141
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITOLOGICAL INDICES OF THE PERUVIAN HAKE MERLUCCIUS GAYI PERUANUS
GINSBURG, 1954 (PERCIFORMES: MERLUCCIIDAE) ACQUIRED AT THE FISHING
TERMINAL OF VENTANILLA, CALLAO, PERU
ÍNDICES PARASITOLÓGICOS DE LA MERLUZA PERUANA MERLUCCIUS GAYI PERUANUS
(GINSBURG, 1954) (PERCIFORMES: MERLUCCIIDAE) ADQUIRIDOS DEL TERMINAL
PESQUERO DE VENTANILLA, CALLAO, PERÚ
1,2 1,2 2,3 1
Jhon Chero , Celso Cruces , José Iannacone , Gloria Sáez ,
2 1 1 1 1 1
Lorena Alvariño , Cynthia Rodríguez , Hazel Rodríguez , Eduardo Tuesta ,Angélica Pacheco & Nila Huamani
Abstract
The "Peruvian hake" Merluccius gayi peruanus (Ginsburg, 1954), is the most abundant and
economically important fish in the trawl fishery in Peru. The aim of this study was to assess the
parasitological indices of Peruvian hake M. gayi peruanus from the Fishing Terminal of
Chorrillos during the months of January to February 2014. Parasites were collected, fixed,
preserved and quantified using standard procedures. A total of fifteen parasite species, with a
mean total abundance and species richness of 1.55 and 0.90 was collected. Ectoparasites were
represented by the monogenean Anthocotyle americana and copepod Caligus debueni and
Neobrachiella insidious pacifica. Endoparasitic digeneans were Aporocotyle wilhelmi,
Derogenes varicus and Lecithochirium genypteri. The tapeworms were Diphyllobothrium
pacificum, Diphyllobothrium arctocephalinum, Callitetrarhynchus gracilis and Clestobothrium
crassiceps. Identified nematodes were Anisakis simplex and Contracaecum sp. The
acanthocephalans were Corynosoma obtuscens and Bolbosoma sp. Clestobothrium crassiceps, A.
wilhelmi, A. americana and A. simplex showed the highest frequency of dominance. The
prevalence and mean abundance of C. crassiceps was associated with the total length of the host.
Only A. wilhelmi presented higher condition factor values of Peruvian hake in parasitized fish.
Rates of interactivity (CC ) of ectoparasites and endoparasites showed that parasite communities
50
were largely non-interactive or isolated. The four nonparametric estimators Chao- 2, Jacknife-1,
Bootstrap and Jacknife -2 to determine the parasite species richness indicated that an increased
sampling effort of Peruvian hake is needed.
Keywords: Aporocotyle - Corynosoma - Anthocothyle - parasitological indices - Anisakis - Merluccius.
Suggested citation: Chero, J, Cruces, C, Iannacone, J, Sáez, G, Alvariño, L, Rodríguez, C, Rodríguez, H, Tuesta, E,Pacheco, A&
Huamani, N. 2014. Parasitological indexes of Peruvian Hake Merluccius gayi peruanus Ginsburg, 1954 (Perciformes:
Merlucciidae) acquired at the fishing terminal of Ventanilla, Callao, Peru. Neotropical Helminthology, vol. 8, n°1, jan-jun, pp.
141 - 162.
1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima,
2
Perú. Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal
3
(UNFV). El Agustino, Lima, Perú. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
E-mail: cristian-5645@hotmail.com / joseiannacone@gmail.com
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
142
Resumen
Palabras clave: Aporocotyle - Corynosoma - Anthocothyle – índices parasitológicos -Anisakis - Merluccius.
La “Merluza peruana” Merluccius gayi peruanus (Ginsburg, 1954), es la especie más abundante y
económicamente importante en la pesquería de arrastre de fondo en el Perú. El objetivo del
presente trabajo fue evaluar los índices parasitológicos de la merluza peruana M. gayi peruanus
procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla durante los meses de enero a febrero del 2014. Se
recogieron los parásitos, se fijaron, preservaron y se cuantificaron mediante procedimientos
estandarizados. Se colectó un total de quince especies parásitas, con una abundancia media total y
de riqueza de especies de 1,55 y 0,90. Los ectoparásitos estuvieron representados por el
monogeneo Anthocotyle americana y los copépodos Caligus debueni, y Neobrachiella insidiosa
pacifica. Los endoparásitos por los digeneos Aporocotyle wilhelmi, Derogenes varicus y
Lecithochirium genypteri. Los cestodos fueron Diphyllobothrium pacificum, Diphyllobothrium
arctocephalinum, Callitetrarhynchus gracilis, Grillotia dollfusi y Clestobothrium crassiceps.
Los nematodos se identificaron como Anisakis simplex y Contracaecum sp. Los acantocefalos
corresponden a Corynosoma obtuscens y Bolbosoma sp. Clestobothrium crassiceps, A. wilhelmi,
A. americana y A. simplex presentaron la mayor frecuencia de dominancia. La prevalencia y
abundancia media de C. crassiceps estuvo asociada con la longitud total del hospedero. Solo A.
wilhelmi, presentó valores de factor de condición de la merluza peruana más altos en los peces no
parasitados. Los índices de interactividad (CC ) de ectoparásitos y endoparásitos mostraron que
50
las comunidades parasitarias fueron mayormente no interactivas o aisladas. Los cuatro
estimadores no paramétricos Chao-2, Jacknife-1, Jacknife-2 y Bootstrap para determinar la
riqueza de especies parasitas indicaron que se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo en la
merluza peruana.
