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Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
BIODIVERSITY OF ENTOMONEMATODES PARASITIZING SOIL PEST WHITE GRUBS
(SCARABAEIDAE) OF BUENOS AIRES, ARGENTINA
BIODIVERSIDAD DE ENTOMONEMÁTODOS PARÁSITOS DE GUSANOS BLANCOS
(SCARABAEIDAE) PLAGA DEL SUELO EN BUENOS AIRES, ARGENTINA
1,3 2,3 3,5 4,6 3,6
Nora B. Camino , María F. Achinelly , José M. Rusconi , Daiana Eliceche & Augusto Salas .
Abstract
Keywords: Argentina – biodiversity – nematodes – parasites - plagues.
Suggested citation Nora B. Camino, María F. Achinelly, José M. Rusconi, Daiana Eliceche & Augusto Salas. 2014. Biodiversity
of entomonematodes parasitizing soil pest white grubs (Scarabaeidae) of Buenos Aires, Argentina. Neotropical Helminthology,
vol. 8, n°2, jul-dec, pp. 227-233.
1 2 3
Investigador CIC, Investigador CONICET, Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores, CEPAVE, Calle 2 N° 584, La Plata,
4 5 6
Argentina (CONICET- UNLP), Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, Becario CIC. Becario CONICET.
nemainst@cepave.edu.ar
This work was carried out between 2006-2010 in wheat fields of the Pampas, Argentina, in order
to examine the species of nematode parasites and pathogens of white grubs, soil major pest.
Samples were taken with shovel in randomly selected sites. Nymphs of Diloboderus abderus and
Cyclocephalla signaticollis (Scarabaeidae) were collected. Thirteen species of nematodes
belonging to 5 families (Mermithidae, Thelastomatidae, Travassosinematidae, Diplogasteridae
and Rhabditidae) were identified. The richness of species values were 1 for Cyclocephalla
signaticollis and 12 for Diloboderus abderus. The thelastomatids and rhabdítids were the largest
group of nematodes, with a total of 3 species each. The thelastomatids were very prevalent with
infections exceeding 60%, followed by diplogasterids which reached 36%. The mermithids were
less prevalent with values close to 10%. The family Travassosinematidae had the lowest
abundance (0.32). Knowledge of nematode community will be a great value to interpret host-
parasite relationships and in many cases determine those species best potential bioregulators
important agents in agricultural areas of Argentina. This study is the first in the Pampas region of
Argentina to provide a list of white worms parasitic nematodes.
Entomonematodes parasitizing soil pest
228
Resumen
Palabras clave: Argentina - biodiversidad - nemátodos - parásitos - plagas.
Este trabajo fue realizado entre el 2006-2010 en campos de trigo de la región pampeana,
Argentina. El objetivo fue determinar especies de nemátodos parásitos patógenos de gusanos
blancos, plaga importante del suelo. Las muestras fueron tomadas con pala en sitios seleccionados
al azar. Larvas de Diloboderus abderus y Cyclocephalla signaticollis (Scarabaeidae) fueron
recolectadas del suelo a mano con pala. Trece especies de nemátodos pertenecientes a 5 familias
(Mermithidae, Thelastomatidae, Travassosinematidae, Diplogasteridae y Rhabditidae) fueron
determinadas. Los valores de riqueza de especies fueron 1 para C. signaticollis y 12 para D.
abderus. Los thelastomátidos y rhabdítidos fueron el grupo más numeroso, con un total de tres
especies cada uno. Los thelastomátidos fueron muy prevalentes con infecciones que superaron el
60%, seguido de los diplogastéridos que alcanzaron el 36%. Los mermítidos fueron los menos
prevalentes con valores cercanos a 10%. La familia Travassosinematidae fue la que presentó la
menor abundancia (0.32). Este trabajo aporta por primera vez para la región pampeana de nuestro
país una lista de nemátodos parásitos de gusanos blancos.
negativos, tales parásitos también pueden ser
usados como agentes biológicos de diversas
maneras (Gardner & Campbell, 1992). Por otra
parte, el uso de enemigos naturales es un
enfoque prometedor en el control integrado de
plagas, donde los patógenos, parasitoides,
parásitos y depredadores son utilizados (Hazir et
al., 2004). Entre los beneficios podemos
mencionar el efecto sinérgico de los nemátodos
con otros agentes entomopatógenos que, a su
vez, aumenta la eficiencia y economía del
procedimiento, las habituales altas tasas de
mortalidad de insectos, la capacidad típica de
adaptarse a nuevos ambientes, y la factibilidad
de llegar a la mercado como bioplaguicida como
producto comercial. Los entomonemátodos
constituyen un grupo extenso de enemigos
naturales de insectos (Hazir et al., 2004). Existen
aproximadamente 30 familias de nemátodos
asociados, entre foréticos, parásitos,
parasitoides y patógenos (Poinar, 1979).
