Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014

2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)

ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line

ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL

ENDOPARASITE COMMUNITY STRUCTURE OF THREE FISH SPECIES IN TRIBUTARY

STREAMS OF THE RIVER PIRAPÓ, PARANÁ STATE, BRAZIL

ESTRUTURA DAS COMUNIDADES DE ENDOPARASITOS DE TRÊS ESPÉCIES DE PEIXES

EM RIACHOS AFLUENTES DO RIO PIRAPÓ, ESTADO DO PARANÁ, BRASIL

Luis Henrique de Aquino Moreira, Ricardo Massato Takemoto, João Paulo Alves Pagotto & Gilberto Cezar Pavanelli

Abstract

An ichthyoparasitological study on 166 fishes, belonging to Poecilia reticulata Peters, 1859

(Poeciliidae), Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) (Pimelodidae) and Hypostomus

ancistroides (Ihering, 1911) (Loricariidae) in tributary streams of the Pirapó River, located in and

around urban city of Maringá, Paraná State, Brazil. The research aimed to recognize the

endoparasite community of fishes analyzed, as well as to improve the knowledge about

host/parasite relationships. We analyzed the correlation between the total length of the fish with

levels of parasitism (prevalence, abundance). Due to the existence of sexual dimorphism in the

species P. reticulata, we investigated the possible influence of sex of this fish on parasitism. In

addition, we also analyzed the body surface and nostril for ectoparasites studies. There were no

metazoan parasites on the body surface and nostril of the species analyzed. Only 15.06% of

endoparasite prevalence was observed. A pentastomid species, Sebekia oxycephala (Diesing)

Sambon, 1922 and cestode belonging to the order Pseudophyllidea were found, with a prevalence

of 13.89 and 0.92%, respectively. The nematode species, Cucullanus (Cucullanus) pinnai

Travassos, Artigas and Pereira, 1928 had a prevalence of 39.13% in Rhamdia quelen. No parasites

found in the in the fish H. ancistroides. There was no correlation between the sex of P. reticulata

with the prevalence and abundance of S. oxycephala. The hosts' lengths were not correlated with

the prevalence and abundance of endoparasites. Thus, because parasites found were generalists,

there appeared to be no relationship between parasitism with features/peculiarities of analyzed

hosts (fishes), as would have been expected with high specificity parasites.

Keywords: Cucullanus (Cucullanus) pinnai - Pirapó river - Poecilia reticulata - Rhamdia quelen - Sebekia oxycephala.

Suggested citation: Moreira, LHA, Takemoto, RM, Pagotto, JPA, & Pavanelli, GC. 2014. Endoparasites community structure of

three fishes species in tributary streams of the river Pirapó, Paraná state, Brazil. Neotropical Helminthology, vol. 8, n°1, jan-jun,

pp. 97 - 109.

Nupélia - Núcleo de Pesquisas em Limnologia Ictiologia e Aquicultura, PEA - Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos

Continentais, Universidade Estadual de Maringá. Av. Colombo 5790, Zona 07, Maringá, PR - Brasil, CEP:87020-900. spykefloripa@hotmail.com

Moreira et al.

Community structure of three fishes

Resumo

Palavras-chave: Cucullanus (Cucullanus) pinnai - Poecilia reticulata - Rhamdia quelen - Rio Pirapó - Sebekia oxycephala.

Um estudo ictioparasitológico foi conduzido com 166 indivíduos pertencentes às espécies

Poecilia reticulata Peters, 1859 (Poeciliidae), Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) e

Hypostomus ancistroides (Ihering, 1911) (Loricariidae) em riachos afluentes do rio Pirapó,

localizados na zona urbana e entorno da cidade de Maringá-PR. A pesquisa objetivou o

levantamento da comunidade de endoparasitos nos peixes analisados, assim como um

aprofundamento no conhecimento da relação parasita/hospedeiro. Dessa forma, foram analisadas

possíveis correlações entre o Comprimento Total dos peixes com os níveis de parasitismo

(prevalência, abundância). Em função da existência de dimorfismo sexual na espécie P. reticulata,

foram investigadas possíveis influências do sexo deste peixe no parasitismo. De forma

complementar, também foi analisada a superfície corporal e narina dos peixes na procura por

ectoparasitos. Porém, não foram identificados metazoários parasitos na superfície do corpo e

narina de nenhuma das espécies analisadas. Apenas 15,06% de prevalência endoparasitária foi

observada nos hospedeiros investigados. Uma espécie de pentastomideo, Sebekia oxycephala