(Ginsburg, 1954), es la especie más abundante y
económicamente importante en la pesquería de
arrastre de fondo en el Perú (Lassen et al., 2009;
Wosnitza-Mendo et al., 2009; Tam et al., 2009).
Es una especie demersal y carnívora, que se
alimenta principalmente de eufasidos,
anchovetas Jenyns, 1842 y
sardinas Sardinops sagax sagax Mann, 1954 ,
con canibalismo en las tallas mayores, y juega un
rol ecológico importante en el ecosistema
marino (Tam et al., 2009; Orrego & Mendo,
2012). Según Chirichigno & Vélez (1998), se
distribuye desde Ecuador a Pisco, Perú y
ocasionalmente se desplaza hasta Ilo, Perú.
Se han registrado a la fecha dieciocho metazoos
parásitos para M. gayi peruanus en la costa
peruana (Duran & Oliva, 1980; Tantaleán et al.,
1992; Tantaleán & Huiza, 1994; Sarmiento et
al., 1999; Oliva & Ballon, 2002; Tantaleán et al.,
2005; Kohn et al., 2007; Cohen et al., 2013).
Entre agosto de 1977 y marzo 1978 se realizó
(Engraulis ringens )
( )
La mayor ictiodiversidad del globo terráqueo se
encuentra en el ámbito Neotropical, sin embargo
la mayoría de especies de hospederos no tienen
ningún estudio de ecología parasitaria (Luque &
Poulin, 2008; Oliva & Luque, 2010; Bautista et
al., 2013).
El género Merluccius (Rafinesque, 1810) es uno
de los más diversos de la familia Merlucciidae
(Hernández et al., 2000; Lloris et al., 2005), y es
considerado un género complejo en sus
relaciones filogenéticas y evolutivas (Lloris et
al., 2005; Chávez et al., 2012). Se ha señalado la
existencia de dos sub especies en Merluccius
gayi: M. gayi gayi (Guichinot, 1848) y M. gayi
peruanus (Ginsburg, 1954) las que se localizan
en aguas chilenas y peruanas, respectivamente
(Hernández et al., 2000; Lloris et al., 2005;
Guevara-Carrasco & Wosnitza-Mendo, 2009).
La “Merluza peruana” M. gayi peruanus
INTRODUCCIÓN
143
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
una primera aproximación cuantitativa de los
parásitos de M. gayi peruanus en la zona costera
del Callao, Perú y encontraron 17 especies
diferentes (Durán & Oliva, 1980).
Posteriormente, Jara (1998) evaluó los
endoparásitos de M. gayi peruanus procedentes
del Terminal Pesquero de Trujillo, Perú. Sin
embargo, durante estos últimos 16 años no se ha
efectuado ningún análisis de los índices
parasitológicos en esta especie hospedera.
El objetivo del presente trabajo fue evaluar los
índices parasitológicos de la “merluza peruana”
M. gayi peruanus procedentes del Terminal
Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú durante los
meses de verano del 2014.
Se adquirieron 62 especímenes de “Merluza
peruana”, M. gayi peruanus (Fig. 1) entre enero
a febrero (verano) del 2014 en el Terminal
Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. Los
hospederos fueron identificados usando las
claves ilustradas de Chirichigno & Vélez (1998).
Los peces se evaluaron empleando un
microscopio estereoscópico de disección para la
búsqueda de ectoparásitos y endoparásitos a
nivel externo e interno. Los platelmintos y
acantocéfalos fueron colectados, fijados en
solución AFA (Alcohol- Formol- Acido Acético
Glacial), preservados en alcohol al 70%,
coloreados con Carmín Acético de Semichon o
Tricrómica de Gomori y montados en Bálsamo
de Canadá. Los monogeneos fueron montados
en medio Hoyer para el estudio de las piezas
esclerotizadas. Los nemátodos fueron aislados,
lavados en solución salina, fijado en alcohol
caliente al 70% y aclarados en una mezcla de
alcohol-fenol. Los copépodos ectoparásitos
fueron preservados en alcohol etílico al 70% y
aclarados con acido láctico (Pritchard & Kruse,
1982). La identificación taxonómica de los
parásitos encontrados en M. gayi peruanus se
basó en literatura especializada que incluyó las
descripciones originales de las especies y en
algunos casos claves especializadas a nivel de
especie (Price, 1943; Kabata, 1979; Beverley-
Burton, 1984; Khalil et al., 1994; Gibson, 1996;
Gibson et al., 2001; Kohn et al., 2007; Rausch et
al., 2010; Gil de Pertierra et al., 2011; Cohen et
al., 2013). Especímenes representativos de los
parásitos encontrados en M. gayi peruanus
fueron depositados en la Colección de Protozoos
y Metazoos Parásitos de la Universidad
Nacional Federico Villarreal (CPMP-UNFV).
Cada una de las especies parásita fue
fotografiada usando un microscopio LEICA
CME con cámara Leica EC3 Software LAS
(Leica Application Suite) –EZ versión 1,80,
2009, Switzertland.
