ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITIC ENDOHELMINTHS OF METYNNIS HYPSAUCHEN (CHARACIDAE)
FROM JARI RIVER BASIN, BRAZILIAN AMAZON
ENDOHELMINTOS PARASITOS DE METYNNIS HYPSAUCHEN (CHARACIDAE) DA
BACIA DO RIO JARI, AMAZÔNIA BRASILEIRA
1 1 2 2*
Marcos Sidney Brito Oliveira ; Raissa Alves Gonçalves ; Lígia Rigôr Neves & Marcos Tavares-Dias
1 Universidade do Estado do Amapá (UEAP), Macapá, AP, Brasil.
2 Embrapa Amapá, Laboratório de Sanidade de Organismos Aquáticos, Macapá, AP, Brasil.
*Autor para correspondência: Marcos Tavares-Dias
Embrapa Amapá. Rodovia Juscelino Kubitschek, km 5, N°2600, 68903-419, Macapá, AP, Brasil. marcos.tavares@embrapa.br
Neotropical Helminthology, 2015, 9(2), jul-dec: 235-242.
ABSTRACT
Keywords: Amazon - Brazil - Characidae - Freshwater fish - parasites.
The aim of this study was to investigate the parasitic endohelminth fauna of Metynnis
hypsauchen from Jari River basin, in Brazilian Amazon. The 30 examined fish were parasitized
by one or more species of endoparasites. A total of 4337 parasites were collected including
Dadayus pacuensis, Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus, Spinoxyuris oxydoras,
Contracaecum sp. and Acanthocephala gen. sp. However, there was a dominance of D. pacuensis
followed by S. oxydoras, and all parasites showed an aggregate dispersion. There was positive
correlation between the abundance of P. (S.) inopinatus and the length and abundance of D.
pacuensis with the weight of the host. The body condition of the hosts was not affected by
parasitism. This first study on parasites of M. hypsauchen showed that this fish is an intermediate
or definitive host for some species of these parasites.
235
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
RESUMO
Palavras-Chave: Amazônia - Brasil - Characidae - parasitos - peixe de água doce.
O objetivo deste estudo foi investigar a fauna de endohelmintos parasitos de Metynnis
hypsauchen Müller & Troschel, 1844, hospedeiro da bacia do Rio Jari, na Amazônia brasileira.
Todos os 30 peixes examinados estavam parasitados por uma ou mais espécie de endoparasito, e
um total de 4.337 parasitos foi coletado tais como Dadayus pacuensis, Procamallanus
(Spirocamallanus) inopinatus, Spinoxyuris oxydoras, Contracaecum sp. e Acanthocephala gen.
sp. Porém, a dominância de D. pacuensis seguido por S. oxydoras, e todos parasitos apresentaram
dispersão agregada. Houve correlação positiva da abundância de P. (S.) inopinatus com o
comprimento e também da abundância de D. pacuensis com o peso dos hospedeiros. A condição
corporal dos hospedeiros não foi afetada pelo parasitismo. Este primeiro estudo sobre parasitos
de M. hypsauchen mostrou que esse peixe é um hospedeiro intermediário ou definitivo para
algumas espécies de parasitos na área investigada.
INTRODUÇÃO
236
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015
A bacia do Rio Jari, importante afluente do Rio
Amazonas na Amazônia oriental, estende-se
por municípios dos estados do Pará e Amapá,
no Norte do Brasil. O Rio Jari nasce no Parque
Montanhas do Tumucumaque, divisa do
Suriname com o Brasil e desagua ao sul do
Estado do Amapá. Essa bacia, desde sua foz
sofre forte influência das marés diárias do Rio
Amazonas e, possui águas claras e baixa
quantidade de matéria em suspensão (EPE,
2011).
A ictiofauna da bacia do Rio Jari é constituída
por diversas espécies de diferentes ordens,
principalmente Characiformes tais como
Metynnis Cope, 1878 (Characidae), que possui
14 espécies distribuídas na América do Sul
(Braga, 1993, 1994; Froese & Pauly, 2015).
