
Triunfo, Lima, Perú.
417
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
Figura 7. Lasiotocus sp. en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima, Perú.
(A). Detalle de la región anterior y (B). Detalle de la región media.
Figura 8. Proctoeces sp. ejemplar completo en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del
Triunfo, Lima, Perú.
418
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 9. Extremo anterior de Philometra sp. en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del
Triunfo, Lima, Perú.
Figura 10. Proleptus carvajali en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del Triunfo, Lima,
Perú. (A). Detalle del extremo anterior y (B). Detalle del extremo posterior.
419
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
Figura 11. Cistacanto de Profilicollis altmani en Anisotremus scapularis procedentes del Terminal Pesquero de Villa María del
Triunfo, Lima, Perú. (A) Detalle de la probóscide. (B) Detalle de los ganchos de la probóscide y (C) Detalle de las espinas del
tronco.
Especies registradas
A continuación se muestran las descripciones de
las especies de helmintos encontrados para A.
scapularis y las que son consideradas nuevos
registros para la costa peruana.
MONOGENEA
ORDEN CAPSALIDEA
FAMILIA CAPSALIDAE Baird, 1853
Encotyllabe antofagastensis Sepúlveda,
González & Oliva, 2014
(Figura 3)
Descripción: (Basada en un espécimen
inmaduro). Nuestro espécimen mide 1012,27 de
largo por 298,86 de ancho. Prohaptor con dos
ventosas rodeadas de una membrana con
pliegues. Opistohaptor pedunculado, en forma
de campana, mide 218 de diámetro, que lleva dos
macroganchos y dos microganchos y 14
g a n c h i t o s m a r g i n a l e s d i s t r i b u i d o s
homogéneamente. Dos testículos ovalados que
no alcanzan la región media del cuerpo.
Comentario: Actualmente se conocen alrededor
de 26 especies del género Encotyllabe, todos
parásitos de peces marinos. En la costa peruana,
se ha descrito a E. callaoensis Tantaleán & Huiza
(1994) parasitando las branquias de Sciaena
deliciosa Tschudi, 1846, siendo esta la única
especie presente en Perú. Posteriormente E.
callaoensis ha sido registrado en otros
hospederos como Paralonchurus peruanus
(Tantaleán & Huiza, 1994) y Cheilodactylus
variegatus (Quispe et al., 2012). Encotyllabe
antofagastensis ha sido descrita por Sepúlveda
et al. (2014) parasitando las branquias y
opérculo de A. scapularis en la costa chilena. A
420
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
pesar de que el espécimen colectado aun es una
forma inmadura, muestra características
similares a las descritas por Sepúlveda et al.
(2014). Su presencia en Perú constituye el
primer registro de esta especie en el país.
MONOGENEA
ORDEN MAZOCRAEIDEA
FAMILIA DICLIDOPHORIDAE Fuhrmann,
1928
Choricotyle scapularis Oliva, González, Ruz
& Luque, 2009
(Figura 4a,b,c)
Descripción. (Basada en dos especímenes).
Nuestros especímenes miden 8042,84 (8001,21-
8084,47) de largo por 931,3 (928,21-934,37) de
ancho máximo a nivel del ovario. Las ventosas
haptorales bien desarrolladas, oblicuas y juntas
miden 122,17 (121,17-123,16) de largo por
97,66 (97-98,24) de ancho. La faringe es ovoide
y mide 205,4 (204,71-206,1) por 149,61 (149,6-
149,63). El atrio genital muscular, globular y
bien desarrollado, mide 65,2 (64,32-66,08) de
diámetro y está armado con 13 espinas de bases
bífidas. Opistohaptor con ocho pedúnculos no
tan largos y estrechos. Los Clamps son más
anchas que los pedúnculos y miden 318,97
(293,14-344,81) de diámetro con dos ventosas
de diferente tamaño en cada Clamps. Lengüeta
no observada. Testículos ovales, restringidos al
área intercecal, para y post ováricos, miden de
49, 83 (43,86-61,56) de largo por 46,86 (43,21-
52,63) de ancho y son 130 en número. Ovario
con forma de “U”, con un lóbulo más
desarrollado que el otro. Las glándulas
vitelogenas son foliculares, compactas, se
extienden paralelamente hasta el inicio del istmo
y no ingresan al opistohaptor. Huevos con
filamentos polares que en sus extremos llevan un
botón.
