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Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
2014 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ECOLOGICAL ASPECTS OF PARASITIC HELMINTHS OF LORNA DRUM SCIAENA
DELICIOSA (TSCHUDI, 1846) (PERCIFORMES: SCIAENIDAE) ACQUIRED AT THE FISHING
TERMINAL OF VENTANILLA, CALLAO, PERU
ASPECTOS ECOLÓGICOS DE LOS HELMINTOS PARÁSITOS DE LORNA SCIAENA
DELICIOSA (TSCHUDI, 1846) (PERCIFORMES: SCIAENIDAE) ADQUIRIDOS DEL TERMINAL
PESQUERO DE VENTANILLA, CALLAO, PERÚ
1,2 1 2,3 1
Jhon Chero , Gloria Sáez , José Iannacone & Willy Aquino
Abstract
The aim of this study was to assess the ecology of helminth parasites from 35 Sciaena deliciosa of
the Terminal of Fish from Ventanilla, Peru during the months of January to May 2013. The
parasites were collected and evaluated using standard protocols. The four most prevalent parasites
and mean abundance were Cynoscionicola sciaenae (Tantaleán, 1974) (Monogenea);
Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819) (Trematoda), Dycheline (Cucullanellus) amaruincai
(Freitas, Vicente & Ibañez, 1969) (Nematoda) and Corynosoma obtuscens (Lincicome, 1943)
(Acanthocephala). Endoparasites predominance on ectoparasites was observed. All five
helminths showed with aggregation indices a clumped distribution and only Hargicotyle
louisianensis (Hargis, 1955) Mamaev, 1972 (Monogenea) was evenly distributed. The prevalence
and abundance of D. amaruincai and Diphyllobothrium pacificum (Nybelin, 1931) (Cestoda)
were correlated with the total length of the host. The sex of S. deliciosa was observed to be related
to the prevalence and abundance of D. amaruincai. Regarding the relative condition factor (k )
n
only fish parasitized by C. sciaenae and ectoparasites had higher values compared with non-
parasitized. Infective stages of Anisakis sp, C. obtuscens and D. pacificum were also found with
zoonotic importance on the Peruvian coast. The monogeneos H. louisianensis and
Macrovalvitrema sp. are considered new records for the Peruvian coast.
Keywords: Cynoscionicola - Corynosoma - Dycheline - Helicometra - parasitare ecology - Sciaena.
Suggested citation: Chero, J, Sáez, G, Iannacone, J& Aquino, W. 2014. Ecological aspects of parasites helminths of lorna drum
Sciaena deliciosa (Tschudi, 1846) (Perciformes: Sciaenidae) acquired at the fishing terminal of Ventanilla, Callao, Peru.
Neotropical Helminthology, vol. 8, n°1, jan-jun, pp. 59 - 76.
1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino,
2
Lima, Perú. Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico
3
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
E-mail:cristhian-5645@hotmail.com/joseiannacone@gmail.com
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
60
Resumen
Palabras clave: Cynoscionicola - Corynosoma - Dycheline - ecología parasitaria -Helicometra - Sciaena.
El objetivo del presente trabajo fue evaluar los aspectos ecológicos de los helmintos parásitos de
35 Sciaena deliciosa procedentes del Terminal Pesquero de Ventanilla, Perú durante los meses de
enero a mayo de 2013. Los parásitos fueron recolectados y analizados usando protocolos
estandarizados. Los cuatro parásitos con mayor prevalencia y abundancia media fueron
Cynoscionicola sciaenae (Tantaleán, 1974); Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819), Dycheline
(Cucullanellus) amaruincai (Freitas, Vicente & Ibañez, 1969) y Corynosoma obtuscens
(Lincicome, 1943). Se observó el predominio de los endoparásitos sobre los ectoparásitos. Los
cinco índices de agregación mostraron una distribución contagiosa para todos los helmintos,
solamente Hargicotyle louisianensis (Hargis, 1955) Mamaev, 1972 presentó una distribución
uniforme. La prevalencia y abundancia de D. amaruincai y Diphyllobothrium pacificum
(Nybelin, 1931), estuvieron correlacionadas con la longitud total del hospedero. El sexo de S.
deliciosa solo se observó relacionado con la prevalencia y a la abundancia de D. amaruincai. En
relación al factor de condición relativo (k ) se vio que los peces parasitados por C. sciaenae y por
n
los ectoparásitos presentaron valores más altos en comparación con los no parasitados. Se
registraron los estadios infectantes de Anisakis sp., C. obtuscens y D. pacificum, de importancia
zoonótica en la costa peruana. Los monogeneos H. louisianensis y Macrovalvitrema sp. son
considerados nuevos registros para la costa peruana.
aporta información sobre su rol trófico,
biogeografía, comportamiento, evolución y
rutas de migración de ellos, de sus hospederos y
otras especies del ecosistema (Bautista et al.,
2013).
Muchas variables del pez hospedero
(características intrínsecas) y ambientales
(extrínsecas) influyen en las comunidades
parasitarias. Estas últimas han sido empleadas
como herramientas para discriminar
poblaciones hospederas, interacciones en la
cadena trófica e identificar ambientes
contaminados (Muñoz & Cribb, 2006; Pulido &
Monks, 2008). La longitud y sexo del pez
hospedero son consideradas como variables
ecológicas importantes que se relacionan con la
fluctuación de las comunidades parasitarias
(Martorelli et al., 2007; Luque & Poulin, 2008).
