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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
METAZOANS PARASITES OF “CHUB MACKEREL” SCOMBER JAPONICUS HOUTTUYN,
1782 (PERCIFORMES: SCOMBRIDAE) AT THE PORT OF CHICAMA, LA LIBERTAD, PERU
METAZOOS PARÁSITOS DE “CABALLA” SCOMBER JAPONICUS HOUTTUYN, 1782
(PERCIFORMES: SCOMBRIDAE), DEL PUERTO DE CHICAMA, LA LIBERTAD, PERÚ
1, 2 1, 2 2,3 4 1 2
Celso Cruces ; Jhon Chero ; José Iannacone ; Alicia Diestro ; Gloria Sáez ; Lorena Alvariño
1Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal
(UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
3Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
4Laboratorio de Entomología Médica y Veterinaria. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(UNMSM). Lima, Perú.
Cristhian-5645@hotmail.com /celso_rdt10@hotmail.com/ joseiannacone@gmail.com
Suggested citation: Cruces, C, Chero, J, Iannacone, J, Diestro, A, Sáez, G & Alvariño, L. 2014. Metazoans parasites of “chub
mackerel” Scomber japonicus Houttuyn, 1782 (Perciformes: Scombridae) at the port of Chicama, La Libertad, Peru.
Neotropical Helminthology, vol. 8, n°2, jul-dec, pp. 357-381.
Abstract
Keywords: parasitic ecology - parasites in fish - marine parasitology -Scombridae.
This study quantifies the metazoan parasites of 31 "chub mackerel" Scomber japonicus from the
Puerto Chicama, La Libertad, Peru during 2014. 12 parasite species were recorded. Ectoparasites
were: Clavellisa scombri and Ceratothoa gaudichaudii. Endoparasites were Prodistomum
orientalis, Koellikeria sp., Maccallumtrema sp., Didimozoidea gen sp., Ovarionematobothrium
saba, Nematobothrium scombri, Scolex pleuronectis, Anisakis simplex, Contracaecum sp. and
Rhadinorhynchus pristis. The three most prevalent parasites and mean abundance were S.
pleuronectis, O. saba and N. scombri. The parasites showed an aggregated distribution. The total
length of S. japonicus showed no association with the prevalence and abundance of parasitic
fauna. Only the prevalence and abundance of O. saba was relatedto host sex. The values of
condition factor (k ) and gonadosomatic index (GSI) between parasitized and non-parasitized of
n
S. japonicus showed differences for O. saba and for S. pleuronectis, respectively. Diversity
indices of richness and evenness of the community component and parasitic infracommunity of S.
japonicus showed high values, being higher in the infracommunity. Differences between the
sexes of fish for parasitic infracommunity were observed only to indices of species richness. The
richness estimator indicated an expected value of 25% more parasitic species. Comparing the
prevalence of parasites of S. japonicus between Port of Callao (2002-2003, Central Coast of Peru)
and the Port of Chicama, La Libertad (2014, North Coast of Peru) show significant differences of
61% of the parasites evaluated. Similarity indices of the parasitic fauna between 2002-2003 and
2014 indicated very low values.
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Resumen
Palabras clave: ecología parasitaria – parásitos en peces – parasitología marina –Scombridae.
El presente estudio tuvo como objetivo cuantificar los metazoos parásitos de 31 “caballa”
Scomber japonicus provenientes del Puerto de Chicama, La Libertad, Perú durante el 2014. Se
registraron 12 especies parásitas. Los ectoparásitos fueron: Clavellisa scombri y Ceratothoa
gaudichaudii. Los endoparásitos fueron: Prodistomum orientalis, Koellikeria sp.,
Maccallumtrema sp., Didimozoidea gen sp., Ovarionematobothrium saba, Nematobothrium
scombri, Scolex pleuronectis, Anisakis simplex, Contracaecum sp. y Rhadinorhynchus pristis.
Los tres parásitos con mayor prevalencia y abundancia media fueron S. pleuronectis, O. saba y N.
scombri. Los parásitos mostraron una distribución agregada La longitud total de S. japonicus no
presentó asociación con la prevalencia y abundancia de la parasitofauna. Únicamente la
prevalencia y abundancia de O. saba observó asociación con el sexo. Los valores del factor de
condición (k ) y del Índice Gonadosomático (IGS) entre parasitados y no parasitados de S.
n
japonicus mostraron diferencias para O. saba y para S. pleuronectis, respectivamente. Los
índices de diversidad de riqueza y equitabilidad del componente comunitario y de la
infracomunidad parasitaria de S. japonicus mostraron valores altos, siendo mayores en la
infracomunidad. Se vio diferencias entre el sexo del pez solo para los índices infracomunitarios
parasitarios de riqueza de especies. El estimador de riqueza indicó un valor esperado de un 25%
más de especies parásitas. La comparación entre las prevalencias de los parásitos de S. japonicus
entre las localidades del Puerto de Callao (2002-2003, Costa Central de Perú) y el Puerto de
Chicama, La Libertad (2014, Costa Norte del Perú) nos muestran diferencias significativas para el
61% de los parásitos evaluados. Los índices de similitud de la fauna parasitaria entre 2002-2003 y
2014 indicaron valores muy bajos.
INTRODUCCIÓN planctófago-carcinófago, su alimentación
consta principalmente de anchoveta y en menor
proporción de peces de la familia Myctophidae y
con migraciones verticales diarias por la
actividad alimenticia (Pájaro, 1993). La
“caballa” es un recurso de gran demanda en los
mercados de la costa peruana, debido a sus
propiedades nutricionales, por lo que se
encuentra en tercer lugar de importancia
pesquera entre las especies pelágicas (León,
2011). En S. japonicus se han realizado estudios
de crecimiento y distribución (Kiparissis et al.,
2000; Akmirza, 2003; Perrota et al., 2005;
Bayhan, 2007; Caramantin-Soriano et al., 2008)
y de dieta (Angelescu, 1980; Sever et al., 2006)
en diferentes áreas geográficas del mundo.
En S. japonicus se han realizado algunos
estudios parasitológicos a nivel del continente
Sudamericano. Rego & Santos (1983), Abdallah
et al. (2002) y Alves et al. (2003) evaluaron los
Los peces escómbridos (Scombridae) están
considerados como uno de los recursos
pesqueros más importantes del mundo
(Mehanna, 2002). La caballa Scomber japonicus
Houttuyn, 1782 (Perciformes: Scombridae) es
una especie pelágica, de tamaño medio,
cosmopolita con una amplia distribución en la
plataforma continental de las regiones tropicales
y subtropicales principalmente de los océanos
Índico, Atlántico y Pacífico, y en el mar
Mediterraneo (Mehanna, 2002; Čikeš Keč &
Zorica, 2011). Se encuentra desde la superficie
hasta los 300 m de profundidad (Collette &
Nauen, 1983) y es un elemento clave por su
bioamasa en el nivel intermedio de las cadenas
tróficas en el ecosistema marino. De
comportamiento depredatorio, de tipo mixto
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
metazoos parásitos de S. japonicus de la zona
costera del estado de Rio de Janeiro, Brasil.