Comentario: Choricotyle scapularis fue descrita
inicialmente por Oliva et al. (2009) para A.
scapularis de la bahía de San Jorge (Chile). A la
fecha, se conoce alrededor de veintiséis especies
del género Choricotyle (Oliva et al., 2009;
Cohen et al., 2013; Worms, 2014). De los cuales
tres especies han sido registradas en la costa
peruana: Ch. sonorensis Caballero & Bravo,
1962 de Isacia conceptionis Cuvier &
Valenciennes, 1830 y Sardinops sagax sagax
Jenyns, 1842; Ch. caulolatili de Caulolatilus sp.
y Ch. anisotremi Oliva, 1987 de A. scapularis,
siendo esta la única especie del género hasta
ahora que se encuentra parasitando las branquias
de A. scapularis en el Perú (Oliva, 1987;
Tantaleán & Huiza, 1994; Iannacone &
Alvariño, 2009; Cohen et al., 2013). Nuestros
dos especímenes colectados presentan
características morfológicas semejantes a las
señaladas para Ch. scapularis, diferenciándose
únicamente en el numero de espinas en el atrio
genital que es 11 a 12 para la especie chilena y 13
para la peruana.
MONOGENEA
ORDEN MAZOCRAEIDEA
FAMILIA MICROCOTYLIDAE Taschenberg,
1879
Neobivagina chita Tantalean, Morales &
Escalante, 1998
Comentario: Esta especie ha sido descrita en
detalle por Tantaleán et al. (1998) de las
branquias de A. scapularis de la costa central
(Lima y Ica) y norte del Perú (Ancash).
MONOGENEA
ORDEN DACTYLOGYRIDEA
FAMILIA ANCYROCEPHALIDAE
Mexicana sp.
Comentario: Las especies registradas en el
presente trabajo fueron incluidas en el género
Mexicana por presentar las glándulas de mehlis
con células pedunculadas (Luque et al., 1992).
El género Mexicana fue establecido por
Caballero & Bravo-Hollis (1959) con la
descripción de Mexicana bychowskyi, usando
especímenes colectados de un hospedero
desconocido, del océano Pacifico mexicano
(Cezar et al., 2012). Hasta la fecha se han
registrado cinco especies que parasitan las
branquias de peces marinos de la familia
Haemulidae: M. iannaconi Chero, Cruces, Sáez
& Alvariño, 2014 en Haemulon steindachneri
(Jordan & Gilbert, 1882) (Perú); M.
anisotremum Cezar, Paschoal & Luque, 2012 en
Anisotremus virginicus (Linnaeus, 1758) y en A.
421
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
surinamensis (Bloch, 1791) (Brasil); M.
atlantica Luque, Amato & Takemoto, 1992 en
H. steindachneri (Brasil); M. bychowskyi
Caballero & Bravo-Hollis, 1959 en un
hospedero no identificado (México) y M.
littoralis Caballero & Bravo-Hollis, 1959 en
Haemulon sexfasciatum Gill, 1862 (México)
(Cezar et al., 2012; Luque et al., 1992; Cohen et
al., 2013; Chero et al., 2014d).
TREMATODA
SUB CLASE ASPIDOGASTREA
FAMILIA ASPIDOGASTRIDAE
Lobatostoma anisotremum Oliva & Carvajal,
1984
(Figura 5)
Comentario: Lobatostoma anisotremum fue
descrita por primera vez por Oliva & Carvajal
(1984), en A. scapularis en la costa chilena.
Posteriormente ha sido reportada en la zona
costera del Callao y Chorrillos (Oliva & Luque,
1989; Iannacone et al., 2009; Cohen et al., 2013)
y en la zona sur (Ilo-Tacna) del Perú (Ruelas &
Córdova, 1995). El género Lobatostoma se
caracteriza por presentar procesos parecidos a
labios, un solo testículo y saco del cirro
desarrollado, así como de carecer de papilas en
la región central del cuerpo (Rohde, 2002). A la
fecha, nueve especies del género Lobatostoma
han sido descritas parasitando el tubo digestivo
de teleósteos marinos. Ellos son: L. albulae
Yamaguti, 1968; L. anisotremum Oliva &
Carvajal, 1984; L. hanumanthai Narasimhulu &
Madhavi, 1980; L. kemostoma MacCallum &
MacCallum, 1913; L. manteri Rohde, 1973; L.
pacificum Manter, 1940; L. platense Mañé-
Garzón & Spector, 1976; L. ringens Linton,
1907 y L. veranoi Oliva & Luque, 1989. De las
cuales solo el 33, 33% (n = 3) de las especies han
sido registradas en tres familias de peces
marinos de la costa peruana: L. anisotremun de
A. scapularis (Haemulidae), L. pacificum de
Trachinotus paitensis (Carangidae) Cuvier 1832
y L. veranoi de Menticirrhus ophiocephalus
(Sciaenidae) Jenyns, 1842 (Oliva & Luque,
1989; Tantaleán & Huiza, 1994; Ruelas &
Córdova, 1995; Iannacone et al., 2009; Cohen et
al., 2013).
