269
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
GASTROINTESTINAL PARASITES IN FREE-RANGING TAYASSU PECARI AND PECARI
TAJACU FROM THE PILON LAJAS BIOSPHERE RESERVE AND INDIGENOUS TERRITORY,
BENI – BOLIVIA
PARÁSITOS GASTROINTESTINALES EN TAYASSU PECARI Y PECARI TAJACU DE VIDA
LIBRE DE LA RESERVA DE LA BIÓSFERA Y TERRITORIO COMUNITARIO DE ORIGEN
PILÓN LAJAS, BENI – BOLIVIA
1 1 1,2
Rolando Limachi Quiñajo ; Rodolfo Nallar Gutierrez & Erika Alandia Robles
Abstract
Keywords: Ascaris – Bolivia - gastrointestinal parasites - indigenous territory - Pecari tajacu – tayassuids - Tayassu pecari.
Suggested citation Limachi-Quiñajo, R, Nallar-Gutierrez, R & Alandia-Robles, E. 2014. Gastrointestinal parasites in free-
ranging Tayassu pecari and Pecari tajacu from the Pilón Lajas Biosphere Reserve and Indigenous Territory, Beni – Bolivia.
Neotropical Helminthology, vol. 8, n°2, jul-dec, pp. 269-277.
1Programa de Conservación Gran Paisaje Madidi-Tambopata, Wildlife Conservation Society, Bolivia.
2 Wildlife Health Program, Wildlife Conservation Society, New York, USA. Dirección actual: Obrajes, calle 10 # 209, La Paz – Bolivia. Teléfono: (591)2-
2784946. E-mail: ealandia.vet@gmail.com
Adult and immature gastrointestinal parasites from 47 tayassuids (27 Tayassu pecari and 20
Pecari tajacu) hunted for human consumption at the Pilon Lajas Biosphere Reserve and
Indigenous Territory, Bolivia, were identified. Parasite eggs and oocysts were identified by fecal
flotation and sedimentation, while adult parasites were obtained from the digestive tract and
collected through the Travassos method for morphometric identification. Four nematode species
(Texicospirura turki, Monodontus aguiari, Eucyathostomum dentatum and Ascaris sp.), one
cestode (Monienzia benedeni), one trematode (Stichorchis giganteus) and Eimeria spp. oocysts
were detected. Parasites of the Ascaris genera were detected only in T. pecari while the rest of the
parasites were found in both tayassuid species. This study provides the first report for these
parasites in peccaries from Bolivia. Given the close contact between Amazon inhabitants and
tayassuids, and considering the zoonotic nature of Ascaris infections, further investigations into
potential peccary to human transmission are warranted.
Limachi-Quiñajo et al.
Parasites of Tayassu and Pecari from Bolivia
270
Resumen
Palabras clave: Ascaris – Bolivia - parásitos gastrointestinales - Pecari tajacu – tayassuidos - Tayassu pecari - territorios indígenas.
La colecta de muestras biológicas de 47 tayassuidos (27 Tayassu pecari y 20 Pecari tajacu)
cazados para consumo familiar en la Reserva de la Biosfera y Tierra Comunitaria de Origen Pilón
Lajas, Bolivia, permitió la identificación de formas parasitarias inmaduras y adultas del aparato
digestivo de ambas especies de ungulados. La identificación de huevos y ooquistes parasitarios se
realizó empleando los métodos cualitativos de flotación y sedimentación para el análisis de heces,
mientras que los parásitos adultos fueron recuperados del tracto digestivo y colectados mediante
el método de Travassos para su identificación por morfometría. Cuatro especies de nematodos
(Texicospirura turki, Monodontus aguiari, Eucyathostomum dentatum y Ascaris sp.), un céstodo
(Moniezia benedeni), un tremátodo (Stichorchis giganteus) y ooquistes del género Eimeria spp.
fueron identificados. Parásitos del género Ascaris sp. fueron detectados únicamente en T. pecari y
los demás parásitos se registraron en ambas especies de tayassuidos. Los parásitos en este estudio
se constituyen en nuevos reportes para ambas especies de ungulados en Bolivia. Dado el estrecho
contacto existente entre los habitantes de comunidades amazónicas y tayassuidos, y dadas las
características zoonóticas de las infecciones por Ascaris, se sugiere investigar la potencial
tranmisibilidad de este grupo parásito entre pecaríes y personas.
