163
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
COMMUNITY OF METAZOAN PARASITES OF CORVINA DRUM CILUS GILBERTI (ABBOTT,
1899) (PERCIFORMES: SCIAENIDAE) IN THE COASTAL ZONE OF CHORRILLOS, LIMA,
PERU
COMUNIDAD DE METAZOOS PARÁSITOS DE LA CORVINA CILUS GILBERTI (ABBOTT,
1899) (PERCIFORMES: SCIAENIDAE) EN LA ZONA COSTERA DE CHORRILLOS, LIMA,
PERÚ
1,2 2,3 1,2 1 2
Jhon Chero , José Iannacone , Celso Cruces , Gloria Sáez & Lorena Alvariño
Abstract
The corvina drum Cilus gilberti (Abbott, 1899) (Sciaenidae), is a demersal and carnivorous
species distributed from Sechura Bay (Peru) to Lot (Chile). This work represents a qualitative and
quantitative analysis of C. gilberti parasite communities in Peru, with the aim of assessing their
metazoan parasite community in the coastal area of Chorrillos, Lima, Peru. One hundred and three
specimens of C. gilberti were acquired in Fishing Terminal Chorrillos, Lima, Peru from August to
October 2011. The parasites were collected, fixed, preserved and quantified using standard
procedures. A total of 257 parasites and 16 parasite species were collected. The highest frequency
of dominance and relative dominance were three endoparasites: Diphyllobothrium pacificum, a
Philometridae species and Corynosoma obtuscens. The prevalence and mean abundance of D.
pacificum were correlated with the total length of the host. Parasitefauna of C. gilberti showed
relatively high values of alpha diversity indices but indices of dominance had low values.
Nonparametric estimators indicated no effort to increase the sampling of fish hosts. The index of
interactivity (CC ) showed high values indicating that parasite communities are isolated or non-
50
interactive. The parasite community of C. gilberti did not follow any of the four theoretical models
of patterns of abundance-diversity. All parasites recorded, except: Lernanthropus pacificus;
Neobrachiella sp.; Helicometra fasciata; Villarrealina peruviana and D. pacificum are
considered new records for C. gilberti in Peru. The discovery of the plerocercoid of D. pacificum
in corvina drum indicates that this host species has zoonotic potential in the central Peruvian coast.
Plagioporus sp. and Raphidascaris sp. are recorded for the first time on the Peruvian coast.
Keywords: Cilus gilberti - parasite - corvina drum - macroparasite – zoonosis community
Suggested citation: Chero, J, Cruces, C, Sáez, G & Alvariño, L. 2014.
drum Cilus gilberti (Abbott, 1899) (Perciformes: Sciaenidae) in the coastal zone of Chorrillos, Lima,
Peru. Neotropical Helminthology, vol. 8, n°1, jan-jun, pp. 163 - 182.
Iannacone, J, Community of metazoan parasites of corvina
1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima,
2
Perú. Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal
(UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
3 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
E-mail: cristian-5645@hotmail.com / joseiannacone@gmail.com
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
164
Resumen
Palabras clave: Cilus gilberti – comunidad parasitaria - corvina –macroparásito- zoonosis.
La corvina Cilus gilberti (Abbott, 1899) (Sciaenidae), es una especie demersal y carnívora que se
distribuye desde Bahía Sechura (Perú) a Lote (Chile). Este trabajo representa un análisis
cualitativo y cuantitativo de la comunidad parasitaria de C. gilberti en el Perú, con el objetivo de
evaluar su comunidad de metazoos parásitos en la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú. Se
adquirieron 103 especímenes de C. gilberti entre agosto a octubre del 2011 en el Terminal
Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. Los parásitos fueron colectados, fijados, preservados y
cuantificados empleando procedimientos estándares. Durante todo el muestreo se colectó un
total de 257 parásitos y 16 especies de parásitos. La mayor frecuencia de dominancia y de
dominancia relativa fueron para tres endoparásitos: Diphyllobothrium pacificum, Philometridae
gen. sp. y Corynosoma obtuscens. La prevalencia y abundancia media de D. pacificum estuvieron
correlacionadas con la longitud total del hospedero. Los índices de diversidad alfa de riqueza de la
parasitofauna de C. gilberti mostraron valores relativamente altos y los índices de dominancia
presentaron valores bajos. Los estimadores no paramétricos indicaron que no se requiere
aumentar el esfuerzo de muestreo de los peces hospederos. Los índices de interactividad (CC )
50
mostraron valores altos que indican que las comunidades parasitarias son aisladas o no
interactivas. En la comunidad parasitaria de C. gilberti no se observó que siguiera ninguno de los
cuatro modelos teóricos de los patrones de abundancia-diversidad. Todos parásitos registrados en
este trabajo, excepto: Lernanthropus pacificus, Neobrachiella sp., Helicometra fasciata,
Villarrealina peruana y D. pacificum, son considerados nuevos registros para C. gilberti en el
Perú. El hallazgo del plerocercoide de D. pacificum en la corvina estudiada indica que esta especie
de hospedero tiene potencial zoonótico en la costa central peruana. Plagioporus sp. y
Raphidascaris sp. son registrados por primera vez en la costa peruana.
comparaciones entre especies de hospederos por
medio de sus descriptores parasitológicos con
fines de evaluación de pérdida de biodiversidad
o como indicadores de contaminación
(Iannacone et al., 2007, 2008; Lafferty, 2012;
Madanire-Moyo et al., 2012; Madhavi &
Lakshmi, 2012). La mayoría de los estudios en
estos sistemas biológicos consisten en la
interpretación de patrones de distribución y
abundancia de los taxa parasitarios según
variables propias de los hospedadores tales
como su estado ontogenético con muestras
tomadas usualmente en una única oportunidad
(Ferrer-Castelló et al. 2007). Iannacone et al.
