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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
EPIDEMIOLOGIC AND ZOONOTIC RISK OF THE MALACOFAUNA FLUVIAL AND
TERRESTRIAL IN CAPITÁN ROBERTO FLEITES HEALTH AREA, CUBA
RIESGO EPIDEMIOLÓGICO Y ZOONÓTICO DE LA MALACOFAUNA FLUVIAL Y
TERRESTRE EN EL ÁREA DE SALUD CAPITÁN ROBERTO FLEITES, CUBA
1* 2,3 4 1
Rigoberto Fimia-Duarte , José Iannacone , George Argota-Pérez , Lisvette Cruz-Camacho ,
5 1 1
Lorenzo Diéguez-Fernández , Eugenio J. López-Gómez & Raissa Alvarez- Valdes
Abstract
Keywords: Cuba - environmental factors - epidemiologic risk - malacofauna - mollusc- richness of species - zoonotic.
Suggested citation: Fimia-Duarte, R, Iannacone, J, Argota-Pérez, G, Cruz-Camacho, L, Diéguez-Fernández, L, López-Gómez,
JE & Alvarez-Valdes, R. 2014. Epidemiologic and zoonotic risk of the malacofauna in Capitán Roberto Fleites health area, Cuba.
Neotropical Helminthology, vol. 8, n°2, jul-dec, pp. 313-323.
1* Facultad de Tecnología de la Salud “Julio Trigo López”. Universidad de Ciencias Médicas “Dr. Serafín Ruiz de Zárate Ruiz” de Villa Clara, Cuba.
E-mail: capacitacionvec@capiro.vcl.sld.cu
2 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villa Real
3
(UNFV). El Agustino, Lima, Perú. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Santiago de Surco, Lima, Perú.
4
joseiannacone@gmail.com Laboratorio de Ecotoxicología. Grupo de Estudios Preclínicos. Centro de Toxicología y Biomedicina (TOXIMED).
Universidad de Ciencias Médicas. Santiago de Cuba, Cuba. george.argota@gmail.com
5Unidad Municipal de Higiene y Epidemiología de Camagüey, Cuba. lfdieguez@finlay.cmw.sld.cu
The main objective was to identify the epidemiological and zoonotic risk of fluvial and terrestrial
molluscs in the Health Area Roberto Fleites, municipality Santa Clara, Villa Clara province,
Cuba. Snails were sampled monthly during 2011-2012. Mollusc species with greater frequency
and distribution were Praticolella griseola, Tarebia granifera and Pseudosuccinea columella.
The most medically important species were: P. griseola, Physella columella, Subulina octona,
Physa acuta, Pomacea poeyana and Galba cubensis that are intermediate hosts and transmitters
of parasitic helminth diseases. A greater abundance of molluscs in orchards organoponic in
relation to bodies of water sampled was observed; however, higher species richness of molluscs
was obtained in water bodies in the orchards-organoponics. There is an increased epidemiological
risk-in organopónicos orchard, where 96.49% of molluscs are capable of transmitting disease to
man and animals, while in the bodies of water, only 8.32% of the mollusks are capable of
transmitting diseases to man and animals. A significant relationship between the mollusc and the
maximum relative humidity and precipitation was evident.
Fimia-Duarte et al.
Risk of the malacofauna
314
Resumen
Palabras clave: Cuba - factores ambientales – malacofauna - molusco - riqueza de especies - riesgo epidemiológico - zoonótico.
El objetivo fundamental fue identificar el riesgo epidemiológico y zoonótico de la malacofauna
fluvial y terrestre en el Área de Salud Roberto Fleites, perteneciente al municipio Santa Clara,
provincia Villa Clara, Cuba. Los caracoles fueron muestreados mensualmente durante el 2011-
2012. Las especies de moluscos con mayor frecuencia y distribución fueron: Praticolella
griseola, Tarebia granifera y Pseudosuccinea columella. Las especies con mayor interés médico
fueron: P. griseola, P. columella, Subulina octona, Physella acuta, Pomacea poeyana y Galba
cubensis que son hospederos intermediarios y transmisores de enfermedades parasitarias
helmínticas. Se observó una mayor abundancia de moluscos en huertos-organopónicos en
relación a los cuerpos de agua muestreados; sin embargo, se obtuvo mayor riqueza de especies de
moluscos en los cuerpos de agua que en los huertos-organopónicos. Existe mayor riesgo
epidemiológico en huertos-organopónicos, donde el 96,49 % de los moluscos son capaces de
transmitir enfermedades al hombre y los animales, mientras que en los cuerpos de agua, solo el
8,32 % de los moluscos son capaces de transmitir enfermedades al hombre y animales. Se
evidenció una relación significativa entre las poblaciones de moluscos y la humedad relativa
máxima y la precipitación.
INTRODUCCIÓN gasterópodos han invadido el medio terrestre
(Aguiar et al., 1981; Darrigran, 2002).