Se determinó el sexo, el peso corporal (W) en g
y la longitud total (LT) en cm para cada
hospedero examinado. Se empleó la prueba de t
de Student para determinar si existían
diferencias entre la longitud total de los peces
machos y hembras, cumpliéndose previamente
con el requisito de normalidad empleando la
prueba de Kolmogorov-Smirnov y
homogeneidad de varianza con la prueba de
Levene.
Para caracterizar la infección de cada especie de
helminto parásito de M. gayi peruanus, se
calcularon los índices ecológicos sugeridos por
Bush et al. (1997) que incluyen la prevalencia
(P), la intensidad media de infección (IM) y la
abundancia media de infección (AM). También
se calculó la prevalencia y la abundancia total y
la frecuencia de dominancia y la frecuencia de
dominancia parasitaria (Rohde et al., 1995).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 5% (Esch et al., 1990)
se emplearon los siguientes cinco índices de
agregación: (1) Dispersión (ID), (2) Green (IG),
(3) Lloyd (m*), (4) Patchiness (L) y (5) Morisita
(I ) (Bego & Von Zuben, 2010) (Tabla 1). Se
M
aplicó el paquete PASSaGE2 (Pattern Analysis,
Spatial Statistics, and Geographic Exegesis,
1998-2011) para el cálculo de los cinco índices
(Rosenberg & Anderson, 2011). Estos índices
fueron calculados con el fin de mostrar si los
parásitos presentaban una distribución (1)
contagiosa, agregada o conglomerada; (2)
uniforme-regular o (3) aleatorizada, al azar o
randomizada (Tabla 1).
El coeficiente de correlación de Pearson se usó
MATERIAL Y MÉTODOS
muestreados (Moreno, 2001). Los
dendrogramas se calcularon con el índice de
distancia de euclidiana mediante el algoritmo de
Ward para comparar la similaridad de los
parásitos compartidos entre los 62 peces
estudiados. Se calculó para toda la muestra el
índice de diversidad beta de Whittaker. Los
índices de diversidad y los estimadores de
riqueza de parásitos se realizaron con la ayuda
del programa PAST (Paleontological Statistics
software) versión 2012 (2.16). El nivel de
significancia fue evaluado a un alfa = 0,05. Para
el cálculo de las pruebas estadísticas
descriptivas e inferenciales se usó el paquete
estadístico IBM SPSS Statistics 19,0- 2010.
para determinar la intensidad de asociación entre
el tamaño del hospedero (LT) con la abundancia
de cada parásito. El coeficiente de correlación de
Spearman se utilizó para determinar la relación
entre la LT del pez hospedero y la P de cada
2
parásito. Se aplicó la prueba X razón de
verosimilitud para tablas de contingencia 2 x 2
para evaluar el grado de dependencia entre el
sexo del hospedero y la P. El efecto del sexo en la
AM de infección parasitaria se evaluó utilizando
la prueba de t de Student.
El factor de condición relativo (K ) fue obtenido
n
en base al W y LT del pez M. gayi peruanus, a
W
partir de la fórmula: K = / Donde: W = peso
n W*
del pez (g). W* = peso estimado por la ecuación
de regresión LT-W previamente determinada
(W = 89,034 + 5,672*LT) (Longart et al., 2011).
Se empleó la prueba de t de Student para
comparar los valores de K entre los peces
n
parasitados y no parasitados para cada especie
de parasito, para ectoparásitos, para
endoparásitos y para todos los parásitos en
forma integrada. Se calcularon los índices de
interactividad (CC ) de los ectoparásitos y
50
endoparásitos de M. gayi peruanus para la
muestra analizada (Poulin & Luque, 2003) con
el fin de determinar el porcentaje de hospederos
que necesitan ser examinados para encontrar al
50% de especies parásitas, al ser ordenados
primero los hospederos de las especies más
pobres y luego a las especies más ricas,
incluyendo los hospederos no infectados. Para
calcular la diversidad parasitaria se usaron los
siguientes índices: Shannon-Weaver (H´),
Equitabilidad de Pielou (J´), Dominancia de
Simpson (λ) y Dominancia numérica de Berger-
Parker (I ) (Moreno, 2001). El índice de
B-P
Sörensen cualitativo se empleó para determinar
la similitud de la fauna parasitaria entre ambos
sexos de la muestra de peces. Se utilizaron
cuatro estimadores de riqueza: Chao-2,
Jacknife-1, Jacknife-2 y Bootstrap que se basan
en la presencia y ausencia para cuantificar la
rareza, y utilizan el numero de “Uniques” y
“Duplicates”, y así estimar el número máximo
de riqueza de parásitos a partir del esfuerzo de
muestreo realizado y de la acumulación de
nuevos taxa que van apareciendo en los peces
144
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Los 62 especímenes de M. gayi peruanus
presentaron una LT entre 19-28 cm (23,36 ±
2,35), la LT de los machos (n=38) fue de 23,03 ±
2,36 cm y de las hembras (n=24) fue de 23,80 ±
2,10 cm. No se encontraron diferencias
significativas entre ambos sexos (t= 0,95; p=
0,34; n=62).