TREMATODA
SUB CLASE DIGENEA
ORDEN PLAGIORCHIIDA La Rue, 1957
FAMILIA MONORCHIIDAE Odhner, 1911
Lasiotocus sp.
(Figuras 6 y 7a,b)
Descripción (Basada en cinco especímenes
coloreados y montados, tres especímenes
medidos): Cuerpo ovalado, fusiforme, mide
1385,37 de largo por 475,11 de ancho máximo al
nivel del ovario. Tegumento completamente
espinoso. La ventosa ventral subterminal,
subesférica y mide 184,87 de largo por 237,79 de
ancho. Pre faringe corta y estrecha. Faringe
pequeña, musculosa y globular, mide 72,71 de
largo por 83,54 de ancho. Esófago largo y
delgado que se bifurca en dos delgados ciegos
intestinales que se extienden hasta casi alcanzar
el extremo final del cuerpo. Acetábulo pequeño,
de menor tamaño que la ventosa oral, muscular y
redondeada, mide 132,31 de largo por 112,67 de
ancho. Testículo único, de bordes lisos, más
ancho que largo o ligeramente irregular,
mediano, ubicado en el tercio medio del cuerpo.
Saco del cirro muscular, solapado en su extremo
proximal por el acetábulo. Ovario diestro,
trilobulado, más o menos ecuatorial y
pretesticular. Las glándulas vitelogenas
agrupadas en folículos redondeados que se
distribuyen en un par de racimos laterales
ubicados a nivel ovárico testicular; el izquierdo
con nueve folículos y el derecho con diez
folículos. Huevos pequeños, numerosos,
ovalados y operculados.
Comentario: Los estudios referidos a conocer la
presencia del género Lasiotocus en la costa
peruana, señalan la existencia de dos especies:
L. glebulentos Overstreet, 1971 de Mugil
cephalus Linnaeus, 1758 procedentes de la zona
centro (Callao, Chorrillos y Ancón) y norte del
país (Chimbote) y L. longicaecum (Manter,
1940) de A. scapularis de la zona centro
(Chorrillos y Callao). Nuestros especímenes
muestran características morfológicas
diferentes a las señaladas para L. glebulentos y
L. longicaecum, diferenciándose por la forma de
la ventosa oral, las lobulaciones del ovario y por
la configuración de las glándulas vitelógenas.
422
423
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
TREMATODA
SUB CLASE DIGENEA
ORDEN PLAGIORCHIIDA La Rue, 1957
FAMILIA FELLODISTOMIDAE Nicoll,
1909
Proctoeces sp.
(Figura 8)
Descripción (Basada en un espécimen coloreado
y montado, un espécimen medido): Cuerpo liso,
ovoide, con el extremo anterior semejante a un
cono de punta redondeada. Mide 1453,55 de
largo por 907,96 de ancho máximo al nivel del
acetábulo. La ventosa oral es subterminal,
subcircular, más ancho que largo, mide 189 de
largo por 255,91. Prefaringe ausente. La faringe
bien desarrollada, muscular, ovalada y mide
137,16 de largo por 183,19 de ancho. Esófago
largo, estrecho que se bifurca en dos ciegos
intestinales que llegan hasta casi el extremo
posterior del cuerpo. Acetábulo pre ecuatorial,
muscular, de mayor tamaño que la ventosa
ventral, mide 394,61 de largo por 507,83 de
ancho. La relación ventosa oral: acetábulo es de
1:4,14. Testículos postováricos, de borde entero,
ovalados, diagonales y en tándem. El ovario de
bordes enteros y ovalado. Glándulas vitelógenas
foliculares, distribuidas en dos campos laterales
a nivel de la región ovario-testicular. El útero
ocupa mayormente la región posterior. Los
huevos son pequeños y numerosos.