(Diesing) Sambon, 1922, e um cestóide da ordem Pseudophyllidea foram os endoparasitos

encontrados parasitando o peixe P. reticulata, com prevalência de 13,89 e 0,92 %,

respectivamente. Rhamdia quelen apresentou prevalência de 39,13 % para o nematóide da espécie

Cucullanus (Cucullanus) pinnai Travassos, Artigas e Pereira, 1928. A espécie H. ancistroides não

apresentou parasitos. Não foi observada correlação entre o sexo de P. reticulata com a prevalência

e abundância parasitária de S. oxycephala. Os comprimentos totais dos hospedeiros não se

apresentaram correlacionados com as prevalências e abundâncias dos endoparasitos. Desta

forma, devido ao fato dos parasitos encontrados serem generalistas, não foi observada vinculação

do parasitismo com características/peculiaridades dos hospedeiros (peixes) analisados, como

ocorre com parasitos de elevada especificidade.

habitantes dos referidos tributários, assim como

de seus níveis parasitários. Os parasitos

interagem direta e indiretamente com seus

hospedeiros, sendo bons indicadores da

alimentação, migração, crescimento,

reprodução, filogenia e desagregação

populacional (Williams et al., 1992; Madi &

Ueta, 2009).

Nos referidos afluentes também se encontram

desconhecidas as características de interação

envolvidas na relação parasito/hospedeiro.

Segundo Dogiel (1961) há relação entre a idade

do hospedeiro e seus níveis de parasitismo,

sendo que quanto maior (e mais velho) o

hospedeiro, maior é o espaço para abrigar

parasitos, assim como maior é o efeito

cumulativo dos parasitos. À medida que o peixe

cresce (desenvolvimento ontogenético),

O Brasil é um país rico em recursos hídricos,

abrigando a ictiofauna de água doce mais

diversa do planeta (Reis, 2003), além de

inúmeros outros organismos aquáticos. Muitos

desses ainda não foram descritos ou objeto de

pesquisas científicas. Esse fato nos levou a

realização deste estudo ictioparasitológico em

riachos tributários do rio Pirapó, localizados

próximos da cidade de Maringá-PR. Foram

escolhidas as espécies hospedeiras mais

abundantes riachos, que possuem interação com

o sedimento, seja pela sua alimentação ou por

hábito bentônico, o que poderia facilitar o

encontro das mesmas com diversas estruturas

infectivas parasitárias. Desta forma, o objetivo

da pesquisa foi realizar um levantamento acerca

da fauna parasitária presente nos peixes

INTRODUÇÃO

Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014

ocorrem alterações no seu comportamento e

biologia (mudanças de habitat, na dieta

alimentar, resposta imunológica), que podem

influenciar na sua fauna parasitária (Takemoto et

al., 1996). Dessa forma, a primeira hipótese

investigada é a possível existência de níveis

parasitários mais elevados em peixes mais

velhos (maiores).

A segunda hipótese abordada no trabalho foi à

possível existência de níveis parasitários

diferenciados entre machos e fêmeas da espécie

Poecilia reticulata Peters, 1859 (Poeciliidae). A

mesma provém do fato que o dimorfismo sexual

observado nesta espécie de peixe, pode acarretar

em ingestão diferenciada de alimento e

comportamentos divergentes entre os sexos,

resultando em níveis parasitários diferenciados.

A região estudada é classificada, segundo

Koeppen, como zona climática pluvial quente

sempre úmida, Cfa(h), alternando alguns anos

de inverno seco (Maack, 2002). A cobertura

vegetal predominante era a Floresta Pluvial

Tropical, que foi quase toda substituída por

pastagens e monocultivos vegetais (Maack,

2002). São riachos que sofrem com a degradação

antrópica, seja esta em meio rural

(desmatamento, uso de defensivos agrícolas) ou

urbano (desmatamento, impermeabilização do

solo, liberação de efluentes domésticos e

industriais) (Peruço, 2004; Cunico et al., 2006,

Alves et al., 2008).