Entre tais espécies encontra-se Metynnis
hypsauchen Müller & Troschel, 1844, alvo
deste estudo, que tem ampla distribuição no
Brasil, sendo encontrado na bacia do Rio
Tocantins (Santos et al., 1984; Mérona,
1986/1987; Mérona et al., 2010; Montag et al.,
2008), Rio Amazonas (Isaac et al., 2004,
Santos et al., 2006), Rio Solimões (Soares et
al., 2011; Prado et al., 2010), Rio Araguaia
(Ferreira et al., 2011) e Rio Trombetas
(Ferreira, 1993). Esse Characidae tem hábito
pelágico, em geral, utiliza as áreas de várzea
para alimentar-se, onde consume larvas de
insetos, sementes, flores, frutos, plantas
aquáticas, microcrustáceos e resto de outros
peixes (Soares et al., 2011; Hawlitschek et al.,
2013). Metynnis hypsauchen é um peixe pouco
utilizado na alimentação pela população
ribeirinha amazônica, devido ao seu pequeno
porte; mas tem importância como peixe
ornamental na Venezuela e Colômbia (Soares
et al., 2011). Porém, para esse peixe que não
consta na lista de espécies ameaçadas (IUCN,
2015), não há estudos sobre sua fauna
parasitária, mas tais informações são
necessárias devido ao seu potencial de cultivo.
Os estudos sobre parasitofauna de população
natural de peixes ampliam os conhecimentos
da relação parasito-hospedeiro-ambiente e
estratégias usadas por diferentes espécies de
parasitos, bem como da biodiversidade no
ambiente. Portanto, contribuem para aumentar
o conhecimento sobre o funcionamento e
integridade dos ecossistemas, pois os parasitos
podem atuar como bioindicadores das
condições ambientais de um ecossistema
(Lizama et al., 2013; Rodrigues et al., 2014). A
fauna de endohelmintos pode revelar
características alimentares dos peixes
hospedeiros. Além disso, esses parasitos são
capazes de regular o tamanho das populações
de hospedeiros, diminuindo a fecundidade ou
até mesmo afetando a sua sobrevivência
(Machado et al., 2013). Assim, o presente
estudo investigou a comunidade de
endohelmintos parasitos de M. hypsauchen da
bacia do Rio Jari, Estado do Amapá, região da
Amazônia oriental.
Em julho de 2013, 30 espécimes de M.
hypsauchen foram coletados na bacia do Rio
Jari, no Estado do Amapá (Amazônia oriental,
Brasil), para análise de endoparasitos. Os
peixes medindo 12,5 ± 0,8 cm e 66,0 ± 14,7 g
foram capturados com auxílio de tarrafa e
redes de emalhar com 20-30 mm entre nós.
Este trabalho foi desenvolvido de acordo com
os princípios adotados pelo Colégio Brasileiro
de Experimentação Animal (COBEA).
De cada peixe, foram examinados o trato
gastrointestinal e as vísceras usando
estereomicroscópio e microscópio. A
metodologia usada para fixação, conservação,
contagem e coloração dos parasitos para
identificação, seguiram as recomendações de
Eiras et al. (2006). Os termos ecológicos
usados foram os recomendados por Bush et al.
MATERIAL E MÉTODOS
Oliveira et al.
237
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015
(1997) e Rohde et al. (1995).
O índice de dispersão (ID) e índice de
discrepância (D) foram calculados usando o
software Quantitative Parasitology 3.0, para
detectar o padrão de distribuição das
infracomunidades de parasitos (Rózsa et al.,
2000) para espécies com prevalência >10%. A
s i g n i f i c â n c i a d o I D , p a r a c a d a
infracomunidade, foi testada usando o teste
estatístico-d (Ludwig & Reynolds, 1988).
Os dados de peso padrão (g) e comprimento
total (cm) foram usados para calcular o fator de
condição relativo (Kn) dos hospedeiros e
relação peso-comprimento (Le-Cren, 1951).