Comentario: Las especies del género Proctoeces
son parásitos de moluscos (gasterópodos y
bivalvos) y de teleósteos marinos (Oliva &
Zegers, 1988). En la costa peruana se ha
registrado a P. lintoni (Siddiqi & Clave, 1960)
del intestino de A. scapularis, I. conceptionis y
Sicyases sanguineus (Müller & Troshel, 1843)
(Iannacone & Alvariño, 2009; 2011). Sin
embargo, nuestros ejemplares muestran
características morfológicas diferentes a las
descritas para P. lintoni y para las otras doce
especies (P. chilensis Oliva, 1984; P. erythraeus
Odhner, 1911; P. gohari Ramadan, 1983; P.
hawaiiensis Yamaguti, 1970; P. ichiharai
Shimura & Egusa, 1979; P. insolitus (Nicoll,
1915) Yamaguti, 1953; P. longisaccatus Wang,
1987; P. maculatus (Looss, 1901); P. magnorus
Manter, 1940; P. major Yamaguti, 1938; P.
orientalis Cao, 1989; P. ostreae Fujita, 1925 y P.
p a r a p i s t i p o m a e W a n g , 1 9 8 7 ) .
Lamentablemente, solo hemos recuperado un
solo espécimen por lo que la identificación a
nivel de especie no fue posible. Por el momento
y hasta conseguir abundante material,
preferimos denominar a nuestro espécimen
como Proctoeces sp.
NEMATODA
ORDEN SPIRURIDA Chitwood, 1933
FAMILIA PHILOMETRIDAE Baylis &
Daubney, 1926
Philometra sp.
(Figura 9)
Comentario: Cinco nematodos hembras fueron
colectados de las gónadas femeninas. Los
nematodos fueron identificados como
Philometra por presentar las siguientes
características: Cuerpos alargado, de gran
tamaño, filariformes y de extremos romo. Boca
sin labios. Cutícula transparente. Sin ano, ni
vulva. Esófago cilíndrico con una porción
anterior bulbosa (Anderson et al., 2009).
Sarmiento et al. (1999) señalan para el Perú tres
especies de Philometra: Philometra senticasa
Baylis, 1927 de la vejiga urinaria de Arapaima
gigas Cuvier, 1829 del rio Pacaya (Loreto);
Philometra seriolellae Mateo, 1982 del ovario
de Seriolella violacea Guichenot, 1848 del
puerto del Callao y Philometra sp. en
Paralabrax humeralis Valenciennes, 1828;
Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) y
Scomber japonicus Linnaeus, 1758. Como en la
determinación de las especies de nematodos
tiene importancia las estructuras del macho,
preferimos anotar a nuestros especímenes como
Philometra sp.
NEMATODA
FAMILIA PHYSALOPTERIDAE Railliet,
1893
Proleptus carvajali Fernandez & Villalba,
1985
(Figura 10a,b)
Comentario: Corresponden al género Proleptus
por presentar una boca rodeada por dos
pseudolabios simples, cada una con una con una
Chero et al.
Helminth parasites of Anisotremus scapularis
proyección cónica en la cara interna. Collarete
cefálico presente. Esófago dividido en una
región muscular anterior y glandular posterior
(Fernandez & Villalba, 1985; Anderson et al.,
2009). En la costa peruana se ha registrado a P.
carvajali y P. obtusus parasitando el estómago
de Mustelus mento Cope, 1877; Rhinobatos
planiceps Garman, 1880 y Triakis macula Kner
y Steindachner, 1867 (Sarmiento et al., 1999;
Iannacone et al., 2011). Mientras que las formas
larvarias se han aislado de peces marinos y
crustáceos (Sarmiento et al., 1999; Iannacone et
al., 2007; Chero et al., 2014c).
ACANTOCEPHALA
ORDEN POLYMORPHIDA Petrochenko,
1956
FAMILIA POLYMORPHIDAE Meyer, 1931
Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van Cleave,
1947
(Figura 11a,b,c)
Comentario:
Esta especie ya es conocida en el Perú y se la ha
encontrado como adulto parasitando el intestino
de Larus belcheri Vigors, 1829; Leucophaeus
modestus (=Larus modestus) Tschudi, 1843;
Leucophaeus pipixcan (=Larus pipixcan) y
Homo sapiens Linnaeus, 1758 de la zona de
Trujillo (La Libertad) y Lima (Lima) (Tantaleán
et al., 2005). Mientras que la forma infectiva
(cistacanto) ha sido recuperado del decápodo
Emerita analoga Stimpson, 1857 y de A.
scapularis procedentes de Chimbote (Ancash),
Salaverry (La Libertad), Chorrillos (Lima) y
Playa de Conchán (Lima) (Tantaleán & Huiza,
1994; Tantaleán et al., 2005; Iannacone et al.,
2007; Iannacone & Alvariño, 2009).
ACANTOCEPHALA
ORDEN ECHINORHYNCHIDA Southwell
& Macfie, 1925
FAMILIA RHADINORHYNCHIDAE
Travassos, 1923
Gorgorhynchus sp.