Desta forma, para atingir os objetivos das

hipóteses anteriormente comentadas, foram

escolhidas três espécies de peixes: P. reticulata,

Rhamdia quelen e Hypostomus ancistroides

para realização do estudo ictioparasitológico

Pontos de Amostragem:

As coletas de dados ambientais e dos

hospedeiros ocorreram nos seguintes riachos

pertencentes à bacia hidrográfica do rio Pirapó,

município de Maringá, Estado do Paraná, Brasil;

Ribeirão Maringá (23°22'28.09”S,

51°58'8.00”O), Córrego Mandacaru

(23°23'5.01”S, 51°56'49.16”O), Ribeirão Zaúna

(23°23'41.99”S, 51°50'55.11”O), Ribeirão

Granada (23°18'5.26”S, 51°45'39.95”O),

Ribeirão Remo (23°21'27.09”S, 52°1'0.75”O) e

Ribeirão Água da Roseira (23°21'2.26”S,

51°54'50.45”O), conforme Figura 1. A presente

pesquisa foi autorizada pelos órgãos

governamentais responsáveis (Instituto

Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos

Naturais Renováveis – IBAMA,SISBIO/25560-

1 e Instituto Ambiental do Paraná – IAP, 250/10).

MATERIAIS E MÉTODOS

Figura 1. Pontos de amostragem, os pontos numerados remetem aos seguintes cursos hídricos, pertencentes à bacia hidrográfica

do rio Pirapó-PR: 1-Ribeirão Maringá; 2- Córrego Mandacaru; 3- Ribeirão Remo; 4- Ribeirão Água da Roseira; 5- Ribeirão

Zaúna; 6- Ribeirão Granada (Fonte: Modificado de Sala, 2005).

Moreira et al.

Community structure of three fishes

Coleta dos Hospedeiros:

As coletas foram realizadas com auxílio da

pesca elétrica, para captura das diferentes

espécies presentes no local (Penczak et al.,

1998). Em cada trecho de coleta, dois puçás

eletrificados, um de pólo positivo e outro

negativo, dispostos lado a lado, e ligados a um

gerador de 2.500W operado a 500V e 2A, foram

conduzidos longitudinalmente em direção

contrária ao fluxo da água, de modo a gerar um

campo elétrico que capture os peixes à medida

que eles se desloquem a jusante. Os puçás foram

revistados e os espécimes capturados foram

colocados em recipientes, separados pelo local

de coleta, contendo solução de formol 4%.

Os peixes coletados foram levados até o

Laboratório de Ictiologia do Núcleo de

Pesquisas em Limnologia, Ictiologia e

Aquicultura (Nupélia), da Universidade

Estadual de Maringá (UEM), onde foram

identificados de acordo com Graça e Pavanelli

(2007), mensurados e acondicionados em

recipientes contendo álcool 70%. Os peixes

pertencentes às espécies P. reticulata, R. quelen

e H. ancistroides foram separados dos demais

para análise parasitológica. Os dados referentes

ao comprimento total e peso foram registrados,

assim como o sexo na espécie P. reticulata.

As três espécies de peixes foram escolhidas com

base nos critérios sugeridos por Overstreet

(1997) e Sures (2004), tais como; ocupam uma

área definida, já foram registradas diversas

espécies (riqueza) de parasitos nos mesmos, são

espécies comuns (ampla distribuição na região),

pequenos e de fácil amostragem. Também

influenciou na escolha das espécies de peixes as

que se faziam presentes em maior número na

amostragem conduzida nos riachos

investigados. Considerando que a região

próxima ao fundo (sedimento) podem conter

formas infectantes dos parasitos, foram

escolhidas espécies que se alimentam de

detritos, e/ou habitem a região próxima ao fundo

do curso hídrico (R. quelen e H. ancistroides).

Os parasitos identificados foram coletados e

armazenados em formol 5%, conforme Eiras et

al. (2006).

Para a descrição da estrutura da comunidade

parasitária foram obtidos dados de prevalência,

abundância média, intensidade média e

amplitude. Esses conceitos foram utilizados

conforme Bush et al. (1997). Devido ao

acentuado dimorfismo sexual existente na

espécie P. reticulata, a qual não ocorre nas

demais espécies pesquisadas, foi verificada

influência do sexo de P. reticulata na abundância

e prevalência de cada espécie de parasito por

meio do uso dos testes U de Mann-Whitney e G

(“log-likelihood”), respectivamente (Zar, 1996).

A significância estatística referente a diferença

de comprimentos entre os sexos de P. reticulata,

foi avaliada pelo Teste U de Mann-Whitney.

Na determinação de possível correlação entre o

tamanho do hospedeiro com a prevalência e

abundância de infecção, foram utilizados,

respectivamente, o coeficiente de correlação “r”

de Pearson (utilizando a média das classes de

comprimento e prévia transformação angular da

prevalência) e o coeficiente de correlação “rs”

por postos de Spearman (Zar, 1996). A

verificação do grau de dispersão das espécies de

parasitos foi realizada por meio dos Índices de

Dispersão (ID), o Índice de Green (IG) e d

estatístico, calculados conforme Ludwigs e

Reynolds (1988).