Oliva et al. (2008) analizaron los metazoos
parásitos de S. japonicus del Océano Atlántico
(Rio de Janeiro, Brasil) y del Océano Pacífico
(Callao, Perú, y Antofagasta, Chile). Muñoz &
Olmos (2007, 2008) revisaron la fauna
parasitaria de S. japonicus publicada en Chile.
En el Perú se han efectuado trabajos de la
parasitofauna de S. japonicus de la zona central
(Luque & Iannacone, 1987; Rivera et al., 1987;
Iannacone & Luque, 1990; Llerena et al., 2001;
Oliva et al., 2008) y sur (Cabrera & Tantaleán,
1985; Rúelas & Córdova, 1995; Ruelas &
Córdova, 1997a,b; Lloja et al., 1997). Sin
embargo, a la fecha no existe ningún registro de
la ecología de los parásitos de S. japonicus de la
zona norte del Perú. Por lo que el presente
estudio tiene como objetivo cuantificar los
metazoos parásitos de S. japonicus provenientes
del Puerto de Chicama, La Libertad, Perú.
Las muestras de peces se obtuvieron de la pesca
comercial en el puerto de Chicama, provincia de
Ascope, departamento de La Libertad, Perú (07°
42' S; 79° 37' O). En el mes de marzo de 2014
fueron adquiridos 31 especímenes de S.
japonicus “caballa”; de inmediato los peces
fueron fijados en formol al 5 % caliente,
colocados individualmente en bolsas plásticas
tratando que se mantuvieran en óptimo estado de
conservación y luego se trasladaron al
Laboratorio para el estudio correspondiente. Los
peces se examinaron empleando un microscopio
estereoscópico de disección (Leika®) para la
búsqueda de parásitos a nivel externo e interno.
El nombre científico y común del hospedero en
español e inglés está de acuerdo a Chirichigno &
Vélez (1998). A cada hospedero se le tomaron
dos parámetros morfométricos: longitud total
(LT) y peso (g). También se determinó el sexo de
cada espécimen.
Los parásitos encontrados fueron tratados con
las técnicas convencionales propias de cada tipo
de parásito. En el caso de los digeneos y cestodos
fueron fijados, preservados, coloreados con
Carmín Acético de Semichon y montados en
Entellan. Los acantocéfalos se colocaron en
agua destilada y se refrigeraron por un lapso de
30 min. La mayor parte de los acantocéfalos
fueron fijados en etanol al 70% y se colorearon
con hematoxilina de Delafield para su estudio en
microscopia óptica. El resto de los acantocéfalos
fue fijado en glutaraldehido al 2% en solución
amortiguadora fosfato 0,1 M a pH 7,2 y se
procesaron para microscopia electrónica de
barrido (MEB). El protocolo para el análisis con
MEB correspondió a lo recomendado por
Martínez (2014). Los nematodos se fijaron en
etanol al 70% caliente y se transparentaron en
una mezcla de alcohol-fenol. Los copépodos
ectoparásitos fueron preservados en alcohol
etílico al 70% y aclarados con ácido láctico
(Pritchard & Kruse, 1982). Finalmente, los
crustáceos isópodos parásitos se fijaron en
formol al 4%. Para la identificación taxonómica
de los parásitos encontrados en S. japonicus se
empleó literatura especializada que incluye las
descripciones originales de las especies y en
algunos casos claves e ilustraciones
especializadas a nivel de especie (Kamegai &
Shimazu, 1982; Eiras & Rego, 1987; Gibson,
1996; Chambers et al., 2000; Gibson, 2001;
Kohn et al., 2007, Jensen & Bullard, 2010, Amin
et al., 2011, Akmirza, 2013; Mendoza-Cruz et
al., 2013). Algunos parásitos fueron
fotografiados usando un microscopio LEICA
CME con cámara Leica EC3 Software LAS
(Leica Application Suite)–EZ versión 1,80,
2009, Switzertland. Los parásitos se depositaron
en la Colección Científica de Protozoos y
Metazoos Parásitos de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (CPYMP), Lima, Perú.
Para caracterizar la infección de cada especie de
helminto parásito de S. japonicus, se calcularon
los índices ecológicos sugeridos por Bush et al.
(1997) que incluyen la prevalencia (P), la
intensidad media de infección (IM) y la
abundancia media de infección (AM). También
se calculó la P y la AM total. Los datos de P para
los helmintos principales “Core” (> 45%),
secundarios (entre 10 y 45%) y raros “Satelite”
(< 10%) se calcularon para toda la muestra
MATERIAL Y MÉTODOS
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Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
evaluada. La frecuencia de dominancia de cada
especie parásita se determinó como el número de
veces que es dominante una especie parásita en
todos los hospederos examinados (Rodhe et al.,
1995; Chero et al., 2014a,b). La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parásita fue
computarizada como el número de individuos de
una taxa sobre el número total de individuos de
todas las taxas en la infracomunidad parasitaria
(Rohde et al., 1995). Para el caso de las especies
parásitas con prevalencias mayores al 10%
(Esch et al., 1990), se empleó el índices de
agregación de Dispersión (ID): Varianza
(S2)/abundancia media de infección (Bego &
Von Zuben, 2010; Chero et al., 2014a). Se aplicó
el paquete PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial
Statistics, and Geographic Exegesis, 1998-
2011) para el cálculo del índice de agregación ID
(Rosenberg & Anderson, 2011). Este índice fue
determinado con el fin de mostrar si los parásitos
presentaban una distribución (1) contagiosa,
agregada o conglomerada; (2) uniforme-regular
o (3) aleatorizada, al azar o randomizada. El
coeficiente de correlación de Pearson se usó para
determinar la relación entre el tamaño del
hospedero (LT) con la AM de cada parásito. El
coeficiente de correlación de Spearman se
empleó para determinar la relación entre la LT
del hospedero y la P de cada parásito, previa
separación de los hospederos en tres amplitudes
de clase de talla del pez hospedero. Se aplicó el
Coeficiente de Contingencia empleando la
significancia de Monte Carlo 2x2 para
determinar la dependencia entre el sexo del
hospedero y la P. La significación de Monte
Carlo se basó en 10000 tablas muestreadas con
una semilla de inicio de 6225000317. El efecto
del sexo en la AM de infección parasitaria se
evaluó con la prueba de t de Student. Para cada
pez fue calculado el IGS (Índice
gonadosomático) en base a la formula señalada
por Arias et al. (2006). El factor de condición
relativo (K ) fue obtenido en base al Peso y LT
n
del pez S. japonicus, a partir de la fórmula: K
n
=Peso / Peso*, donde: Peso = peso del pez (g).