Los moluscos le han brindado al hombre una
serie de beneficios, tales como alimento,
herramientas, monedas, medicina, recurso de
calcio, objetos culturales, comercialización e
industrialización de perlas y nácar provenientes
de bivalvos, etc. (Rumi et al., 2003). Además se
han utilizado como indicadores biológicos de
calidad de agua (ej.: Galba cubensis (Pfeiffer,
1839) y Stenophysa marmorata (Guilding,
1828), Physa venustula Gould, 1848) y en
procesos de purificación de la misma (Vivar et
al., 1993; Tassara et al., 2001; Iannacone et al.,
2002a,b; Dorta-Contreras et al., 2006). Tanto
por un descontrol en su explotación como
recurso o por una alteración del ambiente, el
número de especies en peligro de extinción se
encuentra en progresivo aumento: de un total de
1130 especies de moluscos amenazadas, el 48%
son de agua dulce (Darrigran, 2002).
Los moluscos también son vectores de
numerosas enfermedades y afectan tanto al
hombre como a diferentes especies de animales,
por lo que se recomienda incidir sobre el control
de dichos organismos, lo que implica la
Últimamente, a nivel mundial se ha
incrementado en gran cuantía la crianza
intensiva de animales con métodos orientados a
la mayor eficiencia de producción, descuidando
en muchas ocasiones las diversas medidas
epizootiológicas y de índole económica que
plantea la higiene animal (Heymann, 2005). En
consecuencia, se han creado condiciones muy
favorables a un intercambio de infecciones
microbianas y parasitarias, y a su posible
transmisión al hombre, por contacto o a través
de productos animales (Cuentas, 2004;
Iannacone et al., 2006; Iannacone & Alvariño,
2007; Alarcón et al., 2010; Correa et al., 2010;
Pascual et al., 2010; Iannacone et al., 2012;
Villegas & Iannacone, 2012).
Los moluscos constituyen el segundo Filo
animal de mayor número de especies, luego de
los artrópodos (Mas-Coma et al., 2005). Se
estima la existencia de aproximadamente 120
000 especies en el mundo, con unas 35 000
fósiles (Dayrat et al., 2011). Desde el ambiente
marino, los bivalvos y gasterópodos colonizaron
los ambientes salobres y dulceacuícolas; sólo los
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
de diámetro, 20 cm de mango y 1 mm de luz de
malla, con el cual se removió el sustrato y se
hurgó entre la vegetación que crece en las orillas
de los reservorios. Se utilizaron pinzas suaves
para extraer los ejemplares recolectados y, en
especial, los de conchas suaves. Estos
instrumentos fueron muy útiles en la captura de
los moluscos terrestres y en su extracción del
colador, ello evitó que las conchas frágiles de los
pulmonados se rompan, y se disminuyó la
mortalidad por manipulación. Los moluscos
vivos colectados fueron trasladados al
laboratorio de Malacología Médica de la Unidad
Municipal de Higiene y Epidemiología (UMHE)
del municipio Santa Clara, Cuba para su
identificación. Todos los individuos fueron
identificados hasta especie.
Se determinaron los índices ecológicos de
diversidad alfa (riqueza de especies, riqueza de
Menhinick, riqueza de Margalef, diversidad de
Shannon, dominancia de Simpson, dominancia
de Berger-Parker y estimador de riqueza de
Chao-1), para la malacofauna durante el 2011 y
el 2012; y entre huertos-organopónicos y
cuerpos de agua. Las diferencias significativas
se evaluaron mediante el boostrap (p).
Se analizó mediante la prueba de t de Student las
diferencias en el índice de diversidad de
Shannon en la malacofauna entre ambos años, y
en huertos-organopónicos y cuerpos de agua. Se
calcularon cuatro estimadores de riqueza no
paramétricos con sus respectivas desviaciones
estándar: Chao-2, Jacknife-1, Jacknife-2 y
Boostrap. La prueba de Wilcoxon se calculó para
detectar diferencias significativas en la
abundancia de la malacofauna total entre el 2011
y el 2012, y entre huertos-organopónicos y
cuerpos de agua empleando la aproximación de
Montecarlo (p). Para la diversidad beta se
empleó el índice de Bray-Curtis para comparar
la similaridad cuantitativa de la malacofauna
entre el 2011 y el 2012; y entre huertos-
organopónicos y cuerpos de agua.
Se determinó el dendrograma de similaridad
“análisis cluster” entre las especies de la
malacofauna en el área de Salud Roberto Fleites,
Santa Clara, Cuba empleando el método de
ejecución de estudios bioecológicos para su
adecuada caracterización (Ali et al., 1993; Vivar
et al., 1993; Iannacone & Alvariño, 2002; García
& Everton, 2005; Cruz et al., 2012; García et al.,
2012; Iannacone et al., 2013a,b; Zimmermann et
al., 2014).
Por tanto, el conocimiento de la ecobiología de
los moluscos fluviales y terrestres resulta de
gran interés desde el punto de vista médico
epidemiológico y veterinario (Perera, 2006). En
Cuba, el estudio de la malacofauna fluviátil y
terrestre ha cobrado gran interés durante los
últimos veinte años (Martínez-Delgado et al.,
2000), debido a que los moluscos intervienen en
la transmisión de un número importante de
enfermedades parasitarias que provocan
anualmente grandes pérdidas económicas a la
ganadería y afectaciones a la salud del hombre
(Anon, 1999; Perera et al., 2000; Olazábal,
2006).