Os valores foram considerados significantes

quando p<0,05. O programa computacional

utilizado para os cálculos foi o Bioestat 5.0

(Ayres et al., 2000).

Um total de 166 hospedeiros, pertencentes às

espécies Poecilia reticulata, Rhamdia quelen e

Hypostomus ancistroides foram coletados,

sendo que destes, 15,06% se encontravam

parasitados. Os dados biométricos dos peixes

coletados se encontram na Tabela 1. Não foram

encontrados metazoários parasitos nas

superfícies corporais de nenhuma espécie de

hospedeiro. Entre os endoparasitos identificados

estão; um Cestóide pertencente à ordem

Pseudophyllidea, e um pentastomídeo da

RESULTADOS E DISCUSSÃO

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Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014

espécie Sebekia oxycephala (Diesing) Sambon,

1922 (Pentastomida: Sebekidae) coletados em P.

reticulata. Um nematóide da espécie Cucullanus

(Cucullanus) pinnai Travassos, Artigas e

Pereira, 1928 (Nematoda: Cucullanidae) foi

coletado em R. quelen. Nenhum parasito foi

encontrado em H. ancistroides. O sítio de

infecção de todos os parasitos coletados foram

os intestinos dos seus respectivos hospedeiros.

Os níveis parasitários se encontram

apresentados na tabela 2.

Tabela 1. Espécies de peixes coletados em riachos afluentes do rio Pirapó, Estado do Paraná, Brasil, número de

espécimes analisados, comprimentos totais mínimos (Min) e máximos (Max), média (Média) e desvio padrão (DP)

em milímetros.

Espécie

Número

Comprimento Total

Min Max (mm) Média DP

P. reticulata Machos

17,7-26,9 22,17±2,85

P. reticulata Fêmeas

18,9-50 34,46±9,24

R.quelen

58,5-152,24 104,12±25,38

H.ancistroides 35 22,6-104,9 49,71±22,77

No hospedeiro P. reticulata, devido ao

dimorfismo sexual observado, os dados de

comprimento se encontram apresentados de

forma separada, por sexo, conforme Tabela 1. As

espécies de endoparasitos encontrados nos

peixes analisados, assim como os níveis

parasitários, estão demonstrados na Tabela 2,

para cada espécie hospedeira.

Em H. ancistroides não foram observados

endoparasitos. Apesar de H. ancistroides possuir

dieta alimentar composta basicamente por

detrito (Castro & Casatti 1997; Casatti, 2002), o

que facilitaria o contato com formas infectantes

de parasitos, como por exemplo, S. oxycephala,

espécie presente no local e que deposita ovos no

sedimento, o mesmo não se encontrava

parasitado. Possivelmente este fato é devido à

existência de fisiologia diferenciada entre as

espécies de peixes. Portanto, algumas espécies

podem ser mais resistentes, combatendo

determinadas infecções parasitárias, enquanto

outras se apresentam mais vulneráveis,

desenvolvendo parasitoses (considerando

espécies de mesma dieta alimentar, presentes no

mesmo local) (Vicentin, 2010).

Tabela 2. Níveis de parasitismo em Poecilia reticulata e Rhamdia quelen, coletados em riachos afluentes do rio

Pirapó-PR. Parasitos intestinais encontrados, Prevalência em porcentagem (Prev.), Abundância Média (Abund.

Méd.), Intensidade Média (Int.Méd.) e Amplitude.

Hospedeiro/Parasito Prev.(%) Abund.Méd. Int.Méd. Amplitude

Poecilia reticulata

Fêmeas

Cestoda

Pseudophyllidea

1,30 0,01 1 -

Pentastomida

Sebekia oxycephala

16,88 0,97 5,77 1-26

Machos

Pentastomídeo

Sebekia oxycephala

6,45 0,23 3,5 1-6

Rhamdia quelen

Nematoda

Cucullanus (Cucullanus) pinnai 39,13 1,13 2,89 1-10

101

Moreira et al.

Community structure of three fishes

Sebekia oxycephala é um parasito generalista

quanto ao seu hospedeiro intermediário,

ocorrendo em diversas espécies de peixes (Rego

& Eiras, 1989), inclusive em Phalloceros

harpagos Lucinda, 2008 (Poeciliidae), espécie

filogeneticamente próxima de P. reticulada, em

local próximo (rio Cambé, município de

Londrina, Estado do Paraná, Brasil) aos riachos

analisados (Almeida et al., 2010). No

hospedeiro P. harpagos a prevalência

encontrada foi igualmente baixa de 6,3%.