Durante todo el muestreo se colectó un total de
96 parásitos, con una abundancia media total de
1,55. Los ectoparásitos estuvieron
representados por el monogeneo Anthocotyle
americana (Van Beneden & Hesse, 1863)
(Discocotylidae) y los copépodos Caligus
debueni (Stuardo & Fagetti, 1961) (Caligidae)
(Fig. 2) y Neobrachiella insidiosa pacifica
(Kabata, 1979) (Lernaeopodidae). Los
endoparásitos, por los Digeneos Aporocotyle
wilhelmi Villalba & Fernández, 1986
(Aporocotylidae) (Fig. 3); Derogenes varicus
(Müller, 1784) (Derogenidae) (Fig. 4) y
Lecithochirium genypteri (Manter, 1954)
(Hemiuridae) (Fig. 5). Los cestodos
corresponden a las formas larvarias de
Diphyllobothrium pacificum (Nybelin, 1931)
(Diphyllobothriidae) (Fig. 6); Diphyllobothrium
arctocephalinum (Johnston, 1937)
( D i p h y l l o b o t h r i i d a e ) ( F i g . 7 ) ;
Callitetrarhynchus gracilis (Rudolphi, 1819)
(Lacistorhynchidae) (Fig. 8) y Grillotia dollfusi
RESULTADOS
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
(Carvajal, 1971) (Lacistorhynchidae) y el
estadio adulto de Clestobothrium crassiceps
(Rudolphi, 1819) (Bothriocephalidae) (Fig. 9).
Los nematodos se identificaron como las formas
larvarias de Anisakis simplex (Rudolphi, 1809)
(Anisakidae) (Fig. 10) y Contracaecum sp.
(Anisakidae) (Fig. 11). Los acantocefalos
obtenidos corresponden al cistacanto de
Corynosoma obtuscens (Lincicome, 1943)
(Polymorphidae) (Fig. 12) y el juvenil de
Bolbosoma sp. (Polymorphidae) (Fig. 13)
El promedio de la riqueza de especies fue
0,90±1,03 (0-4). Treinta hospederos (48,39%)
no mostraron infección con ningún parásito.
Observaron infección con una, dos, tres y cuatro
especies parásitas, catorce (24,19 %), catorce
(24.19 %), tres (4.84 %) y uno (1.61%)
hospederos, respectivamente. La AMtotal de la
fauna parasitaria fue de 1,54±2,22.
La Tabla 1 muestra el código de depósito,
localización, P, IM, intensidad rango y AM de
infección de las quince taxa de parásitos
encontrados en los 62 especímenes muestreados
de M. gayi peruanus. Los cuatro parásitos con
mayor dominancia fueron C. crassiceps; A.
wilhelmi; A. simplex y A. americana. Los
endoparásitos dominaron en número de
especies (n = 12). En porcentaje de individuos
colectados, los endoparásitos dominaron
(79,16%; n=76) frente a los ectoparásitos
(20,83%; n=20). La mayor frecuencia de
dominancia y de dominancia relativa fueron C.
Tabla 1. Cinco índices de agregación e interpretación para evaluar los metazoos parásitos de M. gayi peruanus
procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú empleando el paquete estadístico PASSaGE2
(Pattern Analysis, Spatial Statistics, and Geographic Exegesis). Am = Abundancia media de infección.
Distribución
Índices de Agregación Abreviatura Uniforme Contagiosa Randomizada
Índice de Dispersión ID < 1 > 1 1
Morisita IM< 1 > 1 1
Green Ig < 0 > 0 0
Lloyd m* m<AM m>AM m=AM
Patchiness L <1 >1 1
crassiceps, A. wilhelmi, A. americana y A.
simplex (Tabla 3).
La tabla 4 nos muestra que en tres parásitos
encontrados en la merluza (C. crassiceps, A.
wilhelmi y A. americana), y en el total de
parásitos, los cinco índices de agregación
[Dispersión (ID), Morisita (I ), Green (IG),
M
Lloyd (m*) y Patchiness (L)] mostraron una
distribución agregada. Solo A. simplex según los
cinco índices de agregación presentó una
distribución uniforme.
La Tabla 5 nos muestra que solamente la
prevalencia y abundancia media de C.
crassiceps estuvo correlacionada con la longitud
total del hospedero. En los otros casos las
infecciones no se encontraron asociadas con la
talla del hospedero. En relación al sexo de la
merluza no se observó relación con la P y
abundancia de infección (Tabla 6). En relación al
k , no se vio que los peces parasitados por C.
n
crassiceps, A. americana y A. simplex,
presentaran valores significativos en
comparación con los peces no parasitados (Tabla
7). Solo A. wilhelmi, presentó valores de Kn más
altos en los peces no parasitados (Tabla 7). El k
n
no se correlacionó con la longitud total,
abundancia total y la riqueza parasitaria (r
=±0,04-0,13; p = 0,29 - 0,71). Los índices de
interactividad (CC ) de ectoparásitos y
50
endoparásitos mostraron valores de 91,93% y
61,29%, que señalan que las comunidades
parasitarias son mayormente no interactivas o
145
146
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Tabla 2. Localización, prevalencia, intensidad media, intensidad rango y abundancia media de los parásitos de M. gayi peruanus procedentes del Terminal
Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. N – Número total de parásitos, n – Número de hospederos infectados, B - Branquias, I - Intestino, SV - Superficie visceral. H –
Hígado, CPMP-UNFV = Colección de Protozoos y Metazoos Parásitos (CPMP) de la Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV).
