Enteroparasitosis is a very common problem in public health in developing countries, presenting high
morbidity and prevalence. The children population is the most affected with this type of infection; since
poor absorption of nutrients compromises physical and cognitive development in said population. The
objective of this research was to determine the prevalence of enteroparasites in preschool-age children
from two Educational Institutions (EI), in the city of Ica, Peru. The faeces samples of 61 children were
analyzed by using Direct Technique (DT) and Spontaneous Sedimentation in Tube Technique (SSTT); in
addition, eggs of Enterobius vermicularis (Linnaeus, 1758) were searched by employing the Graham
Technique. The prevalence of intestinal parasites was 59%. Eight enteroparasites species were diagnosed,
from which six were protozoan and two helminths. Entamoeba coli (Grassi, 1879) was the most prevalent
specie (29.5%), followed by Giardia lamblia (Kunstler, 1882) and Entamoeba histolytica (Schaudinn
1903) / E. dispar (Brumpt, 1925) (24.6% and 23%, respectively). No significant differences were found
between the EI for age and sex of children with enteroparasitosis. However, a negative relationship was
found between the age of the children and parasitosis for only one IE. The epidemiological survey showed
that only hand washing after playing in children showed an association with the prevalence of
enteroparasites for one of the IE and recent parasitological treatment for the prevalence of enteroparasites
for the total IE. SSTT was more sensitive detecting protozoa and helminth than the Direct Technique (DT).
The conditions of the environment in which the children develop, as well as, bad hygiene habits increase
the chances of infection.
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic:227-241.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PREVALENCE OF INTESTINAL PARASITES IN PRE-SCHOOL AGE CHILDREN FROM TWO
EDUCATIONAL INSTITUTIONS IN ICA CITY, PERÚ
PREVALENCIA DE ENTEROPARÁSITOS EN NIÑOS EN EDAD PRE-ESCOLAR DE DOS
INSTITUCIONES EDUCATIVAS EN LA CIUDAD DE ICA, PERÚ
1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Lima, Perú.
2 Grupo de Investigación en Sostenibilidad Ambiental (GISA), Escuela Universitaria de Posgrado (EUPG), Laboratorio de
Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas (FCNNM). Universidad Nacional
Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú.
*Corresponding author: joseiannacone@gmail.com
1,2 1,2,*
Brenda Huayanca-Palacios & José Iannacone
Neotropical Helminthology
227
doi:10.24039/rnh2020142809
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Volume14,Number2(jul-dec)2020
ABSTRACT
Keywords: Children – Intestinal parasites – Peru – Pre-school – Prevalence – TSET
INTRODUCCIÓN
228
RESUMEN
Palabras clave: Niños – parasitosis intestinal – Perú – preescolar – prevalencia - TSET
La enteroparasitosis, es un problema muy común en la salud pública de los países en vías de desarrollo,
presentando alta morbilidad y prevalencia. La población infantil es la más afectada con este tipo de
infecciones; puesto que, al ocasionar una mala absorción de nutrientes, compromete el desarrollo físico y
cognitivo en dicha población. Es por ello que, el objetivo de la presente investigación fue determinar la
prevalencia de enteroparásitos en niños en edad preescolar de dos Instituciones Educativas (IE), en la
ciudad de Ica, Perú. La población de estudio fue de 61 niños con edades comprendidas entre 3-6 años. Se
usaron tres técnicas de diagnóstico: Técnica Directa (TD), Técnica de Sedimentación Espontanea en Tubo
(TSET) y la prueba de Graham para el diagnóstico de Enterobius vermicularis (Linnaeus, 1758). La
prevalencia de parasitosis intestinal fue del 59%. Se hallaron ocho especies, seis protozoarios y dos
helmintos. Entamoeba coli (Grassi, 1879), es la especie con mayor prevalencia (29,5%), seguidas por
Giardia lamblia (Kunstler, 1882) y Entamoeba hystolitica (Schaudinn, 1903) / E. dispar (Brumpt, 1925)
(24,6% y 23%, respectivamente). No se encontraron diferencias significativas entre las IE para edad y
sexo de los niños con enteroparasitosis. Sin embargo, se encontró una relación negativa entre la edad de
los niños y la parasitosis solo para una de las IE. La encuesta epidemiológica mostró que solo el lavado de
manos después de jugar en los niños mostró asociación con la prevalencia de enteroparásitos para una de
las IE y el tratamiento parasitológico reciente para la prevalencia de enteroparásitos para el total de IE. La
TSET presentó mayor sensibilidad en la detección de protozoarios y helmintos a comparación de la TD.
Las condiciones del entorno en las que el niño se desarrolla, así como los hábitos de higiene aumentan las
probabilidades de infección enteroparasitaria.
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic
puesto que brindan un hábitat apropiado para que
los parásitos completen su ciclo de vida (Soriano et
al., 2005; Brooker, 2010; Sitotaw & Shiferaw,
2020).
La población infantil es la más vulnerable a
contraer este tipo de infecciones debido a que la
mayor parte de su vida diaria está en contacto con el
suelo contaminado, y poseen un sistema
inmunológico aún en desarrollo. La diarrea es el
síntoma que es asociado frecuentemente a las
enteroparasitosis, que ocasionan una mala
absorción de micronutrientes a nivel intestinal
(Hamdy et al., 2020; Li et al., 2020; Marques et al.,
2020). En consecuencia, generan problemas de
desnutrición, anemia, déficit en el desarrollo físico
(talla/peso) y anomalías cerebrales que pueden
comprometer el correcto desarrollo intelectual en
los niños (Bundy & Cooper, 1989; Nokes & Bundy,
1994; Bethony et al., 2006; Walker et al., 2007;
Mahmud et al., 2020; Marques et al., 2020).