El objetivo de este trabajo fue, por lo tanto, por
medio de una encuesta de 5 años determinar y
caracterizar las poblaciones de nemátodos
parásitos patógenos que afectan a gusanos
blancos (Scarabaeidae), plaga del suelo en la
región pampeana de Argentina.
Las larvas de los gusanos blancos
(Scarabaeidae) se alimentan de bulbos, rizomas,
tubérculos y raíces de muchas especies de
plantas cultivadas, como trigo, maíz, girasol y
soja. El tercer estadio larval es el que más
consume desde junio-julio (invierno) hasta fines
de la primavera en octubre, aproximadamente
(Gassen, 2000). El consumo de las raíces no
suele ser descubierto en el campo, pero las
plantas son fácilmente extraíbles y, cuando
escasean las lluvias, el cultivo se ve afectado
más que otros porque sus raíces no pueden
extraer agua de la profundidad del suelo. La
alimentación de estas larvas puede finalizar con
el consumo total de las plantas. Se conoce que
estas larvas son potencialmente dañinas no
solamente al trigo sino también a avena, cebada,
maíz y sorgo entre otros, ocasionando pérdidas
totales cuando se registran altas infestaciones
(Curvetto, 2012).
Muchos investigadores han reconocido que los
parásitos entomopatógenos de insectos tienen el
potencial de regular sus poblaciones y
c o m u n i d a d e s ( P o u l i n , 1 9 9 8 ) .
Independientemente de sus posibles efectos
INTRODUCCIÓN
Camino et al.
especie particular, sobre el total de hospedadores
examinados, expresado en porcentaje;
intensidad media, donde I= el número de
nemátodos por insecto sobre el número total de
hospedadores parasitados; dominancia, D = el
número de nematodos por insecto sobre el
número total de hospedadores analizados
expresado en porcentaje (Bush et al., 1997).
Larvas de gusanos blancos pertenecientes a dos
especies fueron registradas: Diloboderus
abderus Sturm, 1826 y Cyclocephalla
signaticollis Burmeister, 1847 (Coleoptera:
Scarabeidae). Los insectos parasitados fueron
hallados en siete localidades: Abasto, Brandsen,
Gorina, Lincoln, La Riestra, Pergamino y Salto
(tabla 1). Un total de cinco familias de
entomonemátodos fueron registradas:
M e r m i t h i d a e , T h e l a s t o m a t i d a e ,
Travassosinematidae, Diplogasteridae y
Rhabditidae. Los thelastomátidos fueron los
únicos presentes en C. signaticolis. Los valores
de riqueza de especies (S) fueron para C.
signaticollis S = 1, y S = 12 para D. abderus. El
número total de parásitos registrados para el
total de larvas hospedadoras (n=50) fue 40 para
C. signaticolis y para D. abderus varió entre 16 y
10000, dependiendo de la especie de nemátodos
(tabla 1). La localidad de Salto exhibió el mayor
número de especies, pertenecientes a 4 familias:
Me rm it h id a e, Tr a va s sos ine ma ti d ae,
Diplogasteridae y Rhabditidae, seguido de
Lincoln con 3 especies pertenecientes a 3
familias, y el resto de las localidades sólo 1
especie de entomonemátodos (Tabla 1).
Nemátodos pertenecientes a las familias
Mermithidae y Rhabditidae se hallaron en
cavidad hemocélica, mientras que el resto de los
r e p r e s e n t a n t e s ( T h e l a s t o m a t i d a e ,
Travassosinematidae y Diplogasteridae) en
tracto digestivo.
C e p h a l o b e l l u s c y c l o c e p h a l a e
(Thelastomatidae) fue la única especie presente
en el gusano blanco Cyclocephalla signaticolis
(tabla 2).