Los peces marinos de consumo humano, en su
mayoría teleósteos, pueden ser portadores de
formas larvarias de parásitos que presentan un
ciclo biológico principalmente marino (Pérez et
La investigación de las comunidades
parasitarias en peces como hospederos se ha
incrementado a nivel mundial en las últimas dos
décadas (Poulin, 2007). En la actualidad, la
participación de las especies parasitarias como
componentes claves en la biodiversidad de
distintos ecosistemas es muy importante, debido
al rol regulador que tienen sobre las poblaciones
de hospederos, y en la estructura y función de las
comunidades (Roberts & Janovy, 2005). Uno de
los modelos más adecuados para estudiar
aspectos ecológicos de los parásitos es el sistema
acuático formado por los metazoos parásitos de
peces marinos. Por la facilidad para la colecta de
los hospederos y por la posibilidad de obtener un
número grande de réplicas, los parásitos de
peces son los más estudiados en relación a
cualquier otro grupo de vertebrados (Luque,
2008). Durante mucho tiempo los parásitos solo
fueron considerados como agentes patógenos
que debían ser eliminados. Sin embargo, estos
tienen un gran valor ecológico y su estudio
INTRODUCCIÓN
61
Se adquirieron 35 especímenes de “Lorna”, S.
deliciosa entre enero a mayo de 2013 en el
Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú.
Mensualmente se analizaron siete individuos. El
Callao se encuentra entre los principales lugares
de captura y desembarques de S. deliciosa de la
costa peruana (Arrieta et al., 2010). Los peces
fueron colectados mediante pesquería artesanal
(artes de pesca: boliche y cortina). Los
hospederos fueron identificados usando las
ilustraciones y claves de Chirichigno & Vélez
(1998). Para la búsqueda de parásitos se
examinaron la piel, aletas, escamas, fosas
nasales, branquias, cámara branquial, cavidad
bucofaríngea, opérculo, cavidad bucal,
estómago, intestino, mesenterio, hígado, bazo,
riñon y cavidad celómica. Los platelmintos y
acantocéfalos fueron colectados, fijados en
solución AFA (Alcohol al 70%- Formol- Acido
Acético Glacial), preservados en alcohol al 70%,
coloreados con Carmín Acético de Semichon o
Tricrómica de Gomori y montados en Bálsamo
de Canadá. Los nematodos fueron aislados,
lavados en solución salina, fijado en alcohol
etílico caliente al 70% y aclarados en una mezcla
de alcohol etílico-fenol. La identificación
taxonómica de los parásitos encontrados en S.
deliciosa se basó en literatura especializada que
incluyó las descripciones originales de las
especies y en algunos casos claves
especializadas a nivel de especie (Tantaleán,
1974a,b; Tantaleán et al., 1982; Oliva & Luque,
1989, Vicente et al., 1989; Kohn et al., 2007;
Timi et al., 2009; Rausch et al., 2010; Cohen et
al., 2013). Especímenes representativos de los
parásitos encontrados en S. deliciosa fueron
depositados en la Colección de Protozoos y
Metazoos Parásitos de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (CPMP-UNFV), con los
números de depósito 001-011 (Tabla 1).
Se determinó el sexo de cada hospedero, basado
en la coloración de las gónadas; siendo
blanquecinas grisáceas de consistencia lechosa
para los machos y naranja amarillenta de
consistencia granulosa para las hembras
(Chirichigno & Vélez, 1998). También se
determino el peso corporal (W) en g y la longitud
al., 1999), algunas de estas formas larvarias
como Diphyllobothrium y Anisakis pueden
infectar al hombre y dar lugar al desarrollo del
parásito adulto u ocasionar un parasitismo sin
desarrollo de la forma adulta (Atías, 1991). El
conocimiento de los aspectos ecológicos de
helmintos en especies marinas de interés
comercial de consumo directo que afectan la
salud humana es importante para determinar la
magnitud de la infección y proponer algunas
medidas de control (Cabrera et al., 2001).
Sciaena deliciosa (Tschudi, 1846) “Lorna”,
Sciaenidae es una especie importante para la
pesquería artesanal, es bentopelágica de la
plataforma continental sobre sustratos someros
arenosos y areno-rocosos. Común en el área de
la Corriente Costera Peruana (Chirichigno &
Cornejo, 2001). Se distribuye desde Puerto
Pizarro (Perú) hasta Antofagasta (Chile)
(Chirichigno & Vélez, 1998). Esta especie
generalista, se alimenta principalmente de
presas bentónicas como anfípodos, poliquetos,
ofiuros y peces como Sardinops sagax sagax
“Sardina” (Arrieta et al., 2010; León, 2011). Se
han registrado dieciséis helmintos parásitos
para S. deliciosa en la costa peruana (Tantaléan
et al., 1992; Tantaleán & Huiza, 1994;
Sarmiento et al., 1999; Tantaleán et al., 2005;
Kohn et al., 2007; Cohen et al., 2013).
Hasta la fecha en el Perú existen seis trabajos que
evalúan la fauna comunitaria de los parásitos de
S. deliciosa procedentes de la costa central
marina (Farfán, 1990; Luque, 1996; Oliva &
Luque, 1998; Llerena et al., 2001; Iannacone et
al., 2010a; Cajachagua et al., 2012). Sin
embargo, solo uno de los estudios evaluó los
endoparásitos en el Terminal Pesquero de
Ventanilla, Callao, Perú (Llerena et al., 2001).
Posteriormente, no se ha realizado ningún
estudio en S. deliciosa procedente del Terminal
Pesquero de Ventanilla.
El objetivo del presente trabajo fue evaluar los
aspectos ecológicos de los helmintos parásitos
de S. deliciosa procedentes del Terminal
Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú durante los
meses de enero a mayo de 2013.
MATERIAL Y MÉTODOS
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
62
para determinar la relación entre el tamaño del
hospedero (LT) con la abundancia de cada
parasito. El coeficiente de correlación de
Spearman se empleo para determinar la relación
entre la LT del hospedero y la P de cada parásito.
2
Se aplico la prueba X razón de verosimilitud
para tablas de contingencia 2x2 para determinar
el grado de dependencia entre el sexo del
hospedero y la P. El efecto del sexo en la AM de
infección parasitaria se evaluó con la prueba de t
de Student.