Para calcular a relação peso-comprimento foi
b
usado a equação W=aL , onde Wé o peso total
em gramas e L o comprimento total em cm, a e
b são constantes. Essas constantes foram
estimadas pela regressão linear da equação
transformada: W=log a + b x log L (16). O nível
de significância do valor de b foi testado
usando teste t (p>0,05). O coeficiente de
correlação de Spearman (rs) foi usado para
determinar possíveis correlações da
abundância de parasitos com o comprimento,
peso corporal e Kn dos hospedeiros. O teste-t
foi usado para comparação do Kn com os
valores padrão (Kn = 1,00) (Zar, 2010).
Todos os peixes estavam parasitados pelos
seguintes táxons: três espécies de Nematoda,
um Acantocephala gen. sp. e um Trematoda.
Porém, Dadayius pacuensis Lacerda,
Takemoto & Pavanelli, 2003 foi a espécie
dominante seguido por Spinoxyuris oxydoras
Petter, 1994 (Tabela 1). Os parasitos
apresentaram dispersão agregada, mas S.
oxydoras e Procamallanus (Spirocamallauns)
inopinatus Travassos, Artigas & Pereira, 1928
tiveram maior nível de agregação parasitária
(Tabela 2). Os hospedeiros estavam
parasitados predominantemente por três
espécies (Figura 1).
Houve uma fraca correlação positiva da
abundância de P. (S) inopinatus com o
comprimento dos peixes e também da
abundância de D. pacuensis com o peso
corporal dos hospedeiros. Porém, não foi
encontrada qualquer correlação da abundância
de parasitos com Kn (Tabela 3).
Para esse hospedeiro a equação que descreve a
2,8339
relação peso-comprimento é: W = 0,0498L ,
2
r = 0,575, que mostra um crescimento do tipo
alométrico negativo, indicando incremento em
massa corporal dos peixes do que em
comprimento. O Kn dos hospedeiros (Kn =
1,00 ± 0,04) não foi diferente (t = 0,009, p =
0,992) do padrão (Kn = 1,00).
RESULTADOS
Parasites endohelmintos of Metynnis hypsauchen
Espécies de parasitos P (%) IM AM Variação NTP FD (%) SI
Dadayius pacuensis (adultos e metacercárias)
100
68.8
68.8
2-367
2066
0.476 Intestino
Contracaecum sp. (larvas)
3.3 1.0
0.03
0-1
1
0.0002 Cavidade abdominal
Procamallanus (S.)inopinatus
(larvas e adultos)
46.6 6.3
2.97
0-14
89
0.021 Intestino
Procamallanus (S.) inopinatus
(larvas e adultos)
56.6 8.3
4.73
0-39
142
0.033 Cecos pilórico
Spinoxyuris oxydoras 80.0 82.2
65.8
0-389
1974
0.455 Intestino
Spinoxyuris oxydoras 13.3
16
2.13
0-27
64
0.015 Cavidade abdominal
Acanthocephala gen. sp. 3.3 1.0 0.03 0-1 1 0.0002 Intestino
Tabela 1. Endohelmintos parasitos de Metynnis hypsauchen (n = 30) da bacia do Rio Jari, Amazônia brasileira. P:
Prevalência, IM: Intensidade, AM: Abundância média, NTP: Número total de parasitos, SI: Sitio de infecção, FD:
Frequência de dominância.
238
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015 Oliveira et al.
Tabela 2. Índice de dispersão (ID), estatístico-d e índice de discrepância (D) para as infracomunidades de
endohelmintos parasitos de Metynnis hypsauchen da bacia do Rio Jari, Amazônia brasileira.
Infracomunidades ID dD
Dadayius pacuensis 4.357 3.757 0.340
Procamallanus (S).
inopinatus (intestino)
3.709
7.118 0.645
Procamallanus (S.)
inopinatus (cecos pilóricos)
3.058
5.827 0.601
Spinoxyuris oxydoras (intestino)
3.713
7.140 0.468
Spinoxyuris oxydoras (cavidade abdominal) 2.759 5.101 0.871
Tabela 3. Coeficiente da correlação de Spearman (rs) da abundância de parasitos com o comprimento padrão, peso
corporal e Kn para as infracomunidades de endohelmintos parasitos de Metynnis hypsauchen bacia do Rio Jari,
Amazônia brasileira.
Comprimento Peso Kn
Parasitos rs prs prs p
Spinoxyuris oxydoras
0.1194
0.5298 0.2599
0.1653
-0.0275 0.8852
Procamallanus (S.)
inopinatus
0.4225
0.0200 0.1283
0.4994
0.1183 0.5335
Dadayius pacuensis 0.1106 0.5605 0.3950 0.0307 -0.0275 0.8852
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
0 1 2 3 4
Número de hospedeiros
Riqueza de espécies
Figura 1. Riqueza de espécies de endohelmintos parasitos de Metynnis hypsauchen da bacia do Rio Jari, Amazônia brasileira.
239
DISCUSSÃO
Metynnis hypsauchen tem hábito pelágico e
onívoro, com dieta constituída por larvas de
insetos, sementes, flores, frutos, plantas
aquáticas, microcrustáceos e resto de peixes
(Soares et al., 2011; Hawlitschek et al., 2013).
Consequentemente sua fauna endoparasitária
foi constituída por Acanthocephala gen. sp., D.
pacuensis, Contracaecum sp., Procamallanus
(S.) inopinatus e Spinoxyuris oxydoras, com
predominância de larvas e nematoides. Tais
parasitos apresentaram uma dispersão
agregada, à semelhança do que foi descrito
para Metynnis lippincottianus Cope, 1870
(Moreira et al., 2009; Hoshino & Tavares-
Dias, 2014). Essa comunidade de
endoparasitas foi similar à de M.
lippincottianus da bacia amazônica (Hoshino
& Tavares-Dias, 2014) e bacia do Rio Paraná
(Moreira et al., 2009), ambos no Brasil.
Portanto, tais resultados demonstram que D.
pacuensis, Contracaecum sp., P. (S.)
inopinatus e S. oxydoras tem grande
distribuição geográfica no Brasil.
Os níveis de parasitismo por P. (S.) inopinatus
e S. oxydoras foram similares aos descritos
para M. lippincottianus (Moreira et al., 2009).
Porém, foram maiores que relatados para M.
lippincottianus (Hoshino & Tavares-Dias,
2014). Em M. hypsauchen, a ocorrência de
larvas e adultos de P. (S.) inopinatus sugere que
esse peixe esta sendo hospedeiro definitivo
para esse nematoide na bacia do Rio Jari, pois
os hospedeiros intermediários são espécies de
quironomídeos (Moreira et al., 2009).
Spinoxyuris oxydoras é um nematoide com
ciclo de vida ainda desconhecido e que usa M.
hypsauchen para alcançar sua fase adulta.
Espécies de anisaquídeo tem potencial
zoonóticos para homem (Barros et al., 2006).
Larvas de Contracaecum sp. foram
encontradas também em M. hypsauchen e tais
nematoides tem como hospedeiros definitivos
aves piscívoras e mamíferos aquáticos que se
infectam através da ingestão de hospedeiros
intermediários (Barros et al., 2006), indicando
que esse peixe está servindo como hospedeiro
intermediário para esse anisaquídeo. Como M.
hypsauchen é um peixe de pequeno porte
(Soares et al., 2011), esse é presa para peixes
maiores e aves piscívoras, assim esses
parasitos alcançam seus hospedeiros
definitivos na bacia do Rio Jari. Esse é o
primeiro registro de Contracaecum sp., S.
oxydoras e P. (S) inopinatus para M.
hypsauchen.
Espécies do gênero Dadayius Fukui, 1929 são
Cladorchiidae parasitos de peixes, répteis,
anfíbios e mamíferos e infectam peixes
Characidae e Cichlidae (Lopes et al., 2011).
Os níveis de infecção por D. pacuensis em M.
hypsauchen do Rio Jari foram maiores que de
M. lippincottianus do sistema do Rio
Amazonas (Hoshino & Tavares-Dias, 2014),
mas foram menores que os relatados para M.
lippincottianus do Rio Paraná (Moreira et al.,
2009). A presença de metacercárias e adultos
de D. pacuensis em M. hypsauchen indica que
esse peixe é hospedeiro definitivo para esse
Cladorchiidae. Dadayius pacuensis foi
também descrito parasitando o intestino de
Myleus rubripinnis e Myleus asterias
(Thatcher et al.,1996). Porém, este é primeiro
relato de D. pacuensis para M. hypsauchen.
Em geral, as espécies de acantocéfalos
necessitam de uma espécie de crustáceo como
h o s p e d e i r o i n t e r m e d i á r i o p a r a
desenvolvimento do estágio de cistacanto, a
forma infectante de peixes hospedeiros
definitivos, intermediários ou paratênicos
(Schmidt et al., 1985; Kennedy, 2006). No
intestino de M. hypsauchen foi encontrado
baixos níveis de infecção por acantocéfalos,
que não permitiram sua identificação,
indicando que esse peixe pode ser um
hospedeiro paratênico.
O fator de condição é um indicador
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015 Parasites endohelmintos of Metynnis hypsauchen
240
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015 Oliveira et al.
quantitativo da condição corporal de uma
população de peixes, refletindo condições
alimentares recentes e/ou gastos de reservas
em atividades cíclicas, possibilitando relações
com condições ambientais, aspectos
comportamentais das espécies e parasitismo
(Moreira et al., 2010; Hoshino & Tavares-
Dias, 2014; Rodrigues et al., 2014). A
condição corporal de M. hypsauchem não foi
afetada pelo endoparasitismo, a exemplo do
que foi descrito para outros peixes (Moreira et
al., 2010; Hoshino & Tavares-Dias, 2014;
Rodrigues et al., 2014). A relação peso-
comprimento, usada para estimar o peso do
peixe quando o seu comprimento é conhecido,
fornece informações relevantes para a biologia
pesqueira (Ruffino & Isaac, 1995).
Crescimento do tipo alométrico negativo de M.
hypsauchem indicou maior incremento em
massa corporal que em comprimento, a
exemplo que foi relatado por Ruffino & Isaac
(1995), para M. duriventre do Rio Amazonas.
Em resumo, em M. hypsauchem, o tamanho
dos hospedeiros não influenciou a abundância
dos endoparasitos encontrados. Portanto, outro
fator está influenciando a comunidade de
endoparasitos, que foi caracterizada por
dominância de Digenea e predominância de
espécies de Nematoda. A diversidade de
endoparasitos indicou que M. hypsauchem está
alimentando-se de invertebrados tais como
microcrustáceos e moluscos na bacia do Rio
Jari. Além disso, a fauna de endoparasitos de
M. hypsauchem mostrou similaridade com
outras espécies congenéricas da literatura
(Moreira et al., 2009; Moreira et al., 2010;
Hoshino & Tavares-Dias, 2014).
Os autores são gratos ao CNPq (Brasil), pela
bolsa de IC concedida a Oliveira, M.S.B e
bolsa Produtividade (PQ) concedida a
Tavares-Dias, M.
AGRADECIMENTOS
Barros, LA, Filho, JM & Oliveira, RL. 2006.
Nematóides com potencial zoonótico em
peixes com importância econômica
provenientes do rio Cuiabá. Revista
Brasileira de Ciência Veterinária, vol.
13, pp. 55-57.
Braga, L. 1993/1994. Las espécies del género
Metynnis (Teleostei, Characiformes) em
Argentina. Revista de Ictiologia, vol.
2/3, pp. 27-34.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JM & Shostak,
W. 1997. Parasitology meets ecology on
its own terms: Margolis et al. Revisited.
The Journal of Parasitology, vol. 83, p.
575- 58.
Eiras, JC, Takemoto, RM & Pavanelli, GC.
2006. Métodos de estudo e técnicas
laboratoriais em parasitologia de
peixes. 2ª ed. Eduem, Maringá, Brazil.
Epe. 2 011. E s t u d o d e i n v e n t á r i o
hidrelétrico/Relatório final: Avaliação
ambiental integrada. Empresa de
Pesquisa Energética, vol. 1/2, pp. 302.
Ferreira, EJG. 1993. Composição, distribuição
e aspectos ecológicos da ictiofauna de
um trecho do Rio Trombetas, na área de
influência da futura UHE cachoeira
porteira, Estado do Pará, Brasil. Acta
Amazonica, vol. 23, pp. 1-89.
Ferreira, E, Zuanon, J, Santos, G & Amadio, S.
2011. A ictiofauna do Parque Estadual
do Cantão, Estado do Tocantins, Brasil.
Biota Neotropica, vol. 11, pp. 277-285.
Froese, R & Pauly, D. 2015. Editors FishBase
World Wide Web electronic publication.
www.fishbase.org, version (02/2015).
Hawlitschek, O, Yamamoto, KC, Carvalho-
Neto & Francisco Geraldo, MR. 2013.
Diet composition of fish assemblage of
Lake Tupé, Amazonas, Brazil. Revista
Colombiana de Ciencia Animal, vol. 5,
pp. 313-326.
Hoshino, MDFG & Tavares-Dias, M. 2014.
Ecology of parasites of Metynnis
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
241
lippincottianus (C h a r a c iforme:
Serrasalmidae) from the eastern
Amazon region, Macapá, State of
Amapá, Brasil. Acta Scientiarum
Biological Sciences, vol. 36, pp. 249-
255.
Isaac, A, Guidelli, GM, França, JG &
Pavanelli, GC. 2004. Composição e
estrutura das infracomunidades
endoparasitárias de Gymnotus spp.
(Pisces: Gymnotidae) do rio Baía, Mato
Grosso do Sul, Brasil. Acta Scientiarum
Biological Sciences, vol. 26, pp. 453-
462.
IUCN. (IUCN). Red List of threatened species.
Version. 2015.2 [update in 2015/05/08.
ucnredlist.org/search]; Available from:
www.iucnredlist.org.
Kennedy, CR. 2006. Ecology of the
Acanthocephala. Cambridge University
Press, New York. U.S.A., pp. 1-249.
Le-Cren ED. 1951.The lenght-weight
relationship and seasonal cycle in gonad
weight and condition in the perch (Perca
fluviatilis). Journal of Animal Ecology,
vol. 20, pp. 201-219.
Lizama, MAP, Fernandes, ES, Oda, FH,
Moreira, LHA & Ribeiro, TS. 2013.
Parasitos como bioindicadores. In:
Pavanelli, GC, Takemoto, RM & Eiras,
JC. (ed.). Parasitologia em peixes de
água doce do Brasil. Eduem, Maringá,
Brasil, pp. 17-35.
Lopes, LPC, Karling, LC, Takemoto, RM,
Rossoni, F, Ferreira, EJG & Pavanelli,
GC. 2011. A new species of Dadayius
Fukui, 1929 (Digenea: Cladorchiidae),
parasite of Symphysodon aequifasciatus
Pe l le g ri n , 1 9 04 ( P e rc i for m es :
Cichlidae) from the Purus River,
Amazon, Brazil. Helminthologia, vol.
48, pp. 200-202.
Ludwig, JA & Reynolds, JF. 1988. Statistical
ecology: a primer on methods and
co m pu t i ng . New York : Wiley-
Interscience Pub. p. 337.
Machado, MH, Souza, GTR & Ribeiro, TS.
2013. Regulação parasitária em
ecossistemas dulcícolas. In: Pavanelli,
GC, Takemoto, RM & Eiras, JC (ed.).
Parasitologia em peixes de água doce do
Brasil. Maringá: Eduem, 2013. 17-35 p.
Mérona, B. 1986/1987. Aspectos ecológicos
da ictiofauna do baixo Tocantins. Acta
Amazonica, vol. 16/17, pp. 109-124.
Mérona, B, Juras, AA, Santos, GM & Cintra,
IHA. 2010. Os peixes e a pesca no baixo
Rio Tocantins: vinte anos depois da
UHE Tucuruí, pp. 1-208.
Montag, LFA, Freitas, TMS, Wosiacki, WB &
Barthem, RB. 2008. Os peixes da
Floresta Nacional de Caxiuanã
(município de Melgaço e Portel, Pará –
Brasil). Boletim do Museu do Pará
Emílio Goeldi Ciências Naturais, vol. 3,
pp. 11-34.
Moreira, LHA, Yamada, FH, Ceschini, TL,
Takemoto, RM & Pavanelli, GC. 2010.
The influence of parasitism on the
relative condition factor (Kn) of
Metynnis lippincottianus (Characidae)
from two aquatic environments: the
upper Parana river floodplain and
Corvo and Guairacá rivers, Brazil. Acta
Scientiarum Biological Sciences, vol.
32, pp. 83-86.
Moreira, LHA, Takemoto, RM, Yamada, FH,
Ceschini, TL & Pavanelli, GC. 2009.
Ecological aspects of metazoan
e n d o p a r a s i t e s o f M e t y n n i s
l i p p i n c o t t i a n u s ( C o p e , 1 8 7 0 )
(Characidae) from upper Paraná river
floodplain, Brazil. Helminthologia, vol.
46, pp. 214-219.
Prado, KLL, Freitas, CEC & Soares, MGM.
2010. Assembleia de peixes associados
às macrófitas aquáticas em lagos de
várzea do baixo Rio Solimões. Biotemas,
vol. 23, pp. 131-142.
Rohde, K, Hayward, C & Heap, M. 1995.
Aspects of the ecology of metazoan
ectoparasites of marine fishes.
International Journal for Parasitology,
vol. 25, pp. 945-970.
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015 Parasites endohelmintos of Metynnis hypsauchen
242
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº2, jul-dec 2015 Oliveira et al.
Rózsa L., Reiczigel, J & Majoros, G. 2000.
Quantifying parasites in samples of
hosts. The Journal of Parasitology, vol.
86, pp. 228-232.
Ruffino, ML & Isaac, VJ. 1995. Life cycle and
biological parameters of several
Brazilian Amazon fish species. Naga,
vol. 18, pp.41-45.
Santos, GM Jégu, M & Mérona, B. 1984.
Catálogo de peixes comerciais do baixo
Rio Tocantins. Eletronorte/CNPq/Inpa,
Manaus, pp. 1-83.
Santos, GM, Ferreira, EJG & Zuanon, JAS.
2006. Peixes comerciais de Manaus.
Ibama/AM, ProVárzea, Manaus, pp. 1-
144.
Schmidt, GD. 1985. Development and life
cycles. In: Crompton, DWT & Nickol,
B B ( e d . ) . B i o l o g y o f t h e
Acanthocephala. Cambridge University
Press, Cambridge, UK, pp. 273-286.
Soares, MGM, Costa, EL, Siqueira-Souza, FK,
Anjos, HDB, Yamamoto KC & Freitas
CEC. 2011. Peixes de lagos do médio
Rio Solimões. 2ª ed. Revisada. Instituto
Piatam, Manaus, Brasil, pp. 47-49.
Rodrigues, MNG, Dias, MKR, Marinho, RGB
& Tavares-Dias, M. 2014. Parasites
diversity of Osteoglossum bicirrhosum,
an Osteoglossidae fish from Amazon.
Neotropical Helminthology, vol. 8, pp.
383-391.
Thatcher, V E, Sey, O & Jégu, M. 1996. New
Amphistome (Trematoda) genera and
species from Amazonian serrasalmid
fishes, Myleus (Myloplus). Acta
Zoologica Academiae Scientiarum
Hungaricae, vol. 42, pp. 261-270.
Zar, JH. 2010. Biostatistical analysis.
Prentice- Hall, New Jersey.
Received May 28, 2015.
Accepted August 5, 2015.