(2001, 2003) señalan que las variables del pez
hospedero (características intrínsecas) y del
ambiente (extrínsecas) influyen en la ecología
de las comunidades parasitarias. La longitud y el
sexo del pez hospedero son consideradas como
importantes variables ecológicas que se
En el estudio de las comunidades de parásitos se
reconocen principalmente tres niveles
jerárquicos: (a) las infracomunidades, que
incluyen a todos los individuos de las distintas
especies de parásitos dentro de un hospedero
individual. (b) la comunidad componente,
formada por todas las infracomunidades dentro
de una población u hospedero y (c) la comunidad
compuesta, que incluye a todos las comunidades
de parásitos en los distintos hospederos dentro
de un ecosistema (Bush et al., 1997). En peces
marinos del Pacífico Sur se han realizado
diversas investigaciones sobre las comunidades
de parásitos (Garcías et al., 2001; Cortez &
Muñoz, 2008; Flores & George-Nascimento,
2009; Iannacone et al., 2011). Los estudios de
comunidad constituyen la base de cualquier
estudio parasitológico y son útiles para hacer
INTRODUCCIÓN
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
comunitaria de los parásitos de C. gilberti
procedentes de la costa central marina.
Este trabajo representa un análisis cualitativo y
cuantitativo de las comunidades parasitarias de
C. gilberti en el Perú, con el objetivo de evaluar
su comunidad de metazoos parásitos en la zona
costera de Chorrillos.
Se adquirieron 103 especímenes de “Corvina”,
C. gilberti entre agosto a octubre del 2011 en el
Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú
(12°30´S, 76°50´W). Los peces fueron
identificados empleando las ilustraciones y
claves taxonómicas de Chirichigno & Vélez
(1998). Se examinaron la piel, aleta, ojos,
opérculo, branquias, cavidad bucofaríngea,
mesenterio, estómago, intestino, hígado, riñón
y gónada para la búsqueda de parásitos
metazoos. La fauna parasitaria colectada se fijó
en alcohol etílico al 70% o formol al 4%, los
monogeneos, tremátodos y acantocéfalos
fueron coloreados con Carmín Acético de
Semichon o Tricrómica de Gomori y montados
en Bálsamo de Canadá o Entellan. Los
nematodos e hirudineos se clarificaron en una
mezcla de alcohol-fenol para observar sus
estructuras internas. Los copépodos parásitos
fueron aclarados en acido láctico. Luego se
realizó la determinación taxonómica de los
parásitos mediante literatura científica
especializada. Especímenes representativos de
los parásitos metazoos encontrados en C.
gilberti fueron depositados en la Colección de
Protozoos y Metazoos Parásitos de la
Universidad Nacional Federico Villarreal
(CPMP-UNFV). Algunas especies parásitas
representativas fueron fotografiadas usando un
microscopio LEICA CME con cámara Leica
EC3 Software LAS (Leica Application Suite)
–EZ versión 1,80, 2009, Switzertland.
En cada hospedero fue determinada la longitud
total (LT) (en cm) y el sexo, basado en la
coloración de las gónadas; siendo blanquecinas
grisáceas de consistencia lechosa para los
machos y naranja amarillenta de apariencia
relacionan con la fluctuación de las
comunidades parasitarias (Martorelli et al.,
2007; Luque & Poulin, 2008). La influencia de
la longitud y el sexo en las comunidades de
metazoos parásitos han sido estudiadas en varios
peces marinos del Perú (Iannacone & Luque,
1993; Iannacone et al., 2003; Iannacone, 2003,
2004; Iannacone & Alvariño, 2008; Iannacone
& Alvariño, 2013).
La corvina Cilus gilberti (Abbott, 1899)
(Sciaenidae), es una especie iterópara
gonocórica con desarrollo ovárico asincrónico y
demersal que nada cerca de las costas hasta los
50 m de profundidad, y habita fondos arenosos o
fangosos. Esta especie es afectada por el
fenómeno del Niño (ENSO) y presenta
constantes descensos en los desembarques
pesqueros del Perú y Chile (30 al 40%) desde
1960 a la fecha (Chao & Robertson, 2010), y
listada según la IUCN como de datos
deficientes, pero que pudieran listarse como casi
amenazada o amenazada (Chao & Robertson,
2010). La corvina es una especie eurífaga
carnívora, que se alimenta principalmente de
pequeños crustáceos (misidáceos y eufásidos) y
pequeños peces como sardinas o anchovetas
(Chong et al., 2000; Fernández & Oyarzún,
2001; Cárdenas, 2012; SPA, 2014). La corvina
es una especie de importancia en pesquería
artesanal, se le consume en varios potajes
marinos y presenta un potencial en acuicultura
marina (Simeone et al., 1999; Novotny et al.,
2004; Flores & Rendíc, 2011; Cárdenas, 2012).