El factor de condición relativo (K ) fue obtenido
n
con base al W y LT del pez S. deliciosa, a partir
W
de la fórmula: K = / Donde: W = peso del pez
n W*
(g). W* = peso estimado por la ecuación de
regresión LT-W previamente determinada
(Longart et al., 2011). Se empleó la prueba de t
de Student para comparar los valores de K entre
n
los peces parasitados y no parasitados para cada
especie de helminto, para los monogeneos como
únicos representantes de los ectoparásitos, para
endoparásitos y para todos los parásitos en
conjunto.
Para calcular la diversidad parasitaria se usaron
los siguientes índices: Shannon-Weaver (H´),
Equitabilidad o Pielou (J´), Dominancia
numérica de Berger-Parker (I ) y Dominancia
B-P
de Simpson (λ) (Moreno, 2001). El índice de
Sörensen cualitativo se empleó para determinar
la similitud de la fauna parasitaria entre ambos
sexos de la muestra. Se emplearon dos
estimadores de riqueza: Chao-1 y Bootstrap
(Bautista et al., 2013) para estimar el número
máximo de riqueza de helmintos parásitos a
partir del esfuerzo de muestreo realizado y de la
acumulación de nuevos taxa que van
apareciendo en los peces muestreados. Los
dendrogramas se calcularon con el índice
cualitativo de Sörensen y el índice cuantitativo
de Bray-Curtis para comparar la similaridad de
los parásitos compartidos entre los peces
estudiados. El análisis de los índices de
diversidad y los estimadores de riqueza de
parásitos se realizaron con la ayuda del
programa PAST (Paleontological Statistics
software) versión 2012 (2.16). El nivel de
significancia fue evaluado a un alfa = 0,05. Para
total (LT) en cm. En base a la LT de S. deliciosa
obtenida se determinó la edad de la muestra
analizada según lo señalado por Arrieta et al.
(2010) y la talla media de madurez sexual de
15,36 cm en concordancia con lo indicado por
Culquichicón et al. (2011).
Se empleó la prueba de t de Student para
determinar si existían diferencias entre la
longitud total de los peces machos y hembras,
cumpliéndose previamente con el requisito de
normalidad empleando la prueba de
Kolmogorov-Smirnov y homogeneidad de
varianza con la prueba de Levene.
Para caracterizar la infección de cada especie de
helminto parasito de S. deliciosa, se calcularon
los parámetros ecológicos recomendados por
Bush et al. (1997) que incluyen la prevalencia
(P), la intensidad media de infección (IM) y la
abundancia media de infección (AM). También
se calculó la prevalencia y la abundancia total.
La frecuencia de dominancia de cada especie
parásita se determinó como el número de veces
que es dominante una especie parasita en todos
los hospederos examinados. La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parasita fue
calculada como el número de individuos de un
taxón sobre el número total de individuos de
todas las taxas en la infracomunidad parasitaria
(Rohde et al., 1995).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% (Esch et al., 1990),
se emplearon los siguientes cinco índices de
agregación: (1) Dispersión (ID), (2) Green (IG),
(3) Lloyd (m*), (4) Patchiness (L) y (5) Morisita
(I ) (Bego & Von Zuben, 2010) (Tabla 1). Se
M
aplicó el paquete PASSaGE2 (Pattern Analysis,
Spatial Statistics, and Geographic Exegesis,
1998-2011) para el cálculo de los cinco índices
(Rosenberg & Anderson, 2011). Estos índices
fueron calculados con el fin de mostrar si los
helmintos presentaban una distribución (1)
contagiosa, agregada o conglomerada; (2)
uniforme-regular o (3) aleatorizada, al azar o
randomizada (Tabla 1).
El coeficiente de correlación de Pearson se usó
63
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
2). Observaron infección con una, dos, tres y
cuatro especies parásitas, seis (17,14 %), nueve
(25.71 %), cinco (14,29 %) y cinco (14,29%)
hospederos, respectivamente.
La Tabla 3 muestra la localización, P, IM y AM
de infección de las once taxa de parásitos
encontrados en los 35 especímenes muestreados
de S. deliciosa. Los cuatro parásitos con mayor
importancia específica (prevalencia y
abundancia media) fueron Cynoscionicola
sciaenae (Tantaleán, 1974); Helicometra
fasciata (Rudolphi, 1819); Dycheline
(Cucullanellus) amaruincai (Freitas, Vicente &
Ibañez, 1969) y Corynosoma obtuscens
(Lincicome, 1943). Los monogeneos dominaron
en número de especies (n = 4). En porcentaje de
individuos colectados, los endoparásitos
dominaron (76,05%; n=127) frente a los
ectoparásitos (23,95%; n=40). La mayor
frecuencia de dominancia y de dominancia
relativa fueron para el monogeneo C. sciaenae,
para el digeneo H. fasciata y para el nemátodo D.
amaruincai (Tabla 4).
el cálculo de las pruebas estadísticas
descriptivas e inferenciales se usó el paquete
estadístico IBM SPSS Statistics 19,0- 2010.
Los 35 especímenes de S. deliciosa presentaron
una LT entre 19-28 cm (23,36 ± 2,35), la LT de
los machos (n=20) fue de 23,03 ± 2,36 cm y de
las hembras (n=15) fue de 23,80 ± 2,10 cm. No
se encontró diferencias significativas en la LT
para ambos sexos (t= -0,950; p= 0,346; n=35). El
rango de tallas evaluado en esta investigación
muestra que S. deliciosa presenta como
promedio dos años de edad, pues esta edad se da
entre los 18 cm y 30 cm, y ya han pasado la talla
media de madurez sexual.