En consecuencia, se realizó el presente trabajo
con el propósito de evaluar el riesgo
epidemiológico y zoonótico de las principales
especies de moluscos del área de salud “Capitán
Roberto Fleites” del municipio Santa Clara,
provincia Villa Clara, Cuba.
Se acopiaron los resultados que obran en los
archivos del Centro Provincial de Vigilancia y
Lucha Antivectorial, referente al censo de los
diversos taxones de moluscos fluviales y
terrestres para el área de Salud Capitán Roberto
Fleites del municipio Santa Clara, provincia
Villa Clara, Cuba. El estudio abarcó los años
2011 y 2012.
Se estudiaron los ecosistemas identificados en
dicha área de salud (fluvial y terrestre: huertos-
organopónicos), los cuales fueron muestreados
mensualmente. Para la colecta de los
especímenes el método empleado fue el de
captura por unidad de esfuerzo (CPUE) durante
30 min sin reposición, empleándose un colador
de bronce con las siguientes dimensiones: 15 cm
MATERIALES Y MÉTODOS
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Fimia-Duarte et al.
Risk of the malacofauna
dermatitis cercariana) es también capaz de cerrar
el ciclo biológico de la angiostrongilosis,
mientras que P. columella y G. cubensis, ambos
hospederos intermediarios de Fasciola hepatica
(Linnaeus, 1758) (Mauri, 1972; Ferrer et al.,
1985; Fernández et al., 2006; Anónimo, 2007).
En relación a los índices ecológicos de la
malacofauna total (fluvial y terrestre) no se
observaron diferencias significativas según la
significancia de bootstrap entre el 2011 y 2012
entre la riqueza de especies, riqueza de
Menhinick, riqueza de Margalef, dominancia de
Berger-Parker y estimador de riqueza de Chao-1
(Tabla 1). Se vieron diferencias en la
malacofauna total (fluvial y terrestre) entre el
2011 y el 2012 en la diversidad de Shannon y en
la dominancia de Simpson según la significancia
de bootstrap. De igual forma al analizarse
mediante la prueba de t de Student se
encontraron diferencias en el índice de
diversidad de Shannon en la malacofauna entre
ambos años (t = 3,42; p = 0,00061). Los cuatro
estimadores de riqueza Chao-2, Jacknife-1,
Jacknife-2 y Boostrap señalaron valores
cercanos a 11, que fue el número de especies de
moluscos colectados en todo el muestreo. La
prueba de Wilcoxon mostró que no existieron
diferencias significativas en la abundancia de la
malacofauna entre el 2011 y el 2012 (W= 46;
Montecarlo (p) = 0,26). La similaridad de la
malacofauna según el índice de diversidad
cuantitativo de Bray-Curtis fue bastante alta
(tabla 1).
Se evidenció que existe mayor riesgo sanitario
en los huertos y organopónicos que en los
ecosistemas fluviales o cuerpos de agua (Tabla
2). El 78,43% de los moluscos pueden transmitir
la angiostrongilosis, mientras que el 15,88% son
hospederos intermediarios de la F. hepatica, y el
2,18% es hospedero intermediario de parásitos
que causan la dermatitis cercariana; o sea, un
96,49% de los moluscos son capaces de
transmitir enfermedades al hombre y a los
animales (Tabla 2). Solo Melanoides
tuberculata (3,49%), puede ser útil en el control
biológico de moluscos vectores de trematodos y
nemátodos (Perera et al., 1987; Vivar et al.,
1993; Perera et al., 1994; Diéguez et al., 1997).
agrupación de Ward. Para todos los cálculos de
los índices ecológicos se empleó el programa
estadístico PAST.
Se tomaron los datos de nueve variables
(temperatura media, temperatura máxima,
temperatura mínima, humedad relativa media,
humedad relativa máxima, precipitación,
nubosidad, viento y presión atmosférica) de los
registros estadísticos del Centro Meteorológico
Provincia Villa Clara, Cuba del Registro de
Criaderos Malacológicos del Área de Salud,
Capitán Roberto Fleites, para el período 2011-
2012. Estos registros se correspondieron con la
abundancia de moluscos terrestres y fluviales, y
se empleó a su vez la correlación lineal de
Pearson (r ) (Osés, 2004). Los datos obtenidos se
p
procesaron con el paquete estadístico SPSS
versión 15.
La tabla 1 muestra los resultados obtenidos de la
malacofauna colectada en el área de salud
Capitán Roberto Fleites, Santa Clara, Cuba,
donde se identificaron 11 especies de moluscos,
de las cuales, la mayor frecuencia correspondió a
las siguientes especies Praticolella griseola,
Tarebia granifera y Pseudosuccinea columella.
Nuestros resultados coinciden con Diéguez et al.