Según Chirichigno & Vélez (1998) se distribuye
desde Bahía Sechura (Perú) a Lote (Chile),
incluyendo las islas Galápagos.
Garcías et al. (2001) señalan a la corvina como
una de las especies con mayor riqueza de
parásitos a nivel infracomunitario y componente
(n=26), entre las cerca de 50 especies de peces
marinos que han sido estudiadas por parásitos en
la costa chilena (Muñoz et al., 2004). Sin
embargo, para la costa peruana se han registrado
solo seis metazoos parásitos para C. gilberti
(Bolaños & Salas, 1981; Oliva & Durán, 1982;
Tantaleán & Huiza, 1994; Kohn et al., 2007).
Hasta la fecha en el Perú, no existe ningún
trabajo de investigación que analice la fauna
MATERIAL Y MÉTODOS
165
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
tamaño del hospedero (LT) con la abundancia de
2
cada parásito. Se aplicó la prueba X Razón de
Verosimilitud para tablas de contingencia 2x2
para determinar el grado de dependencia entre el
sexo del hospedero y la P. El efecto del sexo en la
AM de infección parasitaria se evaluó utilizando
la prueba de t de Student.
Se emplearon cinco estimadores de riqueza: (1)
Chao-1, (2) Chao-2, (3) Jacknife- 1, (4)
Jacknife- 2 y (5) Bootstrap para estimar el
número máximo de riqueza de helmintos
parásitos a partir del esfuerzo de muestreo
realizado y de la acumulación de nuevos taxa
que van apareciendo en los peces muestreados.
Para calcular la diversidad parasitaria se usaron
los siguientes siete índices alfa: (1) Menhinick,
(2) Margalef, (3) Brillouin, (4) Shannon-Weaver
(H´), (5) Equitabilidad o Pielou (J´), (6)
Dominancia de Simpson (λ) y (7) Dominancia
numérica de Berger-Parker (I ) (Moreno,
B-P
2001). El índice beta de Sörensen cualitativo se
empleó para determinar la similitud de la fauna
parasitaria entre ambos sexos en la muestra de
hospederos evaluados. Se calculó el
dendrograma con el índice beta cualitativo de
Raup-Crick para datos pareados y el cuantitativo
de Morisita-Horn, con la finalidad de comparar
la similaridad porcentual de los parásitos
compartidos entre los peces de catastrados. Los
estimadores de riquezas de parásitos y el análisis
de los índices de diversidad alfa y beta se
realizaron con la ayuda del programa PAST
(Paleontological Statistics software) versión
2012 (2.16).
Los índices de interactividad (CC ) para los
50
ectoparásitos y endoparásitos en la corvina
fueron determinados para toda la muestra
analizada con el fin de determinar el porcentaje
de hospederos que necesitan ser examinados
para encontrar al 50% de especies parásitas, al
ser ordenados primero los hospederos de las
especies parásitas más pobres y luego a las
especies más ricas, incluyendo los hospederos
no infectados. Bajos valores porcentuales de
CC indican comunidades parasitarias
50
interactivas y altos valores porcentuales
comunidades aisladas (Poulin & Luque, 2003).
granulosa para las hembras (Chirichigno &
Vélez, 1998). Se empleó la prueba de t de
Student para determinar si existían diferencias
entre la LT de los peces machos y hembras,
cumpliéndose previamente con el requisito de
normalidad empleando la prueba de
Kolmogorov-Smirnov y homogeneidad de
varianza con la prueba de Levene.
Para cada taxón parasitario se calcularon los
parámetros ecológicos recomendados por Bush
et al. (1997) que incluyen la Prevalencia (P), la
Abundancia media (AM), la Intensidad media
(IM) y Intensidad rango. También se calculó la
prevalencia y la abundancia total. Se calculó el
índice de importancia específica (I ) para cada
e
especie parásita y para el total de parásitos, I =
Prevalencia + (Abundancia media x 100)
(Céspedes et al., 2011) con el fin de obtener un
índice integrado de infección para ambos
parámetros ecológicos.
La frecuencia de dominancia de cada especie
parásita se determinó como el número de veces
que es dominante una especie parasita en todos
los hospederos examinados. La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parasita fue
calculada como el número de individuos de un
taxón sobre el número total de individuos de
todas las taxas en la infracomunidad parasitaria
(Rohde et al., 1995). Para el caso de las especies
parásitas con prevalencias mayores al 8% (Esch
et al., 1990), se emplearon los siguientes cinco
índices de agregación: (1) Dispersión (ID), (2)
Morisita (I ), (3) Green (IG), (4) Lloyd (m*) y
M
(5) Patchiness (L) (Bego & Von Zuben, 2010)
(Tabla 1). Se aplicó el paquete PASSaGE2
(Pattern Analysis, Spatial Statistics, and
Geographic Exegesis, 1998-2011) para el
cálculo de los cinco índices de agregación
(Rosenberg & Anderson, 2011). Estos índices
fueron calculados con el fin de mostrar si los
parásitos presentaban una distribución (1)
contagiosa, agregada o conglomerada (c); (2)
uniforme-regular (u) o (3) aleatorizada, al azar o
randomizada (r) (Tabla 1).