Durante todo el muestreo se colectó un total de
167 parásitos, con una abundancia media total de
4,77. El promedio de la riqueza de especies fue
1,69 (0-4). Diez hospederos (28,57%) no
mostraron infección con ningún parásito (Tabla
RESULTADOS
Tabla 1. Índices de agregación e interpretación para evaluar los parásitos de S. deliciosa adquiridos del Terminal
Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú empleando el paquete estadístico PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial
Statistics, and Geographic Exegesis). AM = Abundancia media de infección. m* = agregación media de Lloyd.
Distribución
Índice de Agregación Acrónimo
Uniforme
Agregado
Aleatorio
Índice de Dispersión ID < 1 > 1 1
Morisita IM < 1 > 1 1
Green Ig < 0 > 0 0
Lloyd m* m<AM m>AM m=AM
Patchiness L <1 >1 1
Tabla 2. Número de peces y porcentaje de infección por helmintos en S. deliciosa según sexo adquiridos del
Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú.
Machos
%
Hembras
%
Combinado
%
Número de peces
20
57,14
15
42,86
35
100
Infectados 11
55
14
93,33
25
71,43
No infectados 9 45 1 6,66 10 28,57
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
64
comparación con los peces no parasitados (Tabla
8). El k únicamente se correlacionó con la
n
abundancia de C. obtuscens (r =0,47; p = 0,004).
Los estimadores no paramétricos Chao-1 y
Bootstrap indicaron que se requiere aumentar el
esfuerzo de muestreo de los peces hospederos,
pues nosotros hemos registrado 11 taxa durante
el periodo evaluado y los valores de riqueza
esperados de especies parásitas fueron del 18%+
y 9%+, respectivamente (Tabla 9). Los índices
I I
de diversidad alfa (H y J) de la helmintofauna de
S. deliciosa mostraron valores relativamente
altos (Tabla 9). En cambio, los índices de
dominancia (λ y I ) tuvieron valores
B-P
intermedios. El índice de Sörensen cualitativo
de la fauna parasitaria entre machos y hembras
de S. deliciosa indicó una alta similitud (Tabla
9). La fig. 1 y 2 nos muestra que se forman en los
dendrogramas tres grupos (cualitativa y
cuantitativa) en base a que los parásitos
comparten los mismos individuos de peces
hospederos muestreados. El primer grupo que
mostró asociación parasitaria estuvo
conformado por Macrovalvitrema sp., D.
arctocephalinum y Anisakis sp, El segundo
La Tabla 5 nos muestra para los parásitos
encontrados en S. deliciosa que los cinco índices
de agregación [Índice de dispersión (ID), Green
(IG), Lloyd (m*), Patchiness (L) y Morisita (I )]
M
mostraron una distribución agregada. Solo
Hargicotyle louisianensis (Hargis, 1955)
Mamaev, 1972 presentó una distribución
uniforme. En cinco parásitos no se determinó el
tipo de distribución por presentar prevalencias
menores al 10 % (Encotyllabe callaoensis
Tantalean, 1974; Macrovalvitrema sp.;
Diphyllobothrium arctocephalinum Johnston,
1937; Nybelinia sp. y Anisakis sp.).
La Tabla 6 nos muestra que solamente la P y
abundancia de D. amaruincai y D. pacificum
estuvieron correlacionadas con la longitud total
del hospedero. Los otros cuatro parásitos no se
encontraron asociados con la talla del
hospedero. En relación al sexo de S. deliciosa
solo se observó relación con la P y abundancia de
D. amaruincai (Tabla 7).
En relación al k , solamente se vio que los peces
n
parasitados por C. sciaenae y por los
monogeneos presentaron valores más altos en
Tabla 3. Localización, prevalencia, intensidad y abundancia media de los parásitos de S. deliciosa adquiridos del
Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. N – Número total de parásitos, n – Número de hospederos infectados,
B - Branquias, OP - Opérculo, TD - Tubo digestivo, SV - Superficie visceral. CPMP-UNFV = Colección de
Protozoos y Metazoos Parásitos (CPMP) de la Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV).
Parásito
CPMP-
UNFV Localización
n
N
Prevalencia
Intensidad
media Intensidad
rango Abundancia
media
Monogenea
Cynoscionicola sciaenae
001
B
15
28
42,80
1,87
1 a 8
0,80
Encotyllabe callaoensis
002
B-OP
3
6
8,50
2
1 a 3
0,17
Hargicotyle louisianensis
003
B
4
4
11,42
1
1
0,11
Macrovalvitrema sp.
004
B
1
2
3
2
2
0,06
Digenea
Helicometra fasciata
005
TD
8
54
22,85
6,75
1 a 18
1,54
Cestoda
Diphillobothrium pacificum
006
SV
6
8
17
1,33
1 a 2
0,23
Diphillobothrium arctocephalinum
007
SV
1
1
3
1
1
0,03
Nybelinia sp.
008
SV
1
1
3
1
1
0,03
Acantocephala
Corynosoma obtuscens
009
SV
7
24
20
3,43
1 a 7
0,69
Nematoda
Dycheline (Cucullanellus) amaruincai
010
TD
11
37
31,42
3,36
1 a 7
1,06
Anisakis sp.