Porém, Vicentin (2010) encontrou as

prevalências deste parasito no rio Negro,

pantanal sul matogrossense, para as espécies de

piranhas Pygocentrus nattereri Kner, 1858

(Serrasalmidae) de 29,61% e Serrasalmus

marginatus Valenciennes, 1837 (Serrasalmidae)

de 7,29%. Também fica evidenciado que apesar

das duas espécies de piranhas possuírem

comportamento alimentar similares, ocuparem o

mesmo habitat, a resistência (imunidade) do

hospedeiro pode influenciar na prevalência de S.

oxycephala.

Sebekia oxycephala quando adulto parasita o

sistema respiratório de répteis (lagartos jacarés,

crocodilos, tartarugas). Seus ovos são

depositados no trato respiratório, deglutidos e

posteriormente liberados no ambiente aquático.

Após a liberação, os ovos ficam junto ao detrito,

sendo ocasionalmente ingeridos por peixes,

onde acabam se encistando. O peixe infectado

pode ser predado por outro peixe, transferindo o

parasito ao mesmo, ou diretamente para o réptil,

concluindo o ciclo parasitário (Bush et al.,

2001). No presente estudo foi verificado o papel

da espécie de peixe P. reticulata, como primeiro

hospedeiro intermediário do pentastomídeo nos

riachos investigados. O peixe se infecta ao se

alimentar de detrito, contendo ovos do parasito.

Os cestóides da ordem Pseudophyllidea, em

geral apresentam ciclo de vida envolvendo pelo

menos dois hospedeiros intermediários (Bush et

al., 2001), podendo ser crustáceos e/ou peixes,

além de seu hospedeiro definitivo (ave,

mamífero, peixe), que pode variar conforme a

espécie do parasito (Roberts et al., 2005). Neste

trabalho foi constatada a utilização de P.

reticulata como hospedeiro definitivo para o

cestóide, uma vez que o mesmo foi encontrado

em seu estágio adulto e se reproduzindo no

peixe. Possivelmente microcrustáceos sejam

usados como hospedeiros intermediários para

esse parasito, porém mais estudos são

necessários para esclarecer o ciclo. A

determinação taxonômica, em nível específico,

deste cestóide não foi possível devido ao fato do

escólex do único parasito coletado se encontrar

danificado, sendo identificado apenas a ordem

do mesmo.

Cucullanus (Cucullanus) pinnai é um nematóide

parasito de baixa especificidade quanto ao

hospedeiro, registrado em diversos outros

peixes (Schizodon borellii (Boulenger, 1900)

(Anostomidae) por Machado et al. (1996), em

Pimelodella gracilis (Valenciennes, 1835)

(Heptapteridae), Paulicea luetkeni

(Steindachner, 1875) (Pimelodidae), Pimelodus

maculatus Lacepède, 1803 (Pimelodidae) e

Loricaria sp. (Loricariidae) por Moravec et al.

(1997). Venancio et al. (2010) encontraram em

R. quelen uma prevalência deste parasito de 11%

no rio Paraíba do Sul, cidade de Volta Redonda,

estado do Rio de Janeiro. A prevalência menor

deste parasito em R. quelen no rio Paraíba do

Sul, quando comparados ao presente estudo,

possivelmente se deva a alguma variação na

biologia/comportamento do peixe no local.

Estudos de Santos et al. (2007) e Albuquerque et

al. (2008) com peixes provenientes do rio

Guandu, Rio de Janeiro, mostraram que o

parasito pode utilizar os peixes, em seu ciclo de

vida, tanto como hospedeiros intermediários ou

definitivos. Assim como também utilizar uma

única espécie de peixe, P. maculatus,

simultaneamente como hospedeiro

intermediário (encistados na cavidade

celomática) e definitivo (livres no estômago e

intestino). No trabalho desenvolvido nos riachos

afluentes do rio Pirapó, foi verificada a

utilização de R. quelen como hospedeiro

definitivo do parasito, sendo que o mesmo se

encontrava livre (não encistado) no intestino do

peixe.

Considerando o dimorfismo sexual existente na

espécie P. reticulata foi possível avaliar um

102

Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014

possível efeito do sexo na prevalência

parasitária. O sexo do hospedeiro pode ter

influência sobre os níveis de parasitismo do

peixe, quando ocasiona diferenças de dieta,

comportamentais e fisiológicas (hormonais,

mucosidade) entre os mesmos (Paling, 1965;

Esch et al., 1988; Moser & Hsieh, 1992). No

entanto, não foi observado a influência do sexo

de P. reticulata na prevalência de S. oxycephala

(G= 2,2836 e p=0,1308). O sexo do hospedeiro

também não apresentou influência

estatisticamente significativa sobre a

abundância deste pentastomídeo (Z(U) =0,8455,

p= 0,1989).