En el Perú, las enteroparasitosis, son una de los
principales problemas de salud que afectan a la
población. Se estima que uno de cada tres peruanos
es portador de uno o más parásitos intestinales
(Náquira, 1997); esto es corroborado por diversos
Las enteroparasitosis son infecciones diarreicas
intestinales causadas por la ingestión de quistes o
huevos de parásitos. Se estima que hay más de un
billón y medio de personas con enteroparasitosis en
todo el mundo (WHO, 2015; Li et al., 2020). Este es
un problema muy común en la salud pública de los
países en vías de desarrollo, que generalmente
tienen un sistema de monitoreo deficiente para este
tipo de infecciones, lo que causa una alta
morbilidad y prevalencia por enteroparásitos
(Brooker, 2010; Tsegaye et al., 2020).
La prevalencia de las parasitosis intestinales es
mayor en zonas rurales o en zonas urbanas con
altos índices de pobreza, donde es común encontrar
problemas socio-económicos como el saneamiento
y distribución de agua limpia, tipo de vivienda,
hacinamiento, crianza de animales domésticos,
desnutrición, acceso a sistemas de salud, etc.
(Marcos et al., 2003; Zonta et al., 2007; Solano et
al., 2008; Cociancic et al., 2020; Sitotaw &
Shiferaw, 2020; Tsegaye et al., 2020). Una alta
prevalencia por enteroparásitos es influenciada por
las condiciones ambientales (clima y humedad),
Huayanca-Palacios & Iannacone
pruebas coproparasitológicas: Técnica Directa
(TD), Técnica de Sedimentación Rápida en Tubo
(TSET), adaptada por Tello & Canales (2000), y la
prueba de Graham (Machicado et al., 2012;
Momčilović et al., 2019; Ryan et al., 2020).
Para el diagnóstico microscópico parasitológico de
los protozoos patógenos y no patógenos, y de los
helmintos se emplearon las características e
ilustraciones de diferenciación señaladas por CDC
(2020) y por Ryan et al. (2020). Todas las
preparaciones se examinaron microscópicamente y
se evaluaron varios campos microscópicos con un
objetivo de 40X antes de calificar una muestra
como negativa. Los protozoos no patógenos fueron
incluidos en el registro y en el análisis de datos, a
pesar de no considerarse estrictamente “parásitos”
(Gyang et al., 2017; Ribas et al., 2017).
Las encuestas epidemiológicas incluyeron datos de
la IE, edad y sexo de los niños, y 15 preguntas
epidemiológicas como: nivel de instrucción en la
madre y el padre, material de construcción usado
en las viviendas, abastecimiento de agua, tipo de
servicio higiénico, manejo de residuos sólidos en
las viviendas, presencia de mascotas en las
viviendas, presencia de organismos vectores en las
viviendas, lavado de manos en el niño, lavado de
manos de madre, uso de lejía en el lavado de frutas
y verduras, consumo de alimentos fuera del hogar,
visita frecuente a parques, examen parasitológico
reciente y tratamiento parasitológico reciente. El
consentimiento informado fue proporcionado a
los padres de familia, a los docentes y a las
autoridades de las dos IE participantes (Adu-Gyasi
et al., 2018). El instrumento tipo cuestionario para
lograr que sea válido y que los resultados obtenidos
a partir de éstos sean utilizados eficientemente fue
analizado previamente mediante un juicio de
expertos en base a la suficiencia, claridad,
coherencia y relevancia de las preguntas.
El análisis estadístico se llevó a cabo en el paquete
SPSS v.22 (Statical Package for the Social
Sciences). Se determinaron los estadísticos
descriptivos de cada variable. Se empleó el
2
estadístico Chi cuadrado (X ) para evaluar la
asociación entre los tipos de infección, especies de
enteroparásitos, prevalencia de enteroparásitos por
edad y sexo de los niños y comparación de dos
técnicas parasitológicas en la recuperación de
especies de enteroparásitos entre las IE. El análisis
estudios que confirman esta cifra (Cabrera, 2003;
Casapía et al., 2006; Terashima et al., 2009;
Casquina-Guere & Martínez-Barrios, 2011;
UNICEF, 2011), siendo las poblaciones rurales de
la sierra y selva las más afectadas (Marcos et al.,
2002, 2003). Es por ello que el objetivo de esta
investigación fue determinar la prevalencia de
enteroparásitos en niños en edad preescolar de dos
centros educativos en la ciudad de Ica, Perú.
El estudio se realizó durante el año 2017 en el
distrito de Subtanjalla (LS 14°00'51'' y LO
75°45'45''), al norte de la ciudad de Ica en la
provincia del mismo nombre, Perú. Dos
Instituciones Educativas (IE) formaron parte del
presente estudio, 510 y 148. Estas se encuentran en
el límite de una zona urbanizada y de un
asentamiento humano de origen informal que se
creó posterior al terremoto ocurrido en el año 2007.
La población total fue 110 niños con edades que
van desde los 3–6 años.
En ambas IE previamente a las tomas de las
muestras parasitológicas se realizaron campañas
de despistaje y de concientización sobre las
enteroparasitosis, previo consentimiento
informado a los padres de familia o tutores, a los
docentes y a las autoridades de las IE (Alsubaie et
al., 2016). Del mismo modo, se explicaron los
objetivos y riesgos del estudio y se entregó a cada
padre de familia: un frasco de boca ancha para la
colecta de muestras frescas, una lámina
portaobjetos para la prueba de Graham, una
encuesta epidemiológica y el documento de
consentimiento informado (Momčilović et al.,
2019).
Fue tomada una sola muestra por cada uno de los 61
niños en edad preescolar y fueron preservadas con
formaldehído al 10% y llevadas al Laboratorio de
Parasitología de la Facultad de Ciencias Biológicas
(FCB) de las Universidad Ricardo Palma (URP),
Lima, Perú y al Laboratorio de Ecología y
Biodiversidad Animal (LEBA) de la Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática (FCCNM) de la
Universidad Nacional Federico Villarreal
(UNFV), en Lima, para ser procesadas por tres
MATERIALES Y MÉTODOS
229
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Prevalence of intestinal parasites in pre-school age children
histolytica (Schaudinn 1903)/Entamoeba dispar
(Brumpt, 1925). Las especies de helmintos
encontradas fueron E. vermicularis e Hymenolepis
nana (Siebold, 1852). No se observó asociación
significativa entre IE y prevalencia por
enteroparásitos por cada especie en forma
individual (Tabla 2).
No se encontró una asociación entre la prevalencia
de la parasitosis de cada IE y la edad de los niños
2
(X =1,43; p=0,69). Sin embargo, al comparar, cada
grupo de niños de la misma edad entre las dos IE, se
observó diferencias significativas solamente en los
grupos de 4 y 5 años, respectivamente (Tabla 3). Se
observó una correlación negativa entre la edad y el
porcentaje de enteroparásitos solamente para la IE
510 (r =-0,99; p < 0,05). Finalmente, no se
p
encontró relación entre el sexo del niño con el
parasitismo intestinal (femenino 58,6%, n=17;
2
masculino 59,4%; n=19) (X =0,004; p=0,95).
La TSET mostró una mayor eficacia en el
diagnóstico frente TD evaluar los porcentajes de
incremento para cada especie de enteroparásito
entre 0 a 200% (Tabla 4). Sin embargo, no se
observaron diferencias estadísticamente
significativas entre el TSET y TD para cada uno de
los parásitos intestinales encontrados (Tabla 4).
Al mismo tiempo, se realizó una encuesta
epidemiológica a los padres de familia de las IEs
para establecer los aspectos sociales, económicos,
de higiene y salud en sus hogares, y de esta manera
establecer una posible asociación con la
prevalencia de parasitosis en niños entre IE. Se
encontraron en ambas IE que el nivel de instrucción
de los padres era el secundario. En las viviendas, el
material de construcción usado fue el ladrillo (en
paredes), estera (en techo) y cemento (falso piso)
en pisos. Casi el 90% de las viviendas tienen
conexión de agua y el 75% con desagüe. La
eliminación de basura se da mediante el camión
recolector, observando una mayor prevalencia en
hogares cuya eliminación es interdiaria. A su vez, la
mayoría de los niños parasitados posee mascotas;
siendo el gato y el perro los más comunes. En
cuanto a los hábitos de higiene, un alto número de
niños parasitados aseguraron el lavado de manos,
más del 25% usa lejía en el lavado de frutas y
verduras y más del 30% consumen alimentos fuera
del hogar. En el 86,1% y el 72,2% de niños, no se
realizaron examenes parasitológicos ni recibieron
de las variables epidemiológicas y su posible la
asociación con prevalencia de enteroparásitos se
realizó con la muestra total, cada IE y entre ellas
2
usando el X . En todos los casos que se tuviera
menos de cinco observaciones en alguna de las
casillas de la tabla de contingencia, se aplicó la
“corrección de Yates" a un p<0,05. De igual forma
se realizó correlaciones entre la edad de los niños
versus la prevalencia total y por IE (Stockemer,
2019).
Aspectos éticos: los autores señalan que se
aplicaron todos los principios éticos del país y a
nivel internacional. Los procesos del estudio se
implementaron de acuerdo con la Declaración de
Helsinki y los principios de Buenas Prácticas
Clínicas (BPC) (Mazzanti-Di-Ruggiero et al.,
2011). Se realizó un consentimiento informado de
los padres de familia, de los docentes y de las
autoridades de las IE después de explicarles los
bene ficio s, r iesgos, confidenc ialid ad,
participación voluntaria en la presente
investigación (Adu-Gyasi et al., 2018; Tolli et al.,
2019). Con el fin de proteger la privacidad y el
consentimiento de los participantes en este estudio,
los datos obtenidos en la presente investigación
pueden ser solicitados por los interesados al
escribir al autor de correspondencia.
Se encontró una prevalencia total de
enteroparásitos del 59%, siendo la infección por
protozoarios la más recurrente. El 26,2% presentó
poliparasitismo total. Hubo un predominio de
infección por protozoarios frente a helmintos. Se
registraron cinco casos de Enterobius vermicularis
(Linnaeus, 1758) (Tabla 1). Las prevalencias de
enteroparásitos variaron entre ambas IE, siendo
mayor para todos los casos en la IE 510 en
comparación a la IE 148 (Tabla 1). También se
observó que la IE 510 presentó una mayor
prevalencia en todos los tipos de infecciones
parasitarias estudiadas (Tabla 1). Con respecto a la
prevalencia parasitaria por especie, se hallaron
ocho especies de parásitos intestinales, Entamoeba
coli (Grassi, 1879) fue la especie con mayor
prevalencia, seguida por Giardia lamblia
(Kunstler, 1882) y por el complejo Entamoeba
230
RESULTADOS
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Huayanca-Palacios & Iannacone
la prevalencia de enteroparásitos para el total de IE
con el tratamiento parasitológico reciente (Tabla 5)
y entre la prevalencia de enteroparásitos con el
lavado de manos en los niños después del ir al baño
para la IE 148 (Tabla 5).
tratamiento reciente respectivamente. No se
observó relación entre la prevalencia de
enteroparásitos y las 15 variables epidemiológicas
evaluadas para el total de IE, para cada IE y entre IE
examinadas (Tabla 5). Únicamente se observaron
asociaciones estadísticamente significativas entre
231
Tabla 1. Prevalencia de enteroparásitos en dos Instituciones Educativas (IE) en la ciudad de Ica, Perú.
Tipos de infección por
enteroparásito
Prevalencia total
Prevalencia por Institución
Educativa
Estadísticos
Entre IE
IE 510
IE 148
X2p
n
%
n % n %
Parasitismo 36
59
24 85,7 12
36,4
15,52 0,000
Poliparasitismo
16
26,2
11 39,3 5
15,2
4,56 0,03
Protozoarios
31
50,81
20 71,4 10
30,3
10,25 0,001
Patógenos
21
34,42
8 28,6 7
21,2
9,22 0,02No patógenos*
16
26,22
8 28,6 4
12,1
Ambos
5
8,20
6
21,4
0
0
Helmintos 9
14,8
7
25
2
6,1
2,94 0,08
Enterobius vermicularis 5 8,20 3 10,7 2 6,1 0,03 0,84
* fueron incluidos en el análisis a pesar de no se típicamente parásitos.
Tabla 2. Prevalencia de enteroparasitosis por especie en dos Instituciones Educativas (IE) en la ciudad de Ica, Perú.
2
X = Chi-cuadrado. p = significancia.
Tipos de infección por enteroparásito
Prevalencia
total
Prevalencia por
Institución Educativa
Estadísticos
Entre IE
IE 510
IE 148
X2p
n
% n %
n
%
Entamoeba coli
18
29,5 11
39,3
7
21,2
2,37 0,12
Giardia lamblia
15
24,6 10
35,7
5
15,2
3,45 0,06
Entamoeba histolytica/Entamoeba dispar
14
23 9 32,1
5
15,2
2,47 0,11
Blastocystis hominis
8
13,1 5 17,9
3
9,1
0,39 0,52
Iodomoeba butschlii*
6
9,8 3 10,7
3
9,1
0,00 1,00
Hymenolepis nana
3
4,9
3
10,7
0
0
1,78 0,18
Endolimax nana*
3
4,9
2
7,1
1
3
0,02 0,45
Enterobius vermicularis 5 8,2 3 10,7 2 6,1 0,07 0,93
* fueron incluidos en el análisis a pesar de no se típicamente parásitos.
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Prevalence of intestinal parasites in pre-school age children
232
2
Tabla 3. Prevalencia de Parasitosis de acuerdo a la edad e Institución Educativa (IE) en la ciudad de Ica, Perú. X =
Chi-cuadrado. p = significancia.
Edad
Prevalencia
Total
Prevalencia por Institución
Educativa
Estadísticos
IE 510
IE 148
X2p
n %
n
% n
%
3 7 58,3
3
100 4
44,4
2,35 0,12
4 15 65,2
10
90,9
5
41,6
4,15 0,04
5 10 58,8 9 81,8 1 16,6 4,38 0,03
6 4 80 2 66,7 2 100 0,00 1,00
Tabla 4. Comparación en la sensibilidad diagnostica de dos técnicas parasitológicas: Técnica Directa (TD) y
Técnica de Sedimentación Espontanea en Tubo (TSET) para los niños de dos Instituciones Educativas (IE) en la
2
ciudad de Ica, Perú. X = Chi-cuadrado. p = significancia.
Especie Examen directo TSET (%) X2p
n
%
n
%
incremento
Entamoeba coli
15
24,59
18
29,5
20
0,16 0,68
Giardia lamblia
11
18
15 24,6 36
0,43 0,51
Entamoeba histolytica /
Entamoeba dispar
6
9,8
14 23 133
2,93 0,08
Blastocystis hominis
5
8,2
8 13,1 60
0,34 0,55
Iodomoeba butschlii*
2
3,3
6 9,8 200
1,21 0,27
Hymenolepis nana
2
3,3
3
4,9
50
0,00 1,00
Endolimax nana* 1 1,6 3 4,9 200 0,25 0,61
Enterobius vermicularis 1 1,6 1 1,6 0 0,50 0,47
* fueron incluidos en el análisis a pesar de no se típicamente parásitos.
DISCUSIÓN infección por protozoarios y el 25% por helmintos.
Estos resultados están acorde a otros estudios
realizados en el Perú (Marcos et al., 2003;
Iannacone et al., 2006; Alarcón et al., 2010;
Cabada et al., 2016; Ipanaque-Chozo et al., 2018).
Varios estudios señalan que, en la costa y sierra
peruana, hay una predominancia de infeccion por
protozoarios, mientras que en la selva, es por
helmintos (Marcos et al., 2002; Cabada et al.,
2016). La alta prevalencia de protozoarios, podria
indicar contaminación fecal-oral, mostrando un
deficit en el saneamiento y condiciones
ambientales (Norhayati et al., 2003; Machicado et
al., 2012; Da Silva et al., 2018; Mareeswaran et al.,
2018; Cociancic et al., 2020; Marques et al., 2020).
En el presente investigación se hallaron ocho
especies de enteroparásitos, en donde, seis especies
fueron protozoarios, siendo E. coli, el protozoario
La IE 510 y IE 148 de Ica, Perú se encuentran en el
límite de una zona urbanizada y un asentamiento
humano de origen informal que se creó posterior al
terremoto ocurrido en esa ciudad en el año 2007. Es
por ello, que al momento de hacer el estudio, aún
existen carencias en infraestructura y servicios
básicos (deficiencias sanitarias, suministro de agua
por horas, falta de pistas y veredas, etc.) que afectan
negativamente la calidad de vida. Todo esto
sumado al clima cálido durante todo el año,
contribuye a la transmisión de enteroparásitos
(Campbell et al., 2016; Adu-Gyasi et al., 2018; Da
Silva et al., 2018; Cociancic et al., 2020).
La prevalencia de parásitos encontrada, en ambas
IE, fue del 59%. El 26,2% de los niños estaban
infectados con más de un parásito; el 49,2% tenía
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Huayanca-Palacios & Iannacone
233
Tabla 5. Comparación de variables epidemiológicas entre Instituciones Educativas (IE) para los niños de edad pre-
2
escolar parasitados con en la ciudad de Ica, Perú. X = Chi-cuadrado. p = significancia.
Variable
Instituciones Educativas Estadísticos
Prevalencia
Total IE 510
IE 148
Global
IE 510
IE 148 Entre IE's
n % n % n
%
X2 p
X2
p
X2
p
X2
p
Nivel de instrucción en la madre
Primaria 4 11,1 4
16,7
0
0
0,29
0,86
0,16
0,92
0,17
0,91
3,01 0,22Secundaria 17 47,2 13
54,2
4
33,3
Superior 15 41,7 7
29,2
8
66,7
Nivel de instrucción en el padre
Primaria 3 8,3 3
12,5
0
0
0,27
0,87
0,16
0,92
0,17
0,91
2,05 0,35Secundaria 17 47,2 13
54,2
4
33,3
Superior 16 44,4 8
33,3
8
66,7
Material de construcción usado en la vivienda
Paredes
Ladrillo
15
41,7
8
33,3
7
58,3
2,30
0,67
1,17
0,88
0,28
0,99
1,16 0,88
Estera
10
27,8
8
33,3
2
16,7
Plástico
1
2,8
1
4,2
0
0
Madera
5
13,9
3
12,5
2
16,7
Tripley
5
13,9
4
16,7
1
8,3
Techo
Ladrillo
10
27,8
4
16,7
6
50
7,24
0,12
1,17
0,77
0,44
0,93
3,41 0,49
Estera
15
41,7
12
50
3
25
Plástico
2
5,6
1
4,2
1
8,3
Madera
3
8,3
3
12,5
0
0
Tripley
6
16,7
4
16,7
2
16,7
Piso
Cerámica
3
8,3
2
8,3
1
8,3
4,19
0,12
0,24
0,88
0,75
0,69
0,52 0,77Cemento
21
58,3
14
58,3
7
58,3
Tierra o arena
12
33,3
8
33,3
4
33,3
Abastecimiento de agua
Interior de la vivienda
32
88,9
21
87,5
11
91,7
0,23
0,89
4,21
0,12
0,21
0,89
0,12 0,93
Exterior de la vivienda
(Compartido)
2
5,6
2
8,3
0
0
Camión cisterna
2
5,6
1
4,2
1
8,3
Tipo de Servicio higiénico
Inodoro
27
75
18
75
9
75
0,66
0,71
0,12
0,94
0,24
0,88
0,09 0,95Letrina
5
13,9
3
12,5
2
16,7
Pozo Séptico
4
8,2
3
12,5
1
8,3
Manejo de residuos sólidos en las viviendas
Diaria
6
16,7
6
25
0
0
1,41 0,49 1,31 0,51 1,39 0,49 3,25 0,19
Interdiaria 28 77,8 18 75 10 83,3
Una vez por semana 2 5,6 0 0 2 16,7
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Prevalence of intestinal parasites in pre-school age children
234
Presencia de mascotas en las vivienda
Si 19 52,8 11
45,8
8
66,7
0,00
0,94
0,29
0,58
1,11
0,29
0,68 0,40
No 17 47,2 13
54,2
4
33,3
Presencia de organismos vectores en viviendas
Si 8 22,2 5
20,8
3
25
2,58
0,10
0,09
0,76
1,34
0,24
0,02 0,88
No 28 77,8 19
79,2
9
75
Lavado de Manos en el niño
Antes de comer
Si 34 94,4 23
95,8
11
91,7
0,00
1,00
1,08
0,29
0,25
0,61
0,06 0,79
No 2 5,6 1
4,2 1
8,3
Después de ir al baño
Si 31 86,1 19
79,2
12
100
2,88
0,08
0,09
0,76
4,13
0,04
1,42 0,23
No 5 13,9 5
20,8
0
0
Después de jugar
Si
20
55,6
11
45,8
9
75
0,00
1,00
0,29
0,58
0,82
0,36
1,70 0,19
No
16
44,4
13
54,2
3
25
Lavado de manos en la madre
Antes de comer
Si
32
88,9
21
87,5
11
91,7
0,02
0,86
0,01
0,89
0,10
0,74
0,03 0,85
No
4
11,1
3
12,5
1
8,3
Después de ir al baño
Si
29
80,6
17
70,8
12
100
0,61
0,43
0,38
0,53
3,27
0,07
2,68 0,10
No
7
19,4
7
29,2
0
0
Antes de cocinar
Si
31
86,1
20
83,3
11
91,7
0,45
0,50
0,01
0,91
0,85
0,35
0,02 0,86
No
5
13,9
4
16,7
1
8,3
Uso de lejía
en el lavado de frutas y verduras
Si
13
36,1
10
41,7
3
25
0,11
0,74
0,01
0,93
0,01
0,91
0,37 0,53
No
23
63,9
14
58,3
9
75
Consumo de alimentos fuera del hogar
Si
14
38,9
8
33,3
6
50
1,74
0,18
0,01
0,93
0,15
0,69
0,36 0,54
No
22
61,1
16
66,7
6
50
Visita frecuente a parques
Si
23
63,9
15
62,5
8
66,7
0,86
0,35
0,73
0,39
0,02
0,86
0,01 0,90
No
13
36,1
9
37,5
4
33,3
Examen parasitológico reciente
Si
5
13,9
4
16,7
1
8,3
0,01
0,89
0,71
0,39
0,26
0,60
0,02 0,86
No 31 86,1 20 83,3 11 91,7
Tratamiento parasitológico reciente
Si 10 27,8 7 29,2 3 25 3,68 0,05 0,80 0,06 2,34 0,12 0,01 0,89
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Huayanca-Palacios & Iannacone
Pero si se observó una correlación negativa entre la
edad de los niños y la enteroparásitosis para una de
las IE. Mahmoudvand et al. (2020) y Sitotaw &
Shiferaw (2020), encontraron relación entre estas
dos variables en niños de 2-15 años en Irán y
Etiopia, respectivamente. Sin embargo, al
comparar entre IE, se observaron diferencias
significativas entre la edad de 4 y 5 años. Diversos
estudios coinciden con estos resultados obtenidos
(Alarcón et al., 2010; Hussain et al., 2004; Kosar et
al., 2017; Pascual et al., 2010; Yadav & Prakash,
2016).
No se encontró diferencias en las prevalencias de
enteroparásitos en relación al sexo, que es
consistente con otras investigaciones. Esto
indicaría que ambos sexos tienen la misma
posibilidad de infectarse de enteroparásitos
(Iannacone et al., 2006; Bopda et al., 2016; Yadav
& Prakash, 2016; Gyang et al., 2017; Sitotaw &
Shiferaw, 2020).
Por otra parte, al comparar la prevalencia de
enteroparásitos por IE, se observó que la IE 510
presentó las prevalencias más altas. Se encontraron
diferencias estadísticas significativas en el caso del
parasitismo, poliparasitismo e infección por
protozoarios. La IE 510 no cuenta con una
infraestructura básica, debido que solo presenta
dos habitaciones prefabricadas (una que funciona
como aula única y la otra, como cocina y almacén),
con pisos de cemento pulido, servicios higiénicos
con dos inodoros, sin disponibilidad de agua de
manera constante, sin cisterna, patio con piso de
arena y sin cerco perimétrico. Por otro lado, la IE
148, tiene infraestructura más adecuada; un salón
para cada edad, baños con múltiples inodoros,
patios con pisos de cemento y cerco perimétrico;
cuenta también, con varios docentes y personal de
limpieza. Las calles que se encuentran alrededor de
ambos colegios, no cuentan con pistas ni veredas.
Alarcón et al. (2010), analizaron muestras de tierra
procedentes de jardines, en Huaycán, Lima, Perú.
Encontrando que el 62,5% de las muestras fueron
positivas para algún enteroparásito. Varios estudios
refieren que la calidad estructural de los servicios
higiénicos en las escuelas, así como su
mantenimiento podrían contribuir a una
transmisión de parasitosis entre los niños
(Campbell et al., 2016). Hay que mencionar
además que los niños tienen mayor riesgo de
con la prevalencia más alta, seguida por G. lamblia
y E. histolytica/ E. dispar. Otras especies
encontradas fueron: Blastocystis hominis (Swayne
& Brittan, 1849), Iodamoeba butschlii (Brumpt,
1912) y Endolimax nana (Wenyon & O'connor,
1917).
Nuestros resultados fueron similares a otras
investigaciones previas realizados en Peru. Ulloa et
al. (2011) y Ipanaque-Chozo et al. (2018),
analizaron a niños en Cajamarca, obteniendo una
prevalencia de 62,3% y 81,8%, respectivamente.
En ambos estudios, G. lamblia, E. coli y E. nana
fueron las especies más prevalentes. En
Huancavelica, el 84,4% de los niños presentaron
algún parásito intestinal, siendo G. lamblia, E. coli
y B. hominis, las especies con prevalencias más
altas (Gonzales et al., 2015). En Yurimaguas
(Loreto), la prevalencia obtenida fue de 75,7%,
siendo E. coli y G. lamblia, los protozoarios con
niveles más altos (Pascual et al., 2010).
Entamoeba coli es un protozoario no patógeno y un
indicador de contaminación fecal en la población.
También su presencia en agua potable, indica un
inadecuado almacenamiento, manipulación y
tratamiento (Pascual et al., 2010). Giardia lamblia,
es un protozoario patogeno, que es encontrado en
lugares calidos y tropicales – (Norhayati et al.,
2003; Hamdy et al., 2020), es recurrente en niños
(Hussain et al., 2004; Alarcón et al., 2010; Apt,
2014) y al parecer la prevalencia va disminuyendo
con la edad ––––(Hussain et al., 2004; Campbell et
al., 2016). También es un indicador de la calidad de
agua junto con E. histolytica/E. dispar y B. hominis
(Solarte et al., 2006; Ríos-Tobón et al., 2017).
Por lo que se refiere a los helmintos, se encontraron
dos especies: H. nana y E. vermicularis, con una
prevalencia de 8,2 y 4,9%, respectivamente. El
primero, es un cestode, cuya forma de contagio se
da al ingerir huevos embrionados que se
encuentran en el suelo arenoso y puede contagiarse
de persona a persona directamente (Iannacone &
Alvariño, 2007). Mientras que la segunda especie,
es un nematodo, que presenta un ciclo de vida
intradomiciliario y es el parásito más frecuente en
niños en edad escolar (Apt, 2014; Mahmoudvand
et al., 2020).
En relación con prevalencia según edad, no se
encontró diferencias significativas entre las IE.
235
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Prevalence of intestinal parasites in pre-school age children
adecuados para la construcción; del mismo modo,
cuando el piso es de tierra aumentan las
probabilidades de infección por G. lamblia.
El 90% de hogares cuenta con acceso de agua
potable y 75% cuentan con inodoro. Alsubaie et al.
(2016) obtuvieron prevalencias altas de G. lamblia
(40,5%) y E. histolytica (30,4%) en niños que
consumían agua proveniente directamente de
caños.
La elevada prevalencia de enteroparásitos en los
niños de ambas IE, puede deberse a un
abastecimiento de agua potable discontinuo; esto
conllevaría a que la familia almacene agua en
cilindros plásticos o tinas, que pueden
contaminarse con facilidad, por la misma
manipulación, presencia de vectores, polvo o
arena, etc. (Solarte et al., 2006).
El incorrecto manejo de residuos sólidos y
excretas, atrae a moscas y cucarachas, que son
vectores de algunas especies de enteroparásitos
(Fernández et al., 2001; Gabbad & Elawad, 2014;
Coulibaly et al., 2018). El manejo de residuos
sólidos, en el lugar no es óptimo, debido a que es
recolectado de manera interdiaria en más del 90%
casos; esto ocasiona que la basura este en casa por
varios días, atrayendo a moscas y cucarachas. Sin
embargo, no se encontró asociación entre esta
variable epidemiológica en las encuestas y el
enteroparasitismo.
Se ha relacionado la prevalencia de enteroparásitos
con el grado de instrucción de los padres, sobre
todo con el de la madre, ya que es uno de los
factores que más influencia en él (Hussain et al.,
2004). En el presente estudio, no hubo diferencia
estadísticamente significativa entre el grado de
instrucción entre las IE con las parasitosis, en
ambos padres.
El lavado de manos (en madre y niño), el uso de
lejía en el lavado de frutas y verduras, consumo de
alimentos fuera del hogar y visita a parques
i n f a n t i l es n o m o s t r a r o n d i f er e n c i a s
estadísticamente significativas relacionadas con
las IE. A excepción, del lavado de manos después
de ir al baño, en niños de la IE 148. Esto coincide
con un estudio realizado por Mahmud et al. (2015),
a escolares en Etiopía, concluyen que el correcto
lavado de manos con jabón y el corte de uñas
infección, debido a que tienen una respuesta
inmune que está aún en desarrollo (Adu-Gyasi et
al., 2018). Todo lo mencionado anteriormente,
muestra que los niños de la IE 510, tienen mayor
riesgo de contraer enteroparásitos; así lo demuestra
las prevalencias encontradas, que son mayores a
comparación de la IE 148 (Tabla 2).
Se comparó la sensibilidad y efectividad de dos
técnicas de diagnóstico de enteroparásitos: TD y
TSET. Ambas técnicas son simples y requieren un
equipamiento básico. Sin embargo, la diferencia
radica en la sensibilidad de diagnóstico de
enteroparásitos. La TSET posee una alta
sensibilidad frente al TD, esto ha sido demostrado
en varios estudios (Marcos et al., 2002, 2003;
Terashima et al., 2009; Machicado et al., 2012). Si
bien la TSET se encuentra en los protocolos
aprobados por el Ministerio de Salud (MINSA) del
Perú (Fabián et al., 2003); aun no es utilizada de
manera rutinaria, en los Centros de salud en el Perú.
Esta técnica es económica, de fácil ejecución y que
realizarse con un equipo mínimo. Por lo que puede
implementarse en laboratorios para el análisis de
enteroparásitos en las zonas rurales y urbanas
(Terashima et al., 2009; Machicado et al., 2012).
Diversos estudios señalan que la prevalencia de
enteroparásitos se puede encontrar asociada a
condición de la vivienda, limpieza ambiental, la
disponibilidad de agua potable limpia y
saneamiento; así como buenas prácticas de higiene
personal y hábitos alimenticios (Norhayati et al.,
2003; Hussain et al., 2004; Iannacone et al., 2006;
Gabbad & Elawad, 2014; Gyang et al., 2017).
No se encontró diferencia significativa entre las
parasitosis y las respuestas en las encuestas sobre
los materiales usados en la construcción del techo,
paredes y suelo en las IE. Las viviendas con techo y
paredes de estera y/o ladrillo, y suelo de cemento o
arena, obtuvieron las prevalencias elevadas. Kosar
et al. (2017), concluyeron que los niños que viven
en viviendas en malas condiciones, como un suelo
de cemento o tierra, tienen mayor probabilidad de
contraer algún enteroparásito. Alarcón et al. (2010)
señalan que las personas que residen en viviendas
con pisos de tierra tienen mayor probabilidad de
infectarse con algún enteroparásitos. Cociancic et
al. (2020) determinan que las probabilidades de
infección por Blastocystis sp. es mayor cuando las
viviendas están hechas con materiales no
236
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Huayanca-Palacios & Iannacone
determinar si existe alguna relación significativa
entre la prevalencia de enteroparasitosis, y la
condición de la vivienda, indicadores de salud,
higiene y prevención por IE, se procedió a
comparar dichas variables, concluyendo que no
existe relación alguna entre ellas; con excepción al
lavado de manos después de ir al baño en niños de
la IE 148.
En conclusión, en el presente estudio se hallaron
ocho especies, seis protozoarios y dos helmintos.
E. coli es la especie con mayor prevalencia,
seguidas por G. lamblia y Entamoeba
hystolitica/E. dispar. No se encontraron
diferencias significativas entre las IE para edad y
sexo de los niños con la enteroparasitosis. Sin
embargo, se encontró una relación negativa entre la
edad de los niños y la parasitosis solo para una de
las IE. La encuesta epidemiológica mostró que solo
se observaron asociaciones estadísticamente
significativas entre la prevalencia de
enteroparásitos para el total de IE con el
tratamiento parasitológico, y con el reciente el
lavado de manos después de jugar en los niños para
una de las IE. La TSET presentó mayor
sensibilidad en la detección de protozoarios y
helmintos a comparación del TD. Las condiciones
del entorno en las que el niño se desarrolla, así
como los comportamientos de higiene aumentan
las p ro babi l i da des d e infe c c ió n po r
enteroparásitos.
semanalmente disminuye las infecciones y
reinfecciones parasitarias. Un resultado similar
obtuvieron Jombo et al. (2009) y Mahmoudvand et
al. (2020), que el lavado de manos es un factor que
evita este tipo de infecciones. En el presente
estudio, en el caso de las madres de muchos niños,
aseguraron lavarse las manos de manera frecuente,
pero los niños estaban parasitados. Del mismo
modo, Forson et al. (2018), registraron un caso
similar en la que la prevalencia de enteroparásitos
era alta (15%), aun cuando los padres aseguraban
correctas prácticas de higiene.
El consumo de frutas y vegetales sin lavar aumenta
el riesgo de infección de parásitos (Mahmoudvand
et al., 2020; Tsegaye et al., 2020). La presencia de
B. hominis, está relacionado con el consumo de
verduras y frutas cultivadas con agua servidas.
Además de ser encontrado en heces de diversos
animales de corral y mascotas, lo que tendría un
potencial zoonótico (del Coco et al., 2017). En la
presente investigación, 63,9% de las familias no
usaron lejía en el lavado de frutas y verduras, y
37,7%, de los niños infectados provienen de dichas
familias.
El 13,9% y 27,8% del total de niños, se realizaron
un examen parasitológico y hubieron recibido
tratamiento con antiparasitarios en los últimos tres
meses previos al presente estudio. Se encontró
asociación entre tratamiento parasitológico
reciente y la prevalencia por enteroparásitos total.
Esto coincide con diversos estudios que concluyen
que los tratamientos antiparasitarios de manera
regular evitan la infección o reinfección de
enteroparásitos (Cociancic et al., 2020). Dicho
tratamiento debe realizarse tanto en niños como en
adultos, debido que ellos se convertirían en
reservorios latentes, lo que conllevaría a una
reinfección en el futuro y dificultarían el control y
eliminación de los enteroparásitos (Bopda et al.,
2016).
La IE 510 presentó una mayor prevalencia de
enteroparásitos (85,7%) en comparación a la IE
148 (36,4%), y con diferencias significativas en la
infección por protozoarios, parasitismo y
poliparasitismo. Los alumnos de la IE 510; en su
mayoría, provienen de familias cuyo nivel
económico es inferior a la otra IE. Esto se ve
reflejado en las condiciones de la vivienda, y el
entorno urbanístico en la que se ubica. Con el fin de
237
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Received September 12, 2020.
Accepted October 7, 2020.
Neotropical Helminthology, 2020, 14(2), jul-dic Prevalence of intestinal parasites in pre-school age children