(larva L3)
011
SV
2
2
5,70
1
1
0,06
Total de parásitos 25 167 71,42 6,68 1 a 27 4,77
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
65
términos cualitativos (Sörensen) y cuantitativos
(Bray-Curtis). La fig. 3 nos indica las relaciones
ecológicas tróficas-parasitarias marinas de S.
deliciosa en base a la fauna parasitaria
encontrada en el presente estudio y al
conocimiento vigente de los mecanismos de
transmisión y ciclos biológicos de los parásitos.
grupo indicó una asociación parasitaria entre C.
obstuscens, H. fasciata, D. amaruincai, C.
sciaenae, H. louisianensis y D. pacificum (este
último asociado en el análisis cualitativo en este
grupo y en el cuantitativo al tercer grupo). El
tercer grupo de parásitos que presentó mayor
asociación fue E. callaoensis y Nybelinia sp. en
Tabla 4. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de S. deliciosa adquiridos del Terminal Pesquero
de Ventanilla, Callao, Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de
dos especies
Frecuencia de
dominancia
relativa
Cynoscionicola sciaenae 3 6 0,20 ± 0,33
Encotyllabe callaoensis 1 2 0,04 ± 0,15
Hargicotyle louisianensis 0 1 0,02 ± 0,09
Macrovalvitrema sp. 1 0 0,01 ± 0,06
Helicometra fasciata 4 2 0,10 ± 0,22
Diphyllobothrium pacificum 1 2 0,05 ± 0,13
Corynosoma obtuscens 3 0 0,09 ± 0,24
Dycheline amaruincai 4 2 0,13 ± 0,24
Anisakis sp. 1 0 0,03 ± 0,17
Tabla 5. Cinco índices de agregación para evaluar los parásitos de S. deliciosa adquiridos del Terminal Pesquero de
Ventanilla, Callao, Perú usando PASSaGE2 (Pattern Analysis Spatial Statistical and Geographical Exegesis). ID:
2
Varianza (S )/abundancia media de infección. Ig: Índice de Green. m* = agregación media de Lloyd. L = Índice de
Patchiness. I : Índice de Morisita.
M
Índices de
agregación
Cynoscionicola
sciaenae Hargicotyle
louisianensis Helicometra
fasciata Diphyllobothrium
pacificum Dycheline
amaruincai Corynosoma
obtuscens
ID
2,852
(p = 0,000) 0,911
(p = 0,61) 12,976
(p = 0,000) 1,308
(p = 0,000) 3,891
(p = 0,000) 4,612
(p = 0,000)
Ig
0,054 -0,002 0,352 0,009 0,085 0,106
m*
2,625 0,026 13,518 0,537 3,949 4,298
L
3,316 0,227 8,762 2,351 3,735 6,268
IM
3,333 0,000 8,682 2,500 3,731 6,340
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
66
Tabla 6. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total de S.
deliciosa versus la prevalencia y abundancia de los parásitos de la zona costera de Callao, Perú. p = nivel de
significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs abundancia.
Parásito
r*
(Spearman)
p
r**
(Pearson)
p
Cynoscionicola sciaenae
-0,80
0,20
-0,17
0,32
Hargicotyle
louisianensis
0,80
0,20
0,06
0,73
Helicometra fasciata
0,31
0,68
0,18
0,29
Diphyllobothrium pacificum
0,99
0,001
0,35
0,03
Dycheline amaruincai
0,94
0,05
0,38
0,02
Corynosoma obtuscens -0,63 0,36 -0,19 0,26
Tabla 7. Valores de la prueba de t de student (t) y del estadístico Razón de Verosimilitud empleando Chi-cuadrado
2
(X ) empleados para evaluar la relación entre el sexo de S. deliciosa y la abundancia y prevalencia de infección
adquiridos del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. p = nivel de significancia. * = comparar la abundancia
media entre sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos.
Parásito t* p X2*,* p
Cynoscionicola sciaenae 0,01 0,99
0,15
0,74
Hargicotyle
louisianensis 1,27 0,21
1,92
0,29
Corynosoma obtuscens 1,54 0,14
2,92
0,19
Helicometra fasciata 1,71 0,11
1,62
0,24
Dycheline amaruincai 3,53
0,001
5,93
0,02
Diphyllobothrium pacificum 1,48 0,15
1,67
0,36
Tabla 8. Comparación entre los valores del factor de condición relativo (kn) entre parasitados y no parasitados más
prevalentes de S. deliciosa adquiridos del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. t = prueba de t de student. p
= nivel de significancia.
Parásito Kn
parasitados Kn no
parasitado t p
Cynoscionicola sciaenae 1,064 0,960 2,72 0,01
Hargicotyle
louisianensis 1,075 0,995 1,24 0,22
Helicometra fasciata 1,029 0,997 0,63 0,53
Diphyllobothrium pacificum 1,032 0,999 0,59 0,55
Dycheline amaruincai 1,027 0,994 0,72 0,47
Corynosoma obtuscens 1,057 0,991 1,29 0,20
monogeneos 1,050 0,956 2,43 0,02
endoparásitos 1,040 0,962 1,96 0,06
todos los parásitos 1,023 0,959 1,43 0,16
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
67
Tabla 9. Índices no paramétricos que estiman el número de especies de parásitos a encontrarse, de similaridad entre
sexos y de diversidad alfa de la helmintofauna de Sciaena deliciosa adquiridos del Terminal Pesquero de Ventanilla,
Callao, Perú.
Índices Valores
Chao-1 13
Bootstrap 12
Shannon-Wiener (H´) 0,84
Equitabilidad de Pielou (J´) 0,84
Simpson (λ) 0,50
Berger-Parker (IB-P)
0,60
Sörensen cualitativo entre sexos 0,64
0.00
0.12
0.24
0.36
0.48
0.60
0.72
0.84
0.96
Similarity
4
11
5
6
7
1
2
9
3
10
8
Figura 1. Dendrograma de similaridad cualitativo de Sôrensen de asociación entre parásitos de Sciaena deliciosa adquiridos del
Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. 1 = Cynoscionicola sciaenae. 2 = Hargicotyle louisianensis. 3 =
Macrovalvitrema sp. 4 = Encotyllabe callaoensis. 5 = Corynosoma obtuscens. 6 = Helicometra fasciata. 7 = Dycheline
(Cucullanellus) amaruincai. 8 = Anisakis sp. 9 = Diphyllobothrium pacificum. 10 = Diphyllobothrium arctocephalinum. 11 =
Nybelinia sp. Elipses señalan los grupos de asociaciones parasitarias formadas.