El coeficiente de correlación de Spearman se
empleo para determinar la relación entre la LT
del hospedero y la P de cada parásito y entre el
166
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
identificaron como Dycheline elongatus
(Tornquist, 1931) (Cucullanidae) (Fig. 7) y
Proleptus carvajali Fernández & Villalba, 1985
(Physalopteridae) (Fig. 8). El acantocéfalo
corresponde al cistacanto de Corynosoma
obtuscens Lincicome, 1943 (Polymorphidae)
(Fig. 9). El promedio de la riqueza de especies
fue 2,5 (0-30). 54 hospederos (52,42%) no
mostraron infección con ningún parásito.
Observaron infección con una, dos, tres y cuatro
especies parásitas, 21 (19,42%), 19 (18,45%), 5
(4,85%) y 4 (3,88%) hospederos,
respectivamente.
La Tabla 2 muestra el número de depósito, la
localización, P, IM y AM de infección de los
dieciséis taxa de parásitos encontrados en los
103 especímenes muestreados de C. gilberti.
Los cinco parásitos con mayor importancia
específica (prevalencia y abundancia media)
fueron endoparásitos: D. pacificum, C.
obtuscens, Philometridae gen. sp., V. peruana y
H. fasciata. Los digeneos y nematodos
dominaron en número de especies (n = 4) en cada
grupo taxonómico. Se registró un mayor
porcentaje de endoparásitos (87,16%; n=224)
que de ectoparásitos (32,04%; n=33). La mayor
frecuencia de dominancia y de dominancia
relativa fueron para D. pacificum, Philometridae
gen. sp. y C. obtuscens (Tabla 3).
La tabla 1 nos muestra para los dos parásitos con
mayor prevalencia (D. pacificum y H. fasciata) y
para el total de parásitos encontrados en C.
gilberti que los cinco índices de agregación [(1)
Dispersión (ID), (2) Morisita (I ), (3) Green
M
(IG), (4) Lloyd (m*) y (5) Patchiness (L)]
mostraron una distribución contagiosa.
La Tabla 4 nos muestra que la P y AM de D.
pacificum estuvieron correlacionadas con la LT
del hospedero. De igual forma al AM total de
parásitos estuvo asociada con la LT del
hospedero. En los otros casos las infecciones no
se encontraron asociadas con la talla del
hospedero. En relación al sexo de C. gilberti no
se observó relación con la P y abundancia de
infección (Tabla 5).
Los estimadores de riqueza indicaron que no se
Se compararon los valores de prevalencia
obtenidos durante el 2011 con los valores de
prevalencia de 1998 en Talcahuano, Chile
(Garcías et al., 2001) empleando el estadístico
2
de X. Se usaron cuatro modelos teóricos de los
patrones de abundancia-diversidad para el
estudio de las comunidades parasitarias. Dos
modelos fueron para la repartición de recursos:
(1) Serie geométrica de Motomura o modelo de
prioridad de ocupación del nicho y (2) “Barra
Fraccionada” de MacArthur. Los otros dos
modelos fueron estadísticos: (1) serie
logarítmica o serie log de Fisher, Corbet &
Williams, y (2) log-normal de Preston (Franco,
2011).
El nivel de significancia fue evaluado en todos
los casos a un alfa = 0,05. Para el cálculo de las
pruebas estadísticas descriptivas e inferenciales
se usó el paquete estadístico IBM SPSS
Statistics 21,0- 2012.
Los 103 especímenes de C. gilberti presentaron
una LT entre 21,5-48 cm (37,6 ± 5.81), la LT de
los machos (n=61) fue de 38,11 ± 5.46 cm y de
las hembras (n=42) fue de 35,77 ± 6.10 cm. Se
encontraron diferencias significativas para
ambos sexos, siendo los machos ligeramente
más grandes que las hembras (t= -2,04; p= 0,04;
n=103).
Durante todo el muestreo se colectó un total de
257 parásitos, con una AM total de 0,28 (Tabla
2). Los ectoparásitos estuvieron representados
por los monogeneos Hargicotyle louisianensis
( H a r g i s , 1 9 5 5 ) M a m a e v , 1 9 7 2
(Diclidophoridae) (Fig. 1), Choricotyle sp.
(Diclidophoridae) (Fig. 2) y Cynoscionicola
americanus Tantalean, Martínez & Escalante,
1987 (Microcotylidae) (Fig. 3). Los
endoparásitos, por los Digeneos Helicometra
fasciata (Rudolphi, 1819) Odhner, 1902
(Opecoelidae) (Fig. 4), Plagioporus sp.
(Opecoelidae) (Fig. 5). Los cestodos
corresponden a las formas larvarias de
Diphyllobothrium pacificum (Nybelin, 1931)
(Diphyllobothriidae) (Fig. 6). Los nematodos se
RESULTADOS
167
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
(80,58%) mostraron valores altos que
demuestran que las comunidades parasitarias
son no interactivas o aisladas.