El muestreo se llevó a cabo entre los años 2006 a
2010, en diferentes sitios de la región
pampeana, provincia de Buenos Aires,
Argentina. El área de estudio abarcó varios
campos con cultivos de trigo. Un total de 150
muestras de suelo se recogieron de siete
localidades: Abasto (34º97´S, 58º09´O),
Brandsen (35º10´S, 58º15´O), Gorina (34º53´S,
58º02´O), Lincoln (34º53´S, 61º34´O), La
Riestra (35º16´S, 59º46´O), Pergamino
(33º57´S, 60º34´O) y Salto (34º20´S, 60º15´O)
en sitios seleccionados al azar. Las muestras de
suelo fueron obtenidas a mano realizando con
pala orificios de 10 cm de diámetro y 10 cm de
profundidad. Posteriormente se transportaron al
laboratorio refrigerado a 15C°, en bolsas
herméticas para el mantenimiento de la
humedad. Las larvas de gusano blanco
(Coleoptera: Scarabaeidae) presentes en las
muestras de suelo fueron separadas e
identificadas por la clave Alvarado (1983). Se
utilizaron para la prospección un número
máximo de 50 individuos. Los insectos
hospedadores se mantuvieron a 5 º C durante 10
min. y después se diseccionaron en placas de
Petri con agua destilada bajo un microscopio
estereoscópico. Una incisión transversal se
realizó a lo largo del extremo posterior del
abdomen y del tracto digestivo para la búsqueda
de parásitos. Estos últimos fueron fijados TAF y
agua destilada en partes iguales 50% (v / v)
durante 48 h y luego en TAF puro (7 mL de
formol 40%, 2 mL de trietanolamina y 91 mL de
agua destilada) (Poinar, 1979). Los parásitos se
colocaron en glicerol para lograr una mayor
transparencia (Seinhorst, 1959). La
identificación taxonómica se realizó con la clave
de Poinar (Poinar, 1975). Se calcularon los
siguientes índices parasitarios y ecológicos: la
riqueza de especies, S: número de especies, la
abundancia media donde A = el número total de
individuos de una especie del parásito particular
en una muestra de un hospedador determinado,
dividido por el número total de hospedadores de
las especies examinadas (incluyendo tanto los
hospederos infectados y los no infectados), la
prevalencia, P, donde P = número de
hospedadores infectados con parásitos de una
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS
229
Entomonematodes parasitizing soil pest Camino et al.
Parásitos
Especies hospedadoras
Localidad
Número total de parásitos
MERMITHIDAE
Amphidomermis sp.
D. abderus
Brandsen
31
Hexamemermis gracilis de Villalobos y Camino, 1998
D. abderus
Salto
22
THELASTOMATIDAE
Cephalobellus cyclocephalae Camino y Reboredo, 2005
C. signaticollis
Pergamino
40
Severianoia brevicauda Camino y Szathmary, 2001
D. abderus
Abasto
30
Thelastoma modestus Camino y Reboredo, 1999
D. abderus
Gorina
900
Thelastoma rara Camino et al., 1997
D. abderus
Lincoln
10.000
TRAVASSOSINEMATIDAE
Mirzaiella americana Camino y de Villalobos, 1996
D. abderus
Salto
16
DIPLOGASTERIDAE
Diplogaster octodontus Camino y de Villalobos, 1996
D. abderus
Salto
32
Noteodiplogaster papillosa de Villalobos et al., 1998
D. abderus
Lincoln
50
Patanodontus acaudatum de Villalobos y Camino, 1997
D. abderus
Salto
32
RHABDITIDAE
Cruznema campestris Reboredo y Camino, 2000
D. abderus
Lincoln
390
Parasitorhabditis platidontus Reboredo y Camino, 2000 D. abderus La Riestra 330
Rhabditis bonaerensis Camino y de Villalobos, 1997 D. abderus Salto 220
Tabla 1. Localidades Pampeanas de Argentina donde fueron hallados los nemátodos y el número total de parásitos registrados por cada especies hospederas (n= 50)
D. abderus y C. signaticollis durante 2006-2010.
230
Tabla 2. Prevalencia (P), número de nemátodos por larva o intensidad (I), abundancia media (A), y dominancia (D)
de nemátodos parásitos de gusanos blancos de la región pampeana, Argentina.
abderus varió entre 1.0 y 250 y la abundancia
entre 0,32 y 200. Los valores de dominancia
obtenidos tuvieron un valor que varió entre 0,18
y 83%.
Altos niveles de parasitismo fueron observados
en nemátodos thelastomátidos, superiores al
60%, siendo Thelastoma rara Camino,
Reboredo y de Villalobos, 1997, la especie más
abundante (200) y con mayor intensidad
promedio (250). Además resultó ser la especie
más dominante (83%). No se encontró ninguna
similitud de especies parásitas entre los dos
hospedadores.
Doce especies de entomonemátodos,
pertenecientes a las cinco familias, se registraron
en las larvas de D. abderus, con una prevalencia
cercana al 10% para la familia Mermithidae, un
70% promedio para la familia Thelastomatidae,
32% en Travassosinematidae, un 31% promedio
para Diplogasteridae y un 28% promedio para
Rhabditidae (tabla 2). Los thelastomátidos y
rhabdítidos fueron los grupos más numerosos,
con un total de tres especies cada familia (tabla
1). La familia Travassosinematidae presentó la
menor riqueza de especies con un solo
representante Mirzaiella americana Camino &
de Villalobos, 1996. El número promedio de
nemátodos por larva en el hospedador D.
Neotrop. Helminthol., 8(2), 2014
Especies hospedadoras
Scarabaeidae
Parásitos C. signaticollis D. abderus
P I A D P I A D
MERMITHIDAE
Amphidomermis sp.