68
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
0.00
0.12
0.24
0.36
0.48
0.60
0.72
0.84
0.96
Similarity
5
6
7
1
2
4
9
11
3
10
8
Figura 2. Dendrograma de similaridad cuantitativo de Bray Curtis de asociación entre parásitos de Sciaena deliciosa adquiridos
del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao, Perú. 1 = Cynoscionicola sciaenae. 2 = Hargicotyle louisianensis. 3 =
Macrovalvitrema sp. 4 = Encotyllabe callaoensis. 5 = Corynosoma obtuscens. 6 = Helicometra fasciata. 7 = Dycheline
(Cucullanellus) amaruincai. 8 = Anisakis sp. 9 = Diphyllobothrium pacificum. 10 = Diphyllobothrium arctocephalinum. 11 =
Nybelinia sp. Elipses señalan los grupos de asociaciones parasitarias formadas.
DISCUSIÓN Según Luque & Oliva (1999), las comunidades
de parásitos de peces de la familia Sciaenidae del
Pacífico Sudamericano y del Océano Atlántico
muestran diferencias significativas basadas en el
predominio numérico de los ectoparásitos
(Pacífico) y endoparásitos (Atlántico). Luque &
Oliva (1999), discutieron estas diferencias
oceánicas para Menticirrhus ophicephalus
(Jenyns, 1840) (Océano Pacífico) y
Menticirrhus americanus (Linnaeus, 1758)
(Océano Atlántico), sugiriendo que estas
diferencias pueden ser originados por la
influencia de las perturbaciones ecológicas
regionales. En dos especies de esciénidos de la
costa de Brasil, Cynoscion guatucupa (Cuvier,
1830) y Macrodon ancylodon (Bloch &
En el presente estudio, se observó el predominio
en la abundancia numérica y riqueza de taxas de
los endoparásitos sobre los ectoparásitos,
representados por los monogeneos. Sin
embargo, otros autores (Farfán, 1990; Oliva &
Luque, 1998; Iannacone et al., 2010a) han
reportado para S. deliciosa procedentes del
Terminal Pesquero de Chorrillos, la dominancia
de ectoparásitos, debido posiblemente a la
amplitud de periodo evaluado y tamaño muestral
del hospedero diferente [Farfán, 1990; Oliva &
Luque, 1998: año 1987-88, doce meses, n= 249;
Iannacone et al., 2010a: 2008, dos meses, n = 50;
presente estudio: año 2010, cinco meses, n = 35].
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
69
ambientales abióticos de la Provincia Faunística
Peruana, al evento de El Niño y al fenómeno de
surgencia en el ambiente marino; señalando
también que puede ser atribuidas al bajo número
de peces analizados o al estrecho rango de tallas
analizadas (Oliva & Luque,1998).
Hargicotyle louisianensis, ha sido registrada
anteriormente en el Atlántico de Sudamérica en
Brasil en otro esciénido Macrodon ancylodon
(Bloch & Schneider, 1801). En S. deliciosa se ha
registrado para las costas del Pacífico de Perú y
Chile a Hargicotyle concepcionensis (Villalba,
1987) Oliva & Luque, 1995 (Chile), H.
peruensis (Tantaleán, 1974) Mamaev &
Aleshkina, 1984 (Perú) y H. sciaenae Oliva &
Luque, 1989 (Perú). Por lo que H. louisianensis
sería la cuarta especie del género registrada para
S. deliciosa, un nuevo registro para el Perú y para
el pacifico sur.
Los parásitos encontrados en S. deliciosa
señalan que los cinco índices de agregación
mostraron una distribución agregada para todos
los helmintos, solo H. louisianensis presentó una
distribución uniforme. Cajachagua et al. (2012)
al evaluar los índices de agregación en cuatro
parásitos de S. deliciosa en mayo del 2012,
encontraron mayormente una distribución
agregada. Iannacone et al. (2012) argumentan
varios factores para que el tipo de distribución
sobredispersa sea la más común en los helmintos
parásitos de peces. Estos factores serían las
diferencias en el área entre hábitat entre
hospederos, agregación de los parásitos para la
reproducción para prevenir la hibridización;
evitamiento de competencia interespecífica, y
migración originada por la inmunidad del
hospedero.
La P y abundancia de D. amaruincai y D.
pacificum estuvieron correlacionadas con la LT
del hospedero. Køie (2001) señala que los
poliquetos son los hospederos intermediarios de
Dichelyne. Culquichicón et al. (2012) indican
que entre las presas más importantes en la dieta
de S. deliciosa están los poliquetos. Por ende,
una mayor ingesta de poliquetos parasitados con
formas larvarias de Dichelyne estaría
correlacionada con la talla del pez hospedero.
Schneider, 1801), predominaron los
endoparásitos (Sabas & Luque, 2003). Dichos
autores señalan que la dominancia de
endoparásitos puede ser atribuida a los hábitos
alimenticios. La dominancia de endoparásitos
ha sido reportada para otras comunidades
parasitarias en peces marinos de la costa del Perú
(Iannacone et al., 2010a; Iannacone et al., 2012).