Los valores de P parasitaria de C. gilberti
obtenidos durante el 2011 mostraron para ocho
parásitos (50%) menores valores que la P
durante 1998 (Tabla 7). Cuatro parásitos (25%)
no presentaron P diferentes estadísticamente
entre 2011 y 1998. Finalmente en cuatro
parásitos (H. fasciata; P. carvajali;
Philometridae gen. sp.; Piscicolidae gen. sp.)
(25%), los valores de P durante el 2011 fueron
mayores a 1998 (Tabla 7). El valor de
similaridad de Bray-Curtis entre P parasitaria en
ambos periodos evaluados mostró un valor bajo
de 0,15 y la correlación no significativa de r = -
0,27 y P= 0,43.
En las comunidades parasitarias de C. gilberti
no se observaron que siguieran ninguno de los
cuatro modelos teóricos de los patrones de
abundancia-diversidad. Los dos modelos para la
repartición de recursos: (1) Serie geométrica de
2
Motomura (X = 13,13; p = 0,28) y (2) “Barra
Fraccionada” o “Broken Stick” de MacArthur
2
(X = 5,86; p = 0,88) no fueron significativos.
Los otros dos modelos estadísticos: (1) serie
2
logarítmica (X = 7,16; p = 0,51) y (2) log-normal
2
(X = 1,85; p = 0,17) tampoco fueron
significativos.
requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de los
peces hospederos, pues nosotros hemos
registrado dieciséis taxas parásitos durante el
periodo evaluado y el valor promedio de riqueza
esperado de especies parásitas fue de dieciséis.
Los índices de diversidad alfa de riqueza de la
parasitofauna de C. gilberti mostraron valores
relativamente altos. En cambio, los índices de
dominancia (λ y I ) tuvieron valores bajos
B-P
(Tabla 6).
El dendrograma (análisis cluster) calculado con
el índice cualitativo de Raup-Crick para
comparar la asociación de los parásitos
compartidos entre los peces catastrados es
presentado en la Fig. 10. Se observa una mayor
asociación entre D. pacificum versus
Piscicolidae, entre Neobrachiella sp. y V.
peruana, entre C. obtuscens y Choricotyle sp, y
entre Raphidascaris sp y D. elongatus. El resto
de parásitos metazoos mostró una menor
asociación, formando finalmente tres grupos
(Grupo 1: P. carvajali y H. fasciata; Grupo 2: L.
pacificus, D. pacificum y Piscicolidae gen. sp.;
Grupo 3: los once parásitos restantes). El
dendrograma determinado con el índice
cuantitativo de Morisita-Horn para comparar la
asociación de los parásitos compartidos entre los
hospederos es presentado en la Fig. 11,
señalando en general una baja asociación entre
las abundancias de los parásitos de C. gilberti.
Los índices de interactividad (CC ) de
50
ectoparásitos (91,26%) y endoparásitos
Tabla 1. Cinco índices de agregación para evaluar los parásitos de C. gilberti adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú empleando el paquete estadístico PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistics, and
2
Geographic Exegesis). ID: Varianza (S )/abundancia media de infección. p = Probabilidad. AM= Abundancia
media. Int. = Interpretación.
Índices de
agregación
Abreviatura
Uniforme
(u)
Contagiosa
(c)
Randomizada
(r)
Helicometra
fasciata
Int.
Diphyllobothrium
pacificum
Int.
Total
parásitos
Int.
ID
ID
< 1
> 1
1
2,24
c
7,23
c
8,56
c
p
0,00
0,00
0,00
Morisita
IM
< 1
> 1
1
9,44
c
9,26
c
4,01
c
Green
Ig
< 0
> 0
0
0,02
c
0,06
c
0,07
c
Lloyd
m*
m<AM
m>AM
m=AM
1,39
c
6,99
c
10,05
c
Patchiness
L
<1
>1
1
8,99
c
9,23
c
4,03
c
168
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Figura 1. Hargicotyle lousianensis en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
Figura 2. Atrio genital de Choricotyle sp. en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
169
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
Figura 3. Cynoscionicola americanus en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
Figura 4. Helicometra fasciata en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
170
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Figura 5. Plagioporus sp. en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
Figura 6. Diphyllobothrium pacificum en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
171
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
Figura 7. Dycheline elongatus en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú.
Figura 8. Proleptus carvajali en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú. A. Extremo Anterior.
B. Extremo posterior.
172
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Figura 9. Corynosoma obtuscens en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Perú. A. Ejemplar
completo. B. Detalle de la probóscide.
173
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
Figura 10. Dendrograma con el índice de similaridad cualitativa de Raup-Crick para datos pareados de asociación entre parásitos
de Cilus gilberti (Coeficiente de correlación = 0,66) adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. LP =
Lernanthropus pacificus. NE = Neobrachiella sp. HL = Hargicotyle louisianensis. CH = Choricotyle sp. CA = Cynoscionicola
americanus. HF = Helicometra fasciata. VP = Villarrealina peruana. D = Didimozoidea gen sp. PL = Plagioporus sp. DP =
Diphyllobothrium pacificum. CO = Corynosoma obtuscens. DE = Dycheline elongatus. PC = Proleptus carvajali. R =
Raphidascaris sp. PH = Philometridae gen sp. P = Piscicolidae gen sp.