Peso* = peso (g) estimado por regresión de la
ecuación LT-Peso determinada previamente
(Arias et al., 2006; Longart et al., 2011). Se usó
la prueba de t de student para determinar las
diferencias significativas en los valores de k y
n
de IGS entre los peces parasitados y los no
parasitados para los parásitos con prevalencias
mayores al 10%. El coeficiente de correlación de
Spearman se empleó para determinar la relación
entre la LT del hospedero, y el K y IGS de cada
n
pez. El efecto del sexo en el K y el IGS se evaluó
n
con la prueba de t de Student.
Para calcular la diversidad parasitaria alfa del
componente comunitario (comunidad de
parásitos en una población hospedera) y de la
infracomunidad parasitaria (comunidad de
parásitos en un solo hospederos) (Campião et
al., 2014) se usaron los siguientes seis índices:
(1) riqueza de Menhinick, (2) riqueza de
Margalef, (3) Shannon, (4) Equitabilidad de
Pielou, (5) dominancia de Simpson y (6)
dominancia de Berger-Parker (Moreno, 2001).
Como los conteos de los parásitos fue cero en
algunos peces, los datos de abundancia fueron
transformados a (n+1) previo al análisis
estadístico de estos índices. Se empleó un
estimador de riqueza: Jacknife–1, para calcular
el número máximo de riqueza de parásitos a
partir del esfuerzo de muestreo realizado y de la
acumulación de nuevos taxa que van
apareciendo en los peces evaluados. El índice de
Sörensen cualitativo se empleó para determinar
la similaridad de la fauna parasitaria entre ambos
sexos de los peces. Se calculó el dendrograma
(diversidad beta) con el índice cuantitativo de
Ward para comparar la similaridad de los
metazoos parásitos entre los peces catastrados.
El paquete estadístico PAST (Paleontological
Statistics software) versión 2012 (2.16) se usó
para la determinación de los índices de
diversidad alfa y beta.
Se compararon los valores de prevalencia
obtenidos durante el 2014 del Puerto Chicama,
La Libertad con los valores de prevalencia de
2002-2003 en el Puerto del Callao, Perú (Oliva
2
et al., 2008) empleando el estadístico de X . El
nivel de significancia fue evaluado a 0,05. Para
la determinación de los estadísticos descriptivos
e inferenciales se usó el paquete estadístico IBM
SPSS 21,0 del año 2012.
360
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
La longitud promedio de los 31 especímenes de
S. japonicus fue de 34,2 ± 2,9 cm, con un rango
de 30,7-38,6 cm. El peso promedio fue de 494,9
± 7,8 g con un rango de 487 a 516 g. El 38,87 %
(n=12) de los hospederos fueron machos y el
61,29 % (n=19) hembras. Durante todo el
muestreo se colectó un total de 290 parásitos. El
promedio de la riqueza de especies fue 2,52 (0-
7). Un hospedero (3,23%) no mostró infección
con ningún parásito. Observaron infección por
metazoos parásitos con una, dos, tres, cuatro,
cinco y siete especies parásitas, seis (19,35 %),
once (35,48 %), seis (19,35 %), cinco (16,13%),
uno (3,23%) y uno (3,23%%) hospederos,
respectivamente. De los 290 parásitos
encontrados, 93,79 % (n = 272) fueron
helmintos y 6,21 % (n = 18) crustáceos (Tabla 1).
Los crustáceos ectoparásitos estuvieron
representados por el copépodo Clavellisa
scombri (Kurz, 1877) (Lernaeopodidae) (Fig. 1)
y el isópodo Ceratothoa gaudichaudii (H. Milne
Edwards, 1840) (Cymothoidae). Los Digeneos
corresponden a las formas adultas de
Prodistomum orientalis (Layman, 1930) Bray &
Gibson, 1990 (Lepocreadiidae) (Fig. 2),
Koellikeria sp. (Didymozoidae) (Fig. 3),
Maccallumtrema sp. (Didymozoidae),
Didimozoidea gen sp (Didymozoidae),
Ovarionematobothrium saba (Saba Kamegai &
Shimazu, 1982) (Didymozoidae) (Fig. 4) y
Nematobothrium scombri (Taschenberg, 1879)
(Didymozoidae). Los cestodos corresponden a
formas larvarias del metacéstodo del orden
Tetraphyllidea correspondiente con la
morfología Scolex pleuronectis (Müller, 1788)
(Tetraphyllidea). Los nematodos obtenidos son
las larvas L de Anisakis simplex (Rudolphi,
3
1809) (Anisakidae) (Fig. 5) y Contracaecum sp.
(Anisakidae) (Fig. 6). Los acantocefalos se
identificaron como Rhadinorhynchus pristis
(Rudolphi, 1802) (Rhadinorhynchidae) (Fig.7-
9).
La P, IM y AM total de intención fueron del
96,77%, 9,67 y 9,35, respectivamente. La Tabla
1 muestra la localización, P, IM y AM de
infección de las doce taxa de parásitos
encontrados en los especímenes muestreados de
S. japonicus. Los tres parásitos con mayor
importancia especifica (prevalencia y
abundancia media) fueron la forma larvaria S.
pleuronectis, y los digeneos O. saba y N.
scombri. Los digeneos Koellikeria sp.,
Maccallumtrema sp. y Didimozoidea gen sp., así
como el isópodo C. gaudichaudii presentaron
prevalencias menores al 10 %, por lo que son
consideradas especies satélites. La Tabla 1 nos
muestra para los siete parásitos encontrados en
S. japonicus que el índice de dispersión mostró
una distribución agregada con la siguiente
secuencia de mayor a menor: O. saba> C.
scombri > N. scombri > S. pleuronectis > A.
simplex > R. pristis > P. orientalis. En cinco
parásitos no se determinó el tipo de distribución
por presentar prevalencias menores al 10 %
(Koellikeria sp., Maccallumtrema sp.,
Didimozoidea gen sp., Contracaecum sp. y
Ceratothoa gaudichaudii). La mayor frecuencia
de dominancia y de dominancia relativa fueron
para S. pleuronectis, seguida de los digeneos O.
saba y N. scombri (Tabla 2).
La longitud total de S. japonicus no presentó
asociación entre la prevalencia y abundancia de
los siete parásitos (Tabla 3). No se observó
relación entre la riqueza total de parásitos y la
talla del pez (r= -0,04; p = 0,81). Pero si entre la
abundancia total de parásitos y la talla del pez (r=
0,82; p=0,00). El sexo de S. japonicus no se
encontró asociado con la prevalencia y
abundancia de seis parásitos (Tabla 4), a
excepción de O. saba que si observó asociación
con estas dos variables. Se notó relación entre el
promedio de la riqueza total de parásitos y el
sexo del pez (t= 2,71; p = 0,01), pero ausencia de
dependencia entre la riqueza total y el sexo del
pez (Coeficiente de Contingencia= 0,21; p de
Montecarlo = 0,41). Finalmente, se vio
asociación entre la abundancia total de parásitos
y la talla del pez (Coeficiente de Contingencia =
2,28; p=0,03).