(1995), Poveda et al. (2000), Fimia et al. (2010)
y Cruz et al. (2010), los cuales plantean que T.
granifera, es la especie más representativa en los
ecosistemas fluviales de Cuba. Además,
concordamos con García et al. (2012), quienes
señalaron que Galba cubensis, esta representada
y distribuida en trece municipios de la provincia
Villa Clara.
Del total de las especies identificadas, el 65,85
% tienen relevancia epidemiológica, por su
participación en la transmisión de enfermedades
que pueden afectar al hombre y a los animales. P.
griseolla, Zachrysia auricoma y Subulina
octona son hospederas potenciales para la
transmisión de la angiostrongilosis (Rosenberg
& Muratov, 2006). Pomacea poeyana
(hospedero intermediario de una serie de
tretodos, que en el hombre producen
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
muestreo e inexperiencia del personal que
realizó los muestreos.
La especie con la abundancia más alta fue P.
griseola, para el caso de los huertos
muestreados, mientras que T. granifera fue la
especie más común y mejor distribuída en los
ecosistemas fluviales (Tabla 2).
Se observó un mayor porcentaje de moluscos en
huertos-organopónicos, en comparación a los
cuerpos de agua muestreados, mientras que en
estos últimos se halló una mayor riqueza de
especies (n= 9).
Se evidenció una relación significativa entre la
población total de moluscos y las variables
climáticas: humedad relativa máxima (r = 0,75;
p < 0,05) y precipitación (r =0,51; p < 0,05)
(Osés, 2004). Al analizar el comportamiento de
las restantes siete variables climatológicas en
relación con la abundancia de moluscos en los
Tabla 1. Malacofauna colectada en el área de Salud Roberto Fleites, Santa Clara, Cuba. A = angiostrongilosis. DC =
Dermatitis cercárica. CB = Control biológico. F = Fasciolosis. * = significativo. NS = No significativo.
2011 2012 Total
Especies No% No% No% Importancia
Moluscos Fluviales
Tarebia granifera
(Lamarck, 1822) 652 35,18
515 25,16
1167
29,92
CB
Melanoides tuberculata
(O. F. Müller, 1774) 95 5,12 84 4,10 179 4,59
CB
Curbicula fluminea
O.F. Müller, 1774 39 2,10 18 0,88 57 1,46
CB
Physella acuta
(Draparnaud, 1805) 26 1,40 50 2,44 76 1,95
DC
Pomacea poeyana
(Pilsbry, 1927) 9 0,48 13 0,64 22 0,56
DC, A
Galba cubensis
(Pfeiffer, 1839) 0 0 12 0,59 12 0,31
F
Marisa cornuarietis
(Linnaeus, 1758) 2 0,11 5 0,24 7 0,18
CB
Moluscos Terrestres
Praticolella griseola
(Pfeiffer, 1841) 836 45,11
970 47,39
1806
46,32
A
Pseudosuccinea columella
(Say, 1817) 120 6,47 274 13,39
394 10,10
F
Subulina octona
(Bruguière, 1798) 54 2,91 74 3,62 128 3,28
A
Zachrysia auricoma
(Férussac, 1821) 20 1,08 32 1,56 52 1,33
A
Total de individuos 1853 100 2047 100 3900
100
Índices Ecológicos Bootstrap (p)
Riqueza de especies 10 11 11 NS
Menhinick 0,23 0,24 0,17 NS
Margalef 1,19 1,31 1,20 NS
Shannon 1,38 1,49 1,45 *
Simpson 0,33 0,31 0,31 *
Berger-Parker 0,45 0,47 0,46 NS
Chao-1
10
11
11
NS
Chao-2
10,74
(±0,43)
Jacknife-1
10.99
(±0,61)
Jacknife-2
10,99
Boostrap
10,87
Bray-Curtis (%)
86,36
En los cuerpos de agua o ecosistemas fluviales el
95,8% de los moluscos hallados pueden ser
útiles en el control biológico, el 3,11% de los
moluscos son hospederos intermediarios de
parásitos que causan la dermatitis cercariana, el
0,36% es hospedero intermediario de F.
hepática. P. griseolla es la única especie de
mo lu s co q u e pue de tr an s mi t ir l a
angiostrongilosis y representó el 0,72% (Tabla
2).
Los moluscos terrestres P. griseola y P.
columella, por su presencia en ambos años en los
ecosistemas estudiados, resultaron de interés
desde el punto de vista higiénico sanitario
(Andersen et al., 1986; Vargas et al., 1992;
Gutiérrez et al., 2011). G. cubensis fue colectada
en ambos tipos de ecosistemas, pero en menor
proporción en los cuerpos de agua, aspecto que
no coincide con la ecología de dicha especie
(Yong & Perera, 1991; Perera, 2006; Correa et
al., 2011), lo cual pudo deberse a errores de
317
Fimia-Duarte et al.