Possivelmente a ausência de influência do sexo

sobre a prevalência e abundância parasitária

sejam ocasionados pelas similaridades de

alimentação entre machos e fêmeas (Oliveira &

Bennemann, 2005), como acontece com

diversas espécies de água doce (Hahn et al.,

2004) e da estratégia reprodutiva (espécie não

migradora, sem cuidado parental) (Suzuki et al.,

2004). Em outras espécies de peixes de água

doce, uma diferença significativa na dieta e

estratégia reprodutiva pode ser verificada entre

os sexos, o que pode deixar um dos sexos bem

mais susceptível ao contato com formas

infectantes do parasito (Duneau & Ebert, 2012).

Desta forma, possivelmente ambos os sexos

ocupem semelhantes espaços físicos (hábitats)

uma vez que riachos apresentam menores

opções de hábitats quando comparados às

planícies de inundação, apresentem similaridade

na alimentação e tempo de exposição aos

parasitas, apesar do dimorfismo sexual

encontrado. A ausência de influência do sexo do

hospedeiro no parasitismo já foi relatada em

Corydoras paleatus (Jenyns, 1842)

(Callichthyidae) peixe também de

comportamento detritívoro, coletado na bacia do

rio Paraná, relativamente próximo ao local

pesquisado (Ito et al., 2005). Os baixos níveis de

prevalência e intensidade encontrados também

podem ter influenciado, dificultando a

observação de influência do sexo do peixe no

parasitismo.

Uma possível correlação entre o comprimento

do hospedeiro e a prevalência parasitária foi

avaliada nas espécies P. reticulata e R. quelen.

Devido ao dimorfismo sexual de P. reticulata,

comentado anteriormente, resultar em

comprimentos totais (CT) diferenciados, sendo

estes estatisticamente significativos (Z(U) =

6,0103, p<0,0001), os sexos desta espécie foram

avaliados separadamente. Não foi observada

correlação significativa entre o CT de P.

reticulata fêmeas, nem dos machos, com a

prevalência do parasito S. oxycephala. Também

não foi encontrada correlação estatisticamente

significativa entre o CT de R. quelen e a

prevalência do parasito C. (C.) pinnai, conforme

Tabela 3.

Tabela 3. Resultados da correlação entre o comprimento total dos peixes Poecilia reticulata fêmeas, machos e

Rhamdia quelen com a prevalência e a abundância parasitária dos respectivos parasitos Sebekia oxycephala e

Cucullanus (Cucullanus) pinnai. Coeficiente do correlação r de Pearson (r) e Coeficiente de correlação "rs" de

Spearman (rs).

Hospedeiro

Parasito

r p rs p

P. reticulata Fêmea

S. oxycephala

-0,2226 0,6716 0,0391

0,7356

P. reticulata Macho

S. oxycephala

-0,1826 0,7291 0,0057

0,9758

R. quelen C.(C.) pinnai 0,7759 0,0696 0,2859 0,1860

Não foi encontrada correlação estatisticamente

significativa entre o CT de P. reticulata de

fêmeas nem dos machos com a abundância do

parasito S. oxycephala. Em R. quelen também

não foi observado correlação entre o CT do peixe

com a abundância do parasito C. (C.) pinnai,

conforme Tabela 3.

Pode ocorrer corelação entre a idade do

hospedeiro e seus níveis parasitários, em função

103

Moreira et al.

Community structure of three fishes

dos peixes mais velhos, e consequentemente

maiores, possuírem maior espaço físico para

abrigar parasitos (Dogiel, 1961). Outro fator que

também pode influenciar em níveis parasitários

mais elevados em peixe mais velhos é a

ocorrência de efeito cumulativo dos parasitos ao

longo do tempo. Durante o desenvolvimento

ontogenético do peixe, podem ocorrer alterações

no seu comportamento e biologia (mudanças de

habitat, na dieta alimentar, resposta

imunológica), que podem influenciar na sua

fauna parasitária nas diferentes classes de

comprimento (Takemoto et al., 1996).

No entanto, nas espécies de peixes investigadas

não foi observada correlação entre o CT e a

respectiva prevalência e abundância parasitária.