Parásito
CPMP -
UNFV
Localización
n
N
Prevalencia
Intensidad
media
Intensidad
rango
Abundancia
media
COPEPODA
Neobrachiella insidiosa pacifica
021
B
2
8
3,23
4
2 a 6
0,13
Caligus debueni
022
B
1
1
1,61
1
1
0,02
MONOGENEA
Anthocotyle americana
023-024
B
6
11
9,68
1,83
1 a 3
0,18
DIGENEA
Aporocotyle
wilhelmi
025-028
B
7
12
11,29
1,71
1 a 3
0,19
Derogenes varicus
029
I
1
1
1,61
1
1
0,02
Lecithochirium genypteri
030
I
1
1
1,61
1
1
0.02
CESTODA
Clestobothrium crassiceps
031-033
I
18
41
29,03
2,28
1 a 9
0,66
Diphyllobothrium pacificum
034
SV
3
3
4,84
1
1
0,05
Diphyllobothrium arctocephalinum
035
SV
2
4
3,23
2
2
0,06
Grillotia
dollfusi
036
SV
1
1
1,61
1
1
0,02
Callitetrarhynchus gracilis
037
SV
1
1
1,61
1
1
0,02
NEMATODA
Anisakis simplex
038
H
6
6
9,68
1
1
0,1
Contracaecum
sp.
039
H
2
2
3,23
1
1
0,03
ACANTOCEPHALA
Corynosoma obtuscens
040
SV
2
2
3,23
1
1
0,03
Bolbosoma sp.
041-042
I
2
2
3,23
1
1
0,03
Total de parásitos
31
96
51,61
3
1 a 9
1,55
147
aisladas.
I I
Los índices de diversidad alfa (H y J ) de la fauna
parasitaria de M. gayi peruanus mostraron
valores relativamente altos (Tabla 8). En
Tabla 3. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de M. gayi procedentes del Terminal Pesquero de
Ventanilla, Callao, Perú.
Parásito Frecuencia
de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de
dos especies
Frecuencia de
dominancia
relativa
Neobrachiella insidiosa pacifica 2 0 0,024±0,136
Caligus debueni 1 1 0,008±0,063
Anthocotyle americana 4 0 0,055±0,186
Aporocotyle wilhelmi 3 3 0,072±0,206
Derogenes varicus 0 0 0,005±0,042
Lecithochirium genypteri 1 0 0,016±0,127
Clestobothrium crassiceps 7 6 0,156±0,282
Diphyllobothrium pacificum 1 1 0,026±0,142
Diphyllobothrium arctocephalinum 1 0 0,016±0,094
Grillotia dollfusi 1 0 0,016±0,127
Callitetrarhynchus gracilis 1 0 0,016±0,127
Anisakis simplex 2 2 0,050±0,191
Contracaecum sp. 0 1 0,024±0,141
Corynosoma obtuscens 1 1 0,008±0,044
Bolbosoma sp. 1 1 0,020±0,130
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
cambio, los índices de dominancia (λ y I )
B-P
tuvieron valores intermedios. El índice de
Sörensen cualitativo de la fauna parasitaria
entre machos y hembras de M. gayi peruanus
indicó una similitud intermedia (Tabla 8). Los
cuatro estimadores no paramétricos Chao-2,
Tabla 4. Cinco índices de agregación para evaluar los parásitos de M. gayi peruanus procedentes del Terminal
Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú usando empleando el empleando el paquete estadístico PASSaGE2 (Pattern
2
Analysis, Spatial Statistics, and Geographic Exegesis). ID: Varianza (S )/abundancia media de infección. p =
Probabilidad.
Índices de
agregación Anthocotyle
americana Aporocotyle
wilhelmi Clestobothrium
crassiceps Anisakis
simplex Total
parásitos
ID 1,94 1,66 3,81 0,91 3,19
p 0,00001 0,00084 0,00000 0,65 0,0000
Morisita 6,76 4,69 5,29 0,00 2,40
Green 0,015 0,011 0,046 -0,0034 0,03
Lloyd 1,12 0,86 3,47 0,01 3,73
Patchiness 6,32 4,44 5,25 0,15 2,41
148
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Tabla 5. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total de M.
gayi peruanus versus la prevalencia y abundancia de los parásitos procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla,
Callao, Perú. p = nivel de significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud
total vs abundancia. NA = no aplica.
Parásito r* (Spearman) p r**
(Pearson) p
Anthocotyle americana -0,20 0,80 0,07 0,55
Aporocotyle wilhelmi -0,11 0,89 -0,09 0,44
Clestobothrium crassiceps 1,00 0,00 0,30 0,01
Anisakis simplex -0,40 0,60 -0,06 0,64
2
Tabla 6. Valores de la prueba de t de student (t) y del estadístico Razón de Verosimilitud en base al Chi-cuadrado (X )
usados para evaluar la relación entre el sexo de M. gayi y la abundancia y prevalencia de infección procedentes del
Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. p = nivel de significancia. * = comparar la abundancia media entre
sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos.