La comparación entre los valores de k entre
n
parásitados y no parasitados de S. japonicus,
mostró únicamente diferencias para O. saba,
presentándose mayores valores para los no
parasitados (Tabla 5). La talla de S. japonicus no
se encontró correlacionada con el k (r= -0,04; p
n
RESULTADOS
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Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Figura 1. Clavellisa scombri (Lernaeopodidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope,
departamento de La Libertad, Perú.
= 0,79). Sin embargo, se vieron diferencias en el
k entre sexos de S. japonicus (k machos =
n n
1,006; k hembras = 0,996; t = 2,08; p = 0,04). De
n
igual forma la comparación entre los valores de
IGS entre parasitados y no parasitados de S.
japonicus, mostró únicamente diferencias para
S. pleuronectis, presentándose mayores valores
para los parasitados (Tabla 5). La talla de S.
japonicus no se encontró correlacionada con el
IGS (r= -0,23; p = 0,19). Tampoco se vieron
diferencias en el IGS entre sexos de S. japonicus
(IGS machos = 2,06; IGS hembras = 2,19; t =
0,81; p = 0,42).
Los índices de diversidad alfa (Margalef,
Shannon y Pielou) del componente comunitario
y de la infracomunidad parasitaria de S.
japonicus mostraron valores relativamente
altos, siendo mayores en la infracomunidad. En
cambio, los índices de dominancia (Simpson y
Berger-Parker) parasitaria tuvieron valores
bajos, siendo menores en el componente
comunitario (Tabla 6). Se vio ausencia de
asociación entre la talla de S. japonicus con los
seis valores de los índices parasitológicos
comunitarios al ser evaluados con el análisis de
correlación (r) y entre tres grupos de talla de S.
japonicus para ANOVA (F) (Tabla 6). Se
observó diferencias entre el sexo de S. japonicus
solo para los índices parasitarios de Menhinick y
Margalef (Tabla 6).
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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
El estimador no paramétricos Jacknife–1 indicó
que se requiere aumentar el esfuerzo de
muestreo de los peces hospederos, dado que, en
el presente trabajo se registraron 12 taxa durante
el periodo evaluado y el valor de riqueza
esperado de especies parásitas fue un 25%
mayor (Tabla 6). El índice de Sörensen
cualitativo de la fauna parasitaria entre machos
y hembras de S. japonicus indicó una similitud
intermedia (Tabla 6).
La figura 10 nos muestra que se forman en el
dendrograma de similaridad de Ward varios
grupos en base a que los parásitos comparten los
mismos individuos de peces hospederos
muestreados. El primer grupo estuvo
conformado seis endoparásitos P. orientalis, O.
saba, Maccallumtrema sp., Didymozoidae gen
sp., R. pristis, y N. scombri. El segundo grupo
que mostró asociación parasitaria fue C.
gaudichaudii y Contracaecum sp. Los cuatro
parásitos restantes C. scombri, S. pleuronectis,
Koellikeria sp. y A. simplex. se fueron añadiendo
al “cluster de asociación” con menor similaridad
parasitaria.
La comparación entre las prevalencias de los
parásitos de S. japonicus entre las localidades
del Puerto de Callao (2002-2003, Costa Central
de Perú) y el Puerto de Chicama, La Libertad
(2014, Costa Norte del Perú) nos muestra
diferencias significativas para 11 de los 18
parásitos evaluados (~61%) (Tabla 7). Se
observó durante el presente estudio valores más
altos de prevalencia para O. orientalis,
Koellikeria sp., O. saba, N. scombri, S.
pleuronectis y R. pristis en comparación al
periodo 2002-2003 (Tabla 7). El índice de
Jaccard cualitativo (22%) y de Morisita
cuantitativo (17%) de la fauna parasitaria entre
el periodo 2002-2003 y el periodo 2014 de S.
japonicus indicó una similaridad muy baja.
Figura 2. Prodistomum orientalis (Lepocreadidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope,
departamento de La Libertad, Perú.
363
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Figura 3. Koellikeria sp. (Didymozoidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope, departamento de
La Libertad, Perú.
Figura 4. Ovarionematobothrium saba (Didymozoidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope,
departamento de La Libertad, Perú.
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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 5. Anisakis simplex (Anisakidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope, departamento de
La Libertad, Perú. En A) Detalle del extremo anterior. B) Detalle del extremo posterior.
Figura 6. Contracaecum sp. (Anisakidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope, departamento de
La Libertad, Perú. En A) Detalle del extremo anterior. B) Detalle del extremo posterior.
365
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Figura 8. Rhadinorhynchus pristis (Rhadinorhynchidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope,
departamento de La Libertad, Perú. En Detalle del extremo anterior.
Figura 7. Rhadinorhynchus pristis (Rhadinorhynchidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope,
departamento de La Libertad, Perú. En A) Detalle del extremo anterior. B) Detalle de las espinas ventrales del tronco.
366
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Figura 9. Rhadinorhynchus pristis (Rhadinorhynchidae) en Scomber japonicus del Puerto de Chicama, provincia de Ascope,
departamento de La Libertad, Perú. En A) Detalle de Los ganchos de la probóscide. (B) Detalle de las espinas del tronco.
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28
24
20
16
12
8
4
Distancia
AS
NS
SP
CS
KP
MP
PO
DP
OS
RP
CP
CG
Figura 10. Dendrograma de similaridad de Ward de asociación entre parásitos de Scomber japonicus adquiridos en el Puerto de
Chicama, La Libertad, Perú (r = 99). CS = Clavellisa scombri. CG = Ceratothoa gaudichaudii. PO = Prodistomum orientalis. KP
= Koellikeria sp. MP = Maccallumtrema sp. DP = Didimozoideo gen sp. OS = Ovarionematobothrium saba. NS =
Nematobothrium scombri. SP = Scolex pleuronectis. AS = Anisakis simplex. CP = Contracaecum sp. RP = Rhadinorhynchus
pristis.
367
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de Scomber japonicus adquirido en el Puerto de
Chicama, La Libertad, Perú.
Parásito
Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de dos especies
Frecuencia de
dominancia relativa
Clavellisa scombri
1
4
0,059
Prodistomum orientalis
0
3
0,017
Koellikeria sp.
0
0
0,014
Maccallumtrema sp.
0
0
0,003
Didimozoidea gen sp.
0
0
0,003
Ovarionematobothrium saba
7
12
0,255
Nematobothrium scombri
4
8
0,117
Scolex pleuronectis
18
21
0,472
Anisakis simplex
0
1
0,028
Contracaecum sp.