INTRODUCCIÓN como una especie vulnerable en 2013
(Ministerio de Medio Ambiente y Agua, 2009;
Gongora et al., 2011; Keuroghlian et al., 2013).
En Bolivia ambas especies están clasificadas
como vulnerables debido a la reducción de sus
poblaciones. Algunos autores como Fragoso
(1997) atribuyen esta situación a la presión de
cacería a la cual están sometidas ambas especies
(Espinoza 2011). Sin embargo, autores como
señalan que los descensos en las poblaciones de
T. pecari de distintas regiones neotropicales
podrían estar ligados también a la presencia de
enfermedades.
Pese a que se cuenta con diversos estudios sobre
parásitos de tayassuidos en el neotrópico
(Travassos, 1940; Vicente et al., 1997; Vicente et
al., 2000; Nasciente et al., 2005; Carlos et al.,
2008; Cañizales & Guerrero, 2010; Farret et al.,
2010; Valdés Sánchez et al. 2010), pocos son los
estudios de salud de ambas especies realizados
en Bolivia, contándose únicamente con los
trabajos de Beltrán-Saavedra et al. (2009) en P.
tajacu, y Karesh et al. (1998), Robbins et al.
(1998) y Richardson & Barger (2006) en T.
pecari. Este vacío de información es aún más
evidente en zonas de interface donde la cacería
de subsistencia favorece un estrecho contacto
entre los seres humanos con los animales
Los tayassuidos son mamíferos del orden
Artiodactyla nativos del nuevo Mundo. En
Bolivia se registran a Tayassu pecari Link, 1795
y Pecari tajacu Linnaeus, 1758 (Wallace et al.,
2010). Ambas especies de pecaríes son comunes
en los bosques húmedos donde forman parte de
la cadena trófica de grandes depredadores como
el jaguar (Panthera onca Linnaeus, 1758) y el
puma (Puma concolor Linnaeus, 1771) (Sowls,
1977; Wallace et al., 2010). Son también un
elemento importante en la ecología de los
bosques al constituirse en predadores de
semillas y predadores de plantines,
contribuyendo así a la regeneración de la flora
(Painter, 1998). Además de su rol ecológico,
estas especies son primordiales en la
alimentación de muchas poblaciones indígenas
Amazónicas a las cuales proveen una alta
proporción de proteína de origen animal (Low,
1970; Chicchon, 2000; Bodmer et al., 2004;
Espinoza, 2011).
En 2011, P. tajacu fue catalogada por la Unión
Internacional de Conservación de la Naturaleza
(UICN) como una especie de preocupación
menor, mientras que T. pecari fue categorizada
271
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
directamente del recto o de la última porción del
intestino grueso de los animales abatidos y
posteriormente fijadas en formol bufferado al
10%. Para el análisis coprológico se emplearon
las técnicas de enriquecimiento cualitativo de
flotación por centrifugación (Hendrix, 2002) y el
método de sedimentación modificado de Ueno
& Gutiérrez (1983). La identificación de formas
parasitarias inmaduras se realizó por
diferenciación de estructuras morfológicas y
dimensionales con la ayuda de un microscopio
binocular. Dados los objetivos del estudio, no se
emplearon técnicas cuantitativas para la
determinación de cargas parasitarias.
La colecta de parásitos adultos alojados en los
tractos gastrointestinales se realizó siguiendo el
protocolo modificado de Travassos descrito por
Tantaleán (2010), para lo cual se procedió a la
separación de los tractos digestivos por
compartimientos. Los parásitos adultos
recuperados de cada compartimiento fueron
lavados con suero fisiológico y fijados en
alcohol al 70% (Quiroz, 1994), luego de lo cual
las mucosas gastrointestinales fueron revisadas
para determinar la presencia de lesiones. Para
facilitar su identificación, los parásitos
colectados fueron diafanizados con lactofenol
de Amman durante 5 a 30 min, dependiendo de
su grosor. Una vez montados en portaobjetos, la
descripción y medición de especímenes se
realizaron empleando un estereoscopio y un
microscopio binocular. Las estructuras
anatómicas parasitarias observadas y sus
medidas fueron comparadas con claves
taxonómicas para realizar la clasificación de
especies, la cual fue corroborada con datos
referidos a la ubicación de los parásitos dentro
del tracto gastrointestinal.