Comentario:
Este género fue reportado por primera vez en la
costa peruana por Tantaleán & Lefevre (2004) de
la cavidad celómica de Hemilutjanus
macrophthalmos Tschudi, 184 (Serranidae).
Lamentablemente, no fue posible identificar la
especie debido a que solo obtuvimos un
espécimen macho en estado inmaduro. Pero si
tomamos como carácter diferencial la armadura
de la probóscide y del tronco (Amin & Van ha,
2011), nuestro espécimen está más relacionado a
Gorgorhynchus robertdollfusi Golvan, 1956.
Sin embargo, no podemos confirmar esta
sospecha hasta colectar abundante material.
Los monogeneos en A. scapularis dominaron en
riqueza de especies (n=4), seguido de los
tremátodos (n=3). Dentro de los monogeneos, el
género Mexicana fue el más prevalentes (P=
35%) y con mayor IE (Fig. 2). Iannacone &
Alvariño (2012) indican que el monogeneo
Mexicana sp. es un parásito especifico de A.
scapularis. Ñacari & Sánchez (2014) señalan
que las altas prevalencias en algunos
monogeneos se debe a que son parásitos
monoxénicos, es decir presentan un ciclo de vida
directo, por tal motivo pueden infectar
fácilmente a los cardúmenes de peces. Ademas,
Iannacone et al. (2000) mencionan que los
monogeneos monopistocotyleos presentan altas
tasas de reproducción, lo que posiblemente,
ocasiona altas prevalencias. Whittington (1997)
señala que estos grupos de parásitos son
considerados especies con estrategia "r", debido
a sus elevados potenciales reproductivos en sus
peces hospederos. Iannacone & Alvariño (2012)
encontraron una prevalencia del 85% para
Mexicana sp. de un total de 20 “chitas” del
Terminal Pesquero de Chorrillos, nosotros en 20
“Chitas” hemos registrado una prevalencia del
35% para este monogeneo en el Terminal
Pesquero de Villa María del Triunfo. Las
diferencias en las prevalencias pueden deberse a
la época del año o al rango de talla analizadas
(Iannacone & Alvariño, 2012: Año 2011, un mes
(noviembre), LT = 23,4-26,51cm; presente
estudio: Año 2013, 4 meses (julio-octubre), LT=
20,1-23,2 cm).
Los parásitos E. antofagastensis, Proctoeces sp.,
Philometra sp., P. carvajali y Gorgorhynchus
sp. presentaron bajas prevalencias (5%). Se ha
DISCUSIÓN
424
425
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
relacionado las bajas prevalencias a las
condiciones ambientales del área de colecta,
especialmente a los factores ambientales
abióticos de la Provincia Faunística Peruana, al
evento de El Niño y al fenómeno de surgencia en
el ambiente marino, que estarían afectando las
comunidades de invertebrados marinos que
actuarían como hospederos intermediarios para
algunos de estos parásitos (Iannacone et al.,
2010a,b). Ademas, Chero et al. (2014a,b,c)
señalan que las bajas prevalencias pueden ser el
resultado del número bajo de hospederos
analizados o al estrecho rango de tallas
analizadas. De igual forma la diversidad y
dominancia fue no muy marcada para la
parasitofauna de A. scapularis, al presentar
valores intermedios.
El hospedero intermedio habitual del nematodo
P. carvajali y del acantocefalo P. altmani en la
costa peruana es el decápodo Emerita analoga
Stimpson, 1857 (Tantaleán & Huiza, 1994;
Sarmiento et al., 1999; Iannacone et al., 2007).
Aunque, también han sido registrados en peces
teleosteos (Tantaleán & Huiza, 1994; Sarmiento
et al., 1999; Tantaleán et al., 2005; Iannacone et
al., 2007, Chero et al., 2014c). Probablemente la
presencia de estos parásitos en estos tipos de
h o s p e d e r o s , s e a c o n s e c u e n c i a d e l
comportamiento alimenticio, al incluir a E.
analoga como intem alimenticio, por lo que
estos peces actuarían como hospederos
facultativos accidentales.
Los resultados obtenidos en la presente
investigación contribuyen a enriquecer el
conocimiento de la biodiversidad parasitaria en
las comunidades de peces marinos de la costa
central peruana (Luque, 2008), registrando
cuatro especies parasíticas (E. antofagastensis,
Ch. scapularis, Lasiotocus sp. y Proctoeces sp.)
que son considerados nuevos registros para el
Perú y tres especies (P. carvajali, Philometra sp.
y Gorgorhynchus sp.) que son nuevos registros
de parásitos para A. scapularis.
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