0
1
0,003
Rhadinorhynchus pristis
0
0
0,024
Ceratothoa gaudichaudii
0
0
0,003
Tabla 1. Localización, prevalencia, intensidad media, intensidad rango, abundancia media e índice de agregación
2
(ID: Varianza (S )/abundancia media de infección) de los parásitos de Scomber japonicus adquiridos en el Puerto de
Chicama, La Libertad, Perú. n – Número de hospederos infectados, N – Número total de parásitos, CB – Cavidad
bucal, B - Branquias, CI – Ciegos intestinales, I - Intestino, M – Mesenterio, H – Hígado, SV - Superficie visceral, G
– Gónada, CPMP-UNFV = Colección de Protozoos y Metazoos Parásitos (CPMP) de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (UNFV), NA = no aplica por presentar prevalencia menor al 10%.
Parásito
CPMP-
UNFV Localización
n
N
Prevalencia
Intensidad
media Intensidad
rango Abundancia
media Índice de
agregación
COPEPODA
Clavellisa scombri
059
B
6
17
19,35
2,83
1 a 5
0,55
3,02
DIGENEA
Prodistomum orientalis
060
CI
4
5
12,9
1,25
1 a 2
0,16
1,28
Koellikeria sp.
061
M
2
4
6,45
2
2
0,13
NA
Maccallumtrema sp.
062
M
1
1
3,23
1
1
0,03
NA
Didimozoidea gen sp.
063
M
1
1
3,23
1
1
0,03
NA
Ovarionematobothrium saba
064
G
18
74
58
4,11
1 a 9
2,39
3,09
Nematobothrium scombri
065
B
11
34
35,48
3
2 a 6
1,09
2,64
CESTODA
Scolex pleuronectis
066
I
25
137
80,65
5,48
1 a 9
4,41
2,43
NEMATODA
Anisakis simplex
067
H-SV
4
8
12,9
2
1 a 3
0,26
2,06
Contracaecum sp.
068
SV
1
1
3,23
1
1
0,03
NA
ACANTOCEPHALA
Rhadinorhynchus pristis
069
I
4
7
12,9
1,75
1 a 3
0,23
1,98
ISOPODA
Ceratothoa gaudichaudii
070
CB
1
1
3,23
1
1
0.03
NA
Total de parásitos
30
290
96.77
9,67
1 a 22
9,35
368
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Tabla 5. Comparación entre los valores del factor de condición relativo (k ) entre parasitados y no parasitados más
n
prevalentes de Scomber japonicus adquirido en el Puerto de Chicama, La Libertad, Perú. Valores en negritas indican
diferencias significativas.
Parásito Kn no
parasitados
Kn
parasitados
t p IGS no
parasitados
IGS
parasitados
t p
Clavellisa scombri
Prodistomum orientalis
Ovarionematobothrium saba
Nematobothrium scombri
Scolex pleuronectis
Anisakis simplex
Rhadinorhynchus pristis
1,000
1,000
1,006
1,001
0,999
1,001
1,002
1,001
1,007
0,999
1,000
1,002
1,000
0,990
0,13
0,98
2,08
0,29
0,82
0,14
1,70
0,89
0,33
0,04
0,76
0,41
0,88
0,09
2,10
2,10
2,06
2,03
1,95
2,17
2,10
2,25
2,34
2,19
2,32
2,18
1,90
2,33
0,71
0,99
0,80
1,52
2,27
1,13
0,94
0,48
0,32
0,42
0,15
0,03
0,26
0,35
Tabla 3. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total de
Scomber japonicus versus la prevalencia y abundancia de los parásitos del Puerto de Chicama, La Libertad, Perú. p
= nivel de significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs
abundancia.
Parásito r* (Spearman) p r** (Pearson) p
Clavellisa scombri 0,40 0,60 0,06 0,71
Prodistomum orientalis 0,16 0,83 0,01 0,92
Ovarionematobothrium saba 0,20 0,80 0,12 0,49
Nematobothrium scombri -0,80 020 0,01 0,98
Scolex pleuronectis 0,01 1,00 -0,31 0,08
Anisakis simplex -0,63 0,36 -0,20 0,27
Rhadinorhynchus pristis 0,65 0,35 0,23 0,21
Tabla 4. Valores de la prueba de t de student (t) y el Coeficiente de Contingencia (CC) empleando la significancia de
Monte Carlo empleados para evaluar la relación entre el sexo de Scomber japonicus y la abundancia y prevalencia de
infección adquiridos en el Puerto de Chicama, La Libertad, Perú. p = nivel de significancia. * = comparar la
abundancia media entre sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos. La significación de Monte Carlo
se basó en 10000 tablas muestreadas con una semilla de inicio de 6225000317. Valores en negritas indican
diferencias significativas.
Parásito t* pCC*,* p
Clavellisa scombri 1,68 0,10 2,14 0,14
Prodistomum orientalis 0,71 0,49 0,06 0,99
Ovarionematobothrium saba
7,42 0,00 0,70 0,00
Nematobothrium scombri 0,36 0,71 0,05 0,99
Scolex pleuronectis 0,83 0,41 0,08 0,67
Anisakis simplex 0,67 0,51 0,13 0,61
Rhadinorhynchus pristis 1,94 0,07 0,31 0,11
369
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Tabla 7. Comparación entre la prevalencia de los parásitos componentes de Scomber japonicus adquirido en el
2
Puerto del Callao, Perú (2002-2003) y el Puerto de Chicama, La Libertad, Perú (2014). X = Prueba de Chi-cuadrado.
Sig. = Significancia. Valores en negritas indican diferencias significativas.
Parasito
Prevalencia
2002-2003
Prevalencia
2014
X2
P.
Kuhnia sprostonae
43,3
0,00
55,26
0,000
Kuhnia scombri
91,7
0,00
169,34
0,000
Prodistomum orientalis
0,00
12,9
13,79
0,000
Koellikeria sp.
0,00
6,45
6,66 0,009
Maccallumtrema sp.
0,00
3,23
3,28 0,070
Didimozoidea gen sp.
0,00
3,23
3,28 0,070
Ovarionematobothrium saba
30,00
58,00
15,91
0,000
Nematobothrium scombri
0,00
35,48
43,13
0,000
Didimocystis sp.
40,00
0,00
50 0,000
Larvas Diphyllobothriidae
1,7
0,00
1,71 0,190
Tentacularia coryphaenae
8,3
0,00
8,66 0,003
Scolex pleuronectis
0,00
80,65
135,15
0,000
Anisakis sp.
10,00
12,9
0,41 0,519
Rhadinorhynchus pristis
0,00
12,9
13,79
0,000
Caligus pelamidys
1,7
0.00
1,71 0,194
Clavellisa scombri
20,00
19,35
0,01 0,908
Ceratothoa gaudichaudii
1,7
3,23
0,49 0,485
Rocinela sp.
8,3
0,00
8,66 0,003
Referencia bibliográfica
Oliva et al.