El número de T. pecari y P. tajacu evaluados en
el presente estudio estuvo circunscripto por la
disponibilidad de animales cazados para
consumo durante los 62 días que duró el trabajo
de campo. En este periodo se obtuvieron
muestras de 47 tayassuidos: 27 T. pecari (13
hembras y 14 machos) y 20 P. tajacu (8 hembras
silvestres y sus patógenos. A fin de
complementar la información existente, el
presente estudio buscó identificar la fauna
parasitaria gastrointestinal en T. pecari y P.
tajacu cazados para consumo familiar en una
comunidad indígena amazónica de Bolivia.
El estudio fue realizado en San Luis Chico,
comunidad indígena T'simane ubicada en la
Reserva para la Biósfera y Tierra Comunitaria de
Origen (RB TCO) Pilón Lajas, a orillas del río
Quiquibey (14º49' S, 67º23' O) (SERNAP &
CRTM, 2009). La comunidad se halla aislada
geográficamente de otros centros poblados y la
subsistencia de sus habitantes se basa
principalmente en la agricultura a pequeña
escala, la extracción de productos forestales no
maderables, la pesca y la cacería de animales
silvestres (SERNAP & CRTM, 2009). Los
tayasuidos T. pecari y P. tajacu proporcionan el
43,8% de la biomasa total de especies cazadas y
consumidas, constituyéndose estas especies en
la principal fuente proteica de los habitantes de
esta comunidad (Carafa, 2009).
Previa obtención de permisos por parte de las
autoridades nacionales (Autorización N°717/09
MMAyA-VMABCC-DGBAP), autoridades
territoriales y locales, entre julio y septiembre de
2010 se acompañó a los cazadores de
subsistencia durante sus incursiones al monte a
fin de obtener muestras biológicas de los
tayassuidos abatidos. En algunos casos, estas
muestras fueron obtenidas al arribo de los
cazadores a la comunidad (entre 30 min y 5 h
posteriores al abatimiento).
Posterior al registro de los datos del individuo
(fecha, especie, sexo y grupo etario – cría,
juvenil, adulto), se evaluó y registró la condición
corporal de los animales cazados en base a la
presencia o ausencia de grasa subcutánea en el
lomo, región lumbar, caderas y encoladura, así
como la presencia de grasa perineal alrededor de
los riñones , considerándose para ello tres
categorías: condición corporal buena, regular o
mala. Las muestras fecales fueron colectadas
MATERIAL Y MÉTODOS
RESULTADOS
272
Limachi-Quiñajo et al.
Parasites of Tayassu and Pecari from Bolivia
ninguno de ellos se hallaron lesiones
m a c r o s c ó p i c a s e n l a s m u c o s a s
gastrointestinales. Estos datos sugieren un
estado de equilibrio entre los hospederos y sus
parásitos, lo cual puede ser indicador de un
ecosistema saludable (Hudson et al., 2006).
Los parásitos M. aguiari, E. dentatum, T. turki,
M. benedeni, S. giganteus, y ooquistes del
género Eimeria spp. estuvieron presentes en
ambas especies de tayassuidos. La similitud de
las formas parasitarias detectadas tanto en T.
pecari como en P. tajacu de la zona de estudio
podría explicarse no sólo por el hecho que ambas
especies pertenecen a la misma familia
(Tayassuidae), pudiendo por ello ser
susceptibles a los mismos patógenos, sino
también por los hábitos sociales y de
comportamiento que tienen ambas especies
(Carlos et al. 2008). En efecto, la dispersión y
transmisión de parásitos entre grupos y entre
estas especies simpátricas puede verse
favorecida por el gran tamaño de los grupos
familiares que forman los tayassuidos,
particularmente T. pecari cuyos grupos sociales
pueden superar los 200 individuos (Mayer &
Brandt, 1982). Así mismo, el hábito de
hociquear y remover la tierra que tienen ambas
especies incrementaría su exposición a los
helmintos eliminados en las áreas de uso común
(Fragoso, 1997; Carlos et al., 2008).