Figura 11. Dendrograma con el índice de similaridad cuantitativa de Morisita-Horn para datos pareados de asociación entre
parásitos de Cilus gilberti (Coeficiente de correlación = 0,85) adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. LP =
Lernanthropus pacificus. NE = Neobrachiella sp. HL = Hargicotyle louisianensis. CH = Choricotyle sp. CA = Cynoscionicola
americanus. HF = Helicometra fasciata. VP = Villarrealina peruana. D = Didimozoidea gen sp. PL = Plagioporus sp. DP =
Diphyllobothrium pacificum. CO = Corynosoma obtuscens. DE = Dycheline elongatus. PC = Proleptus carvajali. R =
Raphidascaris sp. PH = Philometridae gen sp. P = Piscicolidae gen sp.
0.24
0.32
0.40
0.48
0.56
0.64
0.72
0.80
0.88
0.96
Similaridad
CO
CH
D
CA
PL
NE
VP
R
DE
PH
HL
LP
DP
P
PC
HF
0.00
0.12
0.24
0.36
0.48
0.60
0.72
0.84
0.96
Similaridad
CO
PC
HF
P
LP
D
DP
CA
CH
NE
VP
HL
PL
PH
R
DE
174
Parasito
CPMP-
UNFV
Localización
n
N
Prevalencia
Intensidad
media
Intensidad
rango
Abundancia
media
Importancia
especifica
COPEPODA
Lernanthropus pacificus
043
B
3
7
2,91
2,33
1 a 3
0,06
8,91
Neobrachiella sp.
044
B
3
4
2,91
1,33
1 a 2
0,04
6,91
MONOGENEA
Hargicotyle louisianensis
045
B
2
2
1,94
1
1
0,02
3,93
Choricotyle sp.
046
B
6
7
5,83
1,7
1 a 2
0,07
12,83
Cynoscionicola americanus
047
B
5
13
4,84
2,6
1 a 5
0,13
17,84
DIGENEA
Helicometra fasciata
048
I
9
16
8,74
1,78
1 a 4
0,16
24,74
Villarrealina peruana
049
I
6
25
5,83
4,17
2 a 10
0,24
29,83
Didimozoidea
gen sp.
050
I
2
2
1,94
1
1
0,02
3,94
Plagioporus
sp.
051
I
3
5
2,91
1,67
1 a 3
0,05
7,91
CESTODA
Diphyllobothrium pacificum
052
SV
24
78
23,3
3,25
1 a 16
0,76
99,3
ACANTOCEPHALA
Corynosoma obtuscens
053
SV
3
41
2,91
13,67
2 a 30
0,40
42,91
NEMATODA
Dycheline elongatus
054
I
1
1
0,97
1
1
0,01
1.97
Proleptus carvajali
055
I
7
11
6,8
1,57
1 a 3
0,11
17,8
Raphidascaris
sp.
056
I
3
6
2,91
2
1 a 4
0,06
8,91
Philometridae
gen sp.
057
I
6
29
5,83
4,8
2 a 8
0,28
33,83
HIRUDINEA
Piscicolidae
gen sp.
058
B
6
10
5,83
1,67
1 a 4
0,10
15,83
Total de parásitos
48
257
46,6
5,35
1 a 30
0,28
74.6
Tabla 2. Numero de depósito, localización, prevalencia, intensidad, abundancia media e importancia específica de los parásitos de C. gilberti adquiridos
del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. CPMP-UNFV = Colección de Protozoos y Metazoos Parásitos (CPMP) de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (UNFV). n – Número de hospederos infectados, N – Número total de parásitos, B - Branquias, I - intestino, SV - Superficie visceral.
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
175
Tabla 3. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de C. gilberti adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú.
Parásito
Frecuencia
de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de dos
especies
Frecuencia de
dominancia
relativa
Lernanthropus pacificus
3
1
0,03
Neobrachiella sp.
0
2
0,02
Hargicotyle louisianensis
0
2
0,01
Choricotyle sp.
1
5
0,03
Cynoscionicola americanus
0
4
0,05
Helicometra fasciata
4
5
0,06
Villarrealina peruana
4
4
0,09
Didimozoidea
gen sp.
0
1
0,01
Plagioporus
sp.
1
2
0,02
Diphyllobothrium pacificum
13
15
0,30
Corynosoma obtuscens
3
2
0,16
Dycheline elongatus
0
1
0.004
Proleptus carvajali
4
5
0,04
Raphidascaris
sp.
1
2
0,02
Philometridae
gen sp.
4
3
0,11
Piscicolidae
gen sp.
1
6
0,04
Tabla 4. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total de C.
gilberti versus la prevalencia y abundancia de los parásitos adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima,
Perú. p = nivel de significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs
abundancia.
Parásito
r* (Spearman) p r**
(Pearson) p
Helicometra fasciata
0,80 0,20 0,01 0,86
Diphyllobothrium pacificum -1,00 0,00 -0,26 0,007
Total parásitos
-0,31 0,68 -0,21 0,031
2
Tabla 5. Valores de la prueba de t de student (t) y del estadístico Razón de Verosimilitud en base al Chi-cuadrado (X)
usados para evaluar la relación entre el sexo de C. gilberti, y la abundancia y prevalencia de infección de los
parásitos adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. p = nivel de significancia. * = comparar la
abundancia media entre sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos.