(2008)
presente
estudio
Tabla 6. Índices de diversidad del componente comunitario y de infracomunidad y su relación con la talla y el sexo
de Scomber japonicus, índice que estima el número de especies de parásitos a encontrarse (Jack-1) y similaridad
cualitativa entre sexos de los metazoos parásitos en el Puerto de Chicama, La Libertad, Perú. Valores en negritas
indican diferencias significativas.
Índices
Valores
De Componente
Comunitario
Valor de
Infracomunidad
rpearson
(talla)
p
F
(talla en
tres
grupos)
p
T (sexo)
p
Menhinick
0,69
2,65
0,10
0,58
0,33
0,72
2,37
0,02
Margalef
1,92
3,64
0,09
0,61
0,31
0,74
2,37
0,02
Shannon
1,59
2,17
0,16
0,39
0,38
0,68
0,37
0,71
Equitabilidad de Pielou
0,64
0,87
0,16
0,37
0,38
0,68
0,37
0,71
Simpson
0,29
0,16
-0,18
0,32
0,58
0,59
0,32
0,75
Berger-Parker
0,46
0,31
-0,10
0,56
0,18
0,83
0,24
0,80
Jack- 1
16
Sörensen entre sexos
0,64
370
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Los resultados obtenidos, indican el dominio de
los endoparásitos sobre los ectoparásitos. En un
estudio llevado a cabo durante el 2008, con
muestras tomadas durante el 2002 y 2003 de la
zona costera del Callao (Perú) se registró la
dominancia de endoparásitos (Oliva et al.,
2008). Tam et al. (2008) señalan que la
dominancia de endoparásitos puede ser atribuida
al comportamiento trófico de los peces
hospederos por ser organismos principalmente
ictiófagos - omnívoros, que incluyen una alta
variedad de invertebrados acuáticos que
pudie ran actu ar como hospe deros
intermediarios en el ciclo de vida de varios
endohelmintos. Para otras localidades también
se ha registrado la dominancia de endoparásitos
en S. japonicus (Shukgalter, 2004; Cisse &
Belghyti, 2005). Así, Alves et al. (2003)
mostraron la dominancia de endoparásitos en
caballas procedentes de la zona costera del
estado de Rio de Janeiro (Brasil). Oliva et al.
(2008) muestran para la zona de Antofagasta
(Chile) e Islas Madeira (Portugal), la
dominancia de endoparásitos principalmente
digeneos. La dominancia de endoparásitos ha
sido reportada para otras comunidades de
parásitos de peces marinos en la costa peruana
(Iannacone et al., 2010a; Iannacone et al., 2012;
Iannacone & Alvariño, 2008; Ñacari & Sánchez,
2014; Chero et al., 2014a,b,c).
Según Alves et al. (2003) la presencia de formas
larvarias de céstodos y nemátodos, en S.
japonicus sugiere que esta especie de hospedero
actuaría en un nivel trófico intermedio en la
cadena alimentaria marina (Luque & Poulin,
2004; Shukgalter, 2004). Además, se señala que
este patrón está relacionado al comportamiento
alimenticio de S. japonicus, pues esta especie de
hospedero se alimenta de peces planctívoros,
principalmente anchoveta (Engraulidae).
Estudios referidos a evaluar las comunidades de
parásitos de anchovetas en Argentina, muestran
a este pez como hospedero de un gran número de
estadios larvales de parásitos, propios de peces
carnívoros, incluyendo la caballa (Alves et al.,
2003). Lamentablemente hasta la fecha no
existen ningún trabajo que evalué la
cuantificación de las comunidades de parásitos
de la anchoveta en el Perú, solo hay
investigaciones realizadas en Chile (Chávez et
al., 2007; Valdivia et al., 2007).
Prodistomum orientalis es una especie
generalista que en su fase adulta ha sido
registrada en el intestino y ciegos pilóricos en
una amplia gama de hospederos, principalmente
en peces de la familia Scombridae y Serranidae,
en diferentes áreas geográficas del mundo (Bray
& Gibson, 1990; Kohn et al., 2007; Madhavi &
Lakshmi, 2011; Derbel et al., 2012; Mendoza-
Cruz et al., 2013; Indaryanto et al., 2014;
Radujković & Šundić, 2014). En América del
Sur, P. orientalis ha sido aislado de los ciegos
intestinales de S. japonicus en la costa de Rio de
Janeiro (Brasil) (Rego & Santos, 1983; Kohn et
al., 2007; Oliva et al., 2008). Manter (1940) cita
esta especie para la isla Galápagos, pero solo
indica que parasita a “mackerel”. Sin embargo,
hasta la fecha no existe ningún reporte de P.
orientalis en S. japonicus para el Pacifico Sur,
por lo que en el presente trabajo se considera a P.
orientalis como un nuevo registro para S.
japonicus en el Pacifico Sur (Kohn et al., 2007).
Los trematodos de la familia Didymozoidae
Monticelli, 1888 son parásitos comunes de
peces pelágicos y oceánicos (Pascual et al.,
2006; Justo & Kohn, 2011; Radujković &
Šundić, 2014). Según Nikolaeva (1981) la
mayor diversidad y abundancia de
didymozoideos marinos se encuentran en el
Océano Pacifico, siendo la región de Hawái la
que presenta el mayor número de especies.
Ravichandran & Rameshkumar (2012) indican
que los didimozoideos están relacionados con
pérdidas económicas y deterioro de la calidad
muscular de peces. El ciclo biológico de los
didimozoideos presenta cuatro hospederos, con
los moluscos como los primeros hospederos
intermediarios, los crustáceos como segundos
hospederos intermediarios, los peces pequeños
como terceros hospederos intermediarios y
finalmente peces depredadores como los
escómbridos como hospederos definitivos (Køie
& Lester, 1985). En el presente estudio cinco
especies de didymozoideos han sido registrados
(Koellikeria sp., Maccallumtrema sp.,
DISCUSIÓN
371
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
Didimozoidea gen sp, O. saba y N. scombri), de
las cuales solo O. saba y N. scombri han sido
previamente registrados en Sudamérica en S.
japonicus (Luque & Iannacone, 1987; Abdallah
et al., 2002; Kohn et al., 2007; Oliva et al.,
2008).
El género Ovarionematobothrium fue creado
por Yamaguti en 1971. Esta especie ha sido
registrada para el Mediterráneo, océanos
Atlántico y Pacífico (Radujković & Šundić,
2014). O. saba inicialmente fue aislada del
ovario de S. japonicus del océano Pacifico
japonés (Kamegai & Shimazu, 1982).
Posteriormente ha sido registrado en la costa del
Pacifico Sur (Oliva et al., 2008). En el presente
trabajo O. saba presentó una alta prevalencia (P
= 58 %). Sin embargo, en un estudio llevado a
cabo en el 2008, se registró para O. saba en la
costa peruana y chilena una prevalencia del 30 %
y 25,8 %, respectivamente (Oliva et al., 2008).
U n a e s p e c i e c o n g e n é r i c a
Ovarionematobothrium texomensis Mclntosh &
Self, 1955 ha sido registrada en el ovario de
Ictiobus bubalus (Rafinesque, 1818) por Amin
(1969).