Dentro de los monogeneos, C. sciaenae fue el
más dominante, esto concuerda con Iannacone
et al. (2010a) quien señala a C. sciaenae como
el monogeneo más dominante en S. deliciosa
procedentes del Terminal Pesquero de
Chorrillos durante el 2008, así mismo Luque
(1996) encontró en S. deliciosa capturadas en el
Terminal Pesquero de Chorrillos durante 1987 y
1988 dominancia de C. sciaenae frente a los
otros ectoparásitos. Para la costa peruana se han
registrado cuatro especies de Cynoscionicola: C.
americana Tantaleán, Martínez & Escalante,
1987, C. cynoscioni Tantaleán, Martínez &
Escalante, 1987, C. intermedia Tantaleán,
Martínez & Escalante, 1988 y C. sciaenae
Tantaleán, 1974, todos parásitos a nivel de
branquia de peces esciénidos (Tantalean et al.,
1982). Iannacone & Alvariño (2008) señalan que
la dominancia de monogeneos puede ser
atribuido a las condiciones ambientales del área
donde se localizan (TSM °C de enero a mayo del
2010 = 20,7°C [19,0°C a 22,5°C], con un ligero
reforzamiento de El Niño entre enero y febrero
[TSM promedio de 22,25°C] y posteriormente
hay un debilitamiento y retirada de este
fenómeno entre marzo a mayo del 2010 [TSM
promedio de 19,7°C]) (IMARPE, 2014) y
capturan los peces, lo que favorecería el
asentamiento larval y fijación de los
oncomiracidios (Fig. 3), así como la capacidad
de formar cardúmenes, que influiría en la
prevalencia, abundancia e intensidad de los
monogeneos, por el grado de agregación
permanente o temporal del hospedero (Centeno
et al., 2002).
Los parásitos Macrovalvitrema sp., Nybelinia
sp. y D. arctocephalinum presentaron bajas P
(3,33%). Iannacone et al. (2010a,b) adjudican la
baja P a las condiciones ambientales del área de
colecta, principalmente a los factores
70
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
Sciaena deliciosa
HOSPEDERO PARAT ÉNICO
HOSPEDERO DEFINITIVO
LOBO MARINO
Otaria flavescens
Diphyllobothrium pacificum
Diphyllobothrium arctocephalinum
LOBO MARINO
Arctocephalus australis
Corynosoma obtuscens
LOBO MARINO
Otaria flavescens
Dycheline (Cucullanellus) amaruincai
HOSPEDEROS
INTERMEDIARIOS
Helicometra fasciata
CRUSTÁCEO
Alpheus sp.
(Metacercaría)
MOLUSCO
Caracol prosobranquio
(Cercaría)
Anisakis sp.
CETÁCEO
Delphinus delphis
CETÁCEO
Balaenoptera borealis
PEZ CARTILAGINOSO
Isurus oxyrhinchus
PEZ CARTILAGINOSO
Mustelus mento
PEZ CARTILAGINOSO
Myliobatis peruvianus
Nybelinia sp.
HOSPEDEROS DEFINITIVOS
Cynoscionicola sciaenae
Encotyllabe callaoensis
Hargicotyle sp.
Macrovalvitrema sp.
ONCOMIRACIDIO
PRIMER Y
SEGUNDO
HOSPEDERO
INTERMEDIARIO
Figura 3. Diagrama de las relaciones tróficas y parasitarias de Sciaena deliciosa adquiridos del Terminal Pesquero de Ventanilla,
Callao, Perú.
71
Especies de helmintos endoparásitos de peces
marinos del Perú señalan que la P y la AM
presentan correlaciones negativas o positivas
con la longitud total del hospedero (Iannacone &
Alvariño, 2008; Iannacone et al., 2010a,b;
2012).
El sexo de S. deliciosa solo se observó
relacionado con la P y AM de D. amaruincai.
Estos resultados pudieran señalar diferencias en
el comportamiento trófico entre los peces
hembra y macho de S. deliciosa al ingerir
diferentes cantidades de poliquetos (Køie,
2001), que son los hospederos intermediarios de
Dycheline sp.
Siguiendo los criterios de Iannacone et al.
(2010a), se observó una similitud de 64% en el
índice de diversidad beta cualitativo de
Sôrensen, lo cual soporta la hipótesis que no
existen diferencias muy pronunciadas en la
parasitofauna entre los sexos de S. deliciosa.
Estos autores encontraron valores casi similares
a los nuestros en el índice cualitativo de
Sôrensen para la parasitofauna de S. deliciosa en
dos muestras en el tiempo (1987-1988 y 2008)
en la misma localidad (I = 62,1-66,7%).
S
Una característica encontrada durante el periodo
de muestreo fue que la fauna de helmintos
parásitos de S. deliciosa presentó formas
larvarias de los cestodos D. pacificum, D.
arctocephalinum y Nybelinia sp.; del
acantocefalo C. obtuscens y del nematodo
Anisakis sp. Al igual que en otros peces marinos
de la familia Sciaenidae de América del Sur, la
presencia de larvas de helmintos parásitos,
sugiere que estos peces actúan en un nivel
intermedio en la cadena alimentaria marina,
como consecuencia de un hábitat bentopelágico
(Marcogliese, 2002).
Se encontraron los estadios infectantes de
Anisakis sp., C. obtuscens y D. pacificum, los
cuales presentan importancia zoonótica en la
costa peruana (Tantaleán, 1994; Cabrera et al.,
1999; Cabrera et al., 2001; Castro & Martínez,
2004; Tantaleán et al., 2007; Tantaleán & Huiza,
2012). La presencia de formas larvarias de
parásitos se ve influenciada por diversos
factores que pueden ser cambios en la ecología
marina como temperatura (muy ligada al
crecimiento y desarrollo), luz, abundancia o
disminución de hospederos intermediarios,
hábitos alimenticios e inclusive tamaño del pez
hospedero paraténico, el cual, a mayor tamaño,
alberga mayor cantidad de larvas en sus
músculos y vísceras (Atías, 1991). El hallazgo
de los estadios infectivo de anisákidos y
diphillobothrideos en los peces estudiados
indican que esta especie de hospedero tiene
potencial zoonótico en la costa central peruana.
Los cestodos del género Diphyllobothrium
(Cobbold, 1858) son de distribución
cosmopolita (Kuchta et al., 2013). Actualmente
a nivel mundial se reconocen alrededor de
ochenta especies de Diphyllobothrium
distribuidas en distintas regiones geográficas,
pero solo alrededor de 15 pueden afectar al
hombre (Maejima et al., 1981). Hasta hace poco
se creía que el único agente etiológico de la
difilobotriasis en el Perú era D. pacificum
(Escalante et al., 1988; Cabrera et al., 2001;
Škeříková et al., 2006; Jimenez et al., 2012); sin
embargo, Rausch et al. (2010) registran por
primera vez la presencia de D. arctocephalinum
en la costa peruana, con hospedero
principalmente en otáridos y en las personas, y
señalan que es la especie con mayor prevalencia
en el Perú. Tantaleán (1975) señala la presencia
de larvas plerocercoides de Diphyllobothrium en
S. deliciosa en un 6,56 % (n = 381) en el Callao y
Chimbote, Perú. Llerena et al. (2001) encontró
una prevalencia del 1% para larvas
plerocercoides de Diphyllobothriidae de un total
de 100 “lornas” del Terminal Pesquero de
Ventanilla, nosotros en 35 lornas hemos
registrado una prevalencia de 17% de larvas
plerocercoide de D. pacificum y 3% de D.
arctocephalinum en el mismo terminal. Estas
larvas plerocercoides de estas dos especies de
Diphyllobothrium se diferencian a nivel del
escólex, D. pacificum, especie endémica de las
costas de pacífico sur, lo presenta de forma
redondeada - elipsoidal en vista lateral y en
cambio D. arctocephalinum lo presenta
elipsoidal en vista lateral (Škeříková et al., 2006;
Rausch et al., 2010; Jimenez et al., 2012).
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Los nematodos de la familia Anisakidae
parasitan naturalmente peces, cefalópodos,
mamíferos marinos y aves piscívoras, y los seres
humanos también pueden convertirse en
hospederos accidentales por la ingesta de peces
infectados (Tantaleán & Huiza, 1993). En el
presente estudio se encontraron larvas del tercer
estadio de Anisakis sp. en una muy baja
prevalencia y abundancia parasitaria. Sin
embargo, esta especie de helminto tiene
potencial zoonótico junto a otras especies de
anisákidos como Pseudoterranova,
Contracaecum e Hysterothylacium al ser
responsables de infecciones humanas causadas
por la ingesta de peces crudos o no
adecuadamente cocidos (Iannacone et al.,
2010b; Mendoza-Cruz et al., 2013). Osanz-Mur
(2001) señala que los niveles de prevalencia de
anisákidos son muy variables, debido a que
intervienen varios factores como la especie
estudiada, la zona geográfica, la época del año y
las características individuales de cada pez
hospedero.
En la costa Peruana C. obtuscens tiene como
hospedero definitivo al lobo marino, Otaria
byronia (Shaw, 1800) (Tantaleán et al., 2007);
los estadios juveniles (acanthelas y cistacantos)
son comúnmente encontrados enquistados o
libres en la superficie visceral de numerosos
peces de importancia comercial (Castro &
Martínez, 2004). El primer hospedero
intermediario no se conoce, pero al igual que en
otras especies de Corynosoma podría ser un
crustáceo amphípodo (Cabrera et al., 1999). Se
sabe que C. obtuscens no es muy exigente con su
hospedero definitivo; por esta razón, se le ha
señalado como un patógeno potencial para el
hombre en el Perú (Tantaleán, 1994; Castro &
Martínez, 2004; Tantaleán et al., 2007). Hasta la
fecha no se ha registrado ningún caso de
infección por C. obtuscens en humanos en el
Perú (Cabrera et al., 1999); sin embargo se sabe
que una especie del mismo género, C.
strumosum infecta a humanos y a otros animales
que se alimentan de peces en Alaska (Schmidt,
1971).
Los peces parasitados por C. sciaenae y por
todos monogeneos presentaron valores más
altos de k en comparación con no parasitados.
n
Algunos investigadores han encontrado una
asociación entre el K y el parasitismo por
n
helmintos, mostrando un efecto en la salud del
pez hospedero (Iannacone & Alvariño, 2013).
Los estimadores no paramétricos indicaron que
se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de
los peces hospederos. Estos índices están
influenciados y son más sensibles a las especies
raras, y esto sería posiblemente la explicación
del mayor número de especies perdidas a
encontrar en S. deliciosa (Iannacone & Alvariño,
2013).
Los dendrogramas cualitativos (Sörensen) y
cuantitativos (Bray Curtis) indicaron tres grupos
de asociaciones de parásitos, pero que
presentaron similitudes menores al 60%. Los
tres grupos están compuestos por parasitos con
ciclos biológicos monoxénicos y con
hospederos intermediarios, por lo que este factor
ecológico no es el más importante para explicar
las asociaciones parasitarias encontradas, sino
posiblemente a características bioecológicas de
S. deliciosa.
Las relaciones ecológicas tróficas-parasitarias
marinas de S. deliciosa en base a la fauna
parasitaria evidencia tiene un rol intermedio en
la pirámide trófica al ser principalmente
hospedero intermediario y paraténicos de varios
helmintos de ciclos heteroxenos (n= 5), y
hospedero definitivo de helmintos parásitos
monoxenos (n = 4) y heteroxenos (n = 2).
Los monogeneos H. louisianensis y
Macrovalvitrema sp. son considerados nuevos
registros para la costa peruana.
A los Laboratorio de la Facultad de Ciencias
Naturales y Matemática de la Universidad
Nacional Federico Villarreal por el apoyo para la
realización de la presente investigación.
72
Chero et al.
Parasites helminths of Sciaena deliciosa
AGRADECIMIENTOS
Neotrop. Helminthol., 8(1), 2014
Arrieta, SB, Goicochea, CE, Moquillaza, PI &
Mostacero, JA. 2010.
Atías, A. 1991.
Bautista, CE, Monks, S & Pulido, G. 2013.
Bego, NM & Von Zuben, CJ. 2010.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JL & Shostak,
AW. 1997.
Cabrera, R, Rojas, R & Dávalos, M. 1999.
Cabrera, R, Tantalean M & Rojas, R. 2001.
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