Parásito t* p X2*,* P
Anthocotyle americana 0,77 0,44 0,34 0,55
Aporocotyle
wilhelmi 0,16 0,87 0,006 0,94
Clestobothrium crassiceps 1,51 0,13 2,98 0,08
Anisakis simplex 0,58 0,56 5,92 0,01
Tabla 7. Comparación entre los valores del factor de condición relativo (kn) entre parasitados y no parasitados más
prevalentes de M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú.
Parásito Kn no
parasitados Kn
parasitado t P
Anthocotyle americana 0,982 1,227 1,67 0,09
Aporocotyle wilhelmi 1,032 0,828 2,21 0,04
Clestobothrium crassiceps 1,042 0,916 1,31 0,19
Anisakis simplex 1,003 1,031 0,18 0,85
Abundancia Total 0,989 1,021 0,36 0,72
149
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Tabla 8. Índices no paramétricos que determinan el número de especies de parásitos a encontrarse, de similaridad
entre sexos y de diversidad alfa de la parasitofauna de M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de
Ventanilla, Callao, Perú.
Chao-2 17
Jacknife-1 20
Jacknife-2 20
Bootstrap
18
Sörensen entre sexos
0,53
Shannon-Wiener (H´)
0,73
Equitabilidad de Pielou (J´)
0,91
Simpson (λ) 0,48
Berger-Parker (IB-P) 0,60
Índices Valores
Figura 1. Ejemplar de Merluccius gayi peruanus (Gadiforme: Merlucciidae).
Figura 2. Caligus debueni en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
5 cm
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Figura 3. Aporocotyle wilhelmi en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
Figura 4. Derogenes varicus en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
150
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Figura 5. Lecithochirium genypteri en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
Figura 6. Diphyllobothrium pacificum en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
151
152
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Figura 7. Diphyllobothrium arctocephalinum en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
Figura 8. Callitetrarhynchus gracilis en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
153
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Figura 9. Clestobothrium crassiceps en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
Figura 10. Anisakis simplex en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao. A: Extremo
anterior. B: Detalle del ventrículo intestinal oblicuo.
154
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Figura 11. Contracaecum sp. en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao. A: Extremo
anterior. B: Extremo posterior.
Figura 12. Corynosoma obtuscens en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
155
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Figura 13. Bolbosoma sp. en M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla- Callao.
20
18
16
14
12
10
8
6
4
2
Distancia Euclidiana
NI
AM
DA
DP
CD
DV
CG
LG
GD
CO
CS
BS
AS
AW
CC
Figura 14. Dendrograma de similaridad mediante el método de Ward en base a la distancia Euclidiana entre las 15 especies de
metazoos parásitos de M. gayi peruanus procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú (Coeficiente de
correlación = 0,80). NI = Neobrachiella insidiosa pacifica. CD = Caligus debueni. AM = Anthocotyle americana. AP
=Aporocotyle wilhelmi. DV = Derogenes varicus. LG = Lecithochirium genypteri. CC = Clestobothrium crassiceps. DP =
Diphyllobothrium pacificum. DA = Diphyllobothrium arctocephalinum. GD = Grillotia dollfusi. CG = Callitetrarhynchus
gracilis. AS = Anisakis simplex. CS = Contracaecum sp. CO = Corynosoma obtuscens. BS = Bolbosoma sp.
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
En la presente investigación, se observó el
dominio de los endoparásitos sobre los
ectoparásitos (Scott, 1987). La dominancia de
endoparásitos puede ser atribuida al
comportamiento trófico por ser un organismo
principalmente ictiófago - omnívoro, que
incluyen una alta variedad de invertebrados
acuáticos que pudieran actuar como hospederos
intermediarios en el ciclo de vida de varios
helmintos (Tam et al., 2009). Durán & Oliva
(1980) registraron la dominancia de
endoparásitos en Merluzas procedentes del
Terminal del Callao, Perú. Jara (1998) registra
solo endoparásitos en 100 Merluzas adquiridas
en la costa de Trujillo, Perú. En una especie
congenérica Merluccius hubbsi (Marini, 1933)
se observó la dominancia de endoparásitos
(Sardella & Timi, 1995). La dominancia de
endoparásitos también ha sido encontrada para
otras comunidades parasitarias en peces marinos
de la costa del Perú y del Pacífico Sur (Iannacone
et al., 2010a; Iannacone et al., 2012).
Dentro de los endoparásitos, el cestodo C.
crassiceps fue el más dominante, esto concuerda
con Jara (1998) quien señala a C. crassiceps
como el céstodo más dominante en M. gayi
peruanus procedentes del Terminal Pesquero
Trujillo, Perú. Scott (1987) encontró una alta
prevalencia para C. crassiceps para Merluccius
bilinearis (Mitchill, 1814) y Merluccius albidus
(Mitchill, 1818). Chávez et al. (2012) indicaron
fluctuaciones de la P entre 0,5% a 94,3% para
cuatro especies de peces Gadiformes
(Merluccius australis (Hutton, 1872), M. gayi,
Macruronus magellanicus Lönnberg, 1907 y
Micromesistius australis Norman, 1937). Duran
& Oliva (1980) encontraron en M. gayi peruanus
capturadas en la costa del Callao, Perú durante
1977 a 1978, la dominancia de A. simplex frente
a los otros endoparásitos. Sin embargo, los
valores de prevalencia para C. crassiceps en M.