Nematobothrium scombri ha sido previamente
encontrada en S. japonicus del opérculo,
branquias y ovario para Perú y Brasil (Rego &
Santos, 1983; Luque et al., 1991; Abdallah et al.,
2002; Alves et al., 2003; Kohn et al., 2007; Oliva
et al., 2008). Radujković & Šundić (2014)
señalan también a esta especie para el
Mediterraneo, Mar Negro, Atlántico y Pacífico
parasitando en branquias de S. japonicus y de
Scomber scombrus Linnaeus, 1758. Eiras &
Rego (1987) evaluaron la histopatología en S.
japonicus. Ichihara et al. (1968) citan a N.
scombri parasitando a S. japonicus con una
prevalencia de 12,8% en Japón. Una especie
congenérica Nematobothrium filiforme
Yamaguti, 1934 es citada para S. japonicus para
China (Liu et al., 2010).
Los digeneos Koellikeria sp., Maccallumtrema
sp. y didymozoideo gen sp. presentaron
prevalencias menores al 10 % por lo que son
consideradas especies satélites. Iannacone et al.
(2010a,b) atribuyen las bajas P a los factores
ambientales abióticos de la Provincia
Faunística, al evento de El Niño y al fenómeno
de surgencia en el ambiente marino. Además,
Oliva & Luque (1998) señalan también que
puede ser atribuidas al bajo número de peces
analizados (n = 31) o al estrecho rango de tallas
analizadas del presente estudio (34,2 ± 2,9 cm,
con un rango de 30,7-38,6 cm).
Las especies de Koellikeria son parásitos de
tejidos (especialmente branquias) de peces de la
familia Scombridae, Bramidae, Molidae y
Exocoetidae del océano Atlántico, Índico y
Pacífico (Nikolaeva & Mordvinova, 1988;
Barreiro et al., 2006; Pozdnyakov & Gibson,
2008; Liu et al., 2010). Iannacone & Alvariño
(2013) registran por primera vez a Koellikeria
filicollis (Rudolphi, 1819) Cobbold, 1860 de la
cavidad bucal de la reineta Brama japonica
Hilgendorf, 1878 (Bramidae) para la costa
peruana. Sin embargo, en este estudio se
encontraron cuatro ejemplares en la cavidad
celómica de S. japonicus de la familia
Scombridae. Pozdnyakov & Gibson (2008)
afirman que los didymozoideos adultos son
parásitos principalmente de peces pelágicos
marinos, como los peces escómbridos. El
género Koellikerioides de la sub familia
Koellikeriinae, a la cual pertenece Koellikeria,
se ha encontrado parasitando peces de la familia
Scombridae. Además, Justo & Kohn (2011)
señalan la presencia de tres especies de
Koellikerioides: K. apicalis Yamaguti, 1970, K.
externogastricus Yamaguti, 1970 y K.
intestinalis Yamaguti, 1970 de peces
escómbridos de la zona costera de Río de
Janeiro, Brasil.
El género Maccallumtrema se caracteriza por
presentar la región anterior del tronco con
amplios lóbulos terminales. La región anterior
estrecha y cónica. Sin ventosa ventral
(Pozdnyakov & Gibson, 2008). Hasta la fecha el
género cuenta con tres especies que parasitan los
tejidos de teleósteos marinos de la familia
Istiophoridae y Xiphiidae del Océano Pacifico y
Atlántico, respectivamente. En América del Sur,
Alves et al. (2004) registran a Maccallumtrema
sp. en el mesenterio del pez teleósteo Urophycis
brasiliensis (Kaup, 1858) (Phycidae) en el
372
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
litoral del estado de Rio de Janeiro, Brasil (Kohn
et al., 2007). Sin embargo, su presencia en la
costa del Pacifico Sur aún no ha sido
documentada, por lo cual el presente trabajo
cons t i t u ye el p rime r reg i s t r o d e
Maccallumtrema sp. en la costa del Pacifico sur
(Kohn et al., 2007).
Las larvas metacestodas S. pleuronectis
(Tetraphyllidea) presentan diferentes tipos
morfológicos que dificultan su identificación y
se considera que representa a un complejo de
especies, mayormente Acanthobothrium,
Caulobothrium y Rhodobothrium (Chambers et
al., 2000; Rocka, 2003; Jensen & Bullard, 2010).
En el ciclo biológico de estos cestodos están
involucrados, moluscos, peces teleósteos y
algunos mamíferos marinos que actuarían como
segundos hospederos intermediarios, mientras
que los hospederos definitivos son los peces
elasmobranquios (Carvajal & Mellado, 2007).
Akmirza (2012, 2013) & Tepe et al. (2014)
registran a S. pleuronectis en varios peces óseos
de Europa, incluyendo a S. japonicus. Muñoz &
Olmos (2008) registran a las larvas
plerocercoides de S. pleuronectis en Chile en 13
diferentes especies de peces marinos. Luque et
al. (1991) registran a S. pleuronectis en Perú en
nueve especies de peces marinos, registrando a
S. japonicus (Díaz-Limay & Jara, 1997). En
Brasil varios autores han registrado a S.
pleuronectis en varias especies de peces,
incluyendo a S. japonicus (Luque & Poulin,
2004; Tavares et al., 2004; Felizardo et al., 2010;
Bueno et al., 2014).
Los nematodos de la familia Anisakidae
presentan como hospederos paraténicos a peces
y cefalópodos; mientras que los mamíferos
marinos y aves piscívoras actúan como
hospederos definitivos (Iannacone & Alvariño,
2009; Céspedes et al., 2011; Luque et al., 2011;
Pinto et al., 2011). Los seres humanos pueden
convertirse en hospederos accidentales por la
ingesta de peces infectados con anisákidos
(Öktener et al., 2010; Céspedes et al., 2011). En
el presente estudio se encontraron larvas del
tercer estadio de A. simplex en una muy baja
prevalencia y abundancia parasitaria. Sin
embargo, esta especie de helminto tienen
importancia en salud pública junto a otras
especies de anisákidos como Pseudoterranova,
Contracaecum e Hysterothylacium al ser
responsables de infecciones humanas causadas
por la ingesta de peces crudos o no
adecuadamente cocidos (Mattiucci & Nascetti,
2006; Iannacone et al., 2010b; Mendoza-Cruz et
al., 2013). Osanz-Mur (2001) señala que los
niveles de prevalencia de anisákidos son muy
variables, debido a que intervienen varios
factores como la especie estudiada, la zona
geográfica, la época del año y las características
individuales de cada pez hospedero (Klimpel et
al., 2006; Abattouy et al., 2011; Luque et al.,
2011; Saad et al., 2012; Mattiucci et al., 2014).