Risk of the malacofauna
favorece el desarrollo y reproducción de las
poblaciones de moluscos (Perera et al., 1990;
Yong et al., 1992; Cañete et al., 2004).
diferentes ecosistemas durante el periodo
evaluado, mostró una ausencia de correlación
significativa. La existencia de una mayor
humedad relativa máxima y precipitación,
Tabla 2. Malacofauna fluvial y terrestre colectada en huertos-organopónicos y cuerpos de agua en el área de Salud
Roberto Fleites, Santa Clara, Cuba. A = angiostrongilosis. DC = Dermatitis cercárica. CB = Control biológico. F =
Fasciolosis. * = significativo.
Huertos Cuerpos de AguaEspecies
Colectadas
No
%
No
%
Importancia
Moluscos Fluviales
Tarebia granifera 0 0 1167 84,57 CB
Melanoides tuberculata 88 3,49
91
6,59
CB
Curbicula fluminea 0 0
57
4,13
CB
Physa acuta
55 2,18
21
1,52
DC
Pomacea poeyana 0 0
22
1,59
DC, A
Galba cubensis 8 0,32
4
0,29
F
Marisa cornuarietis 0
0
7
0,51
CB
Moluscos Terrestres
Praticolella griseola
1796
71,29
10
0,72
A
Pseudosuccinea columella
392
15,56
1
0,07
F
Subulina octona
128
5,08
0
0
A
Zachrysia auricoma
52
2,06
0
0
A
Total de individuos
2519
100
1380
100
Índices Ecológicos
Bootstrap (p)
Riqueza de especies
7
9
*
Menhinick
0,13
0,24
*
Margalef
0,76
1,10
*
Shannon
0,98
0,66
*
Simpson
0,46
0,27
*
Berger-Parker
0,71
0,84
*
Chao-1
7
9
*
Chao-2 10,09 (±2,24)
Jacknife-1 10,95 (±1)
Jacknife-2 14
Boostrap 12,5
Bray-Curtis (%) 6,36
malacofauna entre huertos-organopónicos y
cuerpos de agua (t = 7,98; p = 0,00001). Los
cuatro estimadores de riqueza de Chao-2,
Jacknife-1, Jacknife-2 y Boostrap señalaron
valores entre 10 a 14 especies. La prueba de
Wilcoxon mostró que no existieron diferencias
significativas en la abundancia de la
malacofauna entre huertos-organopónicos y
cuerpos de agua (W= 41; Montecarlo (p) = 0,51).
La similaridad de la malacofauna según el índice
de diversidad cuantitativo de Bray-Curtis fue
bastante baja (tabla 2).
En relación a los índices ecológicos de la
malacofauna total (fluvial y terrestre) se
observaron diferencias significativas según la
significancia de bootstrap entre huertos-
organopónicos y cuerpos de agua en la riqueza
de especies, riqueza de Menhinick, riqueza de
Margalef, diversidad de Shannon, dominancia
de Simpson, dominancia de Berger-Parker y
estimador de riqueza de Chao-1 (tabla 2). De
igual forma al analizarse mediante la prueba de t
de Student se encontraron diferencias en el
índice de diversidad de Shannon en la
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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
De las 11 especies de moluscos identificadas en
el estudio, tres resultaron ser hospederos
intermediarios y potenciales transmisores para
la Angiostrongilosis,y otras dos especies para la
Fasciolosis. Se observaron varias especies de
moluscos de interés médico con mayor
incidencia en huertos-organopónicos, de lo cual
inferimos que existe mayor riesgo sanitario en
este tipo de ecosistema. Se evidenció una
relación significativa entre las poblaciones de
moluscos y algunas variables climatológicas,
como fueron la humedad relativa máxima y la
precipitación.
Tabla 3. Variaciones en la abundancia total de las poblaciones de moluscos por meses (2011-2012) en el área de
Salud Roberto Fleites, Santa Clara, Cuba.
Año
E
F
M
A
M
J J A S O N D Abundancia total
Año 2011
58
80
159
77
424
512 85 49 57 32 101 219 1853
Año 2012
468
107
71
282
234
164 373 18 30 44 174 82 2047
Total
526
187
230
359
658
676 458 67 87 76 275 301 3900
La Tabla 3 nos muestra las variaciones en la
abundancia total de las poblaciones de moluscos
por meses (2011-2012) en el área de Salud
Roberto Fleites, Santa Clara, Cuba. Durante el
2011 los valores más altos se observaron en
mayo y junio; en cambio durante el 2012 los
valores mayores se observaron en enero y julio.
El “análisis cluster” cuantitativo de Bray-Curtis
mostró cuatro grupos de asociación de especies
de moluscos en base a los muestreos en los dos
años de colecta: (1) M. tuberculata P. acuta S.
octona; (2) Z. auricomaCurbicula fluminea
G. cubensis P. poeyana Marisa cornuarietis;
(3) T. graniferaP. griseola; y (4) P. columella
(fig. 1).