Parásito t* p X2*,*
P
Helicometra fasciata 0,18
0,85
0,23
0,63
Diphyllobothrium pacificum 1,67
0,10
1,09
0,29
Total parásitos 0,65 0,51 1,90 0,16
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
176
Tabla 6. Cinco índices no paramétricos que estiman el número de especies de parásitos, siete de diversidad alfa y
uno de similaridad entre sexos de la fauna de metazoos parásitos de C. gilberti adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú. Límites superior e inferior a un Bootstrap al 95%. ND = No determinado.
Índices Valores Límite inferior Límite superior
Chao-1 16 13 19
Chao-2 16 ND ND
Jacknife-1 17 ND ND
Jacknife-2 16 ND ND
Bootstrap 16 ND ND
Menhinick 1,69 1,37 1,69
Margalef 3,34 2,67 3,34
Brillouin 2,20 1,96 2,27
Shannon-Wiener (H´) 2,46 2,19 2,53
Equitabilidad de Pielou (J´) 0,89 0,81 0,92
Simpson (λ) 0,11 0,09 0,17
Berger-Parker (IB-P) 0,27 0,18 0,36
Sörensen entre sexos 0,64 NA NA
Tabla 7. Comparación entre la prevalencia de los parásitos componentes de C. gilberti adquiridos del Terminal
2
Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú (2011) y de Talcahuano, Chile (1998). X = Prueba de Chi-cuadrado. Sig. =
Significancia.
Parásito Prevalencia
2011 Prevalencia
1998 X2 Sig.
Lernanthropus pacificus 2,91 86,2 126,7 0,000
Neobrachiella sp. 2,91 34,5 8,00 0,004
Hargicotyle louisianensis 1,94 00 1,96 0,16
Choricotyle sp. 5,83 37,9 28,25 0,000
Cynoscionicola americanus 4,84 72,4 109,11 0,000
Helicometra fasciata 8,74 00 7,17 0,007
Villarrealina peruana 5,83 100 174,21 0,000
Didimozoidea
gen sp. 1,94 00 1,96 0,16
Plagioporus
sp. 2,91 93,1 159,35 0,000
Diphyllobothrium pacificum 23,3 13,8 2,39 0,12
Corynosoma obtuscens 2,91 58,6 70,22 0,000
Dycheline elongatus 0,97 3,5 0,54 0.46
Proleptus carvajali 6,80 00 5,12 0,02
Raphidascaris
sp. 2,91 41,4 40,75 0,000
Philometridae gen sp. 5,83 00 4,12 0,04
Piscicolidae
gen sp. 5,83 00 4,12 0,04
Referencia Bibliográfica Presente
estudio Garcías et al.
(2001)
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
177
igual que en otros peces de la familia Sciaenidae
de América del Sur, la presencia de formas
larvales de parásitos, sugiere que estos peces
actúan en un nivel intermedio en la cadena
alimentaria marina (Marcogliese, 2002).
El hallazgo del plerocercoide de D. pacificum en
los peces estudiados indica que esta especie de
hospedero tiene potencial zoonótico en la costa
central peruana (Tantaleán & Huiza, 1994). Este
cestodo presenta un ciclo de vida marino, que en
su fase adulta es un parásito natural de los
pinnípedos Otaria flavescens Shaw, 1800 "lobo
chusco" y Arctocephalus australis
Zimmermann, 1783 "lobo fino" (Tantaleán,
1975; Cabrera et al., 2001), mientras que la larva
plerocercoide que es la forma infectante para el
hombre y otros mamíferos, se ha aislado en
varias especies de peces marinos de importancia
comercial, los que actuarían como hospederos
de transporte o paraténicos (Yamane et al., 1988;
Tantaleán & Huiza, 1994; Rosas & Weitzel,
2014). La infección humana se produce por la
ingesta de pescado crudo o semicrudo infectado
con larvas plerocercoides (Cabrera et al., 2001).
Algunos casos de difilobotriosis son
asintomáticos, otros presentan síntomas tales
como distensión abdominal, flatulencia, náuseas
y diarrea (Menghi et al., 2006). Garcías et al.
(2002) registraron una prevalencia del 13,8 %
(n = 29) de larvas Diphyllobothriidae en C.
gilberti procedentes del puerto de Talcahuano
(Chile). En el presente estudio se registró una
prevalencia del 23,3% (n = 103) para el
plerocercoide de D. pacificum. Tantaleán (1993)
señala que la prevalencia de las larvas
plerocercoide de D. pacificum está relacionada
con dos factores importantes: el fenómeno del
niño y la estación de verano. Para otros peces de
la familia Sciaenidae, también se han registrado
larvas de D. pacificum; así, Tantaleán (1975)
señala la presencia de larvas plerocercoides de
Diphyllobothrium en Sciaena deliciosa
(Tschudi, 1846) en un 6,56 % (n = 381) en el
Callao y Chimbote, Perú. Llerena et al. (2001)
encontró una prevalencia del 1% (n = 100) para
larvas plerocercoides de Diphyllobothriidae en
S. deliciosa del Terminal Pesquero de Ventanilla,
Perú.