Rhadinorhynchus pristis se ha encontrado
parasitando el tubo digestivo de Scomber
scombrus Linnaeus, 1758 y S. japonicus en la
costa portuguesa del océano atlántico (Rego,
1987) y en S. japonicus en Brasil (Alvez et al.,
2003). Oliva et al. (2008) al analizar las
poblaciones de parásitos de S. japonicus en el
océano Atlántico y océano Pacifico, encontraron
a R. pristis en la costa de Rio de Janeiro (Brasil)
e islas Madeira (Portugal). R. pristis ha sido
registrado en Coryphaena hippurus (Linnaeus,
1758) en Puerto Rico con una prevalencia del
39% y una IM de 4,8 (Dyer et al., 1997). En el
presente trabajo se señala a R. pristis como un
nuevo registro para el Perú y para el Pacifico sur.
Los isópodos de la familia Cymothoidae son
parásitos obligados de peces de agua dulce y
marinos, se adhieren a la superficie externa,
branquias o cavidad bucal de sus hospederos
(Smit et al., 2014). Es probable que C.
gaudichaudii infecte a S. japonicus en forma
oportunista, pues se le encontró con una muy
baja prevalencia (3,23%) y además esta especie
parasita varias familias de peces, razón por la
cual se le considera una especie generalista
(Rodríguez-González & Vidal-Martínez,
2008). C. gaudichaudii ha sido registrado para
el Perú en S. japonicus, y en muchos otros peces
hospederos (Oliva et al., 2008). Ravi &
Rajkumar (2007) señalan que C. gaudichaudii,
al igual que otros isópodos cymotoideos, son
parásitos de importancia económica, ya que
causan efectos perjudiciales sobre los peces en
373
cautiverio, incluyendo la inhibición del
crecimiento, desnutrición, anemia y muerte de
los peces más pequeños.
Clavellisa scombri se le ha registrado
parasitando a varias especies del género
Scomber (S. scombrus, S. japonicus, S.
australasicus Cuvier, 1832 y S. colias Gmelin,
1789 (Öktener & Trillas, 2009). Se le ha
encontrado con un rango de prevalencia entre
2% al 20% a nivel mundial (Abdallah et al.,
2002; Öktener & Trillas, 2009). En el presente
estudio se ha encontrado al copépodo C. scombri
con una P de 19,35%.
Los tres parásitos con mayor prevalencia y
abundancia media en S. japonicus fueron S.
pleuronectis, O. saba y N. scombri. Abdallah et
al. (2002) señalan en cambio para Rio de Janeiro
(Brasil), que los dos parásitos más prevalentes
en S. japonicus fueron los tremátodos Opechona
sp. y Lecithocladium harpodontis Srivastava,
1942. Alves et al. (2003) indican que Opechona
sp. fue la especie dominante en S. japonicus. En
el Callao, Perú, los dos parásitos más prevalente
fueron los monogeneos Kuhnia scombri (Kuhn,
1829) y K. sprostonae Price, 1961 (Oliva et al.,
2008).
Todos parásitos mostraron una distribución
agregada o contagiosa. Abdallah et al. (2002) y
Alves et al. (2003) señalan que todos los
componentes de la comunidad parasitaria de S.
japonicus en Brasil presentaron típicamente un
patrón de distribución sobredispersa. Este
patrón de agregación contagiosa (ID > 1) es el
típico para la fauna parasitaria de peces marinos
(Chero et al., 2014a, b y c).
La longitud total de S. japonicus no presentó
asociación con la prevalencia y abundancia de la
parasitofauna. En cambio, Abdallah et al. (2002)
muestran que la abundancia de Opechona sp. y
Raphidascaris sp. estuvieron positivamente
correlacionados, y N. scombri estuvo
negativamente correlacionado con la longitud
total del pez. Alves et al. (2003) indicaron que K.
scombri, K. scombercolias Nasi & Fuentes
Zambrano, 1983 y Raphidascaris sp. tuvieron
una asociación entre la abundancia y la longitud
total del hospedero.
Únicamente la prevalencia y abundancia de O.
saba observó asociación con el sexo. Esto es
explicado debido a que esta especie únicamente
fue encontrada en gónadas femeninas de S.
japonicus. Opuestamente, Abdallah et al. (2002)
y Alves et al. (2003) indicaron que solo K.
scombri, K. scombercolias Nasi & Fuentes
Zambrano, 1983 y Raphidascaris sp. tuvieron
una asociación entre la abundancia y el sexo de
S. japonicus.
El trematodo O. saba presentó valores de k más
n
bajos en los peces parasitados. El factor de
condición refleja el contenido de grasa, y en
última instancia, la cantidad de energía poseída
por un pez individual, y se ha utilizado
ampliamente en la literatura pesquera (Neff &
Cargnelli, 2004). Valores muy dispersos de Kn
indican una condición anormal en los peces
provocadas por el parasitismo (Ferrari-
Hoeinghaus et al., 2006). O. saba presentó
valores de k más bajos en los peces parasitados.
n
El Índice Gonadosomático (IGS) para S.
pleuronectis presentó valores de IGS más altos
en los parásitados. Similarmente, Malek (2001)
encontró que el digeneo parásito Labratrema
minimus (Stossich, 1887) aumenta su
abundancia en el pez Pomatoschistus spp. con el
aumento del valor del IGS. En cambio,
opuestamente larvas plerocercoides de cestodo
influyen negativamente en el IGS de Gambusia
holbrooki Girard, 1859 (Benejam et al., 2009).
El valor del factor de condición, los índices
hepatosomático, branquiosomáticos y
bazosomático de no indicaron relación entre el
índice parasitario de Contracaecum sp. en
Hoplias malabaricus (r< 0,02) (p>0,05) (Pardo
et al., 2008).
Los índices de diversidad de riqueza y
equitabilidad del componente comunitario y de
la infracomunidad parasitaria de S. japonicus
mostraron valores altos, siendo mayores en la
infracomunidad. Se vio diferencias entre el sexo
del pez solo para los índices infracomunitarios
parasitarios de riqueza de especies. El estimador
de riqueza indicó un valor esperado de un 25%
más de especies parásitas. Nuestros resultados
Cruces et al.
Metazoans parasites of “chub mackerel” Scomber japonicus
374
señalan que debe realizarse un aumento en el
esfuerzo de colecta para colectar hasta 16
especies de parásitos que según los estimadores
estadísticos debería encontrarse en la caballa.
La comparación entre las prevalencias de los
parásitos de S. japonicus entre las localidades
del Puerto de Callao (2002-2003, Costa Central
de Perú) y el Puerto de Chicama, La Libertad
(2014, Costa Norte del Perú) nos muestran
diferencias significativas para el 61% de los
parásitos evaluados. Los índices de similitud de
la fauna parasitaria entre 2002-2003 y 2014
indicaron valores muy bajos. Estos resultados
nos muestran que el mismo hospedero puede
presentar diferencias en la composición de su
fauna parasitaria según localidad, periodo y
estación del año en que se realizó el muestreo
(Oliva et al., 2008).
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