-
-
-
-
12
5,6
0,6
0,2
Hexamemermis gracilis
-
-
-
-
10
5,5
0,4
0,1
THELASTOMATIDAE
Cephalobellus cyclocephalae
12
1,21
0,8
0,3
-
-
-
-
Severianoia brevicauda
-
-
-
-
60
1,0
0,6
0,2
Thelastoma modestus
-
-
-
-
65
30
28,1
7,4
Thelastoma rara
-
-
-
-
80
2500
200
83
TRAVASSOSINEMATIDAE
Mirzaiella americana
-
-
-
-
32
1,0
0,3
0,1
DIPLOGASTERIDAE
Diplogaster octodontus
-
-
-
-
26
2,4
0,6
0,2
Noteodiplogaster papillosa
-
-
-
-
36
2,7
1,0
0,4
Patanodontus acaudatum
-
-
-
-
26
2,5
2,5
0,2
RHABDITIDAE
Cruznema campestris
-
-
-
-
26
30
8
3,2
Parasitorhabditis platidontus
-
-
-
-
30
22
6,6
2,7
Rhabditis bonaerensis
-
-
-
-
26
17
4,4
1,8
231
Entomonematodes parasitizing soil pest Camino et al.
infestantes que penetran al hospedador de forma
pasiva, es decir por ingestión, pasando en
intestino por dos generaciones para al final
eliminar los huevos con las heces. Su acción
patógena podría deberse al tamaño y número con
que estos nemátodos se encuentran en el
intestino, provocando una alteración del
metabolismo, disminuyendo el crecimiento,
haciendo que estos sean más susceptibles a otros
agentes patógenos (Camino & Marino, 2007).
Condiciones similares podrían esperarse para
Thelastoma modestus y las especies de
rhabdítidos cuyos ciclos de vida además de ser
complejos presentaron altas intensidades,
interviniendo en el metabolismo de la larva de
los insectos y atrasando su desarrollo (Camino &
Reboredo, 1999).
El conocimiento de la comunidad de estos
enemigos naturales, será una importante
herramienta para interpretar las relaciones
hospedador-parásito e inclusive ilustrar
fenómenos de coevolución y para determinar
aquellas especies potenciales agentes
bioreguladores contra plagas importantes para
zonas agrícolas de la Argentina. Este trabajo
aporta por primera vez para la región pampeana
de nuestro país una lista de nematodos parásitos
de gusanos blancos.
Este estudio fue financiado por la Comisión de
Investigaciones Científicas de la Provincia de
Buenos Aires (CIC) y el Consejo Nacional de
Investigaciones Científicas y Técnicas
(Conicet), Argentina.
La mayoría de las especies de nemátodos
constituyen uno de los factores que pueden
regular la dinámica de la población de una plaga
(Hazir et al., 2004).
Cinco familias de entomonemátodos parásitos
nativos de plagas de gusano blanco
(Scarabaeidae) de la región pampeana, fueron
registradas en siete localidades en dos especies
diferentes de gusanos blancos. La especie D.
abderus presentó una gran diversidad específica
de nemátodos con un número de 12 especies.
C e p h a l o b e l l u s c y c l o c e p h a l a e
(Thelastomatidae) fue la única especie presente
en el gusano blanco C. signaticolis (Camino &
Reboredo, 2005). Las diferencias en la
susceptibilidad de estas dos especies diferentes
de gusanos blancos se desconocen.
Respecto a D. abderus, los nemátodos de la
familia Mermithidae alojados en cavidad
hemocélica tuvieron un comportamiento
parasitoide (Camino & Marino, 2007, de
Villalobos & Camino, 1998); en este caso
pasaron por un estado de desarrollo como
parásitos dentro del hospedador, y como
consecuencia de este parasitismo el hospedador
murió, sin reproducirse dentro de él y los estados
adultos fueron de vida libre. En el caso de los
Rhabditidae que también se alojaron en cavidad
hemocélica podemos considerarlos parásitos, no
patógenos, ya que sólo en casos de grandes
infecciones pudo alterar el metabolismo del
hospedador ocasionando la muerte (Reboredo &
Camino, 2000). Las familias Diplogasteridae y
Thelastomatidae se alojaron en intestino y
mostraron un comportamiento de parasitismo
obligado como el observado en nemátodos
oxyúridos (Camino et al., 1997, Camino &
Reboredo, 1999, 2005, Camino & Szathmary,
2001).
Los Thelastomátidos constituyeron los
nemátodos con mayores niveles de infestación,
siendo T. rara la especie más dominante (83%)
de las 12 observadas (Camino et al., 1997). Esto
podría relacionarse con su ciclo de vida, ya que
es complejo, siendo los juveniles J3 las formas
DISCUSIÓN
AGRADECIMIENTOS
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