El parásito Ascaris sp. es conocido por producir
en seres humanos durante infestaciones masivas
problemas como dolor abdominal, obstrucción
intestinal, problemas respiratorios, mala
absorción y la consecuente desnutrición y
retardo del crecimiento en niños (Ochoa, 1991;
Botero & Restrepo 2003). En animales éste
parásito, cuya transmisión cruzada desde seres
humanos o cerdos domésticos hacia tayassuidos
no es descartada por Leles et al. (2012), presenta
una alta patogenicidad pudiendo producir
cólicos abdominales y obstrucciones
intestinales en crías de tayassuidos con
infestaciones masivas (Soulsby et al., 1992;
Galvez et al., 2004; Mayor, 2004). En nuestro
estudio, Ascaris sp. fue detectada únicamente en
dos individuos T. pecari mostrandose así una
baja frecuencia del mismo. Trabajos realizados
y 12 machos), siendo el 85% de ellos animales
adultos. Se colectaron muestras fecales de todos
los individuos (n=47), pudiendo además
recuperarse los tractos gastrointestinales
completos de 17 T. pecari y 14 P. tajacu. Todos
los animales monitoreados presentaban una
condición corporal homogénea catalogada
como buena y en ninguno de ellos se observaron
lesiones macroscópicas en las mucosas
gastrointestinales.
Los análisis coprológicos y la identificación
taxonómica de parásitos adultos realizados
permitieron identificar cuatro especies de
nemátodos gastrointestinales, Monodontus
aguiari (Molin, 1861), Eucyathostomum
dentatum (Molin, 1961), Texicospirura turki
(Chitwood y Cordero, 1966) y Ascaris sp., un
céstodo Moniezia benedeni (Moniez, 1879), un
tremátodo Stichorchis giganteus (Diesing,
1836), y ooquistes del género Eimeria spp.
(Tabla 1). Todos los individuos P. tajacu
monitoreados presentaron algún tipo de parásito
gastrointestinal, mientras que en el caso de T.
pecari sólo el 85% de ellos estaba parasitado.
Salvo por Ascaris sp., el cual fue observado
únicamente en dos individuos T. pecari y cuya
especie no pudo ser identificada debido al estado
de inmadurez de los parásitos adultos
colectados, todas las formas parasitarias
identificadas se hallaban presentes en ambas
especies de tayassuidos, siendo los nemátodos el
tipo de parásito más prevalente (Tabla 2).
Siete formas parasitarias gastrointestinales
fueron identificadas en tayassuidos T. pecari y P.
tajacu cazados para consumo en la comunidad
indígena T´simane San Luis Chico de la RBTCO
Pilón Lajas, constituyendose todas ellas en los
primeros reportes para ambos hospederos en
Bolivia.
Pese a la importante diversidad de parásitos
gastrointestinales identificada en nuestro
estudio, todos los animales monitoreados
presentaron una buena condición corporal y en
DISCUSIÓN
273
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
T. pecari (n=27)
P. tajacu (n=20)
N° de parásitos
adultos analizados
N° de parásitos adultos
analizados
Parásito identificado
Ubicación del
parásito adulto
Forma
inmadura
(medida
X±DS)
♀
♂
Herma-
froditas
Forma
inmadura
(medida
X±DS)
♀
♂
Herma-
froditas
Texicospirura turki 1,8
Yeyuno e Íleon
32,5±3,5 x
15±3,4
9
11
n/a
31,2±3,5 x
13,5±1,9
10
10
n/a
Monodontus aguiari
2,3,10
Yeyuno e Íleon
62,5±5,9 x
35,5±3,3
23
13
n/a
63,8±4,6 x
37,6±3,1
18
8
n/a
Eucyathostomum
spp.4,8
Ciego
98,1±3,4 x
50±4,4
12
19
n/a
95,7±5,3 x
55,7±4,2
9
20
n/a
Stichorchis giganteus 5
Porción Ileo-cecal
135±2,4 x
71,9±1,2
n/a
n/a
8
134,8±2,6
x 75,2±3,3
n/a
n/a
5
Moniezia benedeni 6,7
Duodeno y Yeyuno
44,6±1,7 x
42,2±1,7
n/a
n/a
1
45±2,5 x
41,7±1,5
n/a
n/a
2
Ascaris sp.6,7,8
Duodeno y Yeyuno
56,2±12,3 x
48,7±12,3
2
2
n/a
n/a
0
0
n/a
Eimeria spp. 6,7,9
n/a 35 x 25±0,9
n/a
n/a
n/a
35±05 x
25±1 n/a
n/a
n/a
Tabla 1. Formas parasitarias inmaduras y parásitos adultos identificados en T. pecari y P. tajacu cazados para consumo en la comunidad San Luis Chico de la RB
TCO Pilón Lajas, Beni - Bolivia.