gayi peruanus fueron similares a lo registrado
por Oliva & Ballón (2002). El género
Clestobothrium actualmente se encuentra
incluido en el orden Bothriocephalidea (Kuchta
et al., 2008). A la fecha, este género comprende
cinco especies, todas ellas parásitos de peces de
la familia Merlucciidae, de los géneros
Merluccius y Macruronus en Argentina, Chile y
Perú (Sardella & Timi, 1996; Gil de Pertierra et
al. 2011) y en el océano Atlántico cerca a
Namibia. Sin embargo, Cortés & Muñoz (2009)
registran a C. crassiceps parasitando a Aphos
porosus (Valenciennes, 1837) (Batrachoididae)
en la costa chilena. Este helminto parásito ha
sido usado como una herramienta para la
identificación de poblaciones geográficas
(“stocks poblacionales”) de peces (Mackenzie &
Longshaw, 1995; George-Nascimento, 1996;
Oliva & Ballón, 2002; Gil de Pertierra et al.,
2011; Chávez et al., 2012).
La prevalencia y abundancia media de C.
crassiceps estuvo correlacionada con la longitud
total de la merluza. Scott (1987) y George-
Nascimento (1996) no encontraron asociación
entre la longitud total de Merluccius spp. y la
profundidad con la prevalencia y abundancia
media de C. crassiceps.
Las 16 especies de Aporocotyle parasitan el
bulbo arterioso, ventrículos y arterias
branquiales de peces marinos de los ordenes
Gadiformes, Ophidiiformes, Perciformes,
Pleuronectiformes y Scorpaeniformes de los
océanos Atlántico y Pacifico (Villalba &
Fernández, 1986; Hernández et al., 2012). Sin
embargo, para la costa peruana solo Aporocotyle
garciai (Kohn et al.,
2007) ha sido reportado de los bulbos arteriosos
de Genypterus sp. La abundancia media de A.
wilhelmi indica dos poblaciones diferentes M.
gayi gayi en Chile (George-Nascimento, 1996).
Chávez et al. (2012) indicaron que A. wilhelmi es
una especie altamente asociada con M. gayi
según análisis multivariado de correspondencia,
y además presentó valores de más altos en los
peces no parasitados. El k es un índice de gran
n
utilidad para detectar parásitos que afectan el
confort de los peces examinados (Silva et al.,
2011). Cambios en la indican variaciones
ambientales, alimento insuficiente o
parasitismo. Lo esperado es que los peces más
infectados muestran valores más bajos de kn
(Graça et al., 2013; Ferrer-Maza et al., 2014).
Adultos y huevos de Aporocotyle puede dañar
las branquias y comprometer la respiración del
Tantaléan & Martínez, 1990
k
n
k
n
DISCUSIÓN
156
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
pez hospedero ocasionado trombosis,
hiperplasia, hipertrofia epitelial y
posteriormente, necrosis branquial (Rolbiecki,
2007).
Los parásitos C. crassiceps y A. wilhelmi
estuvieron más asociados entre sí en base al
dendrograma de similaridad según Ward. Ambas
especies presentan como hospederos
intermediarios a invertebrados que formarían
parte de la dieta de M. gayi peruanus (Tam et al.,
2009). Aporocotyle simplex Odhner, 1900 es una
especie que presenta como hospedero
intermediarios a los poliquetos Artacama
proboscidea Malmgren, 1865 y Lanassa
nordenskioeldi Malmgren, 1886 (Rolbiecki,
2007). Sin embargo, debido a la carencia de
poliquetos en la dieta de la merluza peruana, este
helminto debe estar empleando otras especies de
invertebrados como hospederos intermediarios.
Dentro de los ectoparásitos, el monogeneo A.
americana fue el más dominante, aunque con
baja prevalencia, similar a lo observado en A.
merluccii para M. gayi peruanus (Oliva &
Ballón, 2002). Sin embargo, se notó valores de P
entre 23,4% y 50% para M. gayi gayi en Chile
(Oliva & Ballón, 2002). Una especie
congenérica A. merluccii ha sido registrada en
varias especies de Merluccius en Argentina-
Uruguay (Sardella & Timi, 1996). Oliva &
Ballón (2002) señalan A. merluccii puede ser
usada como un bioindicador de poblaciones de
M. gayi. El género Anthocotyle es un
monogeneo que está ampliamente disperso en
Merluccius a nivel mundial (Mackenzie &
Longshaw, 1995; Akmirza, 2013).
Los parásitos Caligus debueni, D. varicus, L.
genypteri, G. dollfusi y C. gracilis presentaron
las P más bajas (1,61%). La baja P es atribuida a
las condiciones ambientales del área marina de
colecta; también puede ser atribuida número de
peces evaluados o al estrecho rango de tallas
analizadas (Iannacone et al. 2010a,b). Oliva &
Luque (1998) atribuyen una baja riqueza
parasitaria principalmente a los factores
ambientales abióticos de la Provincia Faunística
Peruana, principalmente al evento de El Niño y
al fenómeno de surgencia marina. El copépodo
N. insidiosa pacifica presentó una prevalencia
de 3,23 %. En una especie congenérica N.
insidiosa lageniformes se observó una relación
negativa con la talla de M. hubbsi (Etchegoin et
al., 1990).