Possivelmente esse fato é devido a pouca

ocorrência de variação alimentar (detritos)

(Oliveir a & Bennemann, 2005) e

comportamental dos hospedeiros P. reticulata

investigados, durante o desenvolvimento

ontogenético. Desta forma, acredita-se que não

ocorram grandes mudanças na dieta alimentar,

nem no comportamento destes peixes, nas

diferentes faixas etárias, resultando em similares

níveis parasitários entre as mesmas. O habitat de

riachos também é outro fator relevante, pois o

mesmo é restrito (biologicamente e

espacialmente), não apresentando grandes

variações na altura da coluna d'água, o que

poderia possibilitar a formação de regiões

diferenciadas no ambiente aquático, resultando

em zonas biologicamente distintas, como ocorre

em planícies de inundação (Melo et al., 2007).

Assim a homogeneidade do habitat,

possivelmente restringe a existência de nichos

diferenciados e as possibilidades de mudanças

de comportamento e biologia ao longo de suas

vidas. Através dos resultados, também é possível

supor que, provavelmente, não ocorrem

mudanças fisiológicas significativas durante o

desenvolvimento destas espécies, o que poderia

expor os mesmos de forma diferenciada ao

parasitismo.

Pinto e Melo (2012) reportam maiores níveis de

parasitismo em P. reticulata, em uma represa no

Estado de Minas Gerais, porém também

relataram ausência de correlação entre sexo e CT

com a prevalência e abundância dos parasitos

trematóides encontrados. Este trabalho

corrobora a ideia de similaridade na alimentação

e comportamento entre os sexos e as faixas

etárias da espécie, o que acaba resultando em

possibilidades similares de infecção (ingestão

do ovo de S. oxycephala junto ao sedimento)

entre os mesmos.

Quanto ao hábito alimentar, R. quelen é onívora,

composta basicamente por pequenos peixes,

insetos e crustáceos (Gomes et al., 2000). Os

riachos, na maioria das vezes, possuem peixes

de pequeno porte, uma vez que a escassez

alimentar e o espaço restrito acabam limitando a

existência de espécimes de grande porte. Na

amostragem realizada no presente trabalho não

foi observada grande variação entre os CT dos

hospedeiros R. quelen. Desta forma,

possivelmente a pequena amplitude de CT

resultou em uma disponibilidade similar de

possíveis presas (não há grandes variações nos

itens alimentares consumidos) o que pode ter

resultado na ausência de correlação entre os CT e

a prevalência e abundância de C. (C.) pinnai.

Assim, sem grandes diferenças de

tamanho/idade dos hospedeiros não é possível

verificar efeitos cumulativos, que resultariam

em variações nos níveis de parasitismo em

função do CT. A ausência de correlação entre o

CT e o parasitismo (prevalência e abundância) já

foi relatada no grupo dos siluriformes em

reservatórios na bacia do rio Paraná (Ito et al.,

2005; Moreira et al., 2005) e no alto rio Paraná

(Machado et al., 1996).

O tamanho corporal pequeno, quando

comparado aos tamanhos máximos descritos na

espécie, cerca de 50 centímetros, nos sugerem

também que possivelmente os indivíduos de R.

quelen estejam utilizando os riachos de

cabeceira quando juvenis (Froese & Pauly,

2011). Não foram encontrados peixes adultos,

que provavelmente utilizam rios maiores (acima

de terceira ordem), tornando impossível a

verificação de efeito cumulativo ou diferenças

no parasitismo entre jovens e adultos.

Cucullanus (Cucullanus) pinnai pode utilizar os

peixes como hospedeiros intermediários,

104

Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014

quando o mesmo se aloja na cavidade

celomática aguardando uma possível

transferência trófica (predação do hospedeiro).

No entanto, devido ao fato dos exemplares

adultos terem sido coletados no intestino de R.

quelen e nenhum ter sido observado na cavidade

celomática sugere que o parasito esteja

utilizando o peixe somente como hospedeiro

definitivo, em seu ciclo de vida, na região dos

riachos afluentes do rio Pirapó. A espécie de

parasito já foi relatada em outros siluriformes

(Moravec et al., 1997; Albuquerque et al., 2008),

possuindo baixa especificidade. Outros estudos

com R. quelen no rio Paraíba do Sul, cidade de

Volta Redonda-RJ (Venancio et al., 2010),

também encontraram uma baixa riqueza

endoparasitária, apenas C. (C.) pinnai estava

presente, e também ausência de correlação do

CT ao parasitismo (prevalência e abundância),

assim como na presente pesquisa. No entanto,

Morais (2005) encontrou uma diversidade

parasitária maior em R. quelen em trabalho

realizado ao sul do Rio Grande do Sul,

possivelmente em função de diferentes

características ambientais do local.