600
550
500
450
400
350
300
250
200
150
100
50
Distancia
TG
PG
PC
ZA
CF
GC
PP
MC
MT
PA
SO
Figura 1. Dendrograma de similaridad “análisis cluster” entre la malacofauna en el área de Salud Roberto Fleites, Santa Clara,
Cuba empleando el método de agrupación de Ward (Coeficiente de correlación, r= 0,97). TG = Tarebia granifera. MT =
Melanoides tuberculata. CF = Curbicula fluminea. PA = Physella acuta. PP = Pomacea poeyana. GC = Galba cubensis. MC =
Marisa cornuarietis. PG = Praticolella griseola. PC = Pseudosuccinea columella. S0 = Subulina octona. ZA = Zachrysia
auricoma.
319
Fimia-Duarte et al.
Risk of the malacofauna
Ali, JH. 1993.
Aguiar, PH, Morera, P & Pascual, J. 1981.
Alarcon, M, Iannacone, J & Espinoza, Y. 2010.
Andersen, E, Gubler, D, Sorensen, K, Beddard, J
& Ash, L. 1986.
Anon, P. 1999.
Anónimo, E. 2007.
Cañete, R, Yong, M, Sánchez, J, Wong, L &
Gutiérrez, A. 2004.
Correa, AC, Escobar, JS, Durand, P, Renaud, F,
David, P, Jame, P, Pointier, J & Hurtrez-
Bousses, S. 2010.
Correa, AC, Escobar, JS, Noya, O, Velásquez,
The distribution of Physa acuta
Draparnaud (Gastropoda: Physidae) in
Malaysia and its suitability as test
material for insecticide toxicity studies.
Journal of Medical & Applied
Malacology, vol. 5, pp. 129-134.
An g io s tr o ng y lu s c a nt o ne n si s .
Hospederos intermediarios en las dos
provincias habaneras. Revista Cubana de
Medicina Tropical, vol. 33, pp.173-177.
Parasitosis intestinal, factores de riesgo y
seroprevalencia de Toxocariosis en
pobladores del Parque Industrial de
Huaycan, Lima, Perú. Neotropical
Helminthology, vol. 4, pp. 17-36.
First report of
Angiostrongylus cantonensis in Puerto
Rico. The American Journal of Tropical
Medicine and Hygiene, vol. 35, pp. 319-
322. Resistance of fluke drug found on
Sligo farm. Veterinary Record, vol. l, pp.
96-102. Especies de moluscos de
interés especial. Informe Final de la
Región Occidental de la Cuenca del
Canal 2007. D i s p o n i bl e e n :
http://www.pancanal.com/esp/cuenca/roc
c/6-7.pdf. Consultado el 22 de febrero del
2013.
Population dynamics
of intermediate snail hosts of Fasciola
hepatica and some environmental factors
in San Juan y Martinez municipality,
Cuba. The Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 99, pp. 257-262.
Bridging gaps in the
molecular phylogeny of the Lymnaeidae
(Gastropoda: Pulmonata), vectors of
Fascioliasis. BMC Evolutionary Biology,
vol. 10, pp. 1-12.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS LE, González-Ramírez, C, Hurtrez-
Boussés, S & Pointier, JP. 2011.
Cruz, PA, Fimia, DR & Corona, SE. 2012.
Cuentas, G. 2004.
Darrigran, G. 2002.
Dayrat, B, Conrad, M, Balayan, S, White, TR,
Albrecht, C & Golding, R 2011.
Diéguez, L, Gutiérrez, A, Hernández, R &
Perera, G. 1995.
Diéguez, L, Hernández, R, Perera, G, Vázquez,
R & Escalante, A. 1997.
Dorta-Contreras, AJ, Plana, BR, Aguiar, PP,
Nuñez, FF, Pérez, MO & Lastre, GM
2006.
Ferrer, JR, Perera, PG & Yong, M. 1985.
Morphological and molecular
characterization of Neotropic
Lymnaeidae (Gastropoda: Lymnaeoidea),
vector of fasciolosis. Infection, Genetic
and Evolution, vol. 11, pp. 1978-1988.
Moluscos fluviales con importancia
médico-veterinaria de la provincia Sancti
Spíritus, región central de Cuba.
REDVET, vol. 13, pp. 05B.
El impacto de la zoonosis en
la salud humana y animal. XV Reunión
Interamericana a nivel ministerial en
Salud y Agricultura. Organización
Panamericana de la salud (OPS).
Potential impact of filter-
feeding invaders on temperate inland
freshwater environments. Biological
Invasions, vol. 4, pp. 145-156.
Phylogenetic relationships and evolution
of pulmonate gastropods (Mollusca): new
insights from increased taxon sampling.
Molecular Phylogenetics and Evolution,
vol. 59, pp. 425-437.
Estudio de la estructura
de edad de una población de Corbicula
fluminea de Camaguey, Cuba. I Simposio
de Ecología y Biosfera 1995. La Habana,
Cuba. p.39.
Presencia de la
Corbicula fluminea (Muller, 1774) y
estudios estacionales sobre su
abundancia en el Lago artificial “La Jia”
de Camaguey. Malacological Review, vol.
30, pp. 93-100.
Aportes cubanos al estudio de
Angiostrongylus cantonensis. ed. La
Habana: Ed. Academia.
Estudios de los moluscos fluviátiles de
una localidad afectada por un brote de
fascioliasis. Revista Cubana de Medicina
320
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Tropical, vol. 37, pp.155-160.
Detection and genetic
distance of resistant populations of
Pseudosuccinea columella (Mollusca:
Lymnaeidae) to Fasciola hepatica
(Trematoda: Digenea) using RAPD
markers. Laboratorio de Malacología.
Instituto Pedro Kourí, IPK 2006.
D i s p o n i b l e e n :
http://cat.inist.fr/?aModele=afficheN&cp
sidt=16032021. Consultado 22 de febrero
del 2013.
Estudio de la malacofauna fluvtil
presentes en reservorios de peces
larvívoros del municipio de Yaguajay.
Revista Cubana de Medicina Tropical,
vol. 62, pp.10-17. Vectores de
interés sanitario en la universidad
Médica de Camagüey. Sus implicaciones
epidemiológicas 2005. Disponible en:
h t t p : \ \ w w w . 1 6 d e
abril.sid.cu\eventos\XVIIforum\presenci
ales \tecnología%20de%20interes%20
sanitario.doc. Consultado 22 de Febrero
del 2013.
Influencia de algunas variables
climatogicas sobre las densidades
larvarias en criaderos de culícidos. Pol.
Cap. Roberto Fleites 2009-2010.
REDVET, vol. 13, pp. 05B.
First report of larval stages of
Fasciola hepatica in a wild population of
Pseudosuccinea columella from Cuba and
Caribbean. Journal of Helminthology,
vol. 85, pp.109-111.El control de las
va
enfermedades transmisibles. 18 ed.
Washington. Organización Panamericana
de la Salud (OPS). Publicación Científica
y Técnica. No. 613. Efecto del
detergente doméstico alquil aril sulfonato
Fernández, A, Fraga, J, Pointier, JP, Yong, M,
Sánchez, J, Coustau, Ch, Gutiérrez, A &
Theron, A. 2006.
Fimia, R, Cepero, O & Rodríguez, Y. 2010.
García, E & Everton, AJ. 2005.
García, GS, Pérez, BJ, Fimia, DR, Osés, RR,
Marín, LG & González, GR. 2012.
Gutiérrez, A, Vázquez, AA, Hevia, Y, Sánchez,
J, Correa, AC & Hurtrez-Boussés, S.
2011.
Heymann, D. 2005.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2002.
de sodio lineal (LAS) sobre la mortalidad
de tres caracoles dulceacuícolas en el
Perú. Ecología Aplicada, vol. 1, pp. 81-
87.
Empleo del caracol de agua dulce Physa
venustula Gould como herramienta
ecotoxicológica para la evaluación de
riesgos ambientales por plaguicidas.
Agricultura Técnica (Chile), vol. 62, pp.
212-225.
Crianza artificial del caracol de
agua dulce Physa venustula Gould para
estudios ecotoxicológicos de plaguicidas.
Agricultura Técnica (Chile), vol. 62, pp.
321-330.
Prevalencia de infección por parásitos
intestinales en escolares de primaria de
Santiago de Surco, Lima, Perú.
Parasitología Latinoamericana, vol. 61,
pp. 54-62. Helmintos
intestinales de Chorrillos y Pachacamac,
Lima, Perú. The Biologist (Lima), vol. 5,
pp. 27-34.
Contaminación de los suelos con
huevos de Toxocara canis en parques
públicos de Santiago de Surco, Lima,
Perú, 2007-2008. Neotropical
Helminthology, vol. 6, pp. 97- 108.
Agave americana and Furcraea
andina (Asparagaceae) on Culex
quinquefasciatus (Diptera) and Heleobia
cumingii (Mollusca). Neotropical
Helminthology, vol. 7, pp. 311 - 325.
Toxicity of
biopesticides Agave americana, Furcraea
andina (Asparagaceae) and Sapindus
saponaria (Sapindaceae) on invader snail
Melanoides tuberculata (Thiaridae).
Neotropical Helminthology, vol. 7, pp.
231-241.
Iannacone, J, Caballero, C & Alvariño, L. 2002a.
Iannacone, J, Caballero, C & Alvariño, L.
2002b.
Iannacone, J, Benites, MJ & Chirinos, L. 2006.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2007.
Iannacone, J, Alvariño, L & Cárdenas-Callirgos,
J. 2012.
Iannacone, J, Cajachagua, C, Dueñas, B,
Castillo, L, Alvariño, L & Argota, G.
2013a.
Iannacone, J, La Torre, MI, Alvariño, L, Cepeda,
C, Ayala, & Argota, G. 2013b.
Martínez-Delgado, JF, González, CM, Tápanes,
C T R & R u i z , M A . 2 0 0 0 .
321
Fimia-Duarte et al.
Risk of the malacofauna
Meningoencefalitis eosinofílica en Villa
Clara, Cuba. Un estudio de 17 pacientes.
Revista de Neurología, vol. 31, pp. 417-
421.
Fascioliasis and other plant–borne
trematode zoonoses. International Journal
for Parasitology, vol. 35, pp.1255-1278.
Epizootiología de las
fasciolasis en las condiciones de Cuba.
[Tesis para la obtención del grado de
candidato a Doctor en Ciencias]. Kosice,
Checoslovaquia.
Incidencia, evaluación del
impacto y plan de medidas para disminuir
el riesgo de la fasciolosis bovina en la
provincia de Sancti Spíritus. [Tesis de
Maestría]. Universidad Central “Marta
Abreu” de Las Villas, Cuba.
Series meteorológicas de Villa
Clara y otras provincias [tesis de
maestría]. Universidad Central “Marta
Abreu” de Las Villas. Santa Clara, Cuba.
Parásitos intestinales en
pobladores de dos localidades de
Yurimaguas, Alto Amazonas, Loreto,
Perú. Neotropical Helminthology, vol. 4,
pp. 127-136. First
record and ecological studies of
Melanoides tuberculata in Cuba.
Walkerana Trans Poets Society, vol. 2,
pp.165-171.
Effectiveness of
their biological control agents against
intermediate hosts of snail mediated
parasites in Cuba. Malacological Review,
vol. 23, pp. 47-52.
Importancia de
Tarebia granifera en el control de una
población introducida de Biomphalaria
peregrina. Revista Cubana de Medicina
Tropical, vol. 46, pp. 6-7. First
report for Cuba of a population
Planorbella duryi in the Isle or youth,
Cuba. Walkerana Trans Poets Society, vol.
Mas-Coma, S, Bargues, MD & Valero, MA.
2005.
Mauri, M. 1972.
Olazábal, E. 2006.
Osés, RR. 2004.
Pascual, G, Iannacone, J, Hernández, A &
Salazar, N. 2010.
Perera, G, Young, M & Sánchez, R. 1987.
Perera, G, Yong, M, Ferrer, JR, Arrianda, C &
Gutiérrez, AA. 1990.
Perera, PG, Yong, M, Ferrer, JR, Gutiérrez, AA
& Sánchez, J. 1994.
Perera, G, Young, M & Pointier, J. 2000.
2, pp. 125-130.
Ecological structures and
factors regulating the population
dynamics of the freshwater snail in
Hanabanilla Lake, Cuba. Malacological
Review, vol. 28, pp. 63-69.
Climate and ENSO variability
associated with vector-borne diseases in
Colombia. In: Diaz, HF & Markgraf, V.
(Eds.). The Niño and the Southern
Oscillation, multiscale variability and
global and regional impacts. Cambridge
University Press. pp. 183-204. Status
report on the terrestrial mollusca of
Jamaica. Proceedings of the Academy of
Natural Sciences of Philadelphia, vol.
155, pp. 117-161.
Species richness, diversity and
distributional patterns of freshwater
Gastropoda in Mesopotamian Region
(Argentina). XVIII Encontro Brasileiro de
Malacología EBRAM, Río de Janeiro.
199 p.
Distributional patterns of
freshwater Mollusca Bivalvia in
Argentina. World Congress of
th
Malacology. 14 International Congress
of Unitas Malacologica, Viena, Austria.
p.348.
First record of Angiostrongylus
cantonensis in the Dominican Republic.
Annals of Tropical Medicine &
Parasitology, vol. 43, pp. 253-255.
Prevalence of
intestinal parasites in food handlers
treated in the Municipality of Lima, Peru.
Neotropical Helminthology, vol. 6, pp.
255-270.
Avances sobre el estudio de caracoles de
agua dulce en el Perú. Alma Mater
(Lima), vol. 4, pp. 93-96. Estudio de la
Perera, G. 2006.
Poveda, GNE, Graham, PR, Epstein, W, Rojas,
ML, Quiñónez, ID, Vélez, WJ & Marte,
M. 2000.
Rosenberg, G & Muratov, IG. 2006.
Rumi, A, Gutiérrez, GDE & Núñez, V. 2003.
Tassara, MP, César, II, Rumi, A, Gutiérrez,
GDE, Roche, MA, Martín, SM & Núñez,
V. 2001.
Vargas, M, Gómez Pérez, JD & Malek, EA.
1992.
Villegas, W & Iannacone, J. 2012.
Vivar, GR, Huamán, MP & Larrea, CH. 1993.
Yong, MC & Perera, GP. 1991.
322
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
morfología interna y externa de los
hospederos intermediarios de Fasciola
hepatica. Revista Cubana de Medicina
Tropical, vol. 43, pp. 13-16. Ecology
and biological control of the intermediate
snail hosts of fasciolasis in Cuba.
th
Abstracts 11 International Congress of
Malacology. Siena, Italy. p. 266.
Yong, M, Perera, G & Ferrer, JR. 1992.
Zimmermann, MR, Luth, KE & Esch, GW.
2014. Differences in snail ecology lead to
infection pattern variation of
Echinostoma spp. larval stages. Acta
Parasitologica, vol. 59, pp. 502-509.
Received July 9, 2014.
Accepted October 5, 2014.
323