Una característica encontrada durante el periodo
de muestreo fue que la fauna de parásitos de M.
gayi peruanus presentó formas larvarias de los
cestodos D. pacificum, D. arctocephalinum, C.
gracilis y G. dollfusi; del acantocefalo C.
obtuscens y Bolbosoma sp. y de los nematodo A.
simplex y Contracaecum sp. Al igual que en
otros peces de la familia Merlucciidae de
América del Sur, la presencia de larvas de
helmintos parásitos, sugiere que este hospedero,
tiene un rol en un nivel medio en la cadena
alimentaria marina, como consecuencia de su
hábitat bentopelágico (Marcogliese, 2002;
Chávez et al., 2012; Mendoza-Cruz et al., 2013).
Se encontraron los estadios infectantes de D.
pacificum, D. arctocephalinum, A. simplex,
Contracaecum sp. y C. obtuscens, los cuales
presentan importancia zoonótica en la costa
peruana (Tantaleán, 1994; Cabrera et al., 1999;
Cabrera et al., 2001; Castro & Martínez, 2004;
Tantaleán et al., 2007; Tantaleán & Huiza,
2012). El hallazgo de las formas infectivas de
anisákidos y diphillobothrideos en el pez
investigado muestra que esta especie de
hospedero tiene una alta capacidad zoonótica en
la costa central peruana.
Los nematodos anisákidos son parásitos
comunes de organismos marinos a nivel mundial
(Botha, 1986; Adeyemo, 2011). La presencia de
larvas de parásitos en peces es económicamente
importante debido al impacto en la calidad del
producto (Carvajal & Cattan, 1985). Además,
tienen importancia en salud pública, ya que están
involucradas en enfermedades que se transmiten
a los seres humanos (Cabrera, 2010; Peña &
Ríos, 2012). Las formas infectivas de A. simplex
han sido registradas en diversos peces marinos y
moluscos de importancia económica en la costa
peruana (Sarmiento et al., 1999; Cabrera &
Trillo-Atamirano, 2004; Iannacone & Alvariño,
2009; Céspedes et al., 2011). En el presente
estudio se encontraron larvas del tercer estadio
de A. simplex con una prevalencia de 9,68 %.
157
158
Chero et al.
Parasitological indices Peruvian Hake
Esta especie de helminto tiene potencial
zoonótico junto a otros géneros de anisákidos
como Pseudoterranova, Contracaecum e
Hysterothylacium al ser responsables de
infecciones humanas causadas por la ingesta de
peces crudos o no adecuadamente cocidos
(Iannacone et al, 2010b; Mendoza-Cruz et al.,
2013). Duran & Oliva (1980) encontraron una
prevalencia del 80% para larvas anisakidae tipo I
y II en la costa del Callao, Perú (Oliva & Ballon,
2002). Jara (1998) reportó una alta prevalencia
(P = 70%) para larvas del tercer estadio de
Anisakis sp. en la costa de Trujillo, Perú. En la
merluza chilena (M. gayi gayi) también se
registró altas prevalencias para A. simplex (Oliva
& Ballon, 2002). Ferrer-Maza et al. (2014)
encontraron que los anisakidos afectan
negativamente el factor de condición de
Merluccius merluccius (Linnaeus, 1758). En
una especie congenérica Merluccius capensis
(Castelnau, 1861) se vio una alta prevalencia de
Contracaecum sp. (P = 96,25%) (Adeyemo,
2011). Las larvas del nematodo Anisakis
presentan un alto grado de infestación en M.
capensis y M. paradoxus Franca, 1960 (Botha,
1986). Sin embargo, en el presente estudio este
anisákido presento una baja prevalencia (P =
3,23%). Osanz-Mur (2001) señala que los
niveles de prevalencia de anisákidos son
variables, debido a que intervienen varios
factores como la especie estudiada, la zona
geográfica, la época del año y las características
individuales de cada pez hospedero (Botha,
1986).
En la costa Peruana C. obtuscens tiene como
hospedero definitivo al lobo marino, Otaria
byronia (Shaw, 1800) (Tantaléan et al., 2005;
Tantaleán et al., 2007); los estadios juveniles
(acanthelas y cistacantos) son encontrados
enquistados o libres en la superficie visceral de
numerosos peces de importancia comercial
(Jara, 1998; Castro & Martínez, 2004). Se sabe
que C. obtuscens no es muy exigente con su
hospedero definitivo; por esta razón, se le ha
señalado como un patógeno potencial para el
hombre en el Perú (Tantaleán & Huiza, 1994;
Castro & Martínez, 2004; Tantaleán et al.,
2007). Hasta la fecha no existe ningún caso de
infección por C. obtuscens en humanos en el
Perú (Cabrera et al., 1999), sin embargo se sabe
que una especie del mismo género, C.
strumosum infecta a humanos y a otros animales
que se alimentan de peces en Alaska (Schmidt,
1971).
Los estimadores no paramétricos indicaron que
se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de
13,33% a 33,33% en los peces hospederos. Los
parásitos D. varicus, L. genypteri, D.
arctocephalinum, G. dollfusi, Contracaecum
sp., y Bolbosoma sp. son nuevos registros para
M. gayi peruanus. Estos digeneos, cestodos y el
acantocefalo son nuevas adiciones a la fauna
parasitológica del Perú.
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Received February 23, 2014.
Accepted April 15, 2014.