Nos riachos analisados, os parasitos S.

oxycephala (IG=0,1571; ID=13,7829;

d=39,7153) e C. (C.) pinnai (IG=0,1733;

ID=5,3321; d=8,7597) apresentaram

distribuição do tipo agregada, apesar da baixa

agregação. Por meio do uso do d estatístico,

foram verificados valores maiores que 1,96 o

que confirmou a já sugerida agregação pelo ID

(que foi maior que 1).

Este padrão de dispersão agregado encontrado

no presente trabalho é típico dos parasitos, e é

semelhante a outros estudos realizados com

peixes de água doce (Machado et al., 1996;

Machado et al., 2000; Guidelli et al., 2003;

Lacerda et al., 2009). O padrão agregado

possibilita o maior encontro entre os espécimes

de parasitos, facilitando sua reprodução (Poulin,

1998). A maioria dos hospedeiros abriga poucos

parasitos, enquanto alguns poucos hospedeiros

albergam a maior proporção da população de

parasitos. A agregação pode ser resultado de uma

ampla gama de fatores, como por exemplo,

diferenças imunológicas, comportamentais e

genéticas entre os hospedeiros, assim como

variações físicas, químicas e biológicas

temporais e espaciais no habitat em questão (Von

Zuben, 1997). Segundo Dobson (1990), as

espécies de parasitos que possuem maior

patogenicidade ao hospedeiro são, em geral,

menos agregadas. Um elevado número de

parasitos de maior patogenicidade poderia

provocar a morte do hospedeiro, retirando esses

indivíduos (de grande concentração parasitária)

da população, gerando uma distribuição mais

uniforme.

A presente pesquisa apontou para uma baixa

riqueza parasitária nos ambientes investigados.

Segundo Kennedy (1993) a riqueza de parasitos

da infracomunidade de um local é considerada

um reflexo do número de espécies de

hospedeiros existentes e da capacidade de

transmissão e infecção dos hospedeiros

intermediários e definitivos nestes ambientes.

Poluição ou outro fator que altera as

características da água podem influir na

estabilidade da comunidade de organismos

aquáticos que sejam utilizados como

hospedeiros para os parasitos (Marcogliese,

2001). Os poluentes podem atuar negativamente

no parasitismo quando ocasionam mortalidade

dos estágios de vida livre dos parasitos ou

comprometem a população de hospedeiros

intermediários (Albuquerque et al., 2008).

Desta forma, como os riachos investigados

sofrem influência antrópica (desmatamento,

recebimento de efluentes domésticos e

defensivos agrícolas), possivelmente resultou na

baixa riqueza parasitária observada. O efeito de

redução de diversidade em ambientes

impactados já foi relatado em diversos trabalhos

em ictioparasitologia (Marcogliese & Cone,

1996; Valtonen et al., 1997; Marcogliese, 2005).

A baixa riqueza/abundância de parasitos

encontrados foi um fator que restringiu a

pesquisa, dessa forma, não foi possível a

realização de levantamentos dos índices de

diversidade das espécies.

Nematóides do gênero Cucullanus já foram

relatados em elevada intensidade de infecção em

locais fortemente poluídos, sendo que o fato foi

105

Moreira et al.

Community structure of three fishes

explicado pelos autores em função de melhores

condições de desenvolvimento dos hospedeiros

intermediários do parasito (Sulgustowska&

Styczyñska-Jurewicz, 1996 apud Dzika &

Wyzlic, 2009-2010).

Segundo Marcogliese (2001) parasitos que tem

sucesso em condições eutróficas tendem a ser

generalistas, o que pode ser confirmado no

trabalho, considerando as espécies de parasitos

encontrados. Desta forma, nos riachos

investigados, foi encontrada uma baixa

diversidade parasitária, sendo que as espécies

encontradas, possivelmente as melhores

adaptadas às condições desses locais, se

destacam as tolerantes a ambientes impactados e

de comportamento generalista. A baixa

diversidade de organismos presentes em

ambientes de riachos, devido à restrição de

nichos existentes nos mesmos quando

comparados a locais com maior quantidade de

hábitats disponíveis (planícies de inundação),

certamente influenciou na baixa riqueza

parasitária encontrada. A baixa diversidade

parasitária encontrada também funciona como

um alerta de risco para as populações de

hospedeiros, uma vez que em situações de

comprometimento populacional, sejam

ocasionadas por pesca predatória ou por

impactos ambientais significativos, é verificada

uma tendência de redução da diversidade de

parasitos (Thomas et al., 2005).

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