La corvina C. gilberti es señalada como una de
las especies con mayor riqueza de parásitos a
nivel comunitario en la costa chilena (Garcías et
al., 2001). En el presente estudio se registró un
total de dieciséis taxas parasitos en 103 corvinas
que aun no alcanzaron la talla de primera
madurez sexual (> 55 cm) (SPA, 2014)
procedentes de la zona costera de Chorrillos,
Lima, Perú. Sin embargo, durante un estudio
parasitológico de C. gilberti en el puerto de
Talcahuano (Chile), con muestras tomadas con
quince años de diferencia al presente estudio
(1983-1998) se registro un total de 26 taxa de
metazoos parásitos (Garcías et al., 2001). Los
valores de P parasitaria de C. gilberti obtenidos
durante el 2011 mostraron para ocho parásitos
(50%) menores valores que la P durante 1998
(Chile). Nuestros resultados en la parasitofauna
de C. gilberti en general muestran una
disminución en la prevalencia en Chorrillos en
Lima, Perú, en comparación a Talcahuano,
Chile. Comparando nuestros resultados con lo
conocido para C. gilberti en Chile, se advierte
como principal patrón entre su parasitofauna, la
dominancia de endoparásitos. Según Luque &
Oliva (1999), los peces de la familia Sciaenidae
del Pacífico sur muestran predominio en el
número de ectoparásitos. En varias especies de
esciénidos de la costa de Brasil, se observó el
predominio de endoparásitos (Sabas & Luque,
2003). Sabas & Luque (2003) señalan que la
dominancia de endoparásitos puede ser atribuida
al comportamiento trófico. Así mismo Vargas et
al. (1999) señalan que la dominancia de
endoparásitos puede ser atribuida al
comportamiento trófico de los peces hospederos
por ser organismos principalmente ictiófagos -
omnívoros, que incluyen una gran variedad de
invertebrados acuáticos que pueden actuar como
hospederos intermediarios en el ciclo de vida de
varios parásitos (Chong et al., 2000; Fernández
& Oyarzún, 2001; Rosas & Weitzel, 2014).
Una característica encontrada durante el periodo
de muestreo fue que la fauna de helmintos
parásitos de C. gilberti presentó formas larvarias
de los cestodos D. pacificum; del acantocefalo
C. obtuscens y del nematodo P. carvajali. Al
DISCUSIÓN
Chero, J. et al.
Metazoan parasite of corvina drum
178
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Opuestamente, Iannacone et al. (2011)
encontraron en los parásitos del pez Rhinobatos
planiceps Garman, 1880 en el mar del Perú, que
las comunidades de parásitos son interactivas,
atribuyéndolo a las altas prevalencias
observadas en su parasitofauna.
En la comunidad parasitaria de C. gilberti no se
observó que siguiera ninguno de los cuatro
modelos teóricos de los patrones de abundancia-
diversidad. Franco (2011) señala que los cuatro
modelos permiten describir en forma
cuantitativa y sintética la composición de las
comunidades para elucidar patrones que puedan
generalizarse para diferentes tipos de
comunidades.
Los siguientes parásitos: Plagioporus sp. y
Raphidascaris sp. son registrados por primera
vez en la costa peruana. Todos los parásitos
registrados en este trabajo, excepto: L. pacificus;
Neobrachiella sp., H. fasciata, V. peruana y D.
pacificum, son considerados nuevos registros
para C. gilberti en el Perú.
La mayor frecuencia de dominancia y de
dominancia relativa fueron para tres
endoparásitos: D. pacificum, Philometridae gen.
sp. y C. obtuscens. Estas tres especies tienen un
mecanismo de infección activa con hospederos
intermediarios (Lacerda et al., 2013). Los dos
parásitos con mayor prevalencia y para el total
de parásitos encontrados en C. gilberti nos
indican que los cinco índices de agregación
mostraron una distribución contagiosa. Los
macroparásitos (helmintos y artrópodos)
presentan generalmente una distribución
agregada en los peces hospederos. Los
resultados de los índices de agregación
empleados dependen de varios factores como:
tamaño de la muestra hospederos; carga
parasitaria; número de especímenes de la
especie de parásito colectados y finalmente de
número de hospederos parasitados (Iannacone et
al., 2012).
La P y AM de D. pacificum estuvieron
correlacionados con la LT del hospedero. De
igual forma al AM total de parásitos estuvo
asociada con la LT del hospedero. Drago (2012)
encontró en el pez Odontesthes bonariensis
Valenciennes, 1835 que la talla del hospedero
presentó una correlación positiva con la carga
parasitaria, diversidad y riqueza específica.
Los índices de diversidad alfa de riqueza de la
parasitofauna de C. gilberti mostraron valores
relativamente altos y los índices de dominancia
presentaron valores bajos. Nuestros resultados
son muy similares a varias comunidades de
metazoos parásitos de peces marinos en peces
tropicales (Madhavi & Lakshmi, 2012).
Los estimadores no paramétricos indicaron que
no se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo
de los peces hospederos. Estos índices están
influenciados y son más sensibles a las especies
raras, y esto sería posiblemente la explicación de
que no se haya estimado un mayor número de
especies parásitas a encontrar en C. gilberti
(Iannacone & Alvariño, 2013).
Los índices de interactividad (CC ) mostraron
50
valores altos que indican que las comunidades
parasitarias son aisladas o no interactivas.
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