X= media; DS= Desviaciòn Estàndar; n/a = No aplica; Claves taxon ómicas empleadas: 1Chitwood & Campillo (1966); 2Travassos (1937b); 3McIntosh (1935); 4Travassos (1937a); 5Gibson et al. (2005);
6Soulsby et al. (1992); 7Cordero del Campillo et al. (2000); 8Vicente
et al. (1997); 9Wilber et al. (1996); 10Chitwood & Jordan (1965).
274
Limachi-Quiñajo et al.
Parasites of Tayassu and Pecari from Bolivia
Ascaris sp. esté parcialmente relacionado a la
edad de los animales monitoreados.
Este trabajo incrementó considerablemente el
conocimiento de la fauna parasitaria de T. pecari
y P. tajacu de vida libre en Bolivia. La
metodología empleada, obteniendo muestras a
partir de animales cazados, si bien limitó la
obtención de datos de diversos estratos etarios,
permitió evaluar un número significativo de
animales y colectar parásitos adultos para
identificar de forma precisa las especies de
parásitos presentes.
Dado el estrecho contacto existente entre
animales silvestre y los habitantes de
comunidades amazónicas, y por los efectos
adversos que el parásito Ascaris sp. puede causar
sobre la salud de personas y tayassuidos,
creemos prudente monitorear la presencia y la
t r a n s m i s i b i l i d a d d e e s t e p a r á s i t o ,
particularmente durante la época de lluvias y
tratando de emplear métodos que permitan el
monitoreo de crías y animales juveniles.
Los autores agradecen a los habitantes de la
comunidad T´simane de San Luis Chico por su
en Perú señalan que la prevalencia de Ascaris sp.
en P. tajacu estaría ligada al factor humedad,
observándose una mayor prevalencia del
parásito al inicio de la época de lluvias y un
declive de su presencia a medida que las
precipitaciones pluviales disminuyen (Mayor,
2004). Teniendo en cuenta este dato, no
descartamos que la baja frecuencia de Ascaris
sp. en nuestro estudio se deba a que las muestras
se colectaron durante la época seca del año, con
escasos niveles de precipitación pluvial y poca
humedad.
Por otro lado, no descartamos que la
metodología de obtención de las muestras
empleada pueda estar enmascarando la
prevalencia real del parásito Ascaris sp. en
tayassuidos de la zona de estudio ya que, para la
detección de este parásito, la edad podría
constituirse en un factor intrínseco, siendo más
común observarlo en animales jóvenes (Murillo,
2002). Dado que el 85% de los animales cazados
por los habitantes de la comunidad fueron
individuos adultos por el mayor volumen de
carne que estos proveen (Carafa, 2009), el grupo
etario de crías y juveniles estuvo sub
representado. Por ello y considerando que uno
de los dos individuos infestados por este parásito
era justamente un juvenil, no descartamos que el
bajo porcentaje de animales infestados con
Tabla 2. Prevalencia de parásitos gastrointestinales identificados en tayasuidos (Tayassu pecari y Pecari tajacu)
cazados para consumo en la comunidad San Luis Chico de la RB TCO Pilón Lajas, Beni – Bolivia.
T. pecari (n=27) P. tajacu (n=20 )
Taxa Endoparásitos
+ P (%) + P (%)
Nemátodos Monodontus aguiari
18
67
19
95
Eucyathostomum dentatum
15 56
7 35
Texicospirura turki
6 22
11 55
Ascaris sp.
2 7 0 0
Céstodos Moniezia benedeni
3 11
2 10
Tremátodos Stichorchis giganteus
2 7
6 30
Protozoos Eimeria spp. 5 19 4 20
+ = población infectada; P= Prevalencia.
AGRADECIMIENTOS
275
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
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estudio. A la Dirección General de
Biodiversidad y Áreas Protegidas de Bolivia por
otorgar los permisos de colecta de muestras. A
Rosario Barradas Cuqui por su apoyo en campo
para la obtención de las muestras. A José Luis
Mollericona por su apoyo en el trabajo de
laboratorio. A Marcela Uhart, Robert Wallace y
Pablo Beldoménico por la revisión crítica del
documento. El trabajo de campo se benefició de
las contribuciones del proyecto PREDICT el
cual es parte del Programa de Enfermedades
Pandémicas Emergentes de la Agencia
Internacional de los Estados Unidos para el
Desarrollo (USAID). Las evaluaciones
parasitarias se realizaron en el marco de la tesis
de licenciatura del primer autor del trabajo, la
cual fue patrocinada por el programa de
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Received May 1, 2014.
Accepted July 